Vivendo na cidade: borboletas frugívoras em uma paisagem urbana

Texto

(1) UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE PROGRAMA DE PÓS GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA. Isabela Freitas Oliveira. VIVENDO NA CIDADE: BORBOLETAS FRUGÍVORAS EM UMA PAISAGEM URBANA. NATAL 2017.

(2) UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE. Isabela Freitas Oliveira. VIVENDO NA CIDADE: BORBOLETAS FRUGÍVORAS EM UMA PAISAGEM URBANA. Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação. em. Ecologia. da. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Orientador: Márcio Zikán Cardoso Co-orientadora: Marília Bruzzi Lion. NATAL FEVEREIRO 2017. 2.

(3) . Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - -Centro de Biociências - CB. Oliveira, Isabela Freitas. Vivendo na cidade: borboletas frugívoras em uma paisagem urbana / Isabela Freitas Oliveira. - Natal, 2017. 49 f.: il.. Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Departamento de Ecologia. Pós-Graduação em Ecologia. Orientador: Prof. Dr. Márcio Zikán Cardoso. Coorientador: Profa. Dra. Marília Bruzzi Lion. 1. Urbanização - Dissertação. 2. Lepidoptera - Dissertação. 3. Praças - Dissetação. 4. Comunidade - Dissertação. I. Cardoso, Márcio Zikán. II. Lion, Marília Bruzzi. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título. RN/UF/BSE-CB. CDU 711.4. 3.

(4) Aos meus pais Márcia e Henrique, ao meu irmão Gabriel e aos meus avós, Ruth, Érico, Cezinha e Zé (in memorian).. 4.

(5) Agradecimentos Desde a minha chegada à Natal conheci pessoas maravilhosas que tornaram meu processo de adaptação menos complicado. Foram anos de crescimento pessoal e profissional e de muito aprendizado. Primeiramente, gostaria de agradecer meus pais Henrique e Márcia pelo amor incondicional e o apoio irrestrito. Desde a decisão de sair de Belo Horizonte, vocês fizeram com que eu sempre tivesse acesso ao melhor. Muito obrigada pelo carinho, amor e amizade. Vocês são exemplo de humildade, respeito, ética e honestidade. Agradeço o meu irmão Gabriel por ser fonte de inspiração de disciplina e responsabilidade. Minha admiração só aumenta por você, mon amour. Também agradeço à minha linda e enorme família pelo amor de sempre. Agradeço ao querido Márcio Zikán por desde o início ser o meu porto seguro. Apesar das surpresas da vida, acho que conseguimos fazer o melhor. A amizade construída ao longo dos anos, a admiração e o respeito foram cruciais para que nossa relação desse certo dentro e fora do laboratório. Obrigada pelo companheirismo nas coletas, nas idas ao Alecrim para comprar bananas e caldo de cana, pelas viagens e sorrisos diários. À Marília, minha co-orientadora e amiga pela ajuda com a estrutura do trabalho e principalmente com as dúvidas em relação a estatísticas. Você é uma inspiração de como ser uma mãezona e competente no que faz! À Raquel, Patty e Meg por serem as melhores housemates que eu poderia ter. Os conselhos nos momentos mais difíceis, a companhia nos churrascos, almoços de fim de semana, idas ao açaí, à praia, os passeio com a Meg e a alegria do dia-a-dia me faz sentir uma saudade imensa da época em que morávamos juntas. A gratidão e o amor por vocês é eterno. Aos meus queridos colegas de laboratório Marcos, Larissa e Leozinho pela amizade e companheirismo. Vocês estão no meu coração. Agradeço também às pessoas que me. 5.

(6) ajudaram nas inúmeras coletas de campo. Em especial Daniela, Leozinho, Marcos, Marina, Júlia e Júnior. Sem vocês tudo seria mais difícil. À Mary Sorage e ao conselho gestor do Parque das Dunas pela autorização de coleta no Parque. À Eloysi Christie e ao Daniel Silva pelo acolhimento e boa vontade, e por tornar possível a realização deste trabalho. Ao Subcomandante Vitor por autorizar a execução do trabalho dentro da área do exército. Ao Tenente Matos e Sargento Humberto do 7˚ Batalhão do Exército pela boa vontade e por facilitar de todas as formas a execução do trabalho dentro do Parque das Dunas. Sou muito grata aos amigos da pós pela alegria, amizade, companheirismo e apoio nos momentos ruins. Muito obrigada em especial para Júlia, Eli, Eugênia, Carol, Marina, Helô e Pocas. Tenho muita sorte de tê-las por perto. Agradeço também aos meninos queridos Gustavão, Helder, Juanka, Duka, JB, Leo, Rafa e Marcos pelo carinho ao longo desses anos. Aos excelentes colegas, amigos e profissionais que me ajudaram muito ao longo do mestrado. Gratidão ao Alexandre Fadigas, Rosemberg Menezes, Letícia Quesado e Guilherme Mazzochini (Guiga) por sempre estarem dispostos a responder dúvidas em relação a estatística. Agradeço também aos amigos da Vila Feliz, Ju, Carol, Eli, Nane e Dani pelos papos, companhia e risadas. Me sinto mais em casa com vocês! À Carolina Pires e Marina Beirão por terem me dado a oportunidade de conhecer o mundo das borboletas. Grande parte do meu conhecimento foi devido à ajuda de vocês, muito obrigada! Por fim e não menos importante, agradeço as pessoas queridas que fazem minha vida em Natal mais prazerosa. Dona Marlene e Isa, aos queridos Rafa e Míriam, obrigada pelo carinho. Muito obrigada a todos!. 6.

(7) Sumário. 1. Resumo ................................................................................................................... 6 2. Abstract ................................................................................................................... 7 3. Introdução ............................................................................................................... 8 4. Material e Métodos ................................................................................................ 13 4.1 Área de estudo .................................................................................................... 13 4.2 Organismos ......................................................................................................... 14 4.3 Coleta de dados .................................................................................................. 14 4.4 Análise de dados ................................................................................................ 19 5. Resultados ............................................................................................................. 20 6. Discussão ............................................................................................................... 32 7. Referências bibliográficas ................................................................................... 39. 7.

(8) RESUMO Com o crescimento populacional e a expansão das cidades, o processo de urbanização e sua influência sobre a biota local entraram no hall de estudos ecológicos. Áreas verdes em meio a prédios e ruas tendem a se comportar como ilhas, servindo de refúgios para diversas espécies. O presente estudo teve o objetivo de entender quais fatores (e.g. área, cobertura vegetal) determinam a estrutura das comunidades de borboletas frugívoras em praças públicas e qual a influência de uma grande área preservada (Parque das Dunas) na dinâmica das borboletas nas praças. Além disso, averiguamos se as comunidades de borboletas em diferentes hábitats possuem diferentes características ecológicas. Foram selecionadas 18 praças em três categorias de distância para o Parque das Dunas: Camada 1 (0 a 1000 m), Camada 2 (1001 a 2000 m ) e Camada 3 (2001 a 3000 m). Em cada camada de distância selecionamos 2 praças pequenas (1000 - 3000 m2), 2 médias (3001 - 5001 m2) e 2 grandes (> 5001 m2). Três pontos dentro do Parque das Dunas foram escolhidos como área controle. Após 12 meses de coleta, foram registrados 635 indivíduos de 13 espécies de borboletas frugívoras. Nas 18 praças encontramos 475 indivíduos de 9 espécies (Hamadryas februa, Hamadryas feronia, Hamadryas amphinome, Historis odius, Historis acheronta, Fountainea sp., Opsiphanes invirae, Siderone galanthis e Taygetis laches), e nos três pontos no Parque das Dunas registramos 160 indivíduos de 12 espécies (todas encontradas nas praças, exceto Fountainea sp., mais Archaeoprepona demophoon, Prepona laertes, Zaretis isidora e Yphthimoides manasses). O baixo número de espécies encontradas na cidade é reflexo de uma homogeneidade local consequente de uma matriz quase impermeável. Foi possível verificar que nos períodos de chuva, a abundância aumenta significativamente nas praças, revelando que, quando a precipitação aumenta, a matriz se torna mais permeável, permitindo o deslocamento dos indivíduos e até mesmo o aparecimento de espécies encontradas predominantemente em florestas. A composição de espécies entre Parque e praças foi significativamente diferentes. Os valores dos componentes da beta diversidade revelaram que a comunidade de borboletas nas praças são sub-amostras aninhadas na comunidade do Parque. Com a seleção de modelos, foi possível verificar que a riqueza e abundância de borboletas frugívoras é dominada por processos estocásticos (modelo mulo), além do número de árvores frutíferas e tamanho das praças. Esses resultados indicam que as condições das praças diferem muito do Parque das Dunas e que as praças são excelentes filtros para as espécies, revelando uma dinâmica aleatória e neutra dominada por espécies generalistas e tolerantes. Palavras chave: Urbanização, Lepidoptera, Praças, Comunidade, Aninhamento. 8.

(9) ABSTRACT As consequence of population growth and city expansion, the influence of the urbanization process on biodiversity has become an important topic of ecological studies. Green areas among buildings and streets tend to behave like islands, serving as refugia for many species. This study aimed to understand the factors that determine the structure of fruitfeeding butterflies assemblages in public squares and the influence of large area preserved (Dunes Park) in the dynamics of butterflies in public plazas. Eighteen plazas were selected within three distance categories to Dunes Park: Layer 1 (0-1000 m), Layer 2 (1001-2000 m) and Layer 3 (2001-3000 m). Within each distance layer, we selected, two small (1000-3000 m2), two medium (3001-5001 m2) and two large (> 5001 m2) plazas. Three sampling sites in Dunes Park were chosen as control. We capture 635 individuals of 13 species of fruit-feeding butterflies. We collected 475 individuals of 9 species in the plazas and 160 individuals of 12 species in the State Park. The low number of species found in the city is a reflection of a consistent local homogeneity of a nearly impervious matrix. We found that during the rainy season, species abundance increased significantly in plazas, revealing that when rainfall increases, the matrix becomes more permeable, allowing individuals movement and even the appearance of species classified as forest specialist. Rarefaction curves showed that the State Park supports more species than the plazas. In addiction to species richness, species composition was also significantly different between Park and squares, with the urban landscape dominated by generalist and tolerant species. The values of the components of beta diversity revealed that communities of butterflies in the plazas are nested subsets of the Park community. Using a model selection approach I show that richness and abundance of fruitfeeding butterflies are dominated by stochastic processes (null model) and number of fruit trees and plaza area. These results indicate that the conditions of the plazas differ greatly from the Dunes Park and that urban plazas are very strong filters for fruit-feeding butterflies, revealing a random and neutral dynamics. Keywords: Urbanization, Lepidoptera, Public Plazas, Community, Nestedness. 9.

(10) INTRODUÇÃO A conversão de áreas naturais em estruturas capazes de atender as necessidades de habitação do homem foram cada vez mais necessárias para sustentar o crescimento populacional humano (Berkowitz et al 2003). Devido a este contínuo crescimento, o processo de urbanização vem se intensificando, sendo um importante componente na transformação da terra em todo o globo (Grimm et al 2000). Estudos realizados em diversas partes do planeta relataram significativa diminuição da riqueza de espécies em níveis crescentes de urbanização (Davis & Glick 1978, Ruszczyk 1986, Blair & Launer 1997, Blair 1999, Bergerot et al 2011, Deguines et al 2016). Os processos que levam às mudanças na biodiversidade nas cidades ocorrem devido a diversos fatores. A destruição de hábitats, acarretando a diminuição da cobertura vegetal (Zannete et al 2005), o aumento da temperatura (Clarke et al 2008, Chown & Duffy 2015) e a diminuição de recursos, são alguns dos principais motivos do desaparecimento de espécies em ambientes urbanos. A riqueza de espécies que vivem em ambientes verdes em áreas urbanas também é influenciada pelo isolamento destas áreas, dificultando a manutenção de populações viáveis, principalmente para organismos com baixa capacidade de dispersão (Hanski & Thomas 1994, Wood & Pullin 2002, Angold et al 2006, Breuste et al 2008, McDonnel & Hahs 2015). Além disso, a poluição, em suas diversas formas, sonora, luminosa, do ar e solo, também é um fator que afeta negativamente os organismos presentes nas cidades (McDonnel & Hahs 2015). A modificação de hábitats, além de aumentar a taxa de extinção das espécies nativas, favorece a colonização de espécies exóticas (Niemela 1999, Grimm et al. 2008), com consequente alteração na composição das comunidades dos. organismos residentes (Hardy & Dennis 1999, Deguines et al 2016, McDonnell & Hahs 2013). Apesar do processo de urbanização geralmente causar redução da biodiversidade,. 10.

(11) alguns estudos mostram que, sob certas condições, um mosaico urbano que possua razoável heterogeneidade de hábitats e áreas verdes pode sustentar comunidades animais e vegetais substancialmente diversas (Frankie & Ehler 1978, Hobbs 1988, Hardy & Dennis 1999, Matterson & Langellotto 2010). Neste aspecto, a qualidade das manchas na paisagem urbana tem um papel importante na manutenção da diversidade de espécies. Assim, ao longo de uma matriz urbana, com indústrias, prédios e residências, áreas verdes como praças, parques, jardins e lotes vagos podem tornar a paisagem mais favorável para muitas espécies, servindo de corredores e refúgios para plantas e animais que, de outra forma, não existiriam no ecossistema urbano (Angold et al 2006, Bryant 2006, Laurance 2008, Goddart et al 2009). Para que isto seja não somente possível, bem como facilitado, os planejamentos e monitoramentos das áreas verdes em centros urbanos são necessários. Além de valiosas para a conservação da biodiversidade nas cidades (Davis et al 2007), as áreas verdes urbanas são também benéficas para o bem estar humano, contribuindo para a melhora da saúde física e mental daqueles que usufruem desses espaços (Peschardt et al 2012, Barton & Pretty 2010, Lee & Maheswaran 2010). Neste contexto, as praças ajardinadas e/ou arborizadas de uma cidade podem ser consideradas como “small public urban green spaces” (pequenas áreas verdes urbanas públicas; Peschardt et al 2012) que proporcionam maior contato entre o ser humano e as comunidades vegetais e animais. Essas áreas geralmente dispõem de uma vegetação não muito densa, com presença de espécies nativas e exóticas, e graus variados de vegetação e cuidado pelo poder público. Além do valor cultural dos espaços verdes em centros urbanos, estes podem também prestar outros serviços ecossistêmicos, tais como melhoria na qualidade do ar, regulação microclimática, redução de ruído, e melhoria na drenagem no solo (Bolund & Hunhammar 1999, GómezBaggethun & Barton 2013).. 11.

(12) A maioria dos estudos em ambientes urbanos são realizados em parques e reservas, caracterizadas como áreas relativamente grandes e ambientes não tão perturbados quando comparados à praças (Koh & Sodhi 2004, Goddard et al 2009). Parques urbanos extensos, com significativa área verde, podem ter um papel na determinação não somente da dinâmica das comunidades local, mas também nas áreas verdes em seu entorno. Propágulos advindos de um parque (dispersores ou spillover) podem manter áreas verdes ocupadas para além de suas fronteiras, diminuindo a chance de extinção local, situação similar ao efeito resgate em ecologia de metapopulações (Hanski 1982, Hanski & Gilpin 1991, Hanski & Thomas 1994, Foppen et al 2000). Dentro do crescente interesse em estudos de ecologia urbana, o estudo de artrópodes tem crescido em paralelo (McIntyre 2000). A ordem Lepidoptera (borboletas e mariposas) é o segundo grupo mais diverso de insetos e a mais utilizada em trabalhos em ambientes urbanos (Brown 1997, McIntyre 2000). Borboletas especialistas são, geralmente, mais sensíveis à urbanização (Kitahara & Fujii 2005), necessitando de mais sombra, maior umidade e temperatura mais amena (Stefanescu et al 2010). Borboletas generalistas são mais tolerantes às condições das cidades, podendo dominar áreas mais urbanizadas (Ruszczyk 1986, Rodrigues et al 1993, Gibb & Hochuli 2002, Bergerot et al 2011, Brito et al 2014). Há poucos estudos de ecologia urbana com esses insetos no Brasil. Estes estudos são importantes para desvendar a influência humana sobre a biota urbana, proporcionando uma excelente oportunidade de expandir nosso conhecimento sobre a ecologia e a evolução de organismos presentes em ambientes urbanos e de encontrar alternativas para eventuais problemas ambientais (Grossmann 1993, Hahs & Evans 2015). Os processos que governam a distribuição dos indivíduos no espaço e os componentes locais e regionais que influenciam a dinâmica das populações em diferentes mosaicos de hábitats são objetos de vários estudos em ecologia da paisagem urbana (Loss et al 2009,. 12.

(13) Chang & Lee 2015, Quistberg et al 2016, Lintott et al 2016). O efeito local pode ser estudado sob ponto de vista de qualidade da mancha e de seu entorno. Ao mesmo tempo, o efeito da paisagem pode ser caracterizado pela conectividade de hábitats (e.g. cobertura vegetal do entorno), pela matriz circundante e distância de fragmentos maiores (Clergeau et al 2006, Davis et al 2007). O tamanho dos fragmentos e a conectividade entre eles são importantes para a manutenção da biodiversidade, seja em ambiente rural ou urbano (Collinge 2000, Dearborn & Kark 2009). Para descrever a dinâmica espacial das comunidades, o uso da diversidade beta, ou a medida de variação da composição de espécies entre diferentes locais, é capaz de fornecer informações sobre perda de diversidade e apontar locais com prioridade de conservação (Socolar et al 2016). Apesar de intensamente debatida quanto ao seu valor, conceito, e formas de medi-la (Legendre 2014), a diversidade beta pode ser particionada em dois processos, o de substituição (turnover) e o de aninhamento (nestedness). O processo de substituição mede a taxa com o qual um conjunto de espécies substituí o outro entre as localidades (Lasham et al 2015). Este processo reflete a influência de variáveis ambientais locais na estrutura das comunidades e está relacionado ao grau de tolerância ecológica das espécies e a amplitude dos seus nichos (Legendre 2014). O processo de aninhamento (nestedness) mede a diferença de riqueza entre localidades. Ele é definido pelo grau de dissimilaridade entre áreas, mas somente na forma de subconjuntos de espécies, onde locais com menor riqueza de espécies são subconjuntos de um local mais rico (Baselga 2010, Podani & Schmara 2011, Legendre 2014). A cidade de Natal possui um sistema ideal para avaliarmos os efeitos locais e regionais na estrutura de comunidades urbanas. Em seu eixo mais central, encontra-se uma típica paisagem urbana, com variados graus de urbanização. Imersas nesta matriz encontramse praças da cidade, espaços verdes de tamanho e qualidades variados. Vizinho a esta matriz. 13.

(14) urbana encontra-se uma faixa de vegetação natural protegida, o Parque das Dunas, uma unidade de conservação estadual. Protegido desde meados dos anos 70, o Parque fornece diversos serviços à população da cidade, além de servir como refúgio da biodiversidade natural. Desta forma, o Parque poderia ser no contexto regional, fonte de propágulos para a matriz urbana, fornecendo borboletas que povoariam as praças. Por outro lado, as praças poderiam ser elas próprias manchas capazes de sustentar comunidades de borboletas. O contexto do entorno das praças poderia também funcionar como fonte de propágulos, visto que casas com jardins e lotes vagos contém vegetação que servem de recursos adicionais para borboletas adultas quanto para as larvas. O presente estudo visa testar a hipótese que grandes áreas verdes urbanas servem de fonte de indivíduos para as menores, tais como praças, que não seriam capazes de sustentar populações de borboletas frugívoras por falta de recursos e por ter alto grau de perturbação. Usaremos como controle o Parque das Dunas, um parque extenso e protegido, que sustenta maior riqueza de plantas e animais e, em contraste, testaremos quais fatores (locais e da paisagem) afetam a riqueza, abundância e a composição de borboletas frugívoras nas praças urbanas. Dessa forma, criamos quatro hipóteses para este trabalho: (i) A composição de espécies de borboletas frugívoras difere com os gradientes de distância para o parque, de forma que praças mais distantes contém, em sua maioria, espécies generalistas comparado à praças próximas ao parque. Nas praças próximas ao parque, espera-se encontrar tanto espécies generalistas quanto especialistas. (ii) A variação da composição de espécies entre praças e Parque (beta diversidade) seja controlada por diferenças na riqueza (aninhamento), visto que o Parque é uma área extensa e protegida e tende a sustentar maior número de espécies do que as praças. (iii) A riqueza e abundância de borboletas frugívoras são influenciadas por fatores locais. Portanto, esperamos que a qualidade (cobertura vegetal,. 14.

(15) cobertura vegetal do entorno e número de plantas frutíferas) e o tamanho das manchas tenham relação positiva com a riqueza e abundância. (iv) A riqueza e abundância de borboletas frugívoras nas praças são influenciadas por fatores de escala regional, como a distância para o Parque das Dunas que, por ser uma área protegida com maior extensão e mais recursos para as larvas, pode ter um papel importante no fornecimento de borboletas para as praças. Desta forma, praças mais próximas ao parque terão maior riqueza e abundância de borboletas frugívoras.. MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo O estudo foi realizado em praças e em um Parque urbano na cidade de Natal, capital do estado do Rio Grande do Norte. Natal está localizada no nordeste do Brasil (5˚47’S, 35˚12’W), e tem 167.264 km2 de área e 803.739 habitantes (IBGE 2014). O clima é tropical chuvoso, sendo o verão seco e o inverno úmido. A paisagem local é dominada por dunas com vegetação típica de Mata Atlântica, com florestas de restinga sobre solos arenosos (Freire 1996). O Parque Estadual Dunas do Natal foi criado em 1977 com o intuito de preservar a vegetação nativa sobre as dunas em uma cidade em expansão. Com uma extensão de 15 km de comprimento, aproximadamente 2 km de largura e 1.173 hectares de área, o parque é considerado o maior parque urbano sobre dunas do país (IDEMA 2015). O local escolhido para o desenvolvimento do estudo corresponde a um intervalo de 0 a 3 km, a contar da borda oeste do Parque das Dunas, como o espaço de amostragem. A área total de abrangência do polígono é 15 km2 (3 x 5 km) (Figura 1). Usando o banco de dados de praças e áreas verdes do município de Natal, cedido pela Secretaria Municipal de Urbanismo da cidade, foram mapeadas todas as praças com área acima de 1000 m2. Este critério foi. 15.

(16) usado para eliminar áreas muito pequenas, a maioria com alto grau de perturbação, tais como rotatórias em avenidas e canteiros centrais, alguns classificados como praças pela prefeitura.. Par q Ci d ue da ade. N. Figura 1. Mapa da região central e sul da cidade de Natal, RN, Brasil, e delimitação da área de estudo. A parte à direita da figura maior corresponde ao Parque das Dunas, com a indicação aproximada dos pontos de coleta (círculos). As praças selecionadas estão identificadas por cores e tamanho do círculo, de acordo com a distância em relação ao Parque das Dunas (roxo = perto, verde = intermediário, vermelho = longe) e área (círculos pequenos, médios e grandes). Modelos de estudo As borboletas estão divididas em dois tipos de guildas principais: as nectarívoras que se alimentam do néctar das flores e as frugívoras, que se alimentam basicamente de frutas fermentadas, seiva de árvores e excretas de animais (DeVries 1987). Borboletas frugívoras correspondem a aproximadamente 50-75% da família Nymphalidae (Brown 2005),. 16.

(17) representadas em quatro sub-famílias: Charaxinae, Biblidinae, Satyrinae e Nymphalinae (Freitas & Brown 2004, Wahlberg et al 2009). Essas borboletas são relativamente fáceis de capturar com armadilhas de isca, de forma que as coletas são padronizadas e podem ser feitas simultaneamente (DeVries & Walla 2001). Além disso, esta guilda apresenta uma alta correlação com a fauna total de borboletas em áreas de Mata Atlântica (Brown & Freitas 2000), sendo úteis em estudos de monitoramento e bioindicação (Uehara-Prado & Ribeiro 2012).. Coleta de dados As praças de Natal foram definidas de acordo com um shapefile disponibilizado pela Secretaria Municipal de Meio Ambiente e Urbanismo (SEMURB) especificando a área e a localização destas. Dentre as 246 praças listadas no shapefile, 50 estavam dentro dos critérios de seleção pré-estabelecidos para este trabalho, ou seja, localizadas em uma distância máxima de 3000 m do limite oeste do Parque das Dunas e com área mínima de 1000 m2. O tamanho médio destas 50 praças foi de 3.800 m2. Para delimitação da amostragem nas praças foram criadas três categorias de tamanho, a saber, pequena (1000 a 3000 m2), média (3001 a 5001 m2) e grande (> 5002 m2) e três classes de distância para o Parque das Dunas: 1 (≤ 1000 m), 2 (1001 a 2000 m) e 3 (2001 a 3000 m). Foram escolhidas duas praças por combinação de categoria e distância (3 x 3), perfazendo um total de 18 praças (Tabela 1).. Tabela 1. Características das praças selecionadas para amostragem de borboletas frugívoras no município de Natal, RN. AF = número de árvores frutíferas, CV = cobertura vegetal da praça, CV50 = cobertura vegetal do buffer de 50 m, CV100 = cobertura vegetal do buffer de 100 m, CV200 = cobertura vegetal do buffer de 200 m, DPD = distância para o Parque das Dunas, C =. 17.

(18) categorias de tamanho (P = Pequena, M= Média, G= Grande) e distância (m) para o Parque das Dunas (1 = ≤1000, 2 = 1001–2000, 3 = 2001–3000 m).. C. Área. DPD. (m2). (m). AF. CV. CV50. CV100. CV200. (%). (%). (%). (%). P1. 1.623. 862. 12. 59. 5,6. 6,1. 6,4. P1. 2.644. 408. 7. 50. 8,7. 9,2. 10,6. P2. 1.913. 1.123. 16. 84. 7,7. 9,2. 9,6. P2. 2.447. 1.807. 14. 56. 11,7. 7,4. 9,4. P3. 1.487. 2.680. 3. 49. 11,3. 10,3. 6,5. P3. 2.556. 2.609. 23. 65. 4,2. 6,0. 6,9. M1. 3.195. 776. 40. 97. 5,7. 8,9. 9,6. M1. 4.471. 910. 30. 43. 7,4. 6,6. 6,4. M2. 4.416. 1.460. 13. 49. 2,6. 4,7. 6,0. M2. 4.648. 1.942. 39. 47. 5,6. 5,9. 6,3. M3. 3.655. 2.528. 48. 44. 2,6. 6,9. 8,0. M3. 4.908. 2.344. 7. 12. 4,0. 3,1. 5,0. G1. 7.877. 265. 86. 54. 7,2. 8,8. 8,1. G1. 12.536. 89. 50. 80. 14,0. 14,6. 23,4. G2. 5.133. 1.002. 13. 32. 14,8. 13,8. 13,5. G2. 9.103. 1.151. 17. 19. 4,9. 4,1. 5,5. G3. 5.446. 2.030. 20. 57. 3,4. 4,3. 4,5. G3. 16.385. 2.033. 87. 26. 8,1. 7,0. 6,8. Cada praça representa uma unidade amostral. Em cada unidade amostral foram instaladas quatro armadilhas do tipo Van Someren-Rydon distantes, no mínimo, 30 m uma das outras. Todas as armadilhas receberam iscas atrativas compostas por banana e cana-de-açúcar fermentada por 48 horas (Van Swaay et al 2015). A disposição das armadilhas foi definida pelo formato da praça, de forma que estas foram distribuídas em uma linha reta em praças de. 18.

(19) formato retangular ou em quadrado, nas praças com lados similares. Foram determinados três pontos de coleta no Parque das Dunas com quatro armadilhas em cada ponto (Figura 1). As coletas foram realizadas ao longo de seis dias consecutivos, em todos os meses, entre novembro de 2015 a outubro de 2016. Dos seis dias, o primeiro era usado para instalação das armadilhas e iscas e os outros para coleta de borboletas. Com exceção de alguns exemplares coletados como testemunho, todas as borboletas capturadas foram marcadas em suas asas com um número de identificação e soltas, para documentar possíveis deslocamentos entre praças.. Caracterização das praças e seus arredores Para averiguar quais fatores na escala local influenciam a comunidade de borboletas frugívoras foram quantificados, em cada praça, o número de árvores frutíferas de fruto carnoso, o grau de cobertura vegetal e a área (m2). A contagem de árvores frutíferas foi feita in loco, com a ajuda de um botânico. Todas a árvores presentes foram contabilizadas. Para a quantificação da cobertura vegetal, usamos a imagem do Google Earth em escala de 1:400, e criamos polígonos de todas as manchas verdes nas praças e no entorno (exceto áreas gramadas). O cálculo da proporção de área verde nas praças foi feito através da soma das áreas dos polígonos em função da área total da praça, expresso como porcentagem. Definimos como fatores locais, porém externos às praças, o grau de cobertura vegetal no entorno da praça. Para isto, foram delimitados buffers de 50, 100 e 200 m ao redor da área da praça e estimado o grau de cobertura vegetal em cada buffer. O mapeamento da área verde foi feito de modo similar ao descrito para as praças. O estabelecimento das camadas de buffers foi feito no software Quantum GIS 2.8 (QGIS 2015). O mesmo software foi utilizado para estimar a distância mínima exata de cada praça para o Parque das Dunas. Os dados de temperatura e pluviosidade mensais foram obtidos no site do INMET. 19.

(20) (Instituto Nacional de Meteorologia).. Análise de dados. Distância e contexto local como determinantes na estrutura da comunidade das praças Para testar quais variáveis explicam a riqueza e abundância de borboletas nas praças, foi feita uma análise de regressão múltipla, com seleção de modelos através do critério de Informação de Akaike (AIC) (Burnham & Anderson 2002). A análise de modelos tem como objetivo selecionar os melhores conjuntos de variáveis (o modelo) que melhor explicam os dados observados (Burnham & Anderson 2002). Para tanto, foram testados dois conjuntos de modelos, usando como variáveis resposta riqueza e abundância. Como variáveis explanatórias, foram utilizados tamanho da praça (área), distância para o Parque das Dunas (DPD), cobertura vegetal da praça (CV), cobertura vegetal ao redor das praças nas distâncias de 50, 100 e 200 metros (CV50, CV100, CV200, respectivamente) e número de árvores frutíferas na praça (AF). Dado que riqueza e abundância são dados de contagem, foi utilizada uma transformação logarítmica (log10) para reduzir o grau de variância dos valores. Para poder discutir os efeitos das variáveis preditoras sobre a riqueza e abundância de espécies, foi avaliado o grau de correlação entre estas variáveis independentes. Verificamos uma alta correlação entre as variáveis “área” e “número de árvores frutíferas” (r = 0,70), e “distância do Parque das Dunas” e cobertura vegetal dos buffers de 100 e 200m (r = -0,48 e r = -0,56, respectivamente). Correlações também foram detectadas entre as variáveis de cobertura vegetal, como era de se esperar. Os valores de correlação entre os buffers oscilaram entre 0,7 e 0,85 (buffers 50-100m = 0,85; 50-200m = 0,7; 100-200m = 0,85). No processo de seleção de modelos, foram excluídos aqueles modelos que continham variáveis correlacionadas. Modelos. 20.

(21) que diferiram em ΔAICC ≤ 2 foram aceitos e considerados como igualmente plausíveis (Burnham & Anderson 2002). As análises de regressão e escolha de modelos foram realizadas no pacote “MuMIn” (Barton 2014), no software R (R Core Team 2016).. Comparando praças e Parque – estrutura das comunidades Para caracterizar a riqueza de espécies nos diferentes hábitats amostrados, foram feitas curvas de rarefação usando o pacote “vegan” (Dixon 2003). Este método é usado para comparar riquezas em locais com diferentes esforços amostrais, como no caso das praças e Parque (Colwell et al 2012). Para testar se a comunidade de borboletas frugívoras em praças e parque são diferentes em sua composição, foi realizada uma PERMANOVA (Permutational Multivariate Analysis of Variance), seguida por uma análise NMDS (Non-Metric Multidimensional Scaling) para ilustrar graficamente os resultados. A matriz de abundância usada no NMDS foi transformada em log x+1 para que a grande variabilidade de indivíduos capturados não influencie nos resultados. As duas análises foram realizadas no pacote “vegan” (Dixon 2003, Oksanen et al 2015). A PERMANOVA também foi feita entre as categorias de tamanho das praças e distância para o Parque das Dunas. Para testar se a composição de espécies das praças está correlacionada com a proximidade espacial entre elas, foi realizado o teste de Mantel (Mantel 1967), também do pacote “vegan”, comparando a matriz de distância euclidiana das praças com a distância de Bray–Curtis de composição da comunidade. Para estimar a beta diversidade entre as unidades amostrais e o tipo de processo (aninhamento ou substituição) que predomina nas comunidades de borboletas da cidade, foi utilizada a função “beta_div” (Legendre 2014). Usamos a equação descrita em Legendre & Cáceres (2013) para fazer uma análise da contribuição relativa de cada local (praças e Parque) à beta diversidade (Local Contribution to Beta Diversity – LCBD). Esse. 21.

(22) índice representa o grau de singularidade de uma unidade amostral em relação a composição das comunidades amostradas (Legendre & Cáceres 2013). Por fim, para testar se a riqueza e a abundância das borboletas frugívoras é influenciada pela pluviosidade, umidade e temperatura, foi feita uma análise de covariância (ANCOVA), usando o hábitat (praça ou Parque) como co-variável.. RESULTADOS. Caracterização geral das comunidades Foram capturados 635 indivíduos de 13 espécies de borboletas frugívoras (Tabela 2), dos quais 475 (nove espécies) foram registradas nas praças e 160 (12 espécies) no Parque das Dunas. Todas as quatro subfamílias de borboletas frugívoras foram encontradas. Das 13 espécies registradas no trabalho, 12 foram capturadas no Parque das Dunas e das nove espécies coletadas nas praças, oito também foram capturadas no Parque. As espécies Opsiphanes invirae (N = 257 indivíduos) e Hamadryas februa (242) foram as mais abundantes nas praças e no Parque, representando 79% do total de borboletas capturadas. Quatro espécies foram encontradas exclusivamente no Parque das Dunas: Prepona laertes (1), Zaretis isidora (1), Yphthimoides manasses (1) e Archaeoprepona demophoon (3). Somente a espécie Fountainea sp. (9) foi capturada exclusivamente nas praças.. 22.

(23) Tabela 2. Espécies de borboletas frugívoras capturadas nas praças e no Parque das Dunas na cidade de Natal, RN. N = número de indivíduos. Sub-família/Espécie Biblidinae Hamadryas februa (Hübner, [1823]) Hamadryas feronia (Linnaeus, 1758) Hamadryas amphinome (Linnaeus, 1767). N. Hábitat Praças Parque. 242 50 3. 193 27 2. 49 23 1. 9 4 3 1 1. 9 3 0 0 0. 0 1 3 1 1. Satyrinae Opsiphanes invirae (Hübner, 1818) Taygetis laches (Fabricius, 1793) Yphthimoides manasses (Felder & Felder, 1867). 257 27 1. 220 1 0. 37 26 1. Nymphalinae Historis odius (Fabricius, 1775) Historis acheronta (Fabricius, 1775). 29 8. 14 6. 15 2. Total. 635. 475. 160. Charaxinae Fountainea sp. Siderone galanthis (Cramer, 1775) Archaeoprepona demophoon (Hübner, [1819]) Prepona laertes (Hübner, 1811) Zaretis isidora (Cramer, 1779). Nossos resultados mostram que as praças apresentaram menos espécies comparada ao Parque das Dunas. Apesar de não ter diferença significativa da riqueza do Parque e as categorias de tamanho das praças e distância para o Parque das Dunas, o valor mínimo de indivíduos das quatro comunidades (praças pequenas, médias, grandes e Parque e praças distantes, intermediárias, perto do Parque e Parque), revelou que o Parque das Dunas abriga maior número de espécies comparada às praças. Além disso, a curva do Parque, ainda em. 23.

(24) 15. 15. ascendente, mostrando que mais espécies seriam capturadas aumentando o esforço amostral.. a). b). Parque 10. M P. L I 5. P. 0. 0. 5. G. Riqueza. Riqueza. 10. Parque. 0. 50. 100. 150. Número de Indivíduos. 200. 0. 50. 100. 150. 200. Número de Indivíduos. Figura 2. Análise de rarefação de espécies de borboletas frugívoras nas praças e no Parque das Dunas em Natal, RN de (a) classes de tamanho das praças: vermelho, praças grandes (G), azul, praças médias (M), verde, praças pequenas (P) e (b) classes de distância para o Parque das Dunas: vermelho, praças distantes (L), azul, distâncias intermediárias (I), verde, praças próximas (P) ao Parque. As curvas pretas representam o Parque das Dunas. Cada curva apresenta o intervalo de confiança de 95%. As linha verticais nos gráficos representam o menor valor de indivíduos das comunidades.. Variação temporal A abundância total nos meses de coleta variou entre 13 indivíduos em setembro e 174 em março (Figura 4). Em média, por unidade amostral, o parque teve maior abundância mensal, salvo em abril, onde a abundância média das praças foi superior ao parque (Figura 5). A taxa de recaptura foi de aproximadamente 15%, mas nenhum individuo foi encontrado em local diferente de onde foi capturado.. 24.

(25) 200. 150. 150. 100. 100. 50. 50. 0. 0. Precipitação. Abundância. 200. Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out. Mês. Figura 4. Número total de indivíduos capturados por mês (barras) e pluviosidade mensal (mm) (linha) em praças e no Parque das Dunas em Natal, RN, Brasil. 10.0. Abundância Média. 7.5. Hábitat Parque Praça. 5.0. 2.5. 0.0 Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun. Jul. Ago Set Out. Mês. Figura 5. Abundância média de borboletas capturadas nas praças (cinza) e no Parque das Dunas (preto) por mês, cidade de Natal, RN, Brasil.. 25.

(26) A variação na riqueza e abundância das borboletas está ligada às mudanças sazonais de umidade e precipitação (Figura 3), com um valor mínimo de 13 indivíduos com o decréscimo das chuvas (setembro) e tendência de aumento na época chuvosa (março a julho), com um pico no início das chuvas (173 indivíduos em março). A influência da umidade na riqueza e abundância das espécies foi modulada pelo hábitat (Figura 6a,b), sendo claro que a riqueza (F1,20 [Hábitat] = 0,56, P = 0,459; F1,20 [Umidade] = 5,74, P = 0,026; F1,20 [Interação] = 6,25, P = 0,021) e abundância (F1,20 [Hábitat] = 6,08, P = 0,022; F1,20 [Umidade] = 7,25, P = 0,014; F1,20 [Interação] = 4,71, P = 0,042) nas praças aumentaram em função da maior umidade ao passo que no Parque não houve variação significativa. A precipitação, assim como a umidade influenciou positivamente a abundância de borboletas nas praças, porém não foi significativa para a abundância de borboletas no Parque (F1,20 [Hábitat] = 7,31, P = 0,013; F1,20 [Precipitação]. = 10,8, P = 0,003; F1,20 [Interação] = 7,59, P = 0,012; Figura 6d). A riqueza foi influenciada. significativamente pela precipitação, porém não foi significativamente diferente entre Parque e praças (F1,20 [Hábitat] = 0,51, P = 0,483; F1,20 [Precipitação] = 6,0, P = 0,023; F1,20 [Interação] = 2,63, P = 0,12, Figura 6c). A temperatura não influenciou na riqueza (F1,20 [Temperatura]. = 0,013, P = 0,909; F1,20. [Interação]. [Hábitat]. = 0,359, P = 0,55; F1,20. = 0,174, P = 0,68) e nem na abundância (F1,20. [Hábitat]. =. 4,43, P = 0,048; F1,20 [Temperatura] = 2,03, P = 0,17; F1,20 [Interação] = 1,27, P = 0,27). A análise mostra que a abundância entre os hábitats são significativamente diferentes (F1,20. [Hábitat]. = 4,43; P =. 0,048) (Figura 6f), mas que a influência abiótica não atuou sobre elas.. 26.

(27) 10.0. a). 150. b). Abundância. Riqueza. 7.5. 5.0. 100. 50. 2.5. 0.0. 0 77.5. 80.0. 82.5. 85.0. 77.5. 80.0. Umidade (%) 10.0. 82.5. 85.0. Umidade (%). c). 150. d). Abundância. Riqueza. 7.5. 5.0. 100. 50. 2.5. 0.0. 0 0. 50. 100. 150. 200. 0. 50. Precipitação (mm) 10.0. 100. 150. 200. Precipitação (mm). e). 150. f). Abundância. Riqueza. 7.5. 5.0. 100. 50. 2.5. 0.0. 0 28. 30. Temperatura (..C). 32. 28. 30. 32. Temperatura (..C). Figura 6. Riqueza (a, c, e) e abundância (b, d, f) de borboletas frugívoras nas praças (linha preta) e no Parque das Dunas (linha verde) em relação a precipitação, umidade e temperatura média mensal. A umidade atuou positivamente na riqueza e abundância de borboletas frugívoras nas praças, mas não foi importante para as borboletas no Parque das Dunas. A precipitação influenciou positivamente na riqueza de borboletas nos dois hábitats, porém, em relação a abundância, somente as praças foram influenciadas. A temperatura não influenciou significativamente o aumento de espécies e de indivíduos em nenhum dos hábitats.. 27.

(28) Seleção de modelos Tanto o modelo nulo quanto o modelo com número de árvores frutíferas e o tamanho das praças foram igualmente plausíveis para explicar o número de espécies encontradas nas praças (Tabela 3). Ainda assim, o coeficiente de regressão da relação entre árvores frutíferas e área com a riqueza foram baixos (β = 0,38 e β = 0,36, respectivamente), com poder de explicação em torno de 9% e 7% apenas, o que pode ser constatado na Figura 6a, que mostra a relação entre as duas variáveis. Assim como nos modelos da riqueza, os dois modelos selecionados para explicar o número de indivíduos encontradas nas praças (com exceção do modelo nulo) foram o número de árvores frutíferas e área. Ambos também tiveram os valores da relação baixos (β = 0,35 e β = 0,29, respectivamente), com poder de explicação de 7% e 2%. Os baixos poderes de explicação das variáveis selecionadas pelo modelo juntamente com o modelo nulo, indica que não foi encontrado um padrão na dinâmica das comunidades de borboletas frugívoras presentes nas praças.. 28.

(29) a). 2.0. 2.0. 1.5. Riqueza (log). Riqueza (log). 1.5. b). 1.0. 0.5. 1.0. 0.5. 0.0. 0.0 0. 25. 50. 75. 0. 5000. Árvores Frutíferas 5. c). 5. 15000. d). 4. Abundância (log). 4. Abundância (log). 10000. Área (m2). 3. 2. 3. 2. 1. 1. 0. 0 0. 25. 50. Árvores Frutíferas. 75. 0. 5000. 10000. 15000. Área (m2). Figura 7. Riqueza de borboletas frugívoras nas praças de Natal, RN, Brasil, em função de: (a) número de árvores frutíferas (β = 0,381; F1,16 = 2,72; t = 1,65; P = 0,118; R2 = 0,09), (b) área (β = 0,364; F1,16 = 2,44; t = 1,56; P = 0,138; R2= 0,08). Abundância de borboletas frugívoras nas praças em função de: (c) número de árvores frutíferas (β = 0,352; F1,16 = 2,26; t = 1,50; P = 0,152; R2 = 0,07), (d) área (β = 0,286; F1,16 = 1,43; t = 1,19; P = 0,249; R2 = 0,02).. 29.

(30) Tabela 3. Modelos selecionados para explicar os padrões de riqueza e abundância de borboletas frugívoras em praças da cidade de Natal, RN, Brasil. “Número de árvores frutíferas” (AF). Símbolos e códigos da tabela: k, número de parâmetros usados no modelo; β, coeficiente de regressão das variáveis explicatórias; ΔAIC, diferenças no valores de AIC em relação ao melhor modelo; Wi,, peso do modelo; R2, porcentagem de desvio explicado.. Modelos. k. ΔAICc. Wi. _. 0. 0,12. βÁrea. βAF. Riqueza. _. _. Nulo. _. R2. AF. 2. _. 0,38 ± 0,21. 0,09. 0,11. 0,09. Área. 2. 0,36 ± 0,23. _. 0,36. 0,10. 0,07. Abundância. _. _. Nulo. _. _. 0. 0,16. AF. 2. _. 0,35 ± 0,23. 0,53. 0,12. 0,07. Área. 2. 0,28 ± 0,23. _. 1,37. 0,08. 0,02. 30.

(31) Estrutura das comunidades e diversidade beta A composição das comunidades das borboletas foi significativamente diferente entre praças e o Parque das Dunas (PERMANOVA, F1,19 = 2,8; P = 0,03). A análise de NMDS mostra a divisão clara entre os dois grupos de hábitats (Figura 8). Nem o tamanho nem a distância para o Parque das Dunas afetaram significativamente a composição das comunidades nas praças (PERMANOVA, F3,17 [tamanho] = 1,12, P = 0,36; F3,17 [distância] = 1,25, P = 0,27). As medidas de similaridade da composição das comunidades mostram que estas se comportam independente da distância entre elas (teste de Mantel, r = -0,11; P = 0,88). O valor global de beta diversidade, usando o índice de dissimilaridade de Sorensen foi de 0,18, elucidando uma alta similaridade de espécies entre as comunidades. A decomposição deste valor revela que 0,05 foi devido ao processo de substituição de espécies (turnover) e 0,13 de aninhamento (nestedness). Isso sugere que a estruturação das comunidades de borboletas frugívoras da cidade é dominada pelo processo de aninhamento, correspondendo a 72% do valor total da beta diversidade. Seguindo as recomendações de Podani & Schmera (2011), essas relações foram plotadas em um gráfico triangular, que representa os valores de substituição e aninhamento para cada par de hábitats da matriz de beta diversidade ilustrando como a matriz é refletida pela abordagem SDR-Simplex (Figura 9). A análise de contribuição local da beta diversidade (LCBD), identificou que dentre todas as unidades amostrais, apenas o Parque das Dunas foi estatisticamente significativo (P <0,001), significando que somente o Parque continha espécies não compartilhadas em outros locais.. 31.

(32) 0.5. 1.0. Zar.isi. Ham.amp C1. His.odi. L3. M2. M1 S.1. His.achFou.sp. 0.0. NMDS2. L2. S1L1. Arc.dem. Ham.fer. Ham.feb. M.1. M.3. M.2 L.3. M3 Sid.gal. C3. Ops.inv. L.1. L.2 S.3. S3. S2. −0.5. C2. −1.0. Tay.lac. Yph.man. −1.5. −1.0. −0.5. 0.0. 0.5. 1.0. NMDS1. Figura 8. Resultado da análise de NMDS ilustrando a distribuição espacial da abundância de espécies por unidade amostral. Os códigos alfanuméricos representam as unidades de coletas. As unidades representadas em códigos S, M, L representam as diferentes praças em suas respectivas categorias de tamanho das praças (S = pequeno, M= médio, L= grande), ao passo que o código C representam as unidades amostrais do Parque das Dunas. Os códigos restantes representam os nomes das espécies (Ham.amp = Hamadryas amphinome, Ham.feb = Hamadryas februa, Ham.fer = Hamadryas feronia, Fou.sp = Fountainea sp., Tay.lac = Taygetis laches, Yph.man = Yphthimoides manasses, Ops.inv = Opsiphanes invirae, Arc.dem = Archaeoprepona demophoon, His.odi = Historis odius, His.ach = Historis acheronta, Sid.gal = Siderone galanthis, Zar.isi = Zaretis isidora e Pre.lae = Prepona laertes, está sobreposta pela Zar.isi) distribuídas próximas às unidades amostrais onde tiveram maior abundância.. 32.

(33) . . . . Fou. sp. . Ham. amp . Sid. gal . Tay. lac . Arc. dem . Pre. lae . Yph. man . B. Zar. isi. 0. 0.9. . 0.277. inh am ent o. . His. ach. Su o içã itu bst. PQ G3 M2 M3 M1 G1 P3 P3 P2 P1 G1 G2 M2 G3 P1 G2 M1 M3 P2. Ops. Ham. Ham. His. inv feb fer odi. An. A. 0.107 0.9 0.1. 0.616. 1. 0. Similaridade. Figura 9. (A) Matriz de presença e ausência de espécies e unidades amostrais. Os códigos das espécies nas colunas representam: Ops.inv = Opsiphanes invirae, Ham.feb = Hamadryas februa, Ham.fer = Hamadryas feronia, His.odi = Historis odius, His.ach = Historis acheronta, Fou.sp = Fountainea sp., Ham.amp = Hamadryas amphinome, Sid.gal = Siderone galanthis, Tay.lac = Taygetis laches, Arc.dem = Archaeoprepona demophoon, Pre.lae = Prepona laertes, Yph.man = Yphthimoides manasses e Zar.isi = Zaretis isidora. E nas linhas, PQ = Parque das Dunas, P = praças pequenas, M = praças médias, G = praças grandes, 1 = praças próximas ao Parque, 2 = praças intermediárias ao Parque, 3 = praças distantes do Parque. (B) Gráfico triangular referente à matriz. Relação par a par de presença e ausência de espécies entre as unidades amostrais. Cada ponto preto representa comparações das localidades amostradas, trazendo valores de similaridade, substituição e aninhamento. O ponto maior em azul representa o centróide, e os pontos pretos interligados pelo centróide são os valores médios de similaridade, substituição e aninhamento.. 33.

(34) DISCUSSÃO Este estudo avaliou a estrutura da comunidade de borboletas frugívoras em praças em uma paisagem urbana e de que forma a entender se o contexto local (qualidade da praça e seus arredores) e o contexto regional (distância para uma potencial fonte) influenciam estes padrões. Nossos resultados mostram que as praças apresentaram menos espécies comparada ao Parque das Dunas. Apesar de não ter diferença significativa da riqueza do Parque e as categorias de tamanho das praças e distância para o Parque das Dunas, o valor mínimo de indivíduos das quatro comunidades (praças pequenas, médias, grandes e Parque e praças distantes, intermediárias, perto do Parque e Parque), mostra que o Parque das Dunas abriga maior número de espécies comparada às praças. Além disso, a curva do Parque, ainda em ascendente, revela que mais espécies seriam capturadas aumentando o esforço amostral. Ao longo de um ano acompanhando a dinâmica das populações de borboletas frugívoras, foi evidente que a umidade e a precipitação tiveram um papel importante no número de espécies nas praças e no Parque. O aumento do número de indivíduos nas praças foi positivamente influenciado pelo aumento da umidade e pluviosidade, porém no Parque manteve-se praticamente constante durante o ano todo, mostrando certa estabilidade local frente às oscilações pluviométricas. O aumento da temperatura não influenciou na abundância de borboletas frugívoras nos dois hábitats. Diante este fato, é de se considerar que durante os meses mais secos (setembro a fevereiro), as populações que permanecem na cidade se restrinjam a locais com microclima mais ameno (Parque das Dunas), servindo de refúgio para os indivíduos na estação seca (Figura 5). Wolda (1978) relata, em seu estudo no Panamá, que na estação seca a abundância de insetos é bastante baixa e cresce conforme a umidade aumenta, e relaciona a sincronia do aumento da abundância de insetos com a presença e disponibilidade de recurso, maior na. 34.

(35) época chuvosa. O aumento da abundância em relação à precipitação também foi visto no trabalho com borboletas frugívoras no semi-árido pernambucano (Nobre et al 2012) e em um fragmento de Mata Atlântica próximo à Natal (Barbosa 2009, Amaral 2012). A umidade tem um papel importante na eficácia das iscas atrativas, principalmente em locais quentes e secos. Assim, o poder de atração da isca se mantém com uma maior umidade. Além disso, há relatos de que a umidade influencia positivamente no vôo das borboletas, facilitando seu deslocamento. No entanto, de acordo com Uehara-Prado et al (2007), este padrão não é encontrado na região sudeste do Brasil, quando borboletas frugívoras estão menos ativas nos períodos de chuvas fortes. A temperatura média da cidade de Natal se concentra na faixa dos 30˚C e as oscilações da temperatura (máxima 31,3˚C, mínima 26,8˚C) não foram significativas na dinâmica das comunidades ao longo do ano. Isso se deve ao fato de indivíduos de ambientes mais quentes terem maior plasticidade a mudanças na temperatura do que indivíduos de ambientes mais frios (Chown & Duffy 2015). Nesse estudo, o modelo nulo e as variáveis locais número de árvores frutíferas e área da praça foram selecionadas para a detecção de padrões na estrutura da comunidade de borboletas frugívoras nas praças. Apesar de serem resultados intuitivos, encontrados em diversos estudos (Curtis et al 2005, Hamer et al 2006, MacArthur & Wilson 1967,. Faeth & Kane 1978, Helzer. & Jelinski 1999, Aida et al 2016, Carpintero & López 2014), as variáveis locais selecionadas apresentaram baixos valores de explicação. Em relação a riqueza e abundância de borboletas frugívoras, o número de árvores frutíferas explicou somente 9% e 7%, respectivamente. A variável área da praça em relação à riqueza de borboletas frugívoras explicou 7%, e para abundância explicou somente 2%. Diante este fato, nenhuma das variáveis explanatórias escolhidas no estudo obtiveram resultados incisivos. Esses resultados confirmam a ausência de evidências adequadas para entender a estruturação das comunidades de borboletas frugívoras. 35.

(36) nas praças, indicando uma distribuição aleatória das espécies, sendo um indicativo das condições extremas da matriz urbana. Conforme esperado, a riqueza e composição de espécies diferiram significativamente entre praças e Parque. Inicialmente, nossa hipótese era que a composição de borboletas mudaria de acordo com o gradiente de distância para o Parque, sendo que relativamente mais espécies especialistas fossem encontradas nas praças mais próximas ao Parque, mas isso não foi observado. Tanto riqueza, quanto abundância e composição de espécies nas praças não foram influenciadas pela distância para o Parque das Dunas. Por outro lado, o isolamento de parques urbanos em até dois quilômetros de uma potencial fonte foram determinantes na riqueza de borboletas em Singapura. Além disso, os autores encontraram em resultados preliminares que parques urbanos próximos a florestas obtiveram maior riqueza do que aqueles mais isolados (Koh & Sodhi 2004). É importante ressaltar que este estudo em Singapura foi feito em reservas e parques protegidos e que todos os fragmentos apresentados ali são potenciais fontes de indivíduos. No caso do estudo em praças urbanas, estas praças não influenciam umas às outras, por serem consideradas dreno. O Parque representou 92% das espécies de borboletas capturadas, revelando sua importância na manutenção na diversidade de espécies na cidade. As oito espécies encontradas nas praças que também foram registradas no Parque (Hamadryas februa, Hamadryas feronia, Hamadryas amphinome, Opsiphanes invirae, Historis odius, Historis acheronta, Siderone galanthis e Taygetis laches) são, em sua maioria, espécies generalistas, podendo ser encontradas tanto em áreas abertas quanto em áreas de mata, com exceção de T. laches, que possui hábitos especialistas, sendo predominantemente encontrada em áreas de floresta (Brito et al 2014). Somente um indivíduo dessa espécie foi capturado nas praças, provavelmente devido à proximidade de uma grande área verde com esta praça em questão.. 36.

(37) Esse resultado indica uma homogeneização da fauna de borboletas presentes na cidade, onde somente borboletas generalistas são aptas a se deslocar pela matriz urbana (McKinney & Lockwood 1999), aumentando a similaridade na composição e características das espécies presentes (Öckinger et al 2010, Aronson et al 2014). Nossos resultados são semelhantes aos encontrados em outros estudos, os quais mostraram que espécies que dominam ambientes altamente antropizados compartilham certas características de espécies generalistas, como alta propensão à dispersão, ampla distribuição e mais de uma geração por ano (Börsching et al 2013). Há quase 30 anos, Brown (1989) já alertava sobre o aumento da taxa de desaparecimento de espécies especialistas em locais altamente perturbados, e sua substituição por espécies mais tolerantes e generalistas. Também na mesma época, Ruszczyk (1986), um dos pioneiros em estudos de ecologia urbana no Brasil, descreveu a diminuição da riqueza e abundância de borboletas com a proximidade do centro urbano de Porto Alegre, RS. No local mais urbanizado, o autor encontrou espécies dominantes e predominantemente de área aberta e em locais mais distantes do centro urbano, encontrou-se maior riqueza e abundância, incluindo espécies florestais. Nossos dados sugerem que a grande maioria das espécies capturadas são adaptadas a viver em áreas abertas, até mesmo aquelas caracterizadas como especialistas de florestas, a exemplo de H. odius e H. acheronta (Brito et al 2014). Estas espécies, categorizadas como especialista de florestas, também foram encontradas em praças. É possível que sua preferência por hábitats ensolarados de alto de copa e/ou envergadura de asa, característica típica de organismo com ampla dispersão (Kuussaari et al 2014, Alanen et al 2011), explique sua inesperada ocorrência em nossas amostras em praças. Apesar de termos capturado borboletas restritas a ambiente de floresta, várias espécies coletadas em outras áreas de floresta na região de Natal, tais como Colobura dirce, Caligo. 37.

(38) illioneus, Taygetis virgilia, Archaeoprepona demophon, entre outras (Barbosa 2009, Lins 2012) não foram registradas neste estudo. Pode-se dizer que o mesmo ocorreu na Inglaterra, onde 75% das borboletas diminuíram sua distribuição causada pela degradação local. Espécies com alta especialização de hábitat e baixa mobilidade foram mais afetadas do que aquelas com alta mobilidade e generalistas (Warren et al 2001). Resultados semelhantes foram encontrados em um trabalho na França. Através de registros fotográficos feitos por cidadãos ao longo de todo o país, foi revelada uma grande homogeneização de visitantes florais causada pela urbanização, sendo estas compostas por táxons generalistas (Deguines et al 2016). Nossos resultados mostram uma forte homogeneização da fauna de borboletas frugívoras na cidade de Natal, corroborada pela alta similaridade de espécies (dissimilaridade de Sorensen), consequentemente baixo valor de substituição de espécies (turnover) na diversidade beta. Além disso, o padrão predominante de aninhamento na comunidade indica que a maioria das praças são subconjuntos do local mais diverso, o Parque das Dunas. Este padrão é comumente encontrado em regiões de intensa perturbação, no qual as espécies encontradas são generalistas e tolerantes aos distúrbios, revelando uma perda de espécies mais especializadas e dependentes de locais mais preservados (Solar 2015). Esses resultados confirmam o papel do Parque das Dunas como fundamental para a manutenção da diversidade de borboletas frugívoras e, provavelmente outras borboletas, na cidade de Natal. As praças são filtros eficientes e a matriz urbana apresenta condições insustentáveis para muitas espécies. Esse conjunto de espécies urbanizadas são generalistas, mas, mesmo sendo comuns na cidade é possível que estas espécies tolerantes também dependam do Parque para recursos larvais e condições menos estressantes durante o período de seca. As praças da cidade são pouco importantes para a determinação de um padrão na comunidade de borboletas frugívoras. O contexto onde elas estão inseridas não favorece o. 38.

(39) deslocamento dos indivíduos e não permite o estabelecimento de populações de fato, o que sugere que estes ambientes são drenos demográficos. Do ponto de vista de políticas públicas, é necessário que medidas de planejamento urbano sejam repensadas para que o deslocamento dos indivíduos na matriz urbana e o estabelecimento em praças seja possível. Além de criação de parques, é destacada a importância de preservar a vegetação nativa ao construir prédios e casas, porém, poucos proprietários aderem a esta questão, alegando alto custo de manutenção (Jauregui 1991, Wasowski & Wasowski 2000, McKinney 2002). Encontrar alternativas para tornar a matriz urbana menos agressiva à fauna é um dos objetivos da ecologia urbana. Dessa forma, a conectividade entre as áreas verdes na cidade é uma possibilidade viável para que a biota não esteja restrita somente em uma área, usando canteiros centrais, praças, parques, jardins e lotes vagos como corredores e stepping stones, diminuindo a distância entre os hábitats (Brückmann et al 2010, Dennis et al 2013, Bonthoux et al 2014). Por fim, outras iniciativas que visam a conservação da biodiversidade são os programas de participação e integração da população em projetos científicos. Esse método chamado “citizen science” é fundamental para que melhorias ambientais sejam alcançadas. Áreas urbanas oferecem grandes oportunidades no ensinamento de processos ecológicos e de conservação ambiental para um grande número de pessoas (Dearborn & Kark 2009). Diversos estudos podem promover a participação pública em trabalhos relacionados à ciência e, junto ao avanço da tecnologia, novas oportunidades são criadas para unir o público, a natureza e a ciência (Kobori 2016).. 39.

(40) REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS Aida N, Sasidhran S, Kamarudin N, Aziz N, Puan CL, Azhar B (2016) Woody trees, green space and park size improve avian biodiversity in urban landscapes of Peninsular Malaysia. Ecological Indicators 69: 176-183. Alanen E-L, Hyvönen T, Lindgren S, Härmä O, Kuussaari M (2011) Differential responses of bumblebees and diurnal Lepidoptera to vegetation succession in long-term set-aside. Journal of Applied Ecology 48: 1251-1259. Amaral PLPF (2012) Movimento de borboletas frugívoras e conctividade funcional em uma paisagem de Mata Atlântica. Disserttação de Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Angold PG, Sadler JP, Hill MO, Pullin A, Rushton S, Austin K, Small E, Wood B, Wadsworth R, Sanderson R, Thompson K (2006) Biodiversity in urban habitat patches. Science of the Total Environment 360: 196-204. Aronson MF, La Sorte FA, Nilon CH, Katti M, Goddard MA, Lepczyk CA, Dobbs C et al. (2014) A global analysis of the impacts of urbanization on bird and plant diversity reveals key anthropogenic drivers. Proc. R. Soc. B 281: 20133330. Barbosa EJD (2009) Dinâmica espaço-temporal em uma guilda de borboletas frugívoras no limite norte da floresta atlântica nordestina. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Barton K (2014) MuMIn: Multi-Model Inference. Barton J & Pretty J (2010) What is the best dose of nature and green exercise for improving mental health? A multi-study analysis. Environmental science & technology 44: 3947-3955. Baselga A (2010) Partitioning the turnover and nestedness components of beta diversity. Global Ecology and Biogeography 19: 134-143.. 40.

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