Jardim Botânico do Rio de Janeiro Escola Nacional de Botânica Tropical Programa de Pós-Graduação em Botânica

Texto

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Jardim Botânico do Rio de Janeiro

Escola Nacional de Botânica Tropical

Programa de Pós-Graduação em Botânica

Tese de Doutorado

Ecofisiologia de espécies arbóreas sempre-verdes e

decíduas de uma floresta ombrófila densa

Nathália da Silva Braga

Rio de Janeiro

2014

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ii

Jardim Botânico do Rio de Janeiro

Escola Nacional de Botânica Tropical

Programa de Pós-Graduação em Botânica

Ecofisiologia de espécies arbóreas sempre-verdes e

decíduas de uma floresta ombrófila densa

Nathália da Silva Braga

Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Botânica, Escola Nacional de Botânica Tropical, do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários para a obtenção do título de Doutor em Botânica

Orientador: Dr. Leandro Freitas

Co-orientadora: Dr

a

. Angela Pierre Vitória

Rio de Janeiro

2014

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Ecofisiologia de espécies arbóreas sempre-verdes e decíduas de uma

floresta ombrófila densa

Nathália da Silva Braga

Tese submetida ao corpo docente da Escola Nacional de Botânica

Tropical, Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro - JBRJ, como

parte dos requisitos necessários para a obtenção do grau de Doutor.

Aprovada por:

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em __/__/ 2014

Rio de Janeiro

2014

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Braga, Nathália da Silva.

B794e Ecofisiologia de espécies arbóreas sempre-verdes e decíduas de uma floresta ombrófila densa / Nathália da Silva Braga. – Rio de Janeiro, 2014.

xii, 105 f. : il. ; 28 cm.

Tese (doutorado) – Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro / Escola Nacional de Botânica Tropical, 2014.

Orientador: Leandro Freitas.

Co-orientadora: Angela Pierre Vitória. Bibliografia.

1. Ecofisiologia vegetal. 2. Fenologia vegetal. 3. Status hídrico. 4. Floresta ombrófila densa. 5. Rio de Janeiro (Estado). I. Título. II. Escola Nacional de Botânica Tropical.

CDD 581.5222

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v Macanudo (Ricardo Liniers Siri)

A utopia está lá no horizonte. Me aproximo dois passos, ela se afasta dois passos. Caminho dez passos e o horizonte corre dez passos. Por mais que eu caminhe, jamais alcançarei. Para que serve a utopia? Serve para isso: para que eu não deixe de caminhar.

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vi À minha mãe e meus avós, que nutriram meu interesse pelas plantas,

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Agradecimentos

À minha família, pelo apoio incondicional em todos os momentos da minha vida. Em especial aos meus avós queridos, minha mãezona e ao Jeann.

Aos orientadores Leandro Freitas e Angela Vitória pela orientação clara, precisa e eficiente, agradeço a dedicação, contribuindo a cada dia para o aprimoramento deste trabalho.

Aos colaboradores Gustavo Maia e Cláudia Barros pela disponibilidade, atenção, e tamanha boa vontade para ajudar.

Ao Jardim Botânico do Rio de Janeiro e Escola Nacional de Botânica Tropical pela oportunidade de realização do curso de doutorado, e aos seus funcionários por nos oferecer o suporte necessário para realização do trabalho.

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela concessão de bolsa de estudo para realização do Doutorado.

Ao Programa PPBIO e a todos que estiveram por trás do projeto por possibilitarem o suporte financeiro para realização do trabalho de campo, e à REBIO União (ICMBio) pela permissão para conduzir o trabalho.

Aos queridos companheiros de curso, muitos se tornaram grandes amigos e parceiros do Rio: Christo, Gláucia, Milena, Richieri, Aline, Maysa, Bia, Leonor, Ricardo, Thalita, Maria Lucia, Aliny, Aline, Alexandre, Marina, Douglas, Amanda, Lina, entre outros.

Aos queridos amigos do Laboratório de Ciências Ambientais da Universidade Estadual do Norte Fluminense: Douglas, Tati, Thais, Fred, Stela, Jorge, Maria Angélica e a galera gente finíssima que me recebeu muito bem nas minhas idas à UENF, principalmente Tati e Milena pela hospedagem. Agradeço em especial aos parceiros de trabalho de campo, de guerra, risadas, cantorias na Toyota, de acordar junto às três da manhã e enfrentar a mata mesmo quando chovia, e descansar só às quatro da tarde com muito bolo de chocolate, brigadeiro e bombomzão de uva. Agradeço por tornarem a rotina dura de trabalho em algo mais leve com tanta alegria. Agradeço pelos bons momentos, carinho, e dedicação a este trabalho, havendo chuva ou sol, dias úteis e finais de semana, dando o sangue por este trabalho. Não poderia esquecer dos queridos ajudantes de campo Adilson, Adelino, Antônio, que completaram esse timaço.

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viii Aos técnicos do Laboratório de Botânica Estrutural do Jardim Botânico: Elaine e Rogério, pelo auxílio no desenvolvimento deste estudo e aos alunos da Prof. Claudia: Tahysa, Bruna e Warlen por me receberem com muito carinho.

Aos meus amigos de fora do meio acadêmico (que não vou citar nomes, para não ser injusta ao esquecer algum), de sempre e de todas as horas, primeiro por me aturarem nessa fase de trabalho, trabalho e trabalho, e depois por me ajudarem a não pensar em trabalho em alguns momentos.

Enfim, não é fácil expressar em palavras os sentimentos de admiração, gratidão, amizade, carinho e respeito por todas essas pessoas que passaram por minha vida e deixaram marcas, sejam elas classificadas como boas ou ruins, mas que contribuirão para o meu crescimento pessoal e profissional, e farão parte da minha experiência de vida e consequentemente do que serei como ser humano. A todos que contribuíram direta ou indiretamente, o meu sincero muito obrigada!

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Resumo

Fatores abióticos, como precipitação e temperatura, influenciam o status hídrico das espécies arbóreas e têm sido relatados como influenciadores da fenodinâmica. Contudo, a forma como cada fator abiótico influencia a fenodinâmica das espécies depende das suas características morfofisiológicas. Considerando a diversidade de espécies das florestas ombrófilas, é esperado que conjuntos de espécies respondam às variações climáticas de modo semelhante. Diferente das florestas tropicais secas que possuem espécies que se mantêm decíduas por mais de quatro meses, e são amplamente estudadas com relação a esse tema, nas florestas ombrófilas as espécies sempre-verdes são predominantes, além de existirem espécies que se mantêm decíduas por menos de um mês (leaf exchanger). Em geral, nos estudos realizados em florestas secas, espécies sempre-verdes e leaf exchanger são tratadas como um só grupo funcional, apesar de possuírem comportamentos de queda foliar diferentes. Esta tese reúne trabalhos que visam compreender como a forma de uso da água (variação no potencial hídrico) por espécies arbóreas influenciam o padrão fenológico vegetativo, possibilitando a identificação de tipos funcionais fenológicos em florestas ombrófilas. Nove espécies de floresta ombrófila no estado do Rio de Janeiro foram estudadas quanto a possibilidade de separação em tipos funcionais fenológicos. Identificamos que espécies sempre-verdes tendem a ser isohídricas, e espécies decíduas anisohídricas, com grande variação do status hídrico ao longo do ano. A perda completa das folhas em espécies decíduas possivelmente reflete a maior variação do potencial hídrico, diminuindo desta forma as perdas transpiracionais. Para espécies sempre-verdes não foi observada relação do status hídrico com a densidade da madeira, contudo uma relação entre esses parâmetros foi observada para espécies decíduas. Através da mensuração de parâmetros de trocas gasosas e fluorescência da clorofila a, foi observado que mesmo as espécies sempre-verdes podem passar por restrição hídrica na floresta ombrófila. Apesar de todas as espécies sempre-verdes estudadas serem isohídricas, o controle estomático contribuiu para a manutenção da isohidria somente em Senefeldera

verticillata. Nesse grupo fenológico a queda foliar também parece contribuir para a

manutenção da isohidria.

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Abstract

Abiotic factors that affect the water status of tree species, such as rainfall and temperature, have been reported as regulators of the vegetative phenodynamics. The way abiotic factors influences the phenodynamics is linked to the morphological and physiological traits of the species. Due to the high tree diversity in rainforests, it is expected similar answers to climate variations within functional groups of species. In tropical dry forests, many tree species remain leafless for more than four months, but in rainforests, evergreen tree species predominate and there are also deciduous species that stay leafless for no more than one month (i.e., leaf exchange). Studies in dry forests typically consider evegreen and leaf exchange species within the same functional group, in spite of the differences in their leaf fall behavior. In this work are presented the results of studies that aim to understand how the use of water by tree species influences their vegetative phenological pattern, providing data for the identification of phenological functional groups in rainforests. We studied nine species of rainforest trees in a remnant of Atlantic Forest in Rio de Janeiro state. We found that evergreen species are isohydric while deciduous species are anisohydric as they had wide variation in the water status throughout the year. The complete leaf fall on deciduous species possibly reflects their higher variation in water potential, thereby decreasing transpirational losses. The water status was related to wood density in deciduous species but not in evergreen species. Variations through two years on leaf gas exchange and chlorophyll a fluorescence indicate that evergreen species have experienced water restrictions. A strong stomatal control of transpiration has kept water potentials high only in one isohidric species (Senefeldera

verticillata), which were achieved by other means in the other isohidric species. Moreover,

leaf fall seems to contribute to the maintenance of constant water status in the evergreen species.

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xi

Sumário

Resumo ... ix

Abstract... x

Introdução Geral: Uso da água e tipos funcionais fenológicos de espécies arbóreas nas florestas tropicais secas e úmidas ... 13

Escopo e abordagens em estudos fenológicos ... 13

A influência do clima e do fotoperíodo na fenologia ... 14

Abordagem ecofisiológica em estudos fenológicos ... 17

Atributos morfológicos e status hídrico ... 17

Caracterização das florestas tropicais secas e úmidas ... 20

Tipos funcionais fenológicos ... 21

Relação entre uso da água e fenologia em florestas úmidas ... 26

Capítulo I: Anisohidria em espécies decíduas e isohidria em sempre-verdes: relação entre atributos morfológicos e status hídrico em floresta ombrófila densa ... 28

Resumo ... 29 Introdução ... 30 Métodos ... 34 Resultados ... 39 Discussão ... 45 Conclusão ... 51 Referências ... 51 Anexo 1 ... 60

Capítulo II: Relação entre queda foliar e regulação de perda de água em espécies sempre-verdes de floresta ombrófila ... 61

Resumo ... 62 Introdução ... 63 Métodos ... 65 Resultados ... 70 Discussão ... 79 Conclusão ... 82

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xii Referências ... 82

Considerações Finais ... 89 Referências ... 90

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Introdução Geral

Uso da água e tipos funcionais fenológicos de espécies arbóreas nas florestas

tropicais secas e úmidas

Escopo e abordagens em estudos fenológicos

A fenologia é definida como o estudo da temporalidade dos eventos biológicos cíclicos, tais como: floração, frutificação, queda e brotamento foliar, comumente denominados por fenofases, da causa desses eventos em relação às forças bióticas e abióticas, e da inter-relação entre as fenofases, em uma mesma ou em diferentes espécies (Lieth 1974; Haugaasen & Peres 2005). Estudos fenológicos são de grande importância para a compreensão do funcionamento e dinâmica das comunidades (Lieth 1974), por exemplo, a disponibilidade de recursos para consumidores primários (Bullock & Sollis-Magallanes 1990), como pólen, néctar e frutos, os quais, por sua vez, afetam a polinização e a dispersão e predação de sementes, o que influencia a reprodução das plantas e o fluxo de nutrientes (Frankie et al. 1974). Processos ecossistêmicos também são diretamente influenciados pela fenologia, principalmente os relacionados com a ciclagem de carbono (produtividade e crescimento), nutrientes (decomposição e mineralização) e água (evapotranspiração e escoamento), portanto, a sazonalidade desses processos é implicitamente ligada aos ciclos temporais das plantas (Gu et al. 2003; Noormets et al. 2009). Devido às diferentes escalas e abordagens de estudo, a fenologia tem sido tratada no âmbito da ecologia de sistemas, englobando biometeorologia, biologia ambiental e ecofisiologia (Richardson et al. 2013).

Compreender como as espécies e os ecossistemas vão responder às mudanças climáticas globais tem sido um dos principais objetivos da ecologia nos últimos anos (Pau et

al. 2011). Diversos estudos empíricos e de modelagem mostraram que a fenologia das plantas

é sensível às variações do clima (Schwartz et al. 1998; Bradley et al. 1999; Menzel & Fabian 1999), nesse sentido, as variações na fenologia tem sido utilizadas como indicadores dos efeitos das mudanças climáticas nos ecossistemas terrestres (Richardson et al. 2013). Com as rápidas alterações no clima global as mudanças no comportamento fenológico das espécies são uma das primeiras respostas observadas, além de ser de fácil mensuração (Rosenzwieg et

al. 2007). Trabalhos realizados com meta-análises ampliaram o suporte a essa ideia (Peñuelas et al. 2002; Badeck et al. 2004; Schwartz et al. 2006; Cleland et al. 2007; Parmesan 2007).

Conhecimentos fenológicos podem contribuir não somente para monitoramento das respostas das plantas às mudanças climáticas globais (McEwan et al. 2011; Richardson et al.

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14 2013), mas também para compreender os efeitos dessa mudança na estrutura, funcionamento e dinâmica das comunidades vegetais (Williams et al. 1999) e contribuir para a definição de estratégias para a conservação da biodiversidade. Contudo, para prever as consequências das mudanças climáticas é necessário compreender os fatores que controlam a fenologia das espécies (Seghieri et al. 2012; Richardson et al. 2013). Em muitos ecossistemas são necessárias informações mais consistentes sobre os fatores que controlam a fenologia das espécies/tipos fenológicos, principalmente para ambientes pouco estudados como as florestas tropicais (Chapman et al. 2005; Richardson et al. 2013), em especial as úmidas e pluviais (Morellato et al. 2000). A escassez desse tipo de informação representa uma limitação ao avanço dos trabalhos de modelagem que visam compreender os efeitos das mudanças climáticas nos ecossistemas (Richardson et al. 2013).

Dentre os trabalhos fenológicos realizados em florestas tropicais, a maioria se limita a registrar as fenofases em curto/médio prazo, e séries longas de acompanhamento dos dados são escassas (e.g. Engel & Martins 2005). Além disso, poucos trabalhos testam de forma robusta os fatores que influenciam as respostas fenológicas, de modo a suplantar as limitações básicas de análises de correlação entre as variáveis climáticas e as variações fenológicas mês a mês que prevalecem nos estudos de fenologia em comunidades (e.g. Ferraz et al. 1999; Do

et al. 2005; O'Brien et al. 2008; Stevenson et al. 2008; Seghieri et al. 2009; Seghieri et al.

2012). Os fatores que mais dificultam o entendimento da regulação fenológica das espécies tropicais e consequentemente as respostas às mudanças climáticas estão relacionados a própria composição das comunidades, como a grande riqueza de espécies, variações estruturais e diversidade de padrões fenológicos. Uma forma de suplantar estas dificuldades é agrupar espécies da comunidade em tipos funcionais (Singh & Kushwaha 2005), que podem ser definidos como o agrupamento de plantas que são similares em um dado conjunto de atributos e na associação com certas variáveis, independente da filogenia (Pillar & Sosinski 2003), ou como um conjunto de características e funções das plantas que responde similarmente aos múltiplos fatores ambientais (Shugart 1997).

A influência do clima e do fotoperíodo na fenologia

Os estudos que visam compreender os fatores influenciadores da fenodinâmica têm agrupado os fatores reguladores em causas remotas (bióticos: endógenos), fatores proximais (abióticos: exógenos), além do efeito conservado das relações filogenéticas na regulação da fenologia, que têm sido abordados principalmente para fenofases reprodutivas (e.g., Aide 1992; Lobo et al. 2003; Boulter et al. 2006). Fatores como competição por polinizadores e

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15 dispersores, pressão de predadores de folhas, flores, frutos e sementes são considerados como causas remotas e são associados à sincronização das fenofases; a força desses processos pode determinar a intensidade dos eventos, sendo que tais fatores poderiam atuar moldando a evolução dos padrões fenológicos (Frankie et al. 1974; Gentry 1974; Garwood 1983; Appanah 1985; Aide 1992; Wright & van Schaik 1994; Aide 1998; Lobo et al. 2003). As causas proximais são representadas por fatores exógenos como temperatura (Morellato et al. 2000), precipitação (Lieberman 1982; Reich & Borchert 1984; Morellato et al. 1989) e as variações de fotoperíodo (Bullock & Solís-Magallanes 1990; Wright & van Schaik 1994; Morellato et al. 2000; Borchert et al. 2005; Singh & Kushwaha 2006; Stevenson et al. 2008; Pires 2010; Lima et al. 2012; Seghieri et al. 2012).

Os fatores proximais são mais estudados por serem considerados como principais atuantes na determinação do momento de ocorrência das fenofases (i.e., timing), duração e periodicidade dos eventos (Rathcke & Lacey 1985; Ferraz et al. 1999), e podem influenciar principalmente as fenofases vegetativas (Lobo et al. 2003)

.

A fenodinâmica, além de ser influenciada por fatores bióticos e abióticos, influencia diversas interações entre espécies como herbivoria, polinização e dispersão de sementes e, também, o microclima e o clima (Richardson et al. 2013).

Por muito tempo se acreditou que a inexistência de sazonalidade climática nos trópicos implicaria em uma sazonalidade fenológica muito fraca ou ausente (Morellato et al. 2000) e, portanto, os estudos fenológicos não despertavam grande interesse de pesquisadores. Contudo, estudos desenvolvidos no final da década de 1960 e início da de 1970 (e.g. Janzen 1967; Croat 1969; Daubenmire 1972; Frankie et al. 1974; Gentry 1974) comprovaram a presença de sazonalidade fenológica e possibilitaram a descoberta nos anos seguintes de grande variação de padrões fenológicos existentes nas florestas tropicais (e.g. Reich 1995; Morellato et al. 2000; Rivera et al. 2002).

A ocorrência de padrão fenológico sazonal é característica tanto das florestas tropicais secas, que apresentam sazonalidade climática, quanto das tropicais úmidas, que possuem uma sazonalidade climática mais fraca ou ausente (Frankie et al. 1974; Hilty 1980; Pires O’Brien 1993; Morellato et al. 2000; Talora & Morellato 2000; Engel & Martins 2005; Xiao et al. 2006; Brearley et al. 2007; Pereira et al. 2008; Pires 2010). Apesar da sazonalidade ser uma característica fenológica recorrente nesses e em outros biomas, as amplitudes das fenofases variam entre os anos. A variação na amplitude das fenofases nas florestas tropicais tem sido relacionada com as variações meteorológicas, principalmente temperatura do ar (Corlett &

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16 Lafrankie Jr. 1998; Morellato et al. 2000; Talora & Morellato 2000; Marques et al. 2004), precipitação (Frankie et al. 1974; Reich & Borchert 1984; Morellato et al. 1989; Justiniano & Fredericksen 2000; Ichie et al. 2004; Diaz & Granadillo 2005; Couralet et al. 2013), e fotoperíodo (van Schaik et al. 1993; Wright & van Sckaik 1994; Morellato et al. 2000; Talora & Morellato 2000; Rivera et al. 2002; Borchert et al. 2005; Diaz & Granadillo 2005; Xiao et

al. 2006; Zalamea & González 2008; Pires 2010; Bradley et al. 2011).

As variáveis relacionadas à precipitação e temperatura sempre foram consideradas as principais influenciadoras da fenodinâmica das florestas tropicais, principalmente das secas (Alvim 1964; Daubenmire 1972; Frankie et al. 1974; Alvim & Alvim 1976; Opler et al. 1976; Monasterio & Sarmiento 1976; Jackson 1978; Borchert 1980; Reich & Borchert 1982; Borchert 1983; Reich & Borchert 1984; Morellato et al. 1989; Bullock & Sollis-Magallanes 1990; Reich 1995; Mooney et al. 1995; Borchert 1998; Borchert & Rivera 2001; Borchert et

al. 2002). Até a década de 1990 poucos trabalhos verificaram a influência do fotoperíodo na

fenologia vegetativa (Wright & van Schaik 1994). A importância do fotoperíodo foi percebida principalmente por existirem espécies de florestas secas que iniciam o brotamento foliar durante a estação seca, ou seja, a quebra da dormência vegetativa ocorre sem haver aumento na disponibilidade de água do ambiente (Rivera et al. 2002, Borchert et al. 2005). Atualmente, o fotoperíodo tem sido considerado como o principal fator relacionado com a fenologia nos trópicos, principalmente para a fenologia foliar (Wright & van Schaik 1994), tanto em florestas que apresentam sazonalidade climática (Xiao et al. 2006; Bradley et al. 2011), quanto naquelas em que a sazonalidade é mais fraca ou ausente (Morellato et al. 2000; Rivera et al. 2002; Zalamea & González 2008).

Além disso, também tem sido sugerido que o efeito do déficit de pressão de saturação de vapor de água no ar (DPV) sobre a mudança das fenofases pode ser mais efetivo que a disponibilidade de água no solo para florestas tropicais secas (Sobrado 1993). O DPV indica a capacidade de evaporação do ar e é dado pela diferença entre a pressão de saturação de vapor de água e a pressão de vapor (es - ea), em mb ou KPa, sendo que a pressão de saturação de

vapor de água (es) é a pressão parcial de vapor de água na condição de saturação, em função

da temperatura, e a pressão de vapor (ea) é a pressão parcial exercida pelo vapor de água,

calculada em função da umidade relativa do ar (UR, %) (Rodrigues et al. 2011). De forma simplificada, DPV é a diferença entre a quantidade de umidade no ar e a quantidade de umidade que o ar pode comportar quando saturado, em uma dada temperatura.

Um exemplo da relação entre DPV e fenodinâmica vegetativa é a retomada da cobertura de copa de espécies decíduas com a redução do DPV da atmosfera na savana

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17 australiana, mesmo antes da ocorrência de precipitação significativa para o aumento da umidade do solo (Duff et al. 1997). De modo similar, a disponibilidade de água no solo e precipitação não influenciaram o brotamento e a queda foliar de uma espécie semidecídua da savana do Sahel, mas estas fenofases foram influenciadas por parâmetros relacionados às condições atmosféricas como DPV (Do et al. 2005). Para florestas tropicais úmidas, o DPV também parece ser um importante fator para a regulação da fenodinâmica (Lemos Filho & Mendonça Filho 2000), por influenciar a transpiração das plantas. Os trabalhos supracitados suportam a ideia que os fatores considerados como influenciadores da fenodinâmica direta ou indiretamente também influenciam o status hídrico das plantas (q.v. Borchert et al. 2002).

Fatores climáticos atuam de forma sinérgica na resposta fenológica e não isoladamente (e.g. Daubenmire 1972; Frankie et al. 1974; Alvim & Alvim 1978; Morellato et al. 1989; Morellato et al. 2000; Talora & Morellato 2000). No entanto, poucos são os trabalhos que analisaram os dados de forma conjunta, esta abordagem tem sido considerada principalmente com a utilização de análises de regressão múltipla (Ferraz et al. 1999; Do et al. 2005; Stevenson et al. 2008; Seghieri et al. 2009, 2012a; Pires 2010).

Abordagem ecofisiológica em estudos fenológicos

Estudos que visam compreender as respostas fenológicas das espécies em função das variações climáticas e ambientais alcançam maior consistência quando em adição à expressão fenológica são consideradas características fisiológicas, como padrões de uso da água e trocas gasosas, e características estruturais, como propriedades hidráulicas do caule, características foliares e radiculares das espécies estudadas (Holbrook et al. 1995; Eamus 1999; Stratton et

al. 2000; Baker et al. 2002; Chapotin et al. 2006; Miranda et al. 2011). Essas características,

assim como a própria fenologia influenciam o uso de água pela planta (Holbrook et al. 1995; Singh & Kushwaha 2006) e, portanto, seu estudo complementa e facilita a compreensão de questões relacionadas, por exemplo, ao aproveitamento da água disponibilizada pelas chuvas ou a perda de água em função de alterações na demanda evaporativa do ar.

Atributos morfológicos e status hídrico

O potencial hídrico (Ψ), ou potencial químico das moléculas de água, expressa a energia disponível para realização de trabalho (e.g., evaporação, dissolução de sais) em cada mol de água (Kramer & Boyer, 1995). O Ψ foliar representa o status de energia da água (status hídrico) na folha, e reflete o balanço entre o suprimento de água determinado pela disponibilidade de água do solo e a perda de água pela demanda evaporativa atmosférica

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18 (Bhaskar & Ackerly 2006). Os potenciais osmótico e de turgescência também influenciam o Ψ e desempenham um papel importante na tolerância à seca ou evitação (Kozlowski & Pallardy 2002). Sob restrição hídrica, algumas espécies são capazes de acumular solutos osmoticamente ativos na célula (ajuste osmótico), o que possibilita maior absorção de água em solos secos e menor perda de água para a atmosfera (Morgan 1984), contribuindo para a resistência à seca (Lenz et al. 2006). A diminuição do potencial osmótico foliar também contribui para a manutenção de pressões positivas de turgor, uma vez que a pressão de turgor deriva da pressão positiva nas células quando a água pressiona contra as paredes celulares (Kozlowski & Pallardy 2007) e varia em função da elasticidade desta parede (Holbrook et al. 1995). As diferenças de status hídrico entre espécies e indivíduos são definidas pelas variações na arquitetura hidráulica, como capacidade de armazenamento de água nos tecidos da planta, capacidade de absorção e suprimento das folhas pelo sistema de transporte de água e regulação da condutância estomática (Sperry et al. 2002; Bhaskar & Ackerly 2006).

Para compreender as respostas das plantas às variações ambientais cada vez mais se tem avaliado atributos morfológicos (Sobrado 1993; Holbrook et al. 1995; Eamus 1999; Stratton et al. 2000; Silva & Lemos Filho 2001; Baker et al. 2002; Choat et al. 2005; Chapotin et al. 2006; Lima & Rodal 2010; Sobrado 2010). Para espécies lenhosas a estrutura da madeira é a principal variável utilizada para a classificação de tipos funcionais fenológicos com relação à fenodinâmica vegetativa da planta como um todo. Isto porque os atributos relacionados à madeira, como densidade, interferem na manutenção do status hídrico e são considerados influenciadores dos padrões fenológicos das espécies (Borchert et al. 2002; Lima et al. 2012). Além disso, atributos relacionados à estrutura foliar, apesar de terem relação com a longevidade foliar (Reich et al. 1997), são menos claramente associados aos padrões de queda foliar (Holbrook et al. 1995).

Processos importantes que influenciam o status hídrico estão relacionados à densidade da madeira, como a capacidade de armazenar água (capacitância) (Stratton et al. 2000; Meinzer et al. 2003; Pratt et al. 2007; Scholz et al. 2007; Meinzer et al. 2008a), a condutividade hidráulica (Bucci et al. 2004; Santiago et al. 2004) e a resistência à embolia gerado pela seca (Hacke et al. 2001; Pratt et al. 2007; Ogasa et al. 2013). A estrutura e funções da madeira de suporte mecânico, armazenamento e transporte de água devem ser confrontados considerando os três pilares do triângulo do equilíbrio: a eficiência na condutividade, a resistência à embolia e a força mecânica (Baas et al. 2004). De forma geral tem sido proposto que resistência à embolia e a força mecânica estão positivamente

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19 correlacionadas entre si e negativamente correlacionadas com a eficiência na condutividade, de modo que o investimento em uma função pode prejudicar a outra.

A presença de vasos com menores diâmetros e paredes celulares grossas gerando alta densidade e baixa condutividade hidráulica afeta negativamente a capacitância do caule, enquanto a baixa densidade da madeira possibilita maior capacitância (Pratt et al. 2007; Sperry et al. 2008; Lima & Rodal 2010; Lima et al. 2012; McCulloh et al. 2012). A baixa densidade também funciona como um tampão contra as flutuações diárias no Ψ, mantendo-o elevado durante um período maior sob alta demanda evaporativa (Schulze et al. 1988; Borchert 1994b; Hacke et al. 2001; Meinzer et al. 2003; 2008a;b; 2009; Markesteijn & Poorter 2009; McCulloh et al. 2012; Stahl et al. 2010; Barnard et al. 2011; Zhang et al. 2011; Lima et al. 2012). Por isso, espécies com tais características não são expostas a pressões muito negativas no xilema (Hölttä et al. 2009). A mais alta densidade da madeira tem sido relacionada à maior resistência à cavitação (Meinzer 2003; Pratt et al. 2007; Chave et al. 2009; McCulloh et al. 2012; Ogasa et al. 2013), contudo, recentemente foi verificada a correlação negativa entre densidade da madeira e recuperação da performance do xilema (Ogasa et al. 2013). Ou seja, espécies de madeira menos densa apesar de possuirem menor resistência à cavitação, têm maior resiliência da função do xilema. Tem sido sugerido que a maior capacitância dessas espécies contribui para o reabastecimento dos vasos cavitados (Brodersen et al. 2010). É importante considerar que em função das variações anatômicas e de densidade essas interferências estruturais no status hídrico ocorrem ao longo de um contínuo. Tais estratégias associadas à alta ou baixa densidade da madeira em espécies que coocorrem é comum em diversos habitats (Swenson & Enquist 2007).

Em síntese, as características físicas do sistema de condução são responsáveis pela resistência encontrada pelo fluxo de água entre o solo e os estômatos, e esta determina a queda na pressão da água, ou de potencial do solo para a folha. Assim, a relação entre o potencial hídrico do solo, transpiração e potencial hídrico da folha é ditada pela condutividade do sistema vascular (Brodribb et al. 2002). Contudo, nem sempre a baixa densidade da madeira resulta em maior eficiência hidráulica (ou seja, maior condutividade hidráulica). Sob seca severa (atípica), não foi observada relação entre densidade da madeira e condutividade hidráulica máxima, e as maiores margens de segurança contra cavitação foram observadas para espécies de baixa densidade, quando houve tal relação (Hoffmann et al. 2011). Além disso, em certas espécies com diferentes densidades da madeira foram observados valores semelhantes de Ψ na folha, o que pode ocorrer devido a um maior controle estomático, refletindo formas distintas de regulação hídrica (McCulloh et al. 2012).

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20

Caracterização das florestas tropicais secas e úmidas

A maioria das formas de classificação da vegetação considera o regime climático (e.g. Burtt-Davy 1938, Dansereau 1949, Aubréville 1956). Dentre as florestas tropicais a diferença se dá principalmente pela variabilidade da precipitação (Reich 1995). Küchler (1947, 1949), em sua classificação, separou a floresta densa sempre-verde ombrófila da sempre-verde semidecidual e da decidual seca. Florestas tropicais secas são formações que ocorrem em ambientes tropicais com marcada sazonalidade climática, com duração da estação seca entre dois e seis meses (Olivares & Medina 1992), portanto as características morfológicas e fisiológicas das espécies que a compõe são determinadas pela duração e intensidade da estação seca (Medrano et al. 2007). A seca é um evento causado pela deficiência na precipitação combinada a temperaturas que promovem a redução da umidade do solo por evapotranspiração (seca meteorológica); quando essa condição perdura o suficiente para afetar a dinâmica fluvial é chamada seca hidrológica e quando gera estresse hídrico em culturas agrícolas é conhecida como seca agrícola (Mishra & Singh 2010). Em estudos ecológicos, meses secos são frequentemente definidos como meses em que a razão entre evaporação potencial e precipitação (razão E/P) é > 1,0 (Olivares & Medina 1992), ou a precipitação mensal total em mm é igual ou menor que duas vezes a média da temperatura em graus Celsius (Malhi & Wright 2004).

Nas florestas tropicais úmidas a precipitação anual é de aproximadamente 2200 mm, com grandes variações da média entre diferentes regiões, a temperatura média é de 25,2 °C, com variações sazonais de aproximadamente 3,2°C e insolação média de 16.5 MJ m2 d1 (Malhi & Wright 2004). Florestas úmidas podem ser subdivididas em florestas sempre-verdes e semidecíduas, que se diferenciam por possuírem uma precipitação anual maior e mais bem distribuída ao longo do ano, com sazonalidade climática mais fraca ou ausente. As diferenças florísticas entre florestas sempre-verdes (ombrófilas) e semidecíduas são fortemente correlacionadas com o regime de chuvas e a sazonalidade da precipitação é mais importante que a precipitação anual total para distinguir os dois tipos de florestas, sendo que provavelmente florestas semidecíduas são compostas por espécies capazes de conviver com uma estação seca mais longa (Oliveira-Filho & Fontes 2000).

A maioria das espécies arbóreas que habitam as florestas secas apresenta pronunciada perda foliar, principalmente durante a estação seca, como uma resposta fisiológica à escassez de água (Zalamea & González 2008). Florestas tropicais secas também são conhecidas como florestas decíduas por perderem mais de 60% de massa foliar durante a estação seca (Oliveira-Filho 2009). Uma exceção a esta regra é observada nas florestas secas australianas, na qual a

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21 maioria das árvores mantém as folhas por todo o ano (sempre-verdes) (Bowman & Prior 2005). A maioria dos trabalhos considera que as florestas secas englobam diferentes biomas como pradarias e savanas (Miles et al. 2006), diferente do que foi proposto por Olson et al. (2001). Florestas úmidas sempre-verdes e semidecíduas também se diferenciam quanto ao regime de renovação foliar: florestas sempre-verdes perdem menos de 30% da massa foliar na estação seca e florestas semidecíduas perdem entre 30 e 60% da massa foliar, que por sua vez também reflete o regime climático, gerando proporções diferentes de perda e renovação de massa foliar (Oliveira-Filho 2009). A renovação foliar nas florestas sempre-verdes é menos expressiva, isto porque frequentemente mais de 80% das espécies arbóreas dessas florestas são sempre-verdes, espécies que trocam folhas ao longo do ano em menor intensidade (Morellato et al. 2000; Talora & Morellato 2000; Pires 2010). Devido à menor sazonalidade climática, essas formações abrigam grande diversidade de comportamentos fenológicos, ampliada pela presença de espécies decíduas e semidecíduas (Morellato et al. 2000).

Tipos funcionais fenológicos (fenologia foliar)

A maioria dos trabalhos que visam compreender as relações entre fenodinâmica vegetativa e as relações hídricas das espécies arbóreas nos trópicos foram realizados em florestas secas (e.g. Prado et al. 2004; Brodribb & Holbrook 2005; Choat et al. 2005; Franco

et al. 2005; Choat et al. 2006; Ishida et al. 2006; Fallas-Cedeño et al. 2010; Ishida et al. 2010;

Valdez- Hernández et al. 2010; Miranda et al. 2011; Fu et al. 2012; Lima et al 2012). Isso provavelmente ocorre devido à importância da compreensão do uso da água pelas plantas nestes ambientes marcados pela forte sazonalidade. Apesar da abscisão foliar ser considerada uma resposta à seca, em um mesmo ambiente algumas espécies expressam as fenofases reprodutivas e vegetativas de forma independente da precipitação sazonal (Jolly et al. 2004; Otieno et al. 2005; Elliott et al. 2006; Williams et al. 2008), o que tem estimulado a investigação dos fatores ambientais e mecanismos fisiológicos e morfológicos que estão relacionados a este comportamento. Esta variedade de comportamentos fenológicos é resultado das interações entre a disponibilidade de água e características morfofisiológicas como profundidade radicular, armazenamento de água no caule, arquitetura hidráulica e sensibilidade ao estresse hídrico (Holbrook et al. 1995).

Diversos estudos realizados em florestas tropicais secas têm indicado a existência de uma estreita relação entre densidade da madeira, Ψ e fenologia, e com base nestas interações é proposta a classificação das espécies arbóreas em tipos funcionais fenológicos (e.g., Borchert 1994a; Borchert et al. 2002; Valdez-Hernández et al. 2010; Lima et al. 2012). Os fatores que

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22 regulam os tipos funcionais, isoladamente ou integrados são: déficit hídrico, idade foliar e diminuição do fotoperíodo (Borchert et al. 2002). Portanto, segundo esses estudos, a variação do Ψ atua de forma diferente na fenodinâmica dos tipos funcionais fenológicos e de forma similar dentro dos grupos (Borchert et al. 2002).

Os principais tipos funcionais propostos para as florestas tropicais secas com base na fenologia vegetativa, anatomia da madeira e potencial hídrico são: 1) espécies decíduas com alta densidade da madeira; 2) espécies decíduas com baixa densidade da madeira; 3) espécies

leaf exchanger; 4) espécies sempre-verdes e; 5) espécies brevedecíduas. Apesar de serem

relatados estes cinco grupos como os principais, alguns trabalhos somente utilizam alguns deles. Abaixo é feita a descrição de cada um dos grupos:

1) Espécies decíduas com alta densidade de madeira - são as espécies consideradas decíduas no sentido estrito, o valor mínimo para se considerar densidade alta é de ≥ 0,5 ou ≥ 0,8 g cm-3 dependendo do estudo (Borchert 1994a; Silva & Lemos Filho 2001; Borchert et al. 2002; Choat et al. 2005; Frederic et al. 2005; Valdez-Hernández et al. 2010; Williams et al. 2008; Lima & Rodal 2010; Lima et al. 2012). Em florestas temperadas essas espécies geralmente exibem um controle estomático fraco durante a seca, o que leva à ocorrência de embolia, portanto são consideradas anisohídricas (Hoffmann et al. 2011). A alta densidade da madeira impossibilita grande armazenamento de água, portanto, para estas espécies, a precipitação é considerada como o principal gatilho para o brotamento foliar e floração (Borchert 1994b). Em comparação com espécies de outros tipos funcionais, estas atingem valores de Ψ muito negativos (< -3 MPa) durante a estação seca (Valdez-Hernández et al. 2010). Indivíduos que tem acesso à água (precipitação ou irrigação) mantêm o Ψ foliar mais elevado e as folhas por mais tempo na copa que indivíduos que não tem acesso à água, o que não ocorre com espécies arbóreas de baixa densidade da madeira (Reich & Borchert 1982; 1984; Borchert 1994c). Espécies decíduas de alta densidade da madeira, quando irrigadas durante a estação seca, produziram flores e folhas após 2-3 e 5-7 dias, respectivamente, e mantiveram valores elevados de Ψ durante o período em que a água foi fornecida (Borchert 1994c; 2002).

Espécies decíduas com alta densidade da madeira entram num estado de dormência dos meristemas, induzido pela indisponibilidade de água no solo e elevada demanda evaporativa do ar, reduzindo o Ψ da planta e culminando na abscisão foliar (Borchert 2000). Assim, a expressão das fenofases brotamento foliar e floração irá variar conforme o início da estação chuvosa (Singh & Kushwaha 2006). Para que ocorra o brotamento foliar nas espécies pertencentes a esse grupo funcional, é necessário que além da elevação do potencial hídrico

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23 da planta ocorra também a queda de folhas velhas. A irrigação e a precipitação anormal durante a seca só induz o brotamento foliar em indivíduos que não possuem folhas, a retenção de folhas de ciclos anteriores inibe o brotamento foliar em espécies decíduas com alta densidade da madeira (Borchert 1994c; Borchert et al. 2002).

2) Espécies decíduas com baixa densidade da madeira - o valor máximo para se considerar densidade baixa da madeira é de < 0,3 ou < 0,5 g cm-3, dependendo do artigo (Borchert 1994a; Borchert et al. 2002; Choat et al. 2005; Elliot et al. 2006; Valdez-Hernández

et al. 2010; Lima & Rodal 2010; Lima et al. 2012). A baixa densidade da madeira possibilita

alta capacitância (Schulze et al. 1988, Borchert 1994b). Para estas espécies, o fotoperíodo é apontado como o principal gatilho para brotamento foliar e floração, uma vez que a indisponibilidade de água não se torna um fator limitante (Borchert 1994a; Rivera & Borchert 2001; Borchert et al 2002; Rivera et al. 2002; Calle et al. 2010). Mesmo durante a estação seca tais espécies mantêm elevado Ψ (entre 0 e -1 MPa; Borchert 2000; Stratton et al. 2000; Olivares & Medina 1992; Borchert1994b; Valdez-Hernández et al. 2010). Mudanças na concentração de soluto do tecido parenquimático adjacente ao xilema podem fornecer o gradiente potencial necessário para mover a água até as porções distais do ramo nessas espécies (Borchert 1994c). A rehidratação dos ramos terminais envolve a distribuição de água armazenada, que pode ser disponibilizada para o xilema pelas células de contato para os vasos (Brodersen et al. 2010). De acordo com alguns autores, a baixa variação no Ψ também ocorre devido ao controle da perda de água, através da regulação estomática (Nilsen et al. 1990; Rojas-Jiménez et al. 2007; Hoffmann et al. 2011). Para estas espécies o aumento da idade foliar parece contribuir para a queda foliar junto ao aumento do fotoperíodo (Borchert & Rivera 2001; Borchert et al. 2002), uma vez que o controle estomático é prejudicado com o aumento da idade foliar.

Experimentos com irrigação de árvores decíduas de baixa densidade da madeira comprovaram que espécies deste grupo funcional fenológico não alteram o Ψ foliar nem a fenodinâmica devido à maior disponibilidade de água no solo (Borchert et al. 2002). Além disso, as espécies pertencentes a esse grupo possuem uma maior regularidade e sincronia na expressão do brotamento foliar e da floração, o que reforça a influência do fotoperíodo sobre tais fenofases, uma vez que o fotoperíodo é a única variável abiótica anualmente constante (Borchert & Rivera 2001; Rivera & Borchert 2001; Rivera et al. 2002; Borchert et al. 2005). Nestas florestas secas, o brotamento foliar induzido pelo aumento do fotoperíodo ocorre no fim da estação seca (Borchert et al. 2002; Valdez-Hernández et al. 2010; Lima et al. 2012). Este comportamento pode otimizar o ganho fotossintético durante a curta estação chuvosa,

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24 quando as folhas estão completamente expandidas (Rivera et al. 2002; Elliott et al. 2006); ou minimizar os efeitos da herbivoria, que é mais intensa na estação chuvosa (van Schaik et al. 1993; Coley & Barone 1996; Chapotin et al. 2006; Sloan et al. 2006).

3) Espécies leaf exchanger - são classificadas como espécies leaf exchanger aquelas decíduas, que perdem todas as folhas da copa, e poucos dias ou semanas depois se inicia o brotamento foliar. Estas são as espécies decíduas encontradas nas florestas ombrófilas. Possuem densidade da madeira de aproximadamente 0,6 g cm-3, mantêm o brotamento foliar durante a estação seca (Valdez-Hernández et al. 2010) e valores altos de Ψ na antemanhã e baixos de Ψ no meio-dia durante a estação seca, em comparação com as outras espécies da floresta seca (Borchert et al. 2002). Valores de Ψ menores que -2 MPa são observados nessas espécies (Valdez-Hernández et al. 2010), apesar de não terem densidade da madeira muito baixa (Borchert et al. 2002; Elliot et al. 2006). Nessas espécies a abscisão foliar parece ser induzida pela seca.

4) Espécies sempre-verdes - estas espécies são aquelas que nunca perdem todas as folhas da copa. Nas florestas tropicais secas estão confinadas em pequenas áreas úmidas, com disponibilidade de água no solo durante todo o ano, assim como espécies brevedecíduas e espécies leaf exchanger (Borchert et al. 2002; Elliot et al. 2006; Méndez-Alonzo et al. 2013). Espécies sempre-verdes são encontradas somente em locais com potencial hídrico do solo maior que -1,2 MPa (Méndez-Alonzo et al. 2013). Nos trabalhos realizados em florestas secas pouco se discute a respeito destas espécies, provavelmente devido a sua menor abundância. Além disso, espécies sempre-verdes geralmente são agrupadas com as espécies leaf

exchanger, apesar de terem dinâmicas de queda e brotamento foliar diferentes.

5) Espécies brevedecíduas - espécies brevedecíduas são aquelas que se mantêm sem folhas por poucos meses. Nas florestas tropicais secas, espécies brevedecíduas após perderem as folhas aumentam o Ψ devido à absorção de água pelas raízes (Borchert et al. 2002; Singh & Kushwaha 2005).

Diferente dos trabalhos citados anteriormente, que classificaram tipos funcionais com base principalmente na densidade da madeira e status hídrico, uma outra abordagem propõe tipos funcionais com base no gradiente de deciduidade das espécies (Kushwaha & Singh 2005; Singh & Kushwaha 2005). Tal classificação que também se baseia no uso da água na planta, visa uniformizar a classificação de tipos funcionais fenológicos em florestas decíduas. Para isso, os gradientes de deciduidade foram definidos através do período sem folhas, duração do brotamento foliar e índice de estratégia foliar (taxa de brotamento foliar/ taxa de queda foliar) das espécies, as agrupando em quatro grupos: 1) espécies semisempre-verdes,

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25 em que toda a população nunca fica decídua, com indivíduos que ficam aproximadamente oito dias sem folhas; 2) espécies que ficam decíduas por menos de dois meses; 3) espécies que se mantêm sem folhas por dois a quatro meses e; 4) espécies que ficam decíduas por mais de quatro meses. Esta classificação dos tipos funcionais tem por base que as espécies arbóreas quando estão sem folhas possuem baixa atividade metabólica, portanto, quanto maior o período de deciduidade haverá menos tempo para explorar os recursos. Assim, espécies com alto grau de deciduidade mantêm alta taxa metabólica e uso intenso da água por um curto período de tempo e espécies com baixo grau de deciduidade mantêm uma constante baixa taxa metabólica e uso da água (Kushwaha & Singh 2005; Singh & Kushwaha 2005). A variação sazonal da duração da deciduidade entre espécies é um reflexo das diferenças nos atributos funcionais da árvore, como densidade da madeira, índice de estratégia foliar e massa foliar por unidade de área (Kushwaha et al. 2010). Esta forma de classificar as espécies com base no uso rápido ou lento de recursos apoia a teoria do espectro rápido-lento de economia da planta (Reich 2014), que propõe que espécies capazes de mover a água rapidamente possuem tecidos de baixa densidade, de baixa longevidade e altas taxas de aquisição de recursos, e o contrário ocorre com espécies com a estratégia lenta. Neste sentido, quanto maior for o período de “dormência” (maior período decíduo), mais rápida será a utilização de recursos por estas espécies, inclusive água.

Os tipos funcionais fenológicos citados anteriormente foram propostos para florestas tropicais secas. As espécies decíduas de florestas secas possuem um longo período de deciduidade, que alcança mais de sete meses (Kushwaha & Singh 2005), enquanto espécies decíduas de florestas ombrófilas possuem um período de deciduidade mais curto, frequentemente menos de um mês, podendo alcançar dois meses em alguns indivíduos (Pires 2010). Nesse sentido, nas florestas ombrófilas são esperados tipos funcionais diferentes dos existentes em florestas decíduas, ou ao menos, que somente parte dos grupos propostos para florestas secas estejam presentes em florestas ombrófilas. Contudo, não temos conhecimento de nenhum trabalho que visou classificar espécies de floresta ombrófila em tipos funcionais fenológicos com base na fenologia vegetativa e uso da água (densidade da madeira e Ψ), como os grupos já propostos e amplamente estudados em florestas secas. Além de não ter sido realizada a classificação desses gupos, poucos trabalhos que relacionam algum tipo de dado fenológico com Ψ foram realizados (e.g., Lemos Filho & Mendonça Filho 2000; Silva & Lemos Filho 2001; Armbrüster et al. 2004; Jackson et al. 1995; Brando et al. 2006; Sobrado 2010; Campos 2011; Toledo et al. 2012), apesar de já ter sido verificada a existência de

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26 diferenças fisiológicas entre espécies sempre-verdes e decíduas em floresta semi-decídua (e.g., Jackson et al. 1995).

Relação entre uso da água e fenologia em florestas úmidas

Apesar de grandes volumes de precipitação anual, a distribuição ao longo do ano geralmente não é uniforme em florestas ombrófilas. O status hídrico de algumas espécies destas florestas é afetado sazonalmente pelo curto período de déficit na disponibilidade de água durante a estação seca (Marengo 1992; Sombroek 2001; Malhi & Wright 2004; Xiao et

al. 2006; Wagner et al. 2011) e por fatores como fotoperíodo, insolação, temperatura e

umidade relativa do ar (Lemos Filho & Mendonça Filho 2000; Silva & Lemos Filho 2001; Oliveira & Carvalho 2008). Estes ambientes possuem uma produtividade que varia sazonalmente com as taxas de precipitação e transpiração, provavelmente gerada pelas alterações no DPV da atmosfera (Seghieri et al. 1995; Lemos Filho & Mendonça Filho 2000). Nesse sentido, os eventos do ciclo de vida podem ocorrer em resposta à variação na disponibilidade de água, com a maioria dos processos de crescimento nos períodos com maior umidade (Reich 1995; Bencke & Morellato 2002) ou em resposta a outros fatores que influenciam o uso da água (quando este não é um fator limitante), como temperatura e umidade relativa, que afetam o DPV da atmosfera. Apesar disso, em alguns trabalhos não foram observados sinais de limitação de água para a fotossíntese ao longo da estação seca (Hutyra et al. 2007), com a produção de folhas pela comunidade de árvores concentrada na referida estação (Huete et al. 2006; Hutyra et al. 2007). Estas respostas divergentes podem ocorrer em função de diferenças na disponibilidade de água para a vegetação (Hutyra et al. 2007).

Apesar da mais fraca sazonalidade climática, sazonalidade fenológica é observada nas florestas úmidas (Morellato et al. 2000; Talora & Morellato 2000; Engel & Martins 2005; Xiao et al. 2006; Brearley et al. 2007; Pereira et al. 2008; Pires 2010). Em nível de comunidade, enquanto o fotoperíodo e a temperatura são os principais fatores que regulam os padrões sazonais da Mata Atlântica sempre-verde (Morellato et al. 2000; Pires 2010), a sazonalidade da precipitação e as baixas temperaturas são consideradas como os fatores que regulam os padrões sazonais da Mata Atlântica semidecídua (Morellato et al. 1989). Contudo, quando os estudos envolvem caracterização do status hídrico, os resultados indicam que a disponibilidade de água no solo não representa um fator regulador da fenologia das espécies arbóreas nas florestas úmidas semidecíduas, mas sim a demanda evaporativa da atmosfera (Lemos Filho & Mendonça Filho 2000).

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27 Na floresta úmida semidecídua foi observada correlação entre DPV e amplitude de Ψ e restrição da transpiração devido ao fechamento estomático nos dias de elevada demanda evaporativa do ar (Lemos Filho & Mendonça Filho 2000; Silva & Lemos Filho 2001), o que sugere que as variações na cobertura de copa estão mais relacionadas à seca atmosférica do que com o déficit hídrico do solo (Lemos Filho & Mendonça Filho 2000). Além disso, enquanto a irrigação em árvores de floresta seca decídua geraram grandes mudanças nos padrões vegetativos de espécies pertencentes a tipos funcionais dependentes de água (Borchert 1994c; Borchert et al. 2002; Lima et al. 2012), irrigação em espécies de florestas úmidas influenciou de maneira mais tímida a fenodinâmica vegetativa (Wright & Cornejo 1990; Tissue & Wright 1995).

Por fim, Jackson et al. (1995) observaram em floresta semi-decídua que espécies decíduas utilizaram água de camadas mais superficiais do solo que espécies sempre-verdes e propuseram que provavelmente a maior profundidade radicular possibilita a manutenção da copa sempre-verde. Contudo, foi observado que para espécies decíduas de floresta seca, uma espécie com absorção de água nas camadas mais profundas do solo não necessariamente consegue manter as folhas da copa por um período maior durante a seca que espécies que absorvem água nas camadas mais superficiais do solo (Estrada-Medina et al. 2013). Isso está de acordo com o fato de que a manutenção de folhas durante a estação seca ser mais relacionada à densidade da madeira do que à absorção de água em camadas mais profundas.

Em suma, vários fatores tem sido indicados como reguladores da fenologia nas florestas tropicais e as relações entre atributos fisiológicos e tipos funcionais fenológicos de espécies arbóreas de florestas tropicais úmidas ainda são pouco exploradas. Com base nisso, esta tese tem como temas a influência do uso da água na fenologia vegetativa de espécies arbóreas de uma floresta ombrófila com predominância de espécies sempre-verdes e as respostas de espécies de diferentes grupos fenológicos (sempre-verde e decíduo - leaf

exchanger) à variação climática sazonal nesta floresta. Trabalhos que visam compreender

como a forma de uso da água (variação no potencial hídrico) por espécies arbóreas influenciam o padrão fenológico vegetativo, possibilitando a identificação de tipos funcionais fenológicos em florestas ombrófilas. Tais temas foram desenvolvidos em estudos realizados com nove espécies arbóreas na Reserva Biológica União, uma área de Mata Atlântica no estado do Rio de Janeiro e que são apresentados nos dois capítulos que se seguem.

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Capítulo I

Anisohidria em espécies decíduas e isohidria em

sempre-verdes: relação entre atributos morfológicos e status

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Resumo

Os mecanismos que determinam a deciduidade das espécies arbóreas tropicais e sua relação com o status hídrico da planta têm sido estudados extensivamente em florestas secas, em contraste com as florestas ombrófilas. Nos estudos fenológicos realizados em florestas ombrófilas é importante que se considere as respostas à seca que ocorrem a nível foliar, as quais são fortemente influenciadas pela área foliar total da planta e atributos estruturais, como diâmetro dos vasos e densidade da madeira. Nesse estudo foi avaliada a variação sazonal do potencial hídrico foliar (Ψ) e os atributos estruturais: densidade da madeira, índice de composição de vasos, condutividade hidráulica potencial, massa foliar por unidade de área e suculência de nove espécies, seis sempre-verdes e três decíduas, em um remanescente de Mata Atlântica. Assim, buscamos responder em uma floresta ombrófila: 1. se diferenças fenológicas entre espécies sempre-verdes e decíduas dependem da regulação do Ψ; 2. se a menor densidade da madeira possibilita o tamponamento do status hídrico em espécies sempre-verdes e decíduas; e 3. se espécies sempre-verdes e decíduas se agrupam por seus atributos estruturais e Ψ. As espécies sempre-verdes apresentaram comportamento isohídrico e nenhuma relação entre densidade da madeira e Ψ, já as espécies decíduas apresentaram comportamento anisohídrico. Para espécies decíduas estudadas, a menor densidade da madeira, e consequentemente maior capacitância, possibilitou a manutenção de valores mais altos de Ψ. Os resultados indicam que o comportamento isohídrico possibilitou a manutenção da copa sempre-verde e o comportamento anisohídrico levou à perda foliar nas espécies decíduas, acarretando na diminuição das perdas transpiracionais nas épocas de menor disponibilidade de água. Portanto, nesta floresta ombrófila, a capacidade das espécies arbóreas manterem o status hídrico constante parece influenciar a fenologia vegetativa.

Palavras chaves: anatomia da madeira, capacitância da madeira, fenologia vegetativa, Mata

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Introdução

A fenodinâmica é representada pelo ciclo anual dos eventos fenológicos, dados pela sucessão ou sobreposição das diferentes fenofases (Monasterio & Sarmiento 1976). Como todos os processos biológicos, a fenodinâmica de angiospermas é resultado de um conjunto de interações, que envolvem a planta desde o nível molecular até as relações ecológicas na comunidade. A fenodinâmica é influenciada por fatores abióticos como precipitação, temperatura e fotoperíodo, além de influenciar o microclima e o clima, também, influencia e é influenciada por interações bióticas, como herbivoria, polinização e dispersão de sementes (Richardson et al. 2013). Portanto, estudos que integram diferentes níveis organizacionais são fundamentais para compreensão da fenodinâmica (Mori & Niinemets 2010). Neste sentido, aspectos fenológicos têm sido relacionados a aspectos fisiológicos e estruturais com o intuito de se compreender as respostas das espécies arbóreas às variações ambientais (Sobrado 1993; Holbrook et al. 1995; Eamus 1999; Stratton et al. 2000; Silva & Lemos Filho 2001; Baker et

al. 2002; Choat et al. 2005; Chapotin et al. 2006; Lima & Rodal 2010; Sobrado 2010). As

características estruturais das plantas refletem na manutenção do status hídrico e são consideradas influenciadoras dos padrões fenológicos das espécies em florestas tropicais secas (decíduas), que se caracterizam por alta sazonalidade (Borchert et al. 2002; Lima et al. 2012, Méndez-Alonzo et al. 2013).

Já as florestas tropicais úmidas possuem sazonalidade climática fraca ou mesmo ausente, mas ainda assim a sazonalidade fenológica é observada (Morellato et al. 2000; Talora & Morellato 2000; Engel & Martins 2005; Xiao et al. 2006; Brearley et al. 2007; Pereira et al. 2008; Pires 2010). Em função da elevada precipitação anual, com estações secas pouco intensas ou ausentes, nessas florestas as variações na precipitação, que possibilitam elevada umidade do solo ao longo de todo o ano, influenciam a fenodinâmica vegetativa das espécies de forma diferente das espécies de florestas secas, possibilitando um menor período de deciduidade. Em estudos de comunidade realizados nas florestas ombrófilas, a fenodinâmica foliar apresenta maior relação com o comprimento do dia e temperatura do que com a precipitação (Morellato et al. 2000; Pires 2010). Além disso, irrigação experimental de médio prazo (dois anos) realizada em florestas úmidas não influenciou substancialmente os padrões de queda foliar (Wright & Cornejo 1990), mas afetou o momento de brotamento foliar, embora não sua intensidade (Tissue & Wright 1995), enquanto a irrigação em árvores

(31)

31 de floresta seca geraram grandes mudanças nos padrões vegetativos (Borchert 1994c; Borchert et al. 2002; Lima et al. 2012).

A variação da temperatura e umidade relativa do ar influencia sazonalmente o status hídrico de algumas espécies nas florestas úmidas (Lemos Filho & Mendonça Filho 2000; Silva & Lemos Filho 2001; Oliveira & Carvalho 2008), mas nem sempre as limitações sazonais de água na estação seca influenciam o brotamento foliar das árvores da comunidade (Huete et al. 2006; Hutyra et al. 2007). Em alguns casos, não são observados sinais de limitação de água para a fotossíntese ao longo da estação seca (Hutyra et al. 2007). Considerando dois extremos de um continuum, duas categorias são propostas para caracterizar a estabilidade dos valores de potencial hídrico foliar (Ψ) que uma planta consegue manter frente às mudanças sazonais de disponibilidade de água e/ou demanda evaporativa da atmosfera: isohidria e anisohidria (Tardieu & Simonneau 1998, Maseda & Fernández 2006, McDowell et al. 2008).

Espécies isohídricas mantêm um controle rígido e contínuo do Ψ ao longo do dia e das estações do ano, mantendo-o relativamente constante mesmo quando ocorre declínio da disponibilidade de água do solo e/ou da atmosfera (Tardieu & Simonneau 1998; McDowell et

al. 2008). Isto é possível, principalmente, através do forte controle estomático que ocorre a

partir de um limite mínimo de Ψ, o que gera diminuição da condutância e transpiração (Tardieu & Simonneau 1998; Maseda & Fernández 2006; McDowell et al. 2008). A maioria dos mecanismos usados para explicar o comportamento isohídrico se baseia na regulação estomática, mas outros mecanismos podem contribuir para manutenção de potenciais hídricos constantes, tais como utilização de reservatórios de água na planta, mudanças nos padrões de absorção de água, variações na arquitetura hidráulica e mudanças na superfície total de trocas gasosas (Bucci et al. 2008). Em espécies anisohídricas, a diminuição dos potenciais hídricos do solo e da raiz e/ou aumento da demanda evaporativa atmosférica sob déficit hídrico gera o declínio nos valores de Ψ, devido a estas plantas não apresentarem um controle estomático tão eficiente como as espécies isohídricas (Tardieu & Simonneau 1998; Maseda & Fernández 2006). Sob essas condições, as taxas transpiracionais são reduzidas, mas não cessadas como nas espécies isohídricas (Tardieu & Simonneau 1998), consequentemente um limite mínimo de Ψ não é obedecido para estas espécies, o que pode gerar embolia e perda de turgor (Maseda & Fernández 2006).

Espécies que mantêm a isohidria através do controle estomático podem manter a área foliar sem perdas significativas de água por transpiração (superfície transpiracional inoperante) mesmo quando a restrição hídrica se alonga, durante uma seca intensa. Porém, foi

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32 proposto que sob seca intensa (intermediária ou alta intensidade e longa duração), períodos longos sem assimilação de CO2 devido ao forte controle estomático podem induzir morte por

privação de carbono ou pela redução das defesas aos agentes bióticos nas espécies isohídricas (McDowell et al. 2008). Contudo, a morte por privação de carbono através da exaustão das reservas acumuladas parece não ocorrer em condições de seca natural (Sala et al. 2010), ou ser rara (Sevanto et al. 2014). Nas espécies anisohídricas a manutenção da transpiração por períodos maiores não é possível (superfície transpiracional operante). A elevada transpiração pode induzir ao colapso dos sistemas de transporte dessas plantas (McDowell et al. 2008) e, portanto, ajustes são fundamentais para reduzir a demanda por água nas espécies anisohídricas antes que ocorra a morte da planta sob seca intensa. Os níveis em que a transpiração é reduzida nas espécies isohídricas e que o Ψ é reduzido nas espécies anisohídricas são controlados pela arquitetura hidráulica. A arquitetura hidráulica por sua vez é controlada, assim como a condutividade hidráulica específica da folha, pela morfologia da planta (e.g. razão área radicular : área foliar) e anatomia (e.g. comprimento, diâmetro dos vasos e frequência estomática) (Maseda & Fernández 2006). Mudanças de estado nessas características da planta são possíveis por senescência e diferenciação de novos tecidos (Maseda & Fernández 2006). Nesse sentido, a abscisão foliar parece ocorrer nas espécies anisohídricas para diminuir as perdas transpiracionais.

A anatomia da planta também influencia a arquitetura hidráulica, e pode ser representada de maneira simplificada para árvores pela densidade da madeira (Bucci et al. 2004; Jacobsen et al. 2007). A variação da anatomia pode ser avaliada em função das dimensões e frequências dos vasos (Preston et al. 2006; Poorter et al. 2010) e fibras (Preston

et al. 2006; Martinez-Cabrera et al. 2009; Poorter et al. 2010). Em alguns estudos já foi

observada a relação entre densidade da madeira, status hídrico e fenologia, o que permitiu a classificação das espécies arbóreas que coocorrem em tipos funcionais fenológicos (Borchert 1994a; Borchert et al. 2002; Singh & Kushwaha 2005; Valdez-Hernández et al. 2010; Lima et

al. 2012, Méndez-Alonzo et al. 2013). Contudo essa relação só foi documentada para

florestas secas.

Florestas tropicais secas e ombrófilas além de se diferenciarem em função dos volumes de precipitação, duração e intensidade da estação seca (Reich 1995) também se diferenciam quanto ao regime de renovação foliar. De forma geral florestas tropicais secas também são conhecidas como florestas decíduas por perderem mais de 60% de massa foliar durante a estação seca (Oliveira-Filho 2009), o que ocorre devido à predominância de espécies decíduas. Florestas sempre-verdes perdem menos de 30% da massa foliar na estação

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Referências

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