UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA
VARIAÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL DE ASSEMBLEIAS DE PEIXES EM POÇAS DE MARÉ EM MANGUEZAL
Átila Dantas Escóssia de Melo
Orientador: Helder Mateus Viana Espírito Santo
2 Átila Dantas Escóssia de Melo
VARIAÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL DE ASSEMBLEIAS DE PEIXES EM POÇAS DE MARÉ EM MANGUEZAL
Dissertação de mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para a obtenção do título de Mestre em Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Helder Mateus Viana Espírito Santo
Natal, Rio Grande do Norte 2019
3 Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - -Centro de Biociências - CB
Melo, Átila Dantas Escóssia de.
Variação espaço-temporal de assembleias de peixes em poças de maré em manguezal / Átila Dantas Escóssia de Melo. - Natal, 2019.
53 f.: il.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-graduação em
Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Helder Mateus Viana Espírito-Santo.
1. Ecologia de comunidades - Dissertação. 2. Sazonalidade - Dissertação. 3. Biodiversidade - Dissertação. I. Espírito-Santo, Helder Mateus Viana. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 574
4 BANCA EXAMINADORA
Prof. Dr. Helder Mateus Viana Espírito Santo Presidente da banca
Prof. Dr. Mario Barletta Membro externo (UFPE)
Prof. Dr. Tommaso Giarrizzo Membro externo (UFPA)
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Agradecimentos
Agradeço à minha mãe, Evânia que sem dúvida foi o maior alicerce em todos os momentos desse processo, me mantendo com pé no chão através de suas palavras. Ao meu pai, Marcelo, que esteve presente nos momentos em que precisei, e contribuindo sempre. Às minhas irmãs, Marla e Valentina, por todo amor e carinho, tão importantes nesses últimos meses.
Agradeço à Lindisay, minha namorada e companheira de vida, pelo companheirismo, carinho, amor e apoio, me incentivando e acreditando no meu potencial durante todo esse processo.
Agradeço aos amigos Mateus Germano, Ana Bennemann e Yuri Abrantes, que foram muito além de grandes parcerias nos trabalhos. O “Kryptos Team” sempre terá um lugar especial no meu coração. Sentirei saudades dos nossos campos.
Ao professor Dr. Sergio Lima, agradeço pela oportunidade que me foi dada de participar do projeto, e além disso, por ter me mostrado uma linda relação de amizade que mantém com seus alunos. Não desejo menos que isso para ninguém.
Ao Dr. Helder, meu orientador, pela amizade, pela oportunidade que me foi dada para desenvolver esse trabalho, pelo aprendizado que foi construir esse pedacinho de conhecimento, pela orientação acadêmica nesse processo, e por lições que vou levar para a vida.
Agradeço a todos e todas que compõem o LISE (Laboratório de Ictiologia, sistemática e Evolução) e o Laboratório de Fauna Aquática (DBZ-UFRN) pela disponibilidade das instalações e materiais, pela boa convivência, pelas risadas e pelo acolhimento de alguém que “caiu de paraquedas” por lá.
Agradeço aos membros da banca de qualificação, Prof. Dr. Guilherme Longo e o Prof. Dr. Alexander Ferreira, pelas valiosas contribuições que fizeram ao trabalho.
Agradeço à banca de defesa, composta pelo Prof. Dr. Mario Barletta e pelo Prof. Dr. Tommaso Giarrizzo, por se disponibilizarem a avaliar e contribuir com o trabalho.
Ao corpo docente do Programa de pós-graduação em Ecologia, pelos conhecimentos fornecidos ao longo das disciplinas. Aos colegas de curso da Pós, do
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mestrado, doutorado, das disciplinas, cursos de campo, da “salinha de estudos da Pós”, pelas trocas de ideias, conhecimentos e experiências.
Aos funcionários e funcionárias do CTA-UFRN (Centro Tecnológico de Aquicultura), Daniele, Adriano, João Paulo, Alexander, Paulo Sérgio, Ricardo, Francisco “Chiquinho” e Seu Damião.
Aos funcionários e funcionárias dos Departamentos de Ecologia (DECOL) e Botânica e Zoologia (DBZ) da UFRN, servidores e terceirizados.
Agradeço à Universidade Federal do Rio Grande do Norte, pela formação acadêmica (graduação e mestrado), por toda estrutura física, pelo enriquecimento cultural, pelo desenvolvimento de uma maior consciência social, pela expansão dos horizontes do pensamento.
Agradeço ao CNPq pela bolsa de mestrado, que sem esse financiamento, minha permanência na pós-graduação seria inviável.
O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001.
Agradeço à natureza pela vida, pelo fascínio e encantamento. Agradeço ao universo.
7 SUMARIO RESUMO...8 ABSTRACT...10 INTRODUÇÃO...11 MATERIAL E MÉTODOS...14 Área de estudo...14 Parcelas amostrais...16 Parâmetros ambientais...17 Coleta de peixes...18 Análise de dados...21 RESULTADOS...23 Variações Temporais...23 Ictiofauna...26 Variações Espaciais...30 Microhabitat...36 DISCUSSÃO...38 CONCLUSÕES...45 PERSPECTIVAS...45 Referências bibliográficas...46
8 RESUMO
Florestas intertidais de mangue desempenham papéis importantes para a persistência de espécies de peixes, fornecendo alimento e abrigo contra predadores para peixes marinhos e estuarinos de pequeno porte. Apesar do grande avanço no conhecimento científico de sistemas estuarinos e manguezais nas últimas décadas, pouco se sabe sobre a dinâmica de comunidades de peixes nos ambientes temporários dos manguezais. Este trabalho busca entender como as espécies de peixe se distribuem dentro da floresta de mangue ao longo do estuário (dinâmica espacial), entre períodos de um ciclo sazonal (dinâmica temporal) e de acordo com características de microhabitat. Realizamos cinco expedições de campo entre novembro de 2017 e setembro de 2018 no manguezal do rio Ceará-Mirim (Extremoz, RN). As amostragens foram feitas em 17 parcelas de 10m x 10m distribuídas ao longo do estuário, onde coletamos peixes nas marés baixas com esforço amostral padronizado. Variáveis físico-químicas e de microhabitat (raízes, poças, tocas, propágulos, cobertura de dossel, profundidade e quantidade de poças) foram aferidas em cada parcela. Foram coletados 1189 indivíduos pertencentes a 10 espécies: Kryptolebias
hermaphroditus (52% da abundância total), Poecilia vivipara (24%), Ctenogobius smaragdus (11%), Ctenogobius shufeldti (2%), Ctenogobius boleosoma (2%), Evorthodus lyricus (3%), Dormitator maculatus (1%), Eleotris pisonis (1%), Guavina guavina (4%) e Erotelis smaragdus (<1%). Abundância, diversidade e riqueza, foram
maiores no período chuvoso. P. vivipara e as espécies de Gobiidae seguiram esse padrão, com abundâncias maiores durante esse período. K. hermaphroditus e as espécies de Eleotridae foram mais constantes ao longo do ano. Encontramos uma relação inversa entre diversidade e abundância ao longo do estuário, em que quanto mais próximo ao mar, maior diversidade e menor abundância, contrastando com as áreas mais acima do estuário com menor diversidade e maior abundância. P. vivipara ocorreu principalmente nas áreas mais acima do estuário, enquanto C. boleosoma e o E. pisonis tenderam a ocorrer mais próximas ao mar. As outras espécies ocorreram de forma mais constante ao longo do estuário. Além disso, as diferentes características de microhabitat dentro das florestas de mangue também se mostraram importantes na distribuição das espécies. Encontramos evidências de que as assembleias de peixes nas florestas de mangue, são moduladas tanto pelas chuvas ao longo do ano, quanto pela proximidade com o mar e pelas características de microhabitat e discutimos isso em frente ao conhecimento atual sobre peixes residentes em manguezais
9 Palavras-chave: sazonalidade, biodiversidade, gradientes ecológicos, ecologia de comunidades.
10 ABSTRACT
Intertidal mangrove forests play important roles for especies persistence, providing food and shelter from predators for marine and estuarine small fishes. Despite the great progress in knowledge of estuarine and mangrove systems in the last decades, little is know about fish community dynamics in the temporary enviroments of mangroves. The present study aims for understand the fish species distribution on tidepools inside the mangrove forest along the estuary (spatial dynamics), between seasonal surveys (temporal dynamics) and according to microhabitat characteristics. Field work was conducted from november 2017 to september 2018 on the Ceará-Mirim river mangrove (Northeastern Brazil). We stabilished 17 10m x 10m quadrats distributed along the estuary, which were used as sample units. Our fish collection followed a standardized protocol during low tide. Physical-chemical and microhabitat variables (density of roots, ponds, crab burrows, propagules, canopy cover and pond number and depth) were mesured. 1189 individuals belonging to 10 species were collected. with Kryptolebias hermaphroditus being the dominant species (52% of total fish abundance), followed by Poecilia vivipara (24%), Ctenogobius smaragdus (11%), Ctenogobius shufeldti (2%), Ctenogobius boleosoma (2%), Evorthodus lyricus (3%), Dormitator maculatus (<1%), Eleotris pisonis (1%), Guavina guavina (4%) and Erotelis smaragdus (<1%). Abundance, richness and diversity was higher in the rainy months. P. vivipara and Gobiidae species followed this pattern, with major abundances in this period. K hermaphroditus and Eleotridae species were more constant along the year. We found a inverse relationship between diversity and abundance along the estuary, with major diversity and minor abundance occurring closer to de ocean, in constrast with upper areas with minor diversity and major abundance. P vivipara occured more in the upper areas of the estuary, while C. boleosoma and E. pisonis tended to occur closer to the ocean. Other species were more constant along the estuary. The different microhabitat characteristics within the mangrove forest were also important to species distribution. We found evidences that the fish assemblages in the mangrove forest are modulated by rainfall cycle, the closeness to the ocean and microhabitat characteristics. We discuss these findings in light of the current knowledge on mangrove fish.
11 INTRODUÇÃO
Tipicamente tropicais e subtropicais, os manguezais são ambientes de transição entre o mar e continente com grande relevância ecológica. Desempenham diversos serviços ecossistêmicos para nós, seres humanos, e para muitas outras espécies (Barletta
et al., 2010; Barbier et al., 2011; Thrush et al., 2013; Sheaves et al., 2015). Sabendo que
esses ambientes vêm sofrendo com níveis alarmantes de degradação já há algum tempo, e pela necessidade de melhor conservação e manejo, o número de estudos têm crescido muito nas últimas décadas (Valiela et al., 2001; Lee et al., 2014; Ferreira & Lacerda, 2016). Um dos principais grupos taxonômicos estudados nesse crescimento científico são os peixes (Blaber & Barletta, 2016). Dessa forma, uma ampla literatura sobre a ictiofauna em manguezais vêm se desenvolvendo e alguns dos principais fatores que têm sido utilizados para explicar a estruturação das assembleias de peixes em manguezais são a sazonalidade, gradientes espaciais e a dinâmica de marés (Barletta et al., 2005; Reis-Filho
et al., 2010; Neves et al., 2011; Krumme et al., 2015; De Azevedo et al., 2016; Blaber &
Barletta, 2016).
Os processos ecológicos pelos quais se formam assembleias biológicas podem ser de diferentes naturezas, podemos explorar o assunto partindo de filtros ecológicos: acessibilidade, limitações fisiológicas e interações (Barletta et al., 2005; Castellanos-Galindo & Krumme, 2015; Krumme et al., 2015). A acessibilidade, promovida pela dinâmica de marés, por exemplo, é uma das principais características em ecossistemas estuarinos, pois interage com os peixes permitindo ou limitando sua mobilidade, possibilitando a utilização de habitats disponíveis temporariamente, como as raízes do manguezal durante a maré cheia (Giarrizzo & Krumme, 2009, Krumme et al., 2015). Apesar de a grande maioria dos estudos se concentrarem na ictiofauna que habita os canais, os manguezais apresentam outros habitats utilizados por peixes como os canais intertidais e dentro da floresta (Giarrizzo & Krumme, 2009; Krumme et al., 2015; Sridharan & Namboothri, 2015), onde ocorre a formação de pequenos canais rasos e poças de maré. Esse tipo de ambiente carece muito de informações, e no Brasil, o pouco que se conhece sobre peixes nesses ambientes provêm do estudo realizado por Barletta (2000), no rio Caeté, no estado do Pará e dos estudos com a espécie Kryptolebias
hermaphroditus, no rio Ceará-Mirim, Rio grande do Norte (Lira et al., 2015; Berbel-filho et al., 2016).
12 Sridharan & Namboothri (2015), observaram que a facilidade de acesso às florestas e ao ambiente temporário durante as marés cheias através dos canais consistia em uma das principais forças estruturando as assembleias de peixes em florestas intertidais de manguezais. De acordo com esse estudo, a proximidade com os canais está relacionada com maior risco de predação pelo maior acesso de peixes piscívoros maiores. Contudo a maior riqueza de espécies encontrada nessas áreas também foi associada com a facilidade de entrada e saída da floresta (Sridharan & Namboothri, 2015). Assim, quanto maior a distância dos canais, maior abundância e menor riqueza de espécies, refletindo assim à restrição de acesso a essas áreas para muitas espécies (Sridharan & Namboothri, 2015).
Quanto às limitações fisiológicas, a sazonalidade é apontada como uma das principais fontes de variação. Estudos têm demonstrado que o balanço pluviométrico entre os períodos chuvosos e secos acarretam em flutuações em variáveis ambientais como salinidade, turbidez e temperatura, e com isso ocorre a movimentação dos peixes em função das tolerâncias de cada espécie, alterando a composição das assembleias (Barletta et al., 2005, De Azevedo et al., 2016; Castillo-Rivera et al., 2017). De Azevedo e colaboradores (2016) também observaram resultados semelhantes, ao constatarem também que as assembleias de peixes mudaram durante os ciclos sazonais, mostrando-se mais ricas e abundantes durante os períodos de maior pluviosidade e temperatura.
Além da sazonalidade, gradientes espaciais também podem gerar padrões em variáveis ambientais. Alguns estudos encontraram gradientes de salinidade que compreendem a parte mais acima do estuário com menor salinidade e aumentando à medida em que se aproxima da foz. Este padrão é seguido por alterações em alguns parâmetros das comunidades de peixes, como a riqueza, diversidade e composição de espécies (Barletta et al., 2003; Neves et al., 2011, Reis-Filho et al., 2014). Castellanos-Galindo & Krumme (2015), em um estudo que comparou dois manguezais em regiões biogeográficas distintas, observaram que a correlação entre salinidade e riqueza pode ser tanto negativa quanto positiva, sendo dependente da riqueza local de espécies dulcícolas. Assim, as respostas da comunidade que acompanham as variações espaciais podem estar relacionadas com processos específicos de cada área estudada.
A maioria destes estudos foi, no entanto, realizada nos canais dos manguezais, ambiente tipicamente lótico. Assembleias biológicas em sistemas lóticos são regidas por
13 processos longitudinais, variando de maneira previsível de acordo com o aumento da dimensão e mudanças nas fontes de nutrientes ao longo da bacia de drenagem (Vannote
et al., 1980). No entanto, o habitat de interesse no presente estudo são as poças de maré
dentro do manguezal. A formação de assembleias biológicas neste habitat pode ser regida por processos longitudinais, uma vez que a posição ao longo do rio pode definir o pool de espécies disponíveis para colonização (Couto et al., 2018). No entanto, por serem ambientes periféricos temporários, a ocupação destes ambientes é limitada a espécies com capacidade de chegada e resistência a condições extremas do habitat temporário. Assim, a dinâmica lateral sazonal dos rios pode ganhar importância neste sistema, afetando as assembleias tal qual acontece em grandes rios de planície de inundação (Junk et al., 1989). Tendo em vista a grande escassez de informações sobre esses sistemas intertidais frente ao que já se conhece sobre sistemas estuarinos (Blaber & Barletta, 2016), o objetivo desse trabalho é investigar a variação espaço-temporal das assembleias de peixes em poças de maré dentro do manguezal e a relação entre a distribuição das espécies e as características de microhabitat.
Para isso, estabelecemos os seguintes pontos a serem investigados:
A influência da sazonalidade nas assembleias de peixes no ambiente de poças na floresta de mangue:
Sendo a sazonalidade uma das principais fontes de variação nos parâmetros físico-químicos, a assembleia deve responder de acordo com as chuvas por tolerância fisiológica, bem como devido a possíveis processos de migração e reprodução.
A influência da proximidade com o oceano nas assembleias de peixes no ambiente de poças ao longo do estuário:
A proximidade com o mar provavelmente também é um ponto chave para essas assembleias. Isto é esperado tanto pelo acesso de peixes aos ambientes de poças durante as marés cheias ser maior, devido ao maior pool de espécies próximo ao oceano, quanto pela própria qualidade da água, possivelmente mais salina.
A relação entre a distribuição das espécies e as características de micro-habitat no ambiente de poças na floresta de mangue:
14 As espécies, embora compartilhando o mesmo habitat de poças nas florestas de mangue, devem responder de formas distintas a diferentes configurações de microhabitat.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado no manguezal do rio Ceará-Mirim, município de Extremoz (05°40'33.2" S, 035°13'04.8'' W), Rio Grande do Norte, Brasil. A floresta de mangue do rio Ceará-Mirim se restringe a uma faixa de 5 km de extensão a partir da foz. Na parte baixa do rio, próximo à foz, desenvolvem-se atividades turísticas bem como a extração de recursos como pesca, coleta de caranguejos e mariscos. Algumas fazendas de aquicultura são também encontradas em seu entorno (Fig. 1 e Fig. 2). O ciclo hidrológico da região é unimodal, marcado por uma concentração de chuvas de março a agosto (Fig. 3) e o regime de marés pode ser considerado mesotidal, com marés flutuando em até 2.7 m (Capitania dos portos do RN, Centro de Hidrografia da Marinha do Brasil, 2019). A área também engloba o Centro Tecnológico de Aquicultura da UFRN (CTA-UFRN), que ofereceu com estrutura com alojamento e outras dependências. Costa e colaboradores (2017) realizaram um levantamento da ictiofauna do rio Ceará-Mirim e encontraram 65 espécies, sendo 39 dessas entre estuarinas e marinhas encontradas na área do estudo.
15 Figura 1: Manguezal do rio Ceará-Mirim, Extremoz, Rio Grande do Norte, Brasil. As bolinhas brancas representam as parcelas amostrais e demarcado com linha tracejada dentro do manguezal o CTA.
16 Figura 2: Imagem de satélite representando o manguezal do rio Ceará-Mirim, Extremoz, Rio Grande do Norte, Brasil. As bolinhas amarelas representam as parcelas enumeradas.
Figura 3: Dados do INMET de precipitação mensal acumulada dos últimos oito anos para a estação de Natal, RN.
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Parcelas amostrais
Como unidades amostrais, estabelecemos 17 parcelas de 10m x 10m (Fig. 4). O tamanho das parcelas foi definido visando um desenho amostral que pudesse englobar todo o gradiente espacial de acordo com a distância da foz do manguezal e que fosse plausível de realização. Para isso utilizamos o Google Earth e visitas prévias para auxiliar no estabelecimento definitivo. As parcelas dentro e na periferia do CTA (7 parcelas) foram acessadas a pé através de trilhas, partindo das dependências do Centro. As outras 10 parcelas foram acessadas a partir da foz, utilizando um caiaque como meio de transporte pelos canais do manguezal. Todas as parcelas foram amostradas durante maré baixa de sizígia, partindo do ponto mais acima e finalizando no ponto mais próximo ao oceano, repetindo-se em 5 eventos amostrais buscando cobrir o ciclo hidrológico da região. Os eventos ocorreram nos meses de novembro de 2017 (período seco), janeiro (período seco), março (período chuvoso), maio (período chuvoso) e agosto de 2018 (período seco).
18 Figura 4: Parcelas amostrais com dimensões de 10m x 10m que foram utilizadas como unidade amostrais para o estudo. No exemplo uma parcela dominada por árvores jovens de mangue branco (Laguncularia racemosa).
Parâmetros ambientais
Foram aferidos in situ o pH e Temperatura da água (ºC) com medidor portátil Hanna (modelo HI 710042), e a salinidade (PPM) também com refratômetro portátil. Amostramos também características de microhabitat utilizando diferentes métodos. Fotografias padronizadas foram realizadas para estimar a incidência de luz na parcela e a composição do substrato. Para a incidência de luz, caracterizada pela abertura de dossel, foram tomadas quatro fotografias do dossel da floresta, cada uma apontando para um lado da parcela (Fig. 5). Para a composição do substrato, uma foto foi tomada em cada um dos quatro cantos da parcela (Fig. 5). Em todas as fotos, a câmera foi mantida na posição horizontal, afastada do corpo e à altura do peito do pesquisador. Para medição da profundidade (média de seis medições) das poças foram utilizadas trenas métricas.
19 Figura 5: O esquema acima indica a disposição da captura de imagens em cada parcela. As setas apontadas para baixo representam as fotos do substrato enquanto as setas para cima representam as fotos do dossel, que posteriormente foram analisadas com os softwares imageJ e CPCe, respectivamente.
Coleta de peixes
A coleta ativa foi realizada por duas pessoas utilizando peneiras retangulares (dimensões 60 cm X 45 cm) de malha fina (1mm) durante 20 minutos em cada parcela. Ao final de cada coleta, os indivíduos visualmente identificados eram medidos (comprimento em milímetros) e devolvidos ao habitat. Os indivíduos passíveis de identificação e medida em campo, foram devolvidos às poças após estes procedimentos. Isso se limitou principalmente a Kryptolebias hermaphroditus e Poecilia vivipara, espécies menos crípticas dentro dessas assembleias. Já os peixes não identificados eram anestesiados por imersão em solução de óleo de cravo (Eugenol) e fixados em Formol à 10% para identificação em laboratório. Os indivíduos fixados foram identificados nas dependências do Laboratório de Fauna Aquática (Departamento de Botânica e Zoologia – DBZ/UFRN), e posteriormente tombados na coleção do museu de morfologia da UFRN. A partir do 5º evento amostral, todos os indivíduos passaram a ser identificados em campo. Logo após o término da coleta ativa e a medição dos comprimentos, foram devolvidos ao habitat.
20 Figura 6: Coleta ativa de peixes nas poças nas florestas de manguezal do rio Ceará-Mirim, no Rio Grande do Norte. Na imagem uma parcela dominada por mangue vermelho,
Rhrizophora mangle.
Análise das imagens
Cobertura de dossel
Utilizamos o software ImageJ (V1.52a) para analisar as imagens capturadas do dossel (Schneider et al., 2012). Cada fotografia foi transformada em uma imagem binária de pixels em preto e branco (Fig. 7), e a partir disso, uma porcentagem de cobertura de dossel foi calculada com base na quantidade de pixels pretos. Pixels brancos representaram a porcentagem de dossel aberto. Dessa forma utilizamos a média de porcentagem de dossel fechado de quatro fotografias para obter a cobertura do dossel em cada parcela.
21 Figura 7: Representação das transformações das imagens pelo imageJ. As fotos à esquerda correspondem às imagens do dossel capturadas em campo e à direita as mesmas imagens transformadas em pixels preto e branco. As duas imagens acima representam uma situação com baixa cobertura de dossel, enquanto as abaixo representam um dossel bastante coberto.
Composição do substrato
Para analisar a diversidade de microhabitat, utilizamos o software Coral Point
Count with excel extension 4.1 (CPCe). Este aplicativo é comumente utilizado para
analisar estrutura de cobertura de ambientes recifais através de fotos obtidas com método de fotoquadrado (Kohler & Gill, 2006). No nosso caso, adaptamos o uso dessa ferramenta para adquirir dados de micro-habitat a partir de quatro fotos tiradas nos vértices das parcelas. Programamos o software para distribuir 30 pontos de forma aleatória em cada imagem do substrato da floresta de mangue. Cada ponto foi categorizado de forma manual de acordo com o local em que estava (Fig. 8). Os pontos foram classificados entre seis categorias previamente determinadas: Raízes, Propágulos, Tocas, Poças, Folhiço e Solo
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exposto. A partir disso foram calculadas as porcentagens de cada variável para cada foto.
Para cada parcela amostral, foi considerada a média das porcentagens das fotos correspondentes.
Figura 8: Ilustração da utilização do CPCe. As imagens à esquerda correspondem às fotos do substrato da parcela e à direita as mesmas fotos em processamento, com os pontos aleatórios distribuídos pelo software.
Análise de dados
Para descrever as assembleias de peixes, usamos os parâmetros abundância total de peixes, riqueza de espécies e os índices de diversidade de Shannon-Weaver e de Simpson. Ambos os índices são baseados na abundância relativa das espécies em uma amostra, mas o índice de Shannon-Weaver é mais sensível às espécies raras (Shannon & Weaver, 1949), enquanto o índice de Simpson é mais sensível às espécies mais dominantes (Smith & Wilson, 1996). Para os testes de hipóteses, foram construídos
23 GLMs com as variáveis resposta (parâmetros ambientais ou da comunidade) em função dos diferentes eventos amostrais e em função do gradiente espacial, as distribuições dos erros foram ajustadas em Gaussiana e Poisson para as respostas com valores contínuos e discretos, respectivamente. Além disso, utilizamos o teste a posteriori de Tukey para identificar diferenças entre cada evento amostral. Como algumas espécies tiveram uma baixa abundância, analisamos a probabilidade de ocorrência das espécies em função do gradiente espacial usando GLMs binomiais com dados de presença e ausência. As probabilidades de ocorrência em função da distância do oceano foram calculadas individualmente para todas as espécies, com exceção de Erotelis smaragdus, pois apenas dois indivíduos foram coletados.
Tanto as imagens do imageJ quanto do CPCe foram analisadas e convertidas em uma planilha de micro-habitat. Estes dados foram usados para a construção de uma Análise de Correspondência Canônica (CCA), que teve o objetivo de entender a relação entre as variáveis ambientais e a ocorrência das espécies. Para a esta análise, foram utilizados dados binomiais de presença ou ausência para as espécies, dados ambientais, incluindo as porcentagens dos substratos e as variáveis físico-químicas (pH, temperatura e a salinidade da água), e a distância do oceano. Todas as análises estatísticas foram desenvolvidas no software R (R Core Team, 2018).
RESULTADOS
Variações Temporais
Não encontramos variação significativa no pH entre os eventos amostrais (Figura 9B). Já a salinidade apresentou variação de acordo com a sazonalidade diminuindo com o aumento da intensidade de chuvas e voltando a aumentar com a diminuição da intensidade de chuvas (Fig. 9C). O teste a posteriori de Tukey indicou a diferença de salinidade entre os eventos amostrais 1 e 3 (p < 0.001), 1 e 4 (p = 0.001), 2 e 3 (p = 0.002) e 2 e 4 (p = 0.021; Tab. 1). A temperatura da água também variou ao longo do tempo de forma significativa (Fig. 9D). O teste de Tukey realizado indicou que o evento amostral 5 apresentou temperaturas menores que os outros eventos (5-1: p = 0.002, 5-2: p = 0.014,
24 5-3: p < 0.001 e 5-4: p < 0.001) e que os eventos 2 e 3 também diferiram (p = 0.013; Tab. 1).
Tabela 1. Valores críticos (p) ajustados pelo método de Tukey para comparações múltiplas a posteriori das varáveis físico-químicas e da comunidade entre os eventos temporais. Valores em negrito destacam comparações significativas ao nível de 5% de credibilidade.
Pares de eventos
Variáveis físico-químicas Variáveis da comunidade
pH Salinidade (ppm) Temperatura (ºC) Abundância Riqueza Diversidade Shannon Diversidade Simpson 1-2 0.999 0.818 0.893 0.734 0.490 0.274 0.291 1-3 0.961 <0.001 0.213 0.734 0.313 0.023 0.022 1-4 0.839 0.001 0.999 0.027 0.011 0.001 0.003 1-5 0.513 0.277 0.002 0.857 0.993 0.985 0.001 2-3 0.869 0.003 0.013 1.000 0.997 0.776 0.746 2-4 0.908 0.021 0.784 0.311 0.349 0.191 0.336 2-5 0.353 0.809 0.014 0.999 0.196 0.502 0.169 3-4 0.365 0.940 0.215 0.311 0.547 0.835 0.961 3-5 0.816 0.141 <0.001 0.999 0.098 0.055 0.829 4-5 0.093 0.455 <0.001 0.197 0.001 0.002 0.995
25 Figura 9: Variação dos parâmetros físico-químicos de poças em cinco eventos amostrais ao longo do ano, através dos eventos amostrais no manguezal do rio Ceará-Mirim. Precipitação acumulada (mm) [A]; pH [B]; Salinidade (ppm) [C] e Temperatura da água (ºC) [D]. Os eventos amostrais correspondem aos seguintes meses: 1 = novembro 2017, 2 = janeiro 2018, 3 = março 2018, 4 = maio 2018 e 5 = agosto 2018.
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Ictiofauna
Um total de 1189 indivíduos pertencentes a 10 espécies foram coletados, sendo uma pertencente à família Cynolebiidae (Kryptolebias hermaphroditus [52%]), uma Poeciliidae (Poecilia vivipara [24%]), quatro Gobiidae (Ctenogobius smaragdus [11%],
Evorthodus lyricus [3%]), Ctenogobius shufeldti [2%], Ctenogobius boleosoma [2%]) e
quatro Eleotridae (Guavina guavina [4%], Dormitator maculatus [1%], Eleotris pisonis [1%] e Erotelis smaragdus [<1%]). A abundância total de cada espécie por evento amostral é apresentada na Tabela 2 e fotos das espécies são apresentadas na Figura 10.
Figura 10: Kryptolebias hermaphroditus (A); Poecilia vivipara (B), Ctenogobius
smaragdus (C), Evorthodus lyricus (D), Ctenogobius boleosoma (E), Ctenogobius shufeldti (F), Guavina (G), Eleotris pisonis (H), Dormitator maculatus (I) e Erotelis smaragdus (J). Fotos: (A) W. Berbel-Filho, (B) F. Schäefer, (C) J. Venassel, (D, E, F) R.
27 Tabela 2. Valores de abundância para cada espécie de peixe capturada em poças no manguezal do rio Ceará-Mirim. Os dados são apresentados por evento amostral, que representam os seguintes meses: 1 = novembro 2017, 2 = janeiro 2018, 3 = março 2018, 4 = maio 2018, 5 = agosto 2018 e representam o número total de indivíduos amostrados com peneiras por duas pessoas em 17 parcelas de 10 x 10 metros.
Abundância por evento amostral
Família / Espécie 1 2 3 4 5 Total
CYNOLEBIIDAE Kryptolebias hermaphroditus (Costa, 2011) 80 126 86 156 171 619 POECILIIDAE Poecilia vivipara (Bloch & Schneider, 1801)
4 48 105 124 4 285 GOBIIDAE Ctenogobius smaragdus (Valenciennes, 1837) 4 48 6 44 25 127 Ctenogobius shufeldti (Jordan & Eigenmann, 1887)
3 18 21
Ctenogobius boleosoma (Jordan & Gilbert, 1882)
4 2 3 18 1 28 Evorthodus lyricus (Girard, 1858) 3 12 8 12 35 ELEOTRIDAE Guavina guavina (Valenciennes, 1837) 2 12 5 9 16 44 Eleotris pisonis (Gmelin, 1789) 1 1 5 8 1 16 Dormitator maculatus (Bloch, 1792) 1 8 3 12 Erotelis smaragdus (Valenciennes, 1837) 2 2
28 A abundância total de peixes sofreu variação de acordo com a sazonalidade. O Evento 4 (período chuvoso) apresentou visualmente maior abundância total de peixes que os demais (Fig. 11A), porém, o teste de Tukey indicou diferença significativa apenas entre os eventos 1 e 4 (p = 0.027).
A riqueza de espécies também variou temporalmente, aumentando durante o período chuvoso e diminuindo ao fim desse período (p = 0.002, Fig. 11B). O teste de Tukey indicou diferenças entre os eventos 1 e 4 (p = 0.011) e entre 4 e 5 (p = 0.001).
A diversidade de Shannon variou de forma significativa entre os eventos amostrais, de forma que os eventos 2, 3 e 4 apresentaram de forma crescente as maiores diversidades (p < 0.001, Fig. 11C). O teste de Tukey indicou diferenças entre os eventos 1 e 3 (p = 0.023), entre 1 e 4 (p = 0.001) e entre 4 e 5 (p = 0.002). A diversidade de Simpson foi maior nos eventos amostrais 3, 4 e 5 (p < 0.001, Fig. 11D). Diferenças significativas foram apontadas entre os eventos 1 e 3 (p = 0.022), 1 e 4 (p = 0.003) e 1 e 5 (p = 0.001).
29 Figura 11: Variação dos atributos da comunidade de peixes de poças do estuário do rio Ceará-Mirim entre os cinco períodos amostrais ao longo de um ano. Abundância total (A), Riqueza de espécies (B), índice de diversidade de Shannon (C) e índice de diversidade de Simpson (D). Os eventos amostrais correspondem aos seguintes meses: 1 = novembro 2017, 2 = janeiro 2018, 3 = março 2018, 4 = maio 2018, 5 = agosto 2018.
30
Variações Espaciais
Parâmetros Físico-químicos
O pH sofreu uma diminuição à medida que a distância da foz do rio aumentou (p = 0.017, r2 = 0.077 e F = 5.918; Fig. 12A). Apesar de visualmente se perceber uma menor variação próxima à foz (Fig. 12B) o efeito da distância do oceano sobre a salinidade não foi significativo (p = 0.284). A temperatura da água também apresentou, menor variação mais próximo à foz (Fig. 12C), também não houve relação significativa (p = 0.417).
Parâmetros da Comunidade
A abundância total de peixes apresentou aumento à medida que a distância do oceano aumenta (p = 0.013, r2 = 0.075 e F = 6.392; Fig. 13A). A riqueza, por outro lado, apresentou grande variação ao longo deste gradiente (Fig. 13B), não sofrendo efeito significativo da distância do oceano (p = 0.749).
Assim como a riqueza de espécies, o índice de Shannon também apresentou grande variação em todo o intervalo espacial (Fig. 13C) e não sofreu variação significativa com relação ao gradiente de distância do oceano (p = 0.185). Já o índice de Simpson indicou que a diversidade foi maior quanto mais próximo da foz, diminuindo à medida que as parcelas se afastam do oceano (p < 0.001, r2 = 0.1645 e F = 15.55; Fig. 13D).
31 Figura 12: Variação dos parâmetros físico-químicos de poças de manguezal em relação à distância do oceano no rio Ceará-Mirim. pH [A]; Salinidade (ppm) [B] e Temperatura da água (ºC) [C] ao longo do gradiente espacial. Os pontos mais escuros correspondem a sobreposições de dois ou mais pontos.
32 Figura 13: Variação dos parâmetros das assembleias de peixes de poças de manguezal em relação à distância da foz do rio Ceará-Mirim. Abundância total (A), Riqueza de espécies (B), índice de diversidade de Shannon (C) e índice de diversidade de Simpson (D) ao
33 longo do estuário, de acordo com a distância do oceano. Os pontos mais escuros correspondem a sobreposições de dois ou mais pontos.
Probabilidade de ocorrência
Para a maioria das espécies, a probabilidade de ocorrência foi baixa (menor que 0.5, Fig. 14). Isso significa que nas 17 parcelas em 5 eventos amostrais, essas espécies foram registradas em menos de 50% das vezes. Exceções a este padrão foram as espécies
Kryptolebias hermaphroditus e Poecilia vivipara. A probabilidade de ocorrência de K. hermaphroditus foi alta (maior que 0.75) em todo o gradiente de distância do oceano.
Embora a curva indique um aumento de chance de ocorrência desta espécie à medida em que as parcelas se afastam do oceano (Fig. 14H), essa variação não foi significativa (p = 0.245). Já Poecilia vivipara (Fig. 14I) tem probabilidade de ocorrência menor que 10% nas parcelas próximas ao oceano, mas apresenta uma tendência forte e significativa de aumento de ocorrências à medida que se aumenta a distância do oceano (p = 0.003). Esta espécie chega a ter quase 60% de chance de ser registrada nas parcelas distantes do oceano.
Entre as espécies da família Gobiidae, a tendência geral foi de diminuição de probabilidade de ocorrência à medida em que as parcelas se afastavam do oceano (Fig. 14A-D). Ctenogobius boleosoma foi a espécie com o padrão mais forte e a única com uma curva significativa (p = 0.013), com probabilidades de ocorrência próximas a 40% nas parcelas próximas ao oceano, mas atingindo praticamente zero nas parcelas acima de 3km do oceano (Fig. 14A). Ctenogobius smaragdus apresentou probabilidades maiores do que C. boleosoma, ocorrendo com cerca de 50% de chance nas parcelas próximas ao oceano e decaindo até cerca de 20% nas parcelas distantes (Fig. 14C). Esta relação não foi significativa (p = 0.131). Embora tenha apresentado leve tendência de diminuição de ocorrência em relação à distância do oceano, Ctenogobius shufeldti (Fig. 14B) e
Evorthodus lyricus (Figura 14D) tiveram poucos registros, apresentando baixas
probabilidades de ocorrência (< 20%) em todo o gradiente espacial (p = 0.504 e p = 901, respectivamente).
Entre as espécies de Eleotridae, a ocorrência de Guavina guavina foi levemente maior com o aumento da distância do oceano (Fig. 14E), porém não significativa (p = 0.305), enquanto que a probabilidade de ocorrência de Eleotris pisonis diminuiu
34 significativamente (Fig. 14F) com a distância do oceano (p = 0.007). A análise de
Dormitator maculatus (Fig. 14G) indicou baixas ocorrências em todo o gradiente (<20%)
e sem padrão espacial significativo (p = 0.263). A Figura 14J ajuda a visualizar as variações na probabilidade de ocorrência das espécies nas assembleias de peixes ao longo do manguezal, como o aumento e a diminuição de probabilidades de ocorrência de determinadas espécies em detrimento de outras.
35 Figura 14: Probabilidades de ocorrência de cada espécie baseadas nos GLMs binomiais. (A) Ctenogobius boleosoma, (B) Ctenogobius shufeldti, (C) Ctenogobius smaragdus, (D)
36
Evorthodus lyricus, (E) Guavina guavina, (F) Eleotris pisonis, (G) Dormitator maculatus,
(H) Kryptolebias hermaphroditus, (I) Poecilia vivipara, (J) todas as espécies juntas: 1 (Kryptolebias hermaphroditus), 2 (Poecilia vivipara), 3 (Guavina guavina), 4 (Ctenogobius smaragdus), 5 (Evorthodus lyricus), 6 (Dormitator maculatus), 7 (Ctenogobius shufeldti), 8 (Eleotris pisonis) e 9 (Ctenogobius boleosoma), sendo as linhas contínuas os resultado significativos e as curvas tracejadas os resultados não significativos. Os pontos mais escuros correspondem a sobreposições de dois ou mais pontos.
Microhabitat
A Análise de Correspondência Canônica (CCA) indicou como as variáveis influenciam a disposição das espécies (Fig. 15). As setas em azul representam as variáveis e o comprimento das setas representam o tamanho do efeito de cada uma delas. Algumas variáveis influenciam de forma semelhante, como é o caso da cobertura do dossel (Cobertura_dossel) e a quantidade de raízes (Raizes; Fig. 15). Estas variáveis, que tiveram direção e magnitude de efeito parecidas, de certa forma indicam o quanto a floresta de mangue é densa. Outras variáveis afetam para o lado oposto, como é o caso da proporção de propágulos (Propagulos), poças (Pocas) no substrato e da profundidade de poças (Profundidade). Estas variáveis parecem aumentar à medida em que se aumenta a distância do oceano (Distancia_foz; Fig. 15). Solo exposto, representado no gráfico pela seta Lama_Areia aponta para uma direção diferente das demais, estando associada com a salinidade. Folhiço, pH e quantidade de tocas foram as variáveis menos influentes nesse panorama (Fig. 15).
Esses resultados nos dão uma ideia de como as próprias características de microhabitat estão dispostas ao longo do estuário do rio Ceará-Mirim. As áreas mais próximas ao oceano apresentaram florestas mais densas, isto é, maior quantidade de raízes e dossel mais fechado (Fig. 15). Em contrapartida, áreas mais acima do estuário apresentaram maior disponibilidade de água nas parcelas de acordo com quantidade e a profundidade das poças (Fig. 15).
A disposição das espécies (códigos em vermelho na Fig. 15) indica que mesmo dentro do mesmo habitat de poças na floresta de mangue, há uma grande variedade de configuração de variáveis e que as espécies estão distribuídas de acordo com essas configurações. Eleotris pisonis (Eleopiso, Fig. 15), por exemplo, aparece disposta
37 próxima a Ctenogobius boleosoma (Ctenobo) no extremo direito superior da figura, indicando que essas espécies se associam a características de floresta mais fechada (dossel mais fechado e maior quantidade de raízes). Enquanto espécies como Dormitator
maculatus (Dmacu) e Poecilia vivipara (Poevivi) ficaram mais associadas à maior
quantidade de poças e propágulos, além de menor salinidade e solo exposto. Ctenogobius
shufeldti (Ctenoshuf) foi a espécie mais próxima do centroide, indicando que sofreu
menor influência das variáveis analisadas. Guavina guavina (Guavi) e Kryptolebias
hermaphroditus (Kherma) apareceram próximas uma da outra, associadas à profundidade
das poças. Ctenogobiu smaragdus (Ctenosmara) foi a única espécie de seu quadrante, associada também a floresta mais densa, salinidade e tocas de caranguejo.
Figura 15: Representação gráfica da Análise de Correspondência Canônica (CCA) indicando as variáveis ambientais em azul, sendo o comprimento das setas representando o tamanho do efeito de cada uma e em vermelho as espécies Kryptolebias hermaphroditus
38 (Kherma), Poecilia vivipara (Poevivi), Evorthodus lyricus (Evortho), Ctenogobius
boleosoma (Ctenobo), Ctenogobius smaragdus (Ctenosmara), Ctenogobius shufeldti
(Ctenoshuf), Eleotris pisonis (Eleopiso), Dormitator maculatus (Dmacu) e Guavina
guavina (Guavi).
Tabela 3: Valores resultantes da CCA para cada variável de microhabitat obtida em campo em cada um dos eixos apresentados na Figura 14, sendo o CCA1 o eixo vertical e CCA2 o eixo horizontal.
Variável de
Microhabitat CCA1 CCA2
Temp 0.01673 0.45797 pH 0.10208 -0.10388 Salinidade 0.46152 -0.46878 Distancia_foz -0.65946 -0.08324 Profundidade -0.45248 -0.23770 Cobertura_Dossel 0.58456 0.20312 Raizes 0.47732 0.23524 Pocas -0.53077 0.06429 Propagulos -0.52701 0.14175 Folhico -0.03828 0.13496 Tocas 0.33233 -0.05558 Lama_Areia 0.27577 -0.53718 DISCUSSÃO Variações temporais
Das variáveis físico-químicas analisadas, apenas o pH não apresentou variação significativa ao longo do ano. A temperatura da água e a salinidade, embora de formas opostas, ambas variaram sazonalmente. A temperatura da água foi maior nos períodos de maior pluviosidade que corrobora com o que foi encontrado por Pichler et al. (2015),
39 porém, que contrasta com trabalhos como (Barletta-Bergan et al., 2002; Barletta et al., 2003; De Azevedo et al, 2016), que encontraram menores temperaturas da água em períodos chuvosos. Já a salinidade respondeu de forma que no período chuvoso, menores valores foram encontrados em todo o estuário, sugerindo que o carreamento de água de chuvas para o manguezal cause uma diluição na água do estuário, corroborando com vários estudos em manguezais (Barletta-Bergan et al., 2002; Barletta et al., 2003; Pichler
et al., 2015; De Azevedo et al., 2016).
Em coletas piloto, observamos que poças mais distantes dos canais principais apresentavam uma dinâmica diferente, possivelmente situadas na zona supratidal, em que a água da maré só alcançaria as parcelas em marés altas de sizígia. Isso refletia em parâmetros físico-químicos mais discrepantes do que das poças próximas aos canais, como alta salinidade e temperatura. Além disso, algumas dessas poças mais distantes também sofreram influência das chuvas, sendo essas possivelmente moduladas tanto pela dinâmica de marés quanto pelo período chuvoso.
A comunidade também foi alterada ao longo do ano de acordo com o período chuvoso, de forma que houve aumento na abundância total, riqueza e diversidade nesses ambientes. Isso pode se dar por vários motivos ou pela soma de vários processos. Um dos principais conceitos sobre ecologia fluvial é o conceito do pulso de inundação (Junk
et al., 1989). Este conceito prevê que durante os períodos de águas altas os rios
localizados em regiões planas tendem a se expandir lateralmente, podendo alagar vastas regiões, dependendo principalmente da dimensão do rio e da topografia do terreno (Junk
et al., 1989). Tais processos laterais têm sido demonstrados em rios de várias dimensões
e em várias porções das bacias hidrográficas, mas muito pouco se discute em estuários. Além de funcionar como um ecossistema autônomo, com uma fauna característica, as poças de manguezais podem também sofrer os efeitos do pulso sazonal de inundação dos canais do manguezal. Processos acontecendo nas poças de manguezais poderiam então ser comparados com os processos que acontecem nas zonas alagáveis em outras porções dos sistemas fluviais. Em pequenos riachos de floresta na Amazônia, por exemplo, as poças representam um ambiente sazonal colonizado por várias espécies de peixes (Pazin
et al., 2006). Durante o período chuvoso, esses ambientes temporários podem abarcar
uma imensa quantidade de peixes, com aumento de abundância e riqueza de espécies (Espírito-Santo & Zuanon, 2017). O uso sazonal dessas poças é previsível, e parece
40 estruturado por processos de migração lateral (Espírito-Santo et al., 2017) e reprodução das espécies (Espírito-Santo et al., 2013). Nas poças de manguezal, processos semelhantes podem estar acontecendo. O aumento de riqueza e diversidade nas poças durante o período chuvoso pode estar sendo regido tanto pela entrada de indivíduos provenientes do rio quando por processos reprodutivos. A ictiofauna que detectamos nas poças de manguezal é dominada por espécies de pequeno porte, que raramente aparecem em estudos nos canais do manguezal. Isso limita nossas inferências sobre a movimentação lateral sazonal nos manguezais, mas a ausência dessas espécies nos canais de manguezal pode ser apenas um resultado do uso de métodos de captura voltados para espécies de maior porte nos estudos dos canais (De Azevedo et al., 2016; Reis-Filho et al., 2010). Estudos voltados à movimentação dos peixes entre as poças e os canais dos manguezais podem trazer importantes contribuições ao entendimento da importância destas áreas alagáveis para a ecologia de peixes nos manguezais. Reis-Filho et al. (2016), estudando a movimentação de assembleias de peixes entre os canais, região da borda e dentro do manguezal, encontraram padrões bem definidos, demonstrando a sincronia do uso dos habitats periféricos do manguezal por muitas espécies com o alagamento desses ambientes nas marés cheias. Vale ressaltar ainda, que as espécies encontradas por Reis-Filho et al. (2016) são diferentes das espécies encontradas em nosso estudo, com exceção de Ctenogobius boleosoma. Isso sugere que das espécies encontradas na maré seca nas poças, muitas provavelmente não realizam essa movimentação entre habitats, sendo, portanto, residentes do interior do manguezal.
A maior disponibilidade de água no sistema, proveniente das chuvas, pode, portanto, aumentar a produtividade das poças, facilitar a movimentação entre o ambiente de poças e os canais e também favorecer a reprodução de várias espécies. Sabemos que muitas espécies se reproduzem nesses períodos por uma série de fatores tais como maior disponibilidade de recursos e maior possibilidade de juvenis ocuparem esses habitats mais periféricos como uma forma de proteção contra predadores, uma vez que estariam mais protegidos dentro da complexa rede de raízes nesses ambientes (Teixeira, 1994; Barletta-Bergan et al., 2002; Sheaves et al., 2015). Teixeira (1994) analisou o desenvolvimento gonadal de Dormitator maculatus e Eleotris pisonis, e encontrou que essas espécies apresentam período reprodutivo durante os períodos chuvosos. No nosso estudo não encontramos evidências de maior recrutamento em função do período chuvoso, já que nossos resultados indicam abundâncias constantes ao longo do ano para essas espécies.
41 Porém, vale destacar que embora tenhamos dados de tamanho de todos os indivíduos, não analisamos a estrutura populacional dessas espécies. Além disso, esse sistema apresenta uma dinâmica complexa de alagamento que envolve marés e período chuvoso, de forma que não podemos descartar subamostragens para algumas espécies. Barletta-Bergan et al. (2002) em um estudo com ictioplâncton em canais de manguezal, encontraram que
Guavina guavina apresentou recrutamento contínuo ao longo do ano. Este resultado
corrobora com nossos dados, em que essa espécie apresentou abundâncias constantes em comparação com outras que apresentaram picos de abundância no período chuvoso, como
P. vivipara, C. boleosoma e C. shufeldti.
Variações espaciais
Alguns trabalhos encontram claros gradientes de salinidade nos estuários, em função da distância para o oceano. Barletta et al. (2005), estudando o estuário do rio Caeté, no Pará, encontraram diferentes salinidades para pontos com diferentes distâncias do oceano, em que locais mais acima no estuário apresentaram menores salinidade do que as áreas mais abaixo e próximas do oceano, discutindo a grande importância dessa variável para esses sistemas. Neves et al. (2011) encontraram um padrão parecido, mostrando esse gradiente salino, em função da distância do oceano. No nosso estudo, entretanto, não encontramos esse gradiente e a dimensão do manguezal estudado pode ser importante para entender esse resultado, sendo o estuário do rio Ceará-Mirim relativamente pequeno, comparado com estudos anteriores, com cerca de 4km de extensão. Um outro aspecto importante é que estamos lidando com poças e não com o canal do manguezal. As poças podem não responder de forma tão previsível como o canal do manguezal. As mudanças sazonais de salinidade causadas pela chuva, por exemplo, podem reduzir bastante o efeito da distância do mar sobre a salinidade nas poças. Entender as mudanças físico-químicas nas poças envolve um esforço mais direcionado para separar os efeitos diretos da chuva, da água da zona hiporréica e da conectividade com o rio.
De acordo com nossos resultados, encontramos um padrão de abundância em que as áreas mais acima do estuário apresentaram maior número de indivíduos do que as áreas mais abaixo, contrastando com a diversidade que foi maior nas áreas próximas à foz. Algumas espécies responderam à proximidade com a foz do rio, aumentando ou
42 diminuindo suas probabilidades de ocorrência. Isso pode se dar tanto pela qualidade da água (maior pH próximo ao mar) como por outros fatores. No caso de C. boleosoma e E.
pisonis que ocorreram significativamente mais nas áreas próximas ao mar enquanto P. vivipara apresentou um padrão contrário, ocorrendo mais em áreas mais longe do mar.
Gomes & Bonecker (2014), em um estudo com larvas de Gobiidae no Rio de Janeiro, encontraram maior densidade de C. boleosoma em áreas em torno da foz do que em áreas mais acima do estuário, que de certa forma corrobora com o local de maior ocorrência dessa espécie no nosso estudo. Porém quando olhamos para as abundâncias, Gomes et al. (2014) encontraram em um estuário da Bahia, C. boleosoma como a espécie mais representativa do estudo, contrastando com nossos resultados em que essa espécie apresentou baixas abundâncias comparada com outras espécies no estudo como
Kryptolebias hermaphroditus e P. vivipara. Quanto a Eleotris pisonis, estudos indicam
ocorrência em áreas mais acima do estuário, possivelmente em decorrência dessas apresentarem água menos salinas (Neves et al., 2011; Reis-Filho et al., 2014). Isso difere dos nossos resultados, pois embora não tenhamos encontrado um gradiente espacial de salinidade, encontramos que essa espécie apresentou ocorrência significativamente maior nas áreas próximas à foz.
A maior diversidade próximo ao oceano também pode estar relacionada com uma menor dominância nas áreas próximas ao mar. Por exemplo, P. vivipara foi a segunda espécie mais abundante e diminuiu drasticamente sua ocorrência nas áreas em torno da foz, sugerindo que a própria diminuição da ocorrência dessa espécie pode ter um efeito positivo na diversidade nessa área do estuário. É importante observar também, que ao passo que a diversidade aumenta, a abundância diminui, o que nos permite pensar na relação entre essas duas variáveis. É possível que essas áreas em torno da foz sofram maior pressão de predação do que as áreas mais acima do estuário, pool de espécies, o que explicaria a menor abundância total e maior diversidade.
Em um estudo desenvolvido por Sridharan & Namboothri (2015) na Índia, foi observado que a pressão de predação dentro da floresta de mangue era maior nas áreas próximas aos canais do que nas áreas mais longe dos canais, e como reflexo disso, a diversidade e abundância apresentaram um padrão inverso, em que locais mais perto dos canais tinha maior diversidade e menor abundância, enquanto locais mais longe dos canais tinha menor diversidade e maior abundância, um padrão semelhante ao que
43 encontramos com relação à distância do oceano. Dessa forma, embora em uma escala diferente, um processo parecido pode estar acontecendo na nossa área de estudo, em que uma maior pressão de predação nas áreas em torno da foz esteja influenciando abundância e diversidade. Assim, estudos que avaliem a variação espacial na pressão de predação nas florestas de mangue são necessários para compreender melhor os fatores que estruturam as assembleias de peixes nesse sistema.
Microhabitat
As características de microhabitat mostraram-se importantes para a distribuição das espécies. Nossos resultados indicam que há preferência das espécies por parte de certas características. E. pisonis e C. boleosoma, por exemplo, que foram as espécies que mais se relacionaram com a proximidade com o mar, foram também as espécies que mais se relacionaram com estrutura mais densa da floresta, isto é, maior cobertura de dossel e maior quantidade de raízes. Essas características promovem complexidade ao habitat, e estiveram mais presentes em áreas próximas ao mar. Assim, podemos pensar que além de um maior pool de espécies próximo ao mar, a maior complexidade de habitat nessas áreas também contribui para o aumento da diversidade. A complexidade de habitat, através da diversificação de nichos e da redução de interações agonísticas, é reconhecida como um potencializador da diversidade em comunidades biológicas. Em assembleias de peixes, modelos teóricos (Menge & Sutherland, 1976) e estudos empíricos (Willis et al., 2005) apontam para um efeito positivo direto da complexidade estrutural do habitat sobre a riqueza taxonômica e funcional dos peixes. Em manguezais, as raízes aéreas, especialmente de Rhizophora mangle, são tidas como agentes centrais para a complexidade do habitat e a diversidade de peixes (Faunce & Serafy, 2006; Mackenzie & Cormier, 2012; Pierre & Colavenko, 2014). O processo pelo qual estes atributos da escala local afetam as diferenças nas assembleias de peixes na escala da bacia ainda é incerto. Estudos de campo sobre uso e seleção de habitats e experimentos manipulativos sobre interações e complexidade de habitat podem ajudar a entendê-lo.
Embora o efeito das tocas sobre a distribuição da ictiofauna na CCA apresente um menor efeito do que outras variáveis, ao longo das coletas, capturamos indivíduos de diferentes espécies dentro ou ao redor de tocas, o que nos leva a pensar sobre a
44 possibilidade de existir alguma relação entre esses peixes e as tocas de caranguejo. Uma espécie de Gobiidae de pequeno porte, o Redigobius dewaali na África do Sul por exemplo, utiliza tocas de Scylla serrata como habitat desde juvenis a adultos, apresentando profundas interações ecológicas como competição intraespecíficas dentro das tocas e possivelmente comensalismo (Wasserman & Mostert, 2014, Kramer et al., 2015). Outra espécie de peixe que também se relaciona com as tocas é Kryptolebias
marmoratus, táxon pertencendo ao mesmo complexo de espécies que o K. hermaphroditus, espécie mais abundante no nosso estudo, que as utilizam como abrigo
nos manguezais da Flórida nos Estados Unidos (Taylor, 2012). A utilização dessas tocas como abrigo por essas espécies pode ser importante para a compreensão do sistema, sobretudo nas áreas mais distantes dos canais que dependendo do momento do ciclo lunar podem ficar completamente secas. Foi observado em campo que algumas áreas em que ocorreram capturas de peixes normalmente, ficavam completamente secas, sem poças, em períodos de marés de quadratura. Por isso, é possível que algumas dessas espécies utilizem essas tocas não só para proteção contra predadores, mas também como uma proteção contra os períodos de marés de quadratura, em que a água não alcança essas áreas, até que as marés voltem a abastecer o habitat e o ambiente de poças ser reestabelecido. Um estudo desenvolvido por Krumme et al. (2015) sobre a relação das assembleias de peixes em canais intertidais e os ciclos temporais atuantes (lunares, marés, diários) em um manguezal na Índia suporta essa ideia. Em seu trabalho, encontraram evidências de que muitas espécies apresentam um uso do habitat alinhados a combinações de momentos específicos nesses ciclos temporais, que além de gerar diversas mudanças a curto-prazo na comunidade, nos leva a pensar que processos semelhantes podem ocorrer na nossa área de estudo. O eventual uso de tocas de caranguejo pelas espécies de peixe no nosso estudo pode estar relacionado aos ciclos de marés e lunares. Dessa forma, mais investigações precisam se dar no sentido de tentar compreender melhor a relação entre a comunidade de peixes e os ciclos temporais atuantes, o uso do habitat (através do uso de tocas de caranguejo, por exemplo) e possíveis interações entre esses elementos.
45 CONCLUSÕES
O período chuvoso influencia fortemente as assembleias de peixes em poças de manguezais, de forma que há aumento na abundância total de indivíduos, riqueza e diversidade durante os meses de chuva.
A distância para o oceano também é de grande importância para as assembleias, apresentando maior diversidade, menor abundância e menor dominância nas proximidades da foz. Além disso, também influenciou na probabilidade de ocorrência das espécies. De acordo com o gradiente espacial, espécies apresentaram diferentes probabilidades de ocorrer em função da distância do oceano.
A composição da ictiofauna nas poças é influenciada pelo microhabitat. Embora esses ambientes configurem de certa forma o mesmo habitat, há uma grande variação nas características. A principais variáveis nesse aspecto foram a quantidade de raízes, cobertura do dossel, profundidade das poças, quantidade de poças e de propágulos de mangue no substrato.
PERSPECTIVAS
Esse estudo traz informações importantes sobre uma parte do manguezal que ainda carece muito de conhecimento. Porém para podermos inferir melhor sobre essa comunidade, precisamos entender a relação dessa comunidade biológica com a sazonalidade da região, através de estudos com séries temporais maiores. A própria biologia dessas espécies também precisa ser melhor compreendida. Faltam dados de dieta, dinâmica de populações, reprodução e movimentação. As interações entre essas espécies, bem como com outras espécies que habitam as mesmas áreas como os diversos caranguejos, também precisam de investigação, de forma a compreender melhor o funcionamento do sistema. Também é importante investigar sobre o que acontece nesses ambientes durante as marés cheias, quais espécies compartilham esse ambiente durante esses períodos para entender que tipos de pressão essas comunidades sofrem.
46 Referências bibliográficas
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