UNIVERSIDADE FEDERAL DO ESPÍRITO SANTO CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS
MOARA CUZZUOL GOMES
HELMINTOS GASTROINTESTINAIS DE TARTARUGAS-VERDES (Chelonia mydas) RECOLHIDAS NO LITORAL DO ESTADO DO ESPÍRITO SANTO: ESTUDO ECOLÓGICO E CARACTERIZAÇÃO MORFOLÓGICA DE OVOS
ALEGRE-ES 2016 g i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n
MOARA CUZZUOL GOMES
HELMINTOS GASTROINTESTINAIS DE TARTARUGAS-VERDES (Chelonia mydas) RECOLHIDAS NO LITORAL DO ESTADO DO ESPÍRITO SANTO: ESTUDO ECOLÓGICO E CARACTERIZAÇÃO MORFOLÓGICA DE OVOS
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal do Espírito Santo, como requisito parcial para obtenção do Título de Mestre em Ciências Veterinárias, linha de pesquisa em Diagnóstico e Terapêutica das Enfermidades Clínico-Cirúrgicas.
Orientadora: Prof. Dra. Isabella Vilhena Freire Martins ALEGRE-ES 2016 g i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n
Dados Internacionais de Catalogação-na-publicação (CIP)
(Biblioteca Setorial de Ciências Agrárias, Universidade Federal do Espírito Santo, ES, Brasil)
Gomes, Moara Cuzzuol, 1987-
G633f Helmintos gastrointestinais de tartarugas-verdes (Chelonia mydas) recolhidas no litoral do estado do Espírito Santo: estudo ecológico e caracterização morfológica de ovos / Moara Cuzzuol Gomes. – 2016.
56 f. : il.
Orientador: Isabella Vilhena Freire Martins.
Dissertação (Mestrado em Ciências Veterinárias) – Universidade Federal do Espírito Santo, Centro de Ciências Agrárias.
1. Ecologia. 2. Morfologia (animais). 3. Parasito. 4. Tartaruga marinha. 5. Trematoda. I. Martins, Isabella Vilhena Freire. II. Universidade Federal do Espírito Santo. Centro de Ciências Agrárias. III. Título.
MOARA CUZZUOL GOMES
HELMINTOS GASTROINTESTINAIS DE TARTARUGAS-VERDES (Chelonia mydas) RECOLHIDAS NO LITORAL DO ESTADO DO ESPÍRITO SANTO: ESTUDO ECOLÓGICO E CARACTERIZAÇÃO MORFOLÓGICA DE OVOS
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal do Espírito Santo, como requisito parcial para obtenção do Título de Mestre em Ciências Veterinárias, linha
de pesquisa em Diagnóstico e Terapêutica das Enfermidades Clínico-Cirúrgicas
Aprovado em -- de -- de 2016.
COMISSÃO EXAMINADORA
______________________________________ Profa. Dra. Isabella Vilhena Freire Martins
Universidade Federal do Espírito Santo Orientadora
_______________________________________ Profa. Dra. Jankerle Neves Boeloni Universidade Federal do Espírito Santo
_______________________________________ Prof. Dr. Luiz Eduardo Roland Tavares Universidade Federal de Mato Grosso do Sul
g i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n
A elas, o motivo do brilho nos meus olhos desde criança, a todas as tartarugas marinhas.
g i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n
AGRADECIMENTOS
Primeiro, agradeço à minha família!
Meu pai, minha mãe e minha irmã, muito obrigada por todo apoio sempre, mesmo as vezes não entendendo os meus motivos.
Rô, obrigada por todo amor, carinho, compreensão e paciência, sem isso os momentos difíceis seriam ainda piores.
Aos meus filhos felinos amados, e agora também a filha canina. Obrigada pelo amor incondicional, e por transformarem os dias ruins em amor.
Agradeço imensamente a Professora Isabella, por aceitar me orientar, por aceitar as tartarugas e por ser exemplo.
Obrigada a Erika Binotti e Antonio Calais, pela parceria, ajuda e amizade. A todo o povo do laboratório de parasito, em especial a Marcela Sena, por todo o conhecimento compartilhado e por ter me recebido tão bem, ao Marcos Vinicius Viana (Franguim), por estar sempre disposto a ajudar e também pelas risadas e André Garcia pela ajuda e paciência.
Ao Guiliano Faila e ao Gabriel Uzai (Biuza) pela ajuda nas coletas, e pelos domingos na praia.
As Professoras Jankerle Boeloni e Louisiane Nunes, por sempre estarem dispostas a ajudar e pelas palavras de incentivo.
A empresa CTA Meio Ambiente por ceder o material para as coletas, em especial a Larissa Pavanelli por ajudar tanto e ser sempre tão gentil.
Ao colega de profissão e pesquisador Max Werneck pela ajuda na identificação dos helmintos e por todo apoio.
Muito obrigada a todos que de alguma forma fizeram com que essa etapa fosse concluída. g i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n
RESUMO
GOMES, MOARA CUZZUOL. Helmintos gastrointestinais de tartarugas-verdes (Chelonia mydas) recolhidas no litoral do estado do Espírito Santo: Estudo ecológico e caracterização morfológica de ovos. 2016. 56 p. Dissertação (Mestrado em Ciências Veterinárias) - Centro de Ciências Agrárias, Universidade Federal do Espírito Santo, Alegre, ES, 2016.
Todas as espécies de tartarugas marinhas existentes estão ameaçadas de extinção em algum grau, sendo Chelonia mydas a que possui hábitos mais costeiros e está amplamente distribuída pela costa brasileira. São diversas as ameaças, principalmente ligadas à ação antrópica, e dentre as enfermidades, o parasitismo é tido como provável causa de debilidade e morte. Objetivou-se avaliar a comunidade de helmintos gastrointestinais e realizar a caracterização morfológica de seus ovos em tartarugas-verdes recolhidas no litoral do Espírito Santo no período de março a agosto de 2015. Foram utilizadas 36 tartarugas marinhas juvenis da espécie C.
mydas, sendo o trato gastrointestinal inteiro separado e dividido em três porções:
esôfago/estômago, intestino delgado e intestino grosso. Cada porção foi aberta e inspecionada à procura de parasitos e os exemplares encontrados foram separados macroscopicamente para posterior montagem permanente. Para cada espécie encontrada foram determinadas a prevalência, intensidade média e abundância média de espécies. Para a avaliação coproparasitológica, as fezes foram processadas com técnica de sedimentação e os ovos encontrados foram caracterizados morfologicamente e comparados aos encontrados nos helmintos adultos. Das 36 tartarugas avaliadas, a prevalência de helmintos foi de 94,44% (34/36), com um total de 10.734 helmintos recuperados. Foram encontradas 18 espécies de trematódeos pertencentes a quatro famílias. A riqueza média de espécies foi de 4,29 ± 2,19. Os parasitos mais prevalentes foram Cricocephalus albus, Metacetabulum invaginatum e
Neoctangium travassosi, ambos com 61,11% (22/36), seguidos de Pronocephalus obliquus com 33,33% (12/36), e Glyphicephalus lobatus com 30,55% (11/36). Foram
encontrados e identificados quatro diferentes morfotipos de ovos no exame coproparasitológico e uma grande diversidade morfométrica dos ovos nos helmintos adultos.
Palavras chave: Ecologia, Morfologia, Parasito, Tartaruga marinha, Trematoda.
g i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n
ABSTRACT
GOMES, MOARA CUZZUOL. Gastrointestinal helminths from green turtles (Chelonia mydas) collected on the coast of Espírito Santo: Ecological study and morphological characterization of eggs. 2016. 56 p. Dissertation (Master of Veterinary Science) - Centro de Ciências Agrárias, Universidade Federal do Espírito Santo, Alegre, ES, 2016.
All species of sea turtles are endangered to some degree and Chelonia mydas that has more coastal habits and are widely distributed along the Brazilian coast. There are several threats, mainly linked to human activities, and among the diseases, parasitism is considered a probable cause of illness and death. The aim was to evaluate the community of gastrointestinal helminths and perform the morphological characterization of your eggs in green turtles collected on the coast of the Espírito Santo, Brazil, from March to August 2015. A total of 36 juvenile C. mydas turtles were used, the entire gastrointestinal tract was removed and divided into three portions: esophagus / stomach, small intestine and large intestine. Each portion was inspected looking for parasites and the specimens found were separated macroscopically for subsequent permanent mounting. For each species found were determined the prevalence, mean intensity and mean abundance of species. For fecal evaluation, feces were processed according to the sedimentation technique and the eggs were found morphologically characterized and compared to those found in adult helminths. Of the 36 evaluated turtles, the prevalence of helminth was 94,44% (34/36), a total of 10,734 helminths were recovered. 18 species of trematodes belonging to four families were found. The average species richness was 4.29 ± 2.19. The most prevalent parasites were Cricocephalus albus, Metacetabulum invaginatum and Neoctangium travassosi, both 61.11% (22/36), followed by Pronocephalus obliquus 33.33% (12/36) and 30.55% with Glyphicephalus lobatus (11/36). Four different morphotypes were found and identified eggs in stool examinations and a large morphometric diversity of eggs in adult helminths.
Keywords: Ecology, Fluke, Morphology, Parasite, Sea turtle.
i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n t
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LISTA DE TABELAS
Tabela Página
Capítulo 1
Tabela 1. Prevalência, abundância média, intensidade média e local de parasitismo de helmintos gastrointestinais identificados em
Chelonia mydas procedentes do litoral do Espírito Santo,
Brasil... 30
Capítulo 2
Tabela 1. Espécies de helmintos gastrointestinais e morfometria dos ovos em helmintos de tartarugas-verdes Chelonia mydas recolhidas
no litoral do Espírito Santo... 45
g i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n t e . g i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n t e . [ D i g i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n
SUMÁRIO
Página
1 INTRODUÇÃO ... 12
2 REVISÃO DE LITERATURA ... 14
2.1. Biologia de Chelonia mydas... 14
2.2. Status de conservação e principais ameaças... 16
2.3. Helmintoses de Chelonia mydas ... 17
2.3.1. Ecologia Parasitária... 19
2.3.2. Helmintofauna de Chelonia mydas no Brasil... 20
2.3.3. Ovos de helmintos parasitos de Chelonia mydas... 21
3 CAPÍTULO 1: Ecologia da comunidade de helmintos gastrointestinais de tartarugas-verdes (Chelonia mydas) recolhidas no litoral do Espírito Santo... 22
RESUMO ... 23 ABSTRACT... 24 INTRODUÇÃO... 25 MATERIAL E MÉTODOS... 26 RESULTADOS E DISCUSSÃO... 28 CONCLUSÃO... 34 REFERÊNCIAS... 34
4 CAPÍTULO 2: Caracterização morfológica de ovos de helmintos de tartarugas-verdes (Chelonia mydas) recolhidas no litoral do estado do Espírito Santo... 37 RESUMO ... 39 ABSTRACT ... 40 INTRODUÇÃO... 41 MATERIAL E MÉTODOS... 42 RESULTADOS... 43 DISCUSSÃO... 45 CONCLUSÃO... 47 REFERÊNCIAS ... 47 CONCLUSÕES GERAIS... 49 g i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n g i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n
REFERÊNCIAS... 50 APÊNDICE A... 55 g i t e u m a c i t a ç ã o d o d o c u m e n t o o u o r e s u m o d e u m p o n t o i n t e r e s s a n
1. INTRODUÇÃO
As tartarugas marinhas representam a mais primitiva linhagem de répteis viventes. Atualmente existem sete espécies de tartarugas marinhas habitando oceanos tropicais e subtropicais sendo encontradas nos Oceanos Atlântico, Pacífico e Índico, destas, cinco podem ser encontradas na costa brasileira (PRITCHARD, 1997).
As espécies encontradas na costa brasileira são: tartaruga-de-couro ou gigante, Dermochelys coriacea (Vandelli 1761) pertencente à Família Dermochelyidae; tartaruga-cabeçuda, Caretta caretta (Linnaeus 1758); tartaruga-oliva
Lepidochelys olivacea (Escholtz, 1829); tartaruga-de-pente ou verdadeira, Eretmochelys imbricata (Linnaeus 1766) e tartaruga-verde ou aruanã, Chelonia mydas
(Linnaeus 1758) representantes da Família Cheloniidae (MARCOVALDI; MARCOVALDI, 1999).
O litoral do Espírito Santo é utilizado por todas as cinco espécies de tartarugas em diferentes fases da vida. Espécies como Caretta caretta e Dermochelys coriacea fazem uso do nosso litoral costeiro para desova na temporada reprodutiva, enquanto as outras utilizam-no para alimentação, sendo este o caso dos juvenis de C. mydas (TAMAR, 2015).
As tartarugas marinhas foram durante os últimos séculos alvos de caça, coletas de ovos e comércio de produtos e subprodutos. Devido a essa exploração as cinco espécies encontram-se sob algum grau de ameaça de extinção tanto a nível nacional quanto global (MOLINA; MARTINS, 2008).
Encontra-se atualmente classificada como vulnerável no Brasil (MMA, 2015) e de acordo com a União Internacional para a Conservação da Natureza (IUCN) seu status internacional é ameaçada (IUCN, 2015).
Até o século XIX, esses organismos foram abundantes nos mares tropicais e temperados. Entretanto, as pressões ambientais, causadas principalmente pela interferência antrópica por meio da exploração desordenada de recursos naturais e descaracterização de habitats, têm determinado a atual condição de ameaça às populações de tartarugas marinhas e de extinção de muitas delas (LUTCAVAGE et al., 1997).
As principais ameaças à população de tartarugas marinhas são antropogênicas, seja pela caça tanto em alto mar quanto na areia durante a nidificação; do consumo desenfreado de ovos (SPOTILA, 2004); destruição da vegetação natural das praias, favorecendo assim uma produção maior de fêmeas em um ninho (KAMEL; MROSOVOSKY, 2006); poluição dos mares que leva à ingestão acidental de lixo e da captura acidental em redes de pesca (HARMS et al., 2003).
Além disso, as doenças estão cada vez mais presentes como, por exemplo, a fibropapilomatose que aumentou drasticamente sua incidência desde 1982 (AGUIRRE; BALAZS, 2000; BAPTISTOTTE, 2007). O parasitismo também é apontado como umas das causas de debilidade nestes animais, pois muitos endoparasitos são encontrados em tartarugas marinhas, e com maior frequência espécies de trematodas, que são encontrados, principalmente, no intestino e sistema circulatório (WERNECK; SILVA 2015).
Segundo Werneck et al. (2005), animais que são resgatados após encalhe na praia com pouca mobilidade ou ausência de reflexo de fuga, vem acompanhados na maioria das vezes por uma grande quantidade de ectoparasitos e/ou epibiontes, e infecções secundárias podem estar associadas a estes casos. Além disso, nota-se que estes animais podem hospedar grande quantidade de endoparasitos.
Diagnosticar a causa mortis de tartarugas marinhas tem grande importância para conservação destas espécies, embora ainda seja um aspecto pouco explorado no Brasil. Portanto são indispensáveis mais pesquisas para se diagnosticar as causas de encalhe e morte destes animais, incluindo as parasitoses, afim de se avaliar a real importância desta afecção na debilidade dos animais que chegam às praias (DUTRA et al., 2012).
Portanto, o objetivo do presente trabalho foi descrever a comunidade de helmintos gastrointestinais e caracterizar morfologicamente seus ovos, em tartarugas-verdes recolhidas no litoral do Espírito Santo.
2. REVISÃO DE LITERATURA
2.1. Biologia de Chelonia mydas
Tartarugas marinhas são animais dotados de pulmões e tem enorme capacidade de permanecerem submersos na água, durante o repouso ou mesmo em atividade. Isso acontece devido à maneira extremamente eficiente como o oxigênio é distribuído pelo seu corpo. Além de uma baixíssima taxa metabólica, são capazes de trocas gasosas acessórias pela cloaca e faringe (CUBAS; BAPTISTOTTE, 2007).
Apresentam ainda como característica marcante a grande adaptação a ambientes aquáticos, que foi possível com o desenvolvimento de uma carapaça hidrodinâmica e membros que se transformaram em nadadeiras. Ainda mantêm a dependência do ambiente terrestre para sua reprodução (oviposição), com isso tem um importante papel neste ecossistema, principalmente nas regiões tropicais e subtropicais (CUBAS; BAPTISTOTTE, 2007; ALMEIDA et al., 2011).
As tartarugas marinhas estão agrupadas taxonomicamente em duas famílias, Cheloniidae com seis espécies (Caretta caretta, Lepidochelys olivacea, Lepidochelys
kempii, Eretmochelys imbricata, Natator depressus e Chelonia mydas), e
Dermochelyiidae com uma única espécie (Dermochelys coriacea) (PRITCHARD, 1997). Destas, apenas duas (Natator depressus e Lepidochelys kempii) não são encontradas na costa brasileira C. mydas é a espécie mais comum na região costeira do Brasil (ALMEIDA et al., 2011).
A tartaruga-verde apresenta carapaça de coloração bastante escura, chegando ao negro nos filhotes, café nos indivíduos juvenis e uma ampla variedade nos indivíduos adultos, sendo geralmente café, amarelo creme ou variam entre tons de oliva ao marrom; com formato oval, possuindo quatro pares de escudos costais (PRITCHARD; MORTIMER, 2000). O plastrão apresenta coloração esbranquiçada nos filhotes e amarelada nos adultos. A cabeça possui formato arredondado, podendo chegar a 15 centímetros de largura, apresenta quatro pares de escamas pós-orbitais, um par de escamas pré-frontais e mandíbula serrilhada. Os exemplares desta espécie podem chegar a 120 cm de comprimento de casco e 230 kg (ALMEIDA et al., 2011).
Quanto ao hábito alimentar, são classificadas como onívoras com tendências carnívoras na primeira fase de vida, e já com o casco entre 25 e 40 cm de comprimento
migram para a costa, tornam-se herbívoras, com uma dieta composta preferencialmente de macroalgas e fanerógamas. Entretanto, devido a sua grande distribuição, a dieta e suas preferências podem variar de acordo com disponibilidade em cada área (CUBAS; BAPTISTOTTE, 2007; GAMA, 2012).
A espécie C. mydas possui ampla distribuição geográfica, sendo encontrada tanto nas zonas tropicais quanto nas zonas temperadas e dentre as espécies de tartarugas marinhas, é a que apresenta em seu comportamento o hábito de ficar mais próximo à costa, tendo registros de ocorrência inclusive em estuários de rios e lagos (ALMEIDA et al., 2011).
Utilizam áreas nacionais tanto para alimentação e reprodução, sendo que as áreas reprodutivas preferenciais são as ilhas oceânicas de Trindade no Espírito Santo (MOREIRA et al., 1995), Atol das Rocas no Rio Grande do Norte (GROSSMAN et al., 2003), e Fernando de Noronha em Pernambuco (BELLINI; SANCHES, 1996).
Desovas secundárias podem acontecer no litoral norte do estado da Bahia, ocorrendo menos frequentemente nidificações nos estados do Espírito Santo, Sergipe e Rio Grande do Norte. Ocorrências não reprodutivas são registradas em toda a costa do Brasil e também em ilhas (ALMEIDA et al., 2011).
É característico do comportamento desta espécie se agreguegarem nas áreas de reprodução e se dispersrem nas diversas áreas de alimentação, podendo existir indivíduos de estoques genéticos diferentes em uma mesma área. Análises genéticas realizadas em dois locais do litoral brasileiro (Almofala, CE e Ubatuba, SP) indicaram a presença de indivíduos oriundos do Atol das Rocas, Ilha de Trindade, Ilha de Ascencion, África, México, Costa Rica e Suriname (NARO-MACIEL et al., 2007).
Como as tartarugas marinhas são animais que se caracterizam com uma fase juvenil prolongada, atingem a maturidade sexual tardiamente, possuem vida longa e os locais usados por elas para o acasalamento e alimentação são distantes entre si, torna-se essencial a obtenção de informações sobre seu status fisiológico (HAMANN et al., 2006, POLIDORO et al., 2008). Estas características associadas às ameaças vindas das atividades humanas são os motivos pelos quais estes animais estão em risco de extinção (POLIDORO et al., 2008).
A tartaruga-verde sofreu menor impacto antrópico sobre ninhos e fêmeas que as outras espécies, atribuindo-se isso ao fato de as áreas priorizadas para a reprodução estarem localizadas em ilhas oceânicas isoladas, sendo que estas áreas
de desova não estão sujeitas à ocupação desordenada da zona costeira (CUBAS; BAPTISTOTTE, 2007).
Avaliar quantitativamente as populações de C. mydas torna-se difícil uma vez que estes são animais com alta mobilidade e distribuem-se por amplas áreas geográficas durante todo o seu período de vida (ALMEIDA et al., 2011). O ideal é avaliar as áreas de reprodução juntamente com as de alimentação. Atualmente as metodologias mais comumente utilizadas no monitoramento destas populações são a contagem do número de vezes que as fêmeas sobem à praia na temporada reprodutiva ou do próprio número de ninhos. Em 2011 a população foi estimada em 203 mil fêmeas em idade reprodutiva (ALMEIDA et al., 2011).
2.2. Status de conservação e principais ameaças
Como esses animais têm áreas de alimentação e de reprodução diferentes, existiu uma grande pressão internacional para que houvesse proteção das tartarugas marinhas em todos os estágios de vida, com isso, todos os países tiveram que criar projetos de conservação (TAMAR, 2005).
Em 1980, foi criado o Programa de Conservação Nacional da Tartaruga Marinha (Projeto TAMAR), juntamente com o Instituto Brasileiro do Meio Ambiente (IBAMA) e em 1986, foi garantida a proteção total à todas as espécies de tartarugas marinhas com ocorrência no litoral capixaba (MARCOVALDI; MARCOVALDI, 1999). Atualmente em conjunto com empresas privadas o TAMAR executa um trabalho de reabilitação de tartarugas marinhas em cativeiro (TAMAR, 2005).
A classificação de vulnerável preconizada pela IUCN continua mantida, pois a população brasileira de tartarugas está isolada, visto que as mesmas têm um comportamento de filopatria (homing) – capacidade que as fêmeas possuem de retornarem para se reproduzir na mesma praia onde nasceram, não existindo a possibilidade de migração de adultos de outras regiões para o Brasil (ALMEIDA et al., 2011).
Uma das principais ameaças à espécie C. mydas é o grande número de indivíduos juvenis mortos encalhados ao longo da costa brasileira em decorrência do aumento da pesca costeira de emalhe (ALMEIDA et al., 2011).
Além da pesca outra ameaça à espécie é a ocorrência de enfermidades. Essas não estão totalmente elucidadas, sendo, dessa forma, necessários estudos que visem conhecer o padrão das doenças e o estado de saúde de suas populações que, assim como outros grupos de vertebrados, são susceptíveis a agentes patogênicos. Esses agentes podem ser bacterianos, fúngicos, virais e parasitários, podendo causar moléstias e até levar a óbito (ECKERT et al., 2000).
O diagnóstico final da causa mortis das tartarugas marinhas é um importante ponto de apoio para as medidas de manejo e conservação destas espécies, apesar deste aspecto ser pouco estudado na região brasileira. Tornam-se indispensáveis nmais pesquisas para se diagnosticar as causas de encalhe e morte destes animais, incluindo as parasitoses, para se avaliar o real impacto desta afecção na debilidade dos animais que chegam às praias (DUTRA et al., 2012).
2.3. Helmintoses de Chelonia mydas
Parasitos são todos os seres que encontram em outros o seu nicho ecológico (FERREIRA 1973, ARAÚJO ET AL. 2003). São encontrados parasitos em todos os vertebrados, incluindo os répteis, que podem albergar diversos tipos e, ainda possuírem parasitos específicos (que só ocorrem em determinada espécie) (GREINER; MADER, 2006).
Ocorrem em praticamente todas as cadeias alimentares e em todos os níveis tróficos. Muitas vezes, possuem um ciclo de vida complexo que dependem de interações tróficas para a transmissão. Os parasitos podem ser utilizados para elucidar o papel dos seus hospedeiros em uma cadeia alimentar, isto é, para ajudar a determinar a estrutura da cadeia alimentar (MARCOGLIESE, 2005, 2008).
A infecção por helmintos possivelmente acontece por meio da alimentação. Portanto é importante salientar que estes animais apresentam hábitos alimentares variados, conforme seu estágio de vida. Acredita-se que são infectadas ainda na fase inicial de sua vida, provavelmente pela ingestão de hospedeiros intermediários contendo as formas infectantes dos parasitos (SANTORO et al., 2006).
Por possuírem hábitos mais generalistas, C. mydas podem estar expostas a uma quantidade e diversidade maior de potenciais hospedeiros intermediários e paratênicos potenciais, resultando assim, em uma maior riqueza de espécies de
parasitos. Dentre as espécies de tartarugas marinhas, C. mydas apresenta a maior abundância média e riqueza de espécies de helmintos encontrados (MARCOGLIESE, 2002, SANTORO et al., 2006, WERNECK, 2011).
As atuais mudanças climáticas, bem como ações antrópicas como descarga de resíduos industriais, agrícolas e domésticos, afetam hospedeiros e parasitos, sendo os ambientes aquáticos mais suscetíveis a essa ação (MARCOGLIESE, 2008). Os parasitos são cada vez mais vistos como potenciais indicadores da presença de poluentes, da qualidade ambiental e estabilidade dos ecossistemas (BLANAR, et al., 2009; MARCOGLIESE, 2005).
Segundo Marcogliese (2008) os efeitos da mudança climática sobre os parasitos vão sobrepor os efeitos de outros fatores de estresse antropogênicos nos ecossistemas, tais como contaminantes, perda de habitat e introdução de novas espécies. Esta combinação de fatores pode funcionar cumulativamente ou sinergicamente para exacerbar os feitos negativos sobre organismos, hospedeiros e populações.
De acordo com Santoro (2006) a infecção por parasitos em C. mydas está intimamente relacionada com sexo, idade e também com a dinâmica dos parasitos entre si, além de sua alimentação. No mundo foram registradas aproximadamente 90 espécies de helmintos parasitando C. mydas, em sua maioria pertencentes ao filo Platyhelmintes, sendo mais de 80 espécies pertencentes à classe Trematoda e apenas seis espécies pertencentes ao filo Nematoda.
Apesar de constantes mudanças na taxonomia de helmintos, Lane e Mader (2006) sugeriram que há registros de três subclasses de trematodas as causando parasitoses em quelônios, Monogenea (em bexiga urinária, narina e esôfago de quelônios marinhos), Aspidogastrea (em sistema digestivo de quelônios aquáticos) e Digenea. Estes últimos têm um ciclo de vida indireto, utilizando geralmente moluscos como hospedeiros intermediários e são os mais frequentemente encontrados.
Um estudo realizado por Santoro (2006) na Costa Rica demonstrou que o parasito mais observado nas tartarugas-verdes foi o trematoda Metacetabulum
invaginatum, seguido por Neoctangium travassosi, Cricocephalus albus e Pronocephalus obliquus. Werneck (2011) encontrou resultado similar, onde os
parasitos mais prevalentes foram Learedius learedi seguido por C. albus, M.
(2007), em que os mais prevalentes foram o N. travassosi, Deuterobaris proteus e M.
invaginatum.
Com esses dados percebe-se que a Família Pronocephalidae, pertencente a classe trematoda, é mais representativa nos estudos realizados por Santoro et al. (2006) e Werneck (2011), tendo sido encontradas 15 e 14 espécies dessa família, respectivamente.
A maioria dessas parasitoses é assintomática ou não tem ainda a sintomatologia elucidada. Em alguns casos é possível encontrar os ovos em exames coproparasitológicos, mas na maioria das vezes o diagnóstico só é realizado no exame post mortem (LANE; MADER, 2006).
2.3.1. Ecologia Parasitária
Parasitos muitas vezes possuem um ciclo biológico complexo, dependendo de interações tróficas para sua transmissão. Cada espécie de parasito reflete a presença de diferentes organismos que participam de seu ciclo de vida; em conjunto, todas as espécies de parasitos num hospedeiro refletem a presença de uma infinidade de organismos hospedeiros e interações tróficas no ambiente. Sendo assim, parasitos podem ser potencialmente utilizados como indicadores da diversidade de espécies e ecossistemas (MARCOGLIESE, 2002, 2003, 2005).
Bush et al. (1997) definiu termos usados por parasitologistas para descrever as populações e comunidades parasitárias. Entre os termos definidos para estudo de populações estão: prevalência, definida como a relação entre o número de hospedeiros infectados por um ou mais parasitos de uma determinada espécie e o número de hospedeiros analisados; intensidade média, relação entre o número de parasitos de uma espécie e o número total de hospedeiros infectados e deve sempre ser relatado em conjunto com a prevalência; abundância média, relação entre número de parasitos de uma espécie e o número total de hospedeiros analisados, infectados ou não.
No estudo de comunidades parasitárias, diversidade descreve a composição de uma comunidade em relação ao número de espécies presente, para isso calcula-se a riqueza de espécies que é definida pela quantidade de espécies de helmintos presentes em uma amostra (BUSH, et al. 1997).
2.3.2. Helmintofauna de Chelonia mydas no Brasil
Em C. mydas no Brasil, há relatos de três espécies de nematodas: Kathlania
leptura Rud, 1819; Sulcascaris sulcata Rudolphi, 1819 e Tonaudia freitasi Vicente &
Santos, 1968 (VICENTE et al., 1993). Além disso, Xavier (2011), relatou a ocorrência de exemplares da Família Anisakidae em fase larval, sendo o primeiro registro de fases larvais de nematodas parasitando tartarugas marinhas no Brasil.
Estudo abrangente realizado por Werneck (2011) realizado com 337 indivíduos juvenis de C. mydas, provenientes de seis Estados brasileiros, relatou a ocorrência de helmintos em 171 destas tartarugas, sendo encontradas 30 espécies de trematodas, distribuídos em oito famílias, sendo: Família Microscaphidiidae: D. proteus, Octangium
hyphalum, Neoctangium sp., Microscaphidium reticulare, Polyangium linguatula, Angiodictyum longum, Angiodictyum parallelum; Família Rhytidodidae: Rhytidodes gelatinosus; Família Pronocephalidae: Ruicephalus minutus, P. obliquus, Charaxicephaloides polyorchis, Charaxicephalus robustus, M. invaginatum, C. albus, Cricocephalus megastomum, Rameshwarotrema uterocrescens, Pleurogonius lobatos, P. longiusculus, P. trigonocephalus, Pyelosomum crassum, P. cochlear;
Família Cladorchiidae: Schizamphistomum scleroporum; Família Brachycoeliidae:
Cymatocarpus solearis; Família Plagiorchiidae: Enodiotrema sp.; Família Telorchiidae: Orchidasma amphiorchis.
Em estudo realizado no Espírito Santo foram encontradas 22 espécies de trematodas em tartarugas juvenis da espécie C. mydas, sendo o primeiro relato no Brasil de três desses trematodas, Rhytidodoides similis, Deuterobaris intestialis e
Enodiotrema reductum. Família Calycodidae: Calycodes anthos; Família Cladorchiidae: Schizamphistomum sp.; Família Gorgoderidae: Plesiochorus
cymbiformis; Família Microscaphidiidae: P. linguatula, N. travassossi, D. intestinalis e A. longum; Família Plagiordiidae: Enodiotrema reductum. Família Spirorchiidae: L. learedi; Família Pronocephalidae: P. obliquus, C. albus, C. megastomum, Glyphicephalus lobatos, M. invaginatum, P. longiusculus, P. linearis, Pronocephalus trigonocephalus, Ruicephalus minutus, C. robustus, Pyelosomum sp.; Família
Telorchiidae: O. amphiorchis (BINOTI, 2015) e Família Rhytidodidae: R. similis (WERNECK et al., 2015).
Também no litoral do Espírito Santo, Calais Junior (2015) em estudo com esôfagos de C. mydas identificou parasitos de quatro famílias distintas de Trematoda:
Pronocephalidae, Microscaphididae, Cladorchiidae e Rhytidodidae, sendo os parasitos do gênero Rameshwarotrema, parasitos da glândula esofágica, os mais frequentes.
2.3.3. Ovos de helmintos parasitos de Chelonia mydas
Um dos meios mais utilizados para diagnosticar helmintos gastrointestinais adultos é por detecção de ovos nas fezes. Para isso existem dois métodos básicos, flutuação e sedimentação (MONTEIRO, 2011). Quando se trata de tartarugas marinhas, deve-se levar em conta que a maioria dos parasitos são trematodas e, por terem ovos pesados, estes não flutuam, sendo indicado neste caso exame de sedimentação (GREINER, 2013).
A identificação de ovos é baseada em sua morfologia, considerando as estruturas em desenvolvimento em seu interior, forma do ovo, comprimento e largura, existência de espinhos ou filamentos nos polos, quantidade de filamentos (GREINER, 2013).
Werneck (2007) estudou helmintofauna de C. mydas no litoral de São Paulo e neste estudo caracterizou morfológica e morfometricamente ovos de nove espécies de helmintos. Tais dados foram obtidos através da observação de ovos que estavam presentes dentro do útero dos helmintos.
Wolke (1982) estudou ovos de helmintos da família Spirorchiidae, que são parasitos de vasos sanguíneos e identificou três diferentes tipos, porém baseados em características dos ovos em tecidos de tartarugas marinhas.
CAPÍTULO 1
ECOLOGIA DA COMUNIDADE DE HELMINTOS GASTROINTESTINAIS DE TARTARUGAS-VERDES (Chelonia mydas) RECOLHIDAS NO LITORAL DO
ESPÍRITO SANTO
Artigo a ser submetido à publicação no periódico Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia
ECOLOGIA DA COMUNIDADE DE HELMINTOS GASTROINTESTINAIS DE TARTARUGAS-VERDES (Chelonia mydas) RECOLHIDAS NO LITORAL DO ESPÍRITO SANTO
COMMUNITY ECOLOGY OF GASTROINTESTINAL HELMINTHS FROM GREEN TURTLES (Chelonia mydas) COLLECTED IN THE COAST OF ESPÍRITO SANTO.
Moara Cuzzuol Gomes1, Isabella Vilhena Freire Martins2, Max Rondon Werneck3, Larissa Pavanelli4
1 Mestrando em Ciências Veterinárias, Universidade Federal do Espírito Santo, Alegre, Espírito Santo, Brasil.
2 Professora PhD em Parasitologia Animal da Universidade Federal do Espírito Santo, Alegre, Espírito Santo, Brasil.
3 BW Consultoria 4 Médica Veterinária
RESUMO
A tartaruga-verde, Chelonia mydas apresenta distribuição cosmopolita, ocorrendo em águas tropicais e temperadas. No Brasil, ocorre na região costeira, porém suas desovas se concentram em Ilhas Oceânicas. A helmintofauna de tartarugas-verdes é bastante diversificada, podendo-se dizer que ela tem a maior diversidade comparada com outras espécies de tartarugas. Objetivou-se avaliar aspectos ecológicos da comunidade de helmintos gastrointestinais e relacionar com a condição corporal de tartarugas-verdes recolhidas no litoral do Espírito Santo. Foram utilizados 36 exemplares juvenis de tartarugas marinhas da espécie C. mydas. Todo o trato gastrointestinal foi separado e dividido em três porções: esôfago/estômago, intestino delgado e intestino grosso. Cada porção foi aberta e inspecionada à procura de parasitos e os exemplares encontrados foram separados macroscopicamente para posterior identificação. Das 36 tartarugas avaliadas, 34 estavam parasitadas por helmintos (94,44%), com um total de 10.734 helmintos recuperados. Foram encontradas 18 espécies de trematodas pertencentes a quatro famílias. A riqueza de espécies encontrada foi de 4,29 ± 2,19 (1-10) e a intensidade média de infecção foi de 315,64 ± 281,83 (2-994) helmintos. Os parasitos mais prevalentes foram Cricocephalus albus, Metacetabulum invaginatum e Neoctangium
travassosi, ambos com 61,11% (22/36), Pronocephalus obliquus com 33,33% (12/36), e Glyphicephalus lobatus com 30,55% (11/36). O helminto mais abundante foi M. invaginatum com 70,63 helmintos/animal, seguido de C. albus com 58,77
helmintos/animal e N. travassosi com 41,75 helmintos/animal.
Palavras chave: Brasil, Parasito, Tartaruga marinha, Trematoda.
ABSTRACT
The green turtle, Chelonia mydas has a worldwide distribution occurring in tropical and temperate waters. In Brazil, occurs in the coastal region, but their spawning focus on oceanic islands. The helminthfauna of green turtles is quite diverse and can be said that it has the greatest diversity compared to other species of turtles. The aim was to evaluate the ecological aspects of the community of gastrointestinal helminths of green turtles collected on the coast of the Espírito Santo. A total of 36 juvenile specimens of turtles C.
mydas were used, the entire gastrointestinal tract was removed and divided into three
portions: esophagus/stomach, small intestine and large intestine. Each portion was opened and visually inspected to look for parasites and the specimens found were separated macroscopically for subsequent permanent mounting. Of the 36 evaluated turtles, the prevalence of helminth was 94.44% (34/36), a total of 10,734 helminths recovered. They were found 18 species of trematodes belonging to four families and nematodes still unidentified. The species richness was found to be 4.29 ± 2.19 (1-10) and the mean intensity of infection was 315.64 ± 281.83 (2-994) helminths. The prevalent parasites were Cricocephalus albus, Metacetabulum invaginatum and Neoctangium travassosi, both with 61.11% (22/36), Pronocephalus obliquus with 33.33% (12/36), and
Glyphicephalus lobatus with 30.55% (11/36). The most abundant helminth was Metacetabulum invaginatum with helminths 70.63/animal, followed by Cricocephalus albus with helminths 58.77/animal and Neoctangium travassosi with helminths
41.75/animal.
INTRODUÇÃO
A tartaruga-verde, Chelonia mydas apresenta distribuição cosmopolita ocorrendo em águas tropicais e temperadas (Màrquez, 1990). No Brasil, alimenta-se na região costeira, porém suas desovas se concentram em Ilhas Oceânicas do Atol das Rocas, no estado do Rio Grande do Norte, Fernando de Noronha no estado de Pernambuco e Trindade no estado do Espírito Santo (Marcovaldi; Marcovaldi, 1999).
Está atualmente classificada como vulnerável no Brasil (MMA, 2015) e de acordo com a União Internacional para a Conservação da Natureza (IUCN) seu status internacional é ameaçada (IUCN, 2015).
O estado geral de saúde destes animais pode ser avaliado de acordo com seu escore corporal, segundo o seguinte padrão bom, médio e ruim. Classifica-se como boa quando apresenta plastrão convexo, de consistência firme, sugerindo uma musculatura peitoral desenvolvida e reserva de tecido adiposo e olhos ligeiramente protusos e brilhantes. Média quando apresentava plastrão ligeiramente côncavo nas laterais e protuso no centro, de consistência firme e olhos não protusos (ligeiramente fundos) e brilhantes. E ruim quando o plastrão apresenta-se côncavo e amolecido com ossos proeminentes (possibilidade de perfuração da pele), emaciação (atrofia de tecido muscular e ausência total de tecido adiposo); perfuração da pele pela crista do osso occipital (região da cabeça/pescoço); olhos fundos, opacos e pele enrugada, indicando desidratação severa (TAMAR, 2015).
A fauna parasitária de tartarugas marinhas é bastante abundante e diversificada. Estes parasitos são bem adaptados ao ambiente marinho e a seus hospedeiros, visto que as tartarugas marinhas têm hábito migratório e contraem as formas infectantes em alguma fase dessa jornada (Greiner, 2013). Em relação a helmintos gastrointestinais, pode-se dizer que tem a maior diversidade comparada com outras espécies de tartarugas (Greiner, 2013).
O conhecimento sobre os aspectos ecológicos que envolvem as comunidades helmínticas das tartarugas marinhas fornece maior informação sobre a biologia dos processos parasitários e sua mediação nas relações ecológicas entre os hospedeiros.
Há poucas pesquisas sobre a helmintofauna e ecologia parasitária de C. mydas no Brasil e ainda não esclareceram todas as questões acerca deste tema. No estado do Espírito
Santo apenas um estudo foi realizado, por Binoti et al. (2015), portanto mais pesquisas se fazem necessárias.
No Brasil, alguns estudos sobre a fauna parasitária de C. mydas revelaram a ocorrência de helmintos da classe Trematoda e do filo Nematoda (Travassos et al., 1969; Vicente et al., 1993; Xavier, 2011; Werneck; Silva, 2015, Binoti et al. 2015).
O objetivo deste estudo foi avaliar aspectos ecológicos da comunidade de helmintos gastrointestinais e relacionar com a condição corporal de tartarugas-verdes recolhidas no litoral do Espírito Santo.
MATERIAL E MÉTODOS
Foram utilizados 36 exemplares juvenis de tartarugas marinhas da espécie C.
mydas, necropsiadas na Base da empresa CTA Meio Ambiente, localizada no município
de Anchieta, ES no período de março de 2015 a agosto de 2015. Os animais foram resgatados pelo Programa de Monitoramento de Praia Bacia de Campos/Espírito Santo, realizado pela empresa, os quais foram encontrados vivos, mortos ou vieram a óbito durante tratamento e reabilitação.
O estudo foi realizado na abrangência dos litorais médio e sul do estado do Espírito Santo, entre as praias de Nova Almeida (-20.054879 S, -40.191123 O), em Serra e Marobá (-21.301483 S, -40.958180 O) em Presidente Kennedy compreendendo um trecho de aproximadamente 200 quilômetros.
A necropsia foi realizada segundo Wyneken (2001), sendo todo o trato gastrointestinal separado, desde o esôfago até o reto, dividido em três porções: esôfago/estômago, intestino delgado e intestino grosso. As partes foram colocadas em sacolas plásticas distintas, identificadas e congeladas.
As amostras permaneceram congeladas no freezer (– 18o C) da empresa CTA até sua retirada e transporte para o Laboratório de Parasitologia do Hospital Veterinário (HOVET) do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal do Espírito Santo (CCA-UFES). O transporte foi realizado em caixa de isopor com gelo reutilizável com o
objetivo de manter as amostras congeladas durante o trajeto. No laboratório as amostras foram mantidas congeladas em freezer a – 18o C até a análise.
O processamento das amostras foi realizado no laboratório de Parasitologia. As coletas descritas a seguir estão de acordo com o Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade (SISBIO número 39329-2) e com autorização da Comissão de Ética para Uso Animal (CEUA número 52/2015).
Após o descongelamento, cada porção foi individualmente colocada em bandeja plástica branca para análise. Os segmentos foram abertos e a mucosa foi lavada em água corrente e inspecionada. O conteúdo foi tamisado em abertura 20, recolhido meticulosamente e avaliado nas bandejas a procura de parasitos. A avaliação foi realizada a olho nu, sob fonte de luz e os parasitos encontrados foram separados por espécie e contados. Exemplares foram separados macroscopicamente para posterior montagem permanente, sendo os demais fixados em formol 10% durante 24 horas e em seguida armazenados em frascos devidamente identificados contendo álcool 70%.
Para a montagem de lâminas permanentes, os exemplares selecionados foram fixados em AFA (93 partes de etanol 70ºGL, 5 partes de formalina comercial e 2 partes de ácido acético glacial puro) por 24 horas, entre duas lâminas de vidro e posteriormente acondicionados em tubos plásticos identificados, contendo álcool 70% até a sua montagem.
A montagem foi realizada de acordo com a rotina laboratorial: exemplares foram colocados em placas de petri identificadas, com solução de ácido acético glacial PA 99,8% (Proquimios, RJ) para a clarificação, posteriormente submetidos à coloração em carmim clorídrico por aproximadamente cinco minutos, e em seguida banhados em uma solução de álcool ácido para a retirada do excesso de corante (Monteiro, 2011).
Após a coloração procedeu-se a desidratação (em uma série de concentração crescente de etanol de 70° GL a 100° GL, por 10 minutos cada) e diafanização em creosoto de faia (Vetec, RJ) também por 10 minutos. Após a diafanização os parasitos passaram por duas soluções de creosoto com bálsamo do Canadá, em duas diluições decrescentes, com 1:1 e 1:3 respectivamente e procedeu-se a montagem da lâmina com bálsamo do Canadá natural (Alphatec, SP).
A identificação dos parasitos foi realizada pela avaliação morfológica segundo Greiner (2013) e Fernandes e Kohn (2014). Identificação esta, baseada na morfologia
externa e interna dos helmintos. Foram avaliados aspectos como tamanho e forma do helminto, posicionamento e tamanho de órgãos (testículos e ovários por exemplo), tamanho e forma do ceco, disposição das alças uterinas, entre outras características específicas de cada espécie.
Para cada espécie encontrada foram determinadas a riqueza, prevalência, intensidade média e abundância média de espécies de acordo com Bush et al. (1997).
Foram analisadas fichas geradas e preenchidas pela empresa CTA, referentes às 36 tartarugas-verdes utilizadas neste trabalho. Os dados obtidos foram: sexo, comprimento curvilíneo de carapaça (CCC), condição corporal (CC) e causa da morte definidos pela empresa durante a necropsia.
Para a avaliação dos resultados obtidos foi utilizada a estatística descritiva e para comparação da intensidade parasitária com a condição corporal foi empregado o coeficiente de correlação por postos de Spearman ao nível de significância de 5%.
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Um total de 10.734 helmintos foram recuperados. O intestino delgado foi o local mais parasitado com 6.009 helmintos seguido do segmento esôfago/estômago com 2.671 e intestino grosso com 2.054. A intensidade total média de infecção foi de 315,64 ± 281,83 (2-994) helmintos.
Do total de 36 tartarugas-verdes avaliadas no presente estudo, 34 estavam parasitadas por pelo menos uma espécie de helminto, representando 94,44% de prevalência. Também no litoral do estado do Espírito Santo, Binoti et al. (2015) encontraram uma prevalência de 50,00% de tartarugas parasitadas por helmintos. Em estudo realizado em todo o litoral brasileiro, Werneck (2011) foi relatado um total de 50,70% de tartarugas parasitadas.
A disparidade dos valores de prevalência encontrada entre a literatura e o presente estudo pode ser justificada pela diferença no tamanho amostral, já que em uma amostra maior a possibilidade de encontrar animais não parasitados aumenta.
Xavier (2011) estudando a helmintofauna de C. mydas no estado do Rio Grande do Sul encontrou apenas 5% das 20 (1/20) tartarugas parasitadas. Estudo semelhante realizado por Werneck (2007) com C. mydas no litoral do estado de São Paulo, obteve
uma prevalência de 53,20%. Entretanto, Santoro et al. (2006) na Costa Rica encontraram uma prevalência de 100% em fêmeas adultas de C. mydas.
A prevalência encontrada neste estudo foi consideravelmente maior do que as prevalências encontradas por Binoti et al. (2015) e por Werneck (2007) e bastante semelhante à encontrada por Santoro et al. (2006), demonstrando que
independentemente da localização geográfica esse índice é variável e consideravelmente alto, indicando grande dispersão das formas infectantes.
Dentre as 34 tartarugas que estavam parasitadas, apenas duas (5,88%) apresentaram somente uma espécie de parasito e 94,12% (32/34) albergavam ao menos duas espécies de helmintos. Werneck (2007) encontrou 39,40% das tartarugas apresentando apenas uma espécie de parasito e 60,60% com co-ocorrência, dado semelhante ao encontrado por Binoti et al. (2015). Todos os 40 animais utilizados por Santoro (2006) no estudo apresentaram mais de uma espécie de helmintos no trato gastrointestinal, demonstrando que a co-ocorrência entre diferentes espécies de helmintos é comum em C. mydas.
Foram encontradas 18 espécies de trematodas digenéticos pertencentes a quatro famílias (Tab. 1). A riqueza de espécies por hospedeiro encontrada foi de 4,29 ± 2,19 (1-10). Santoro et al. (2006) encontraram riqueza de espécies de 5,40 ± 2,90 (2-13) e um total de 22.926 helmintos pertencentes a 23 espécies e cinco famílias, dez dessas espécies também foram encontradas neste estudo.
Tabela 1. Prevalência, abundância média, intensidade média e local de parasitismo de helmintos gastrointestinais identificados em Chelonia mydas
procedentes do litoral do Espírito Santo, Brasil.
Famílias Espécies de helmintos P (%) AM EP IM EP Local de Parasitismo
Cladorchiidae Schizamphistomum scleroporum 25,00 3,50 2,59 14,00 5,18 IG Microscaphidiidae Angiodictyum longum 11,11 2,77 3,60 24,50 10,82 ID
Angiodictyum parallelum 11,11 1,77 1,75 15,50 5,25 IG
Deuterobaris intestinalis 19,44 23,08 33,64 118,71 76,30 ID e IG
Deuterobaris proteus 11,11 10,72 15,53 96,50 46,75 ID
Neoctangium travassosi 61,11 41,75 10,25 68,31 13,12 ID e IG
Pronocephalidae Charaxicephaloides polyorchis 11,11 3,44 3,53 31,00 10,59 ES
Charaxicephalus robustus 8,33 1,77 2,47 21,30 8,57 ES
Cricocephalus albus 61,11 58,77 15,98 96,18 20,44 ES e ID
Cricocephalus megastomum 22,22 8,94 5,43 29,27 11,52 ES
Pleurogonius lobatus 30,55 22,80 10,26 74,63 18,57 ES e ID
Metacetabulum invaginatum 61,11 70,63 14,92 115,59 19,09 ES, ID e IG
Pleurogonius linearis 22,22 8,27 4,49 37,25 9,54 ES, ID e IG
Pleurogonius longiusculus 25,00 9,52 5,64 38,11 11,29 ES, ID e IG
Pleurogonius trigonocephalus 5,55 1,38 4,00 25,00 17,00 ID
Pronocephalus obliquus 33,33 28,97 12,16 86,91 22,00 ES, ID e IG
Pronocephalus trigonocephalus 8,33 7,25 11,16 87,00 38,68 ID
Spirorchiidae Learedius learedi 2,77 0,11 - 4,00 - ID P = Prevalência; IM= Intensidade média; AM= Abundância média; EP = Erro Padrão; ES = Estômago; ID = intestino delgado e IG = intestino grosso.
Werneck (2007) relatou a ocorrência de nove espécies pertencentes a três famílias de trematodas, oito destas espécies são coincidentes com os achados deste estudo; Werneck (2011) relatou 30 espécies distribuídas em nove famílias e larvas de nematodas não identificados, destas, 13 foram também encontradas no presente estudo: A. longum,
A. parallelum, D. proteus, N. travassosi, C. polyorchis, C. robustus, C. albus, C. megastomum, P. lobatos, M. invaginatum, P. linearis, P. longisculus, P. trigonocephalus.
Binoti et al. (2015) relataram a ocorrência de 19 espécies de trematodas ocorrendo em C. mydas no litoral do Espírito Santo, 13 também encontradas no presente estudo. Também no litoral do Espírito Santo, Calais Júnior (2015) encontrou uma espécie de parasito não encontrada no presente estudo, Rameshwarotrema uterocrescens, parasito de glândulas esofágicas. Na metodologia utilizada por Calais Júnior (2015) foi realizada reversão da mucosa e foram inspecionadas também as glândulas esofágicas, diferente da utilizada neste estudo, que buscou apenas parasitos no lúmen dos órgãos.
Diversos fatores podem influenciar na constituição da fauna parasitária: a dieta do hospedeiro, habitat, densidade populacional e migração, todos fatores que atuam nessa influência (Marcogliese, 2002). A condição imunológica do hospedeiro também pode influenciar diretamente nesta constituição. Outro fator a ser considerado é que as algas das quais as tartarugas alimentam-se servem de substrato para uma enorme gama de organismos, podendo abrigar os possíveis hospedeiros intermediários ou formas infectantes (Santoro et al., 2006).
Analisando C. mydas de todo o litoral brasileiro, Werneck (2011) recuperou um total de 32.647 helmintos em 171 animais. Considerando que o número de animais utilizado no presente estudo foi quase cinco vezes menor que o utilizado por Werneck (2011), pode-se dizer que tartarugas-verdes no litoral do Espírito Santo apresentam grande quantidade de helmintos.
Os helmintos mais prevalentes foram C. albus, M. invaginatum e N. travassosi, ambos com 61,11% (22/36), seguidos de P. obliquus com 33,33% (12/36) e P. lobatus com 30,55% (11/36) (Tab. 1). Dados semelhantes foram encontrados por Binoti et al. (2015), onde o parasito mais observado foi M. invaginatum, seguido por N. travassosi, C.
albus e P. obliquus.
Resultados comparáveis foram observados por Werneck (2011), em que os parasitos mais prevalentes foram Learedius learedi seguido por C. albus, M. invaginatum,
e N. travassosi, sendo os últimos três, os mesmos encontrados no presente estudo; este mesmo autor encontrou maior abundância para as espécies C. albus, seguida de N.
travasosi e M. invaginatum.
A abundância média calculada mostrou que o helminto mais abundante foi M.
invaginatum com 70,63 helmintos/animal, seguido de C. albus com 58,77
helmintos/animal e N. travassosi com 41,75 helmintos/animal.
Também estudando prevalência e abundância de helmintos de C. mydas, Werneck (2007) observou como mais prevalentes N. travassosi, Deuterobaris proteus e M.
invaginatum e as espécies mais abundantes em C. mydas foram N. travassosi, M. invaginatum e D. proteus. Portanto, pode-se concluir que os helmintos M. invaginatum, N. travassosi e C. albus são as espécies mais prevalentes e abundantes em C. mydas na
costa brasileira.
Estudo realizado por Santoro et al. (2006) na Costa Rica demonstrou que apesar de haver espécies que ocorreram também no presente estudo, a prevalência das espécies foi bastante distinta, sendo L. learedi, Microscaphidium reticulare, Pyelosomum
coclhear e Cricocephalus resectus as espécies mais prevalentes. Isso possivelmente se dá
devido a diferente geográfica, que pode influenciar na dispersão das espécies de helmintos.
A espécie Learedius learedi foi encontrado neste estudo, porém não foi o prevalente, confrontando Werneck (2011) e Santoro et al. (2006) que encontraram este parasito sendo o prevalente em ambos estudos. Atribui-se isso ao fato deste ser um parasito preferencialmente encontrado em vasos sanguíneos e por estes autores terem analisado todos os órgãos, enquanto o presente estudo utilizou somente o trato gastrintestinal das tartarugas.
Em relação à intensidade média observou-se semelhança entre o presente estudo e os estudos de Santoro et al. (2006) e Werneck (2011), pois, enquanto as três espécies com maiores intensidades médias observadas neste estudo foram D. intestinalis, M.
invaginatum, D. proteus e C. albus os autores observaram uma maior intensidade média
de helmintos da espécie M. reticulare, seguido de D. intestinalis e C. resectus; e C. albus,
N. travassosi e M. invaginatum respectivamente. D. intestinalis e M. invaginatum foram
coincidentes aos três estudos, sendo também relatados por Binoti et al. (2015) no estado do Espírito Santo.
Entre as 18 espécies de helmintos encontradas, sete são parasitos específicos de
C. mydas: A. longum, D. intestinalis, D. proteus, C. polyorchis, C. robustus, P. longiusculus e P. trigonocephalus. Sendo os outros 11 parasitos não específicos, podendo
parasitar outras espécies de tartarugas marinhas como Caretta caretta e Eretmochelys
imbricata (Werneck 2011).
Santoro et al. (2006) ao analisar a helmintofauna de C. mydas adultas, relataram a ocorrência de 29 espécies de trematódeos, destes a metade era de específicos de C.
mydas. Werneck (2011) identificou 30 espécies de trematódeos e 14 espécies eram de
parasitas específicos. Estes dados confirmam que a helmintofauna de C. mydas, independentemente do local e da fase de vida, apresenta alto grau de especificidade quanto aos trematódeos.
Em relação à condição corporal, 19 animais apresentaram condição boa (52,8%), cinco apresentaram condição média (13,9%), e 12 apresentaram condição ruim (33,3%).
Dos animais com boa condição corporal, 18 (94,7%) vieram a óbito por emalhe em rede de pesca, e um não teve o processo patológico principal identificado. Entre os animais com condição corporal média, um (20,0%) teve sua morte atribuída a um processo obstrutivo no esôfago, um (20,0%) teve a parasitose como processo patológico principal sugestivo e três (60,0%), não tiveram o processo patológico principal identificado.
Entre os animais com condição corporal ruim em 6 (50%) não foi possível determinar o processo patológico principal, três (25%) vieram a óbito por emalhe em rede de pesca, um (8,33%) veio a óbito após obstrução intestinal por ingestão de resíduos sólidos (lixo), um (8,33%) por obstrução esofágica e um (8,33%) teve a morte atribuída a parasitose (Apêndice A).
De acordo com os dados obtidos pelas fichas preenchidas pela empresa CTA Meio ambiente, a pesca foi a causa de morte mais prevalente (58,3%) (21/36) e em 10 animais (27,8%) não foi possível determinar o processo patológico principal (indeterminado). A obstrução esofágica e a parasitose foram ambas, as causas da morte de apenas dois animais (5,5%), e um animal teve o óbito atribuído à ingestão de resíduo sólido.
Werneck (2007) relatou que entre 33 tartarugas parasitadas, quatro (12,1%) foram encaminhadas com sinais de debilidade e 29 (87,9%) após emaranhamento em redes de
pesca e afogamentos. Mais recentemente, Binoti et al. (2015) relataram um total de 56,0% de óbitos por emalhe em rede de pesca e 16,5% por parasitose.
Observa-se que o emalhe acidental em rede de pesca é ainda a causa de morte mais frequente de tartarugas-verdes no litoral do Espírito Santo de acordo com o banco de dados da empresa CTA Meio ambiente.
Não houve correlação estatística (rs: 0,001; p: 0,995) entre a condição corporal e a quantidade de parasitos que o animal albergava, o que também foi observado por Binoti
et al. (2015) que não encontraram associação entre a presença de parasitos e a condição
corporal. Observou-se que a intensidade parasitária não influiu na condição corporal do animal, podendo um animal ter elevada intensidade parasitária de helmintos gastrintestinais e não estar fisicamente debilitado.
CONCLUSÃO
Os valores de prevalência, riqueza de espécies, abundância média e intensidade média de helmintos gastrintestinais encontrados nas tartarugas deste estudo foram altos, apesar disso, a condição corporal da maioria delas foi boa, sugerindo que a parasitose não leva obrigatoriamente à debilidade e morte do animal.
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CAPÍTULO 2
CARACTERIZAÇÃO MORFOLÓGICA DE OVOS DE HELMINTOS DE TARTARUGAS-VERDES (Chelonia mydas) RECOLHIDAS NO LITORAL DO
ESTADO DO ESPÍRITO SANTO
CARACTERIZAÇÃO MORFOLÓGICA DE OVOS DE HELMINTOS DE TARTARUGAS-VERDES (Chelonia mydas) RECOLHIDAS NO LITORAL DO ESTADO DO ESPÍRITO SANTO
Moara Cuzzuol Gomes1, André Garcia Oliveira2, Isabella Vilhena Freire
Martins3
1 Mestrando em Ciências Veterinárias, Universidade Federal do Espírito Santo, Alegre, Espírito Santo, Brasil.
2 Aluno de Graduação em Medicina Veterinária, Universidade Federal do Espírito Santo, Alegre, Espírito Santo, Brasil.
3 Professora PhD em Parasitologia Animal da Universidade Federal do Espírito Santo, Alegre, Espírito Santo, Brasil.
Ovos de helmintos de Chelonia mydas
Autor correspondente: Dra. Isabella Vilhena Freire Martins. Departamento de Medicina Veterinária. Laboratório de Parasitologia. Universidade Federal do Espírito Santo. Alto Universitário, S/N, CEP: 29500-000, Alegre, Espírito Santo, Brasil. E-mail: ivfmartins@gmail.com
RESUMO
Parasitoses em tartarugas marinhas são assintomáticas ou não tem sintomatologia elucidada. A forma mais comum de diagnosticar helmintos gastrointestinais adultos em seus hospedeiros é no exame coproparasitologico, embora em grande parte das vezes, o diagnóstico seja feito após a morte, durante a necropsia. O objetivo do presente trabalho foi avaliar morfológica e morfometricamente os ovos recuperados no exame coproparasitológico e nos helmintos encontrados em tartarugas-verdes recolhidas no litoral do Espírito Santo. Foram utilizadas 36 tartarugas marinhas da espécie Chelonia mydas, para a realização do exame coproparasitológico de sedimentação. Coletaram-se helmintos e amostras de fezes diretamente na ampola retal durante a necropsia. Helmintos adultos em lâminas permanentes foram utilizados para avaliação morfológica e morfométrica dos ovos. Os ovos observados foram recuperados e, em seguida, foi realizada montagem em lâmina permanente com gelatina glicerinada. No exame coproparasitológico foram encontrados e identificados quatro diferentes tipos de ovos. O ovo do tipo 1 foi o mais prevalente, encontrado em 27 exames. O tipo 2 foi encontrado no exame de 10 animais. O ovo tipo 3 esteve presente em quatro exames e o ovo tipo 4 foi encontrado em dois exames. Os ovos dos tipos 2, 3 e 4 pertencem a helmintos da família Spirorchiidae, família essa pouco representativa neste estudo, já que são parasitos de sistema circulatório sanguíneo. Houve grande diversidade morfológica dos ovos nos helmintos adultos de tartarugas-verdes com tamanhos variando 19,072 x 11,347 a 99,278 x 45,659 micrometros de comprimento e largura.
