Atividades biológicas, farmacológicas e nutricionais de Annona crassiflora Mart. (Araticum) estado da arte

INTRODUÇÃO

Annonaceae é uma das famílias mais predominantes em áreas de cerrado do território brasileiro. Esta família é formada por cerca de 120 gêneros e 2.300 espécies, que são distribuídas principalmente nas regiões tropicais e subtropi- cais do mundo (Egydio et al., 2013a; Egydio et al.

2013b). Annona é o maior gênero com, aproxima- damente, 120 espécies (Egydio et al., 2013b) . No Brasil existem 33 gêneros e cerca de 250 espé- cies, incluindo selvagens e cultivadas, muitas das quais têm frutos de alta qualidade, especialmente aquelas pertencentes ao gênero Annona (Pimenta et al., 2013).

A Annona crassiflora Mart. (Annonaceae)

Atividades biológicas, farmacológicas e nutricionais de Annona crassiflora Mart.

(Araticum) – estado da arte

FEITOSA, C.M.

; MELO, C.H.S.

; SANTOS, F.P.S.

; SILVA, V.L.

1

Programa de Pós-graduação em Química. Universidade Federal do Piauí (UFPI), Departamento de Química, Teresina, PI;

Programa de Pós-graduação em Ciências Farmacêuticas. UFPI, Departamento de Bioquímica, Teresina, PI. *Autor para correspondência: chistiane@ufpi.edu.br

RESUMO: O objetivo deste estudo foi realizar um levantamento sobre o estado da arte da es- pécie Annona crassiflora Mart., com ênfase principalmente nas pesquisas sobre as proprieda- des farmacológicas desta planta. Foi realizada uma revisão literária com a expressão “Annona crassiflora” nas bases de dados Science Direct, Pubmed, Scielo e no Portal de Periódicos Capes. Na literatura pesquisada foram encontrados estudos com as seguintes atividades para A. crassiflora: antioxidante, anticolinesterásica, moluscicida, larvicida, ninficida, inseticida, ci- totóxica, genotóxica e carcinogênica. Ações antiprotozoária, antiviral, antibacteriana e contra plantas daninhas também foram registradas para a espécie. As atividades de A. crassiflora apresentadas neste estudo sugerem pesquisas promissoras para a aplicação de extratos e produtos isolados nos setores farmacêutico, agrícola e nutricional.

Palavras-chave: Annonaceae, Annona crassiflora, Plantas medicinais, Atividades farmaco- lógicas.

ABSTRACT: Biological, pharmacological and nutritional activities of Annona crassiflora Mart. (Araticum) - state of the art. The aim of this study was to review the literature on “state- of-art” of the plant species Annona crassiflora Mart. with an emphasis on research into the pharmacological properties. A search was made using the expression Annona crassiflora in databases, such as Pubmed, Science Direct, Scielo and Portal de Periódicos Capes. In litera- ture were found studies with the activities for A. crassiflora, namely: antioxidant, antycholines- terasic, molluscicidal, larvicidal, ninficidal, insecticide, cytotoxic, genotoxic and carcinogenic.

The anti-protozoal, antiviral and antibacterial actions and effects against weeds were also recorded. The activities of A. crassiflora presented in this study suggest promising searches for applying extracts and isolated products of this species in the pharmaceutical, agricultural and nutritional industry.

Keywords: Annonaceae, Annona crassiflora, Medicinal plants, Pharmacological activities.

Recebido para publicação em 13/06/2016

Aceito para publicação em 20/03/2017 10.1590/1983-084X/00618

(Figura I) é uma árvore nativa do cerrado brasileiro, amplamente difundida em todo o bioma e produz frutos que são conhecidos como ‘araticum’, ‘maro- lo’ ou ‘pinha-do-cerrado’. Esta espécie é encontra- da nos Estados de São Paulo, Minas Gerais, Ba- hia, Mato Grosso do Sul, Mato Grosso e Tocantins (Damianil et al., 2013; Correa et al., 2013; Villela, Batista & Villela, 2013; Lopes et al., 2012). É uma planta arbórea, que pode atingir até 8 m de altu- ra (Pimenta et al., 2013; Braga Filho et al., 2009);

o tronco sinuoso, de 20 a 30 cm de diâmetro, é

coberto com uma casca muito espessa e áspera,

que proporciona resistência à ação do fogo (Pi-

menta et al., 2013). As folhas são alternadas e sem

estípulas e as flores são isoladas, axilares, com

três sépalas, seis pétalas e numerosos estames e carpelos (Pimenta et al., 2013); os ramos jovens com flores e folhas apresentam densa pilosidade marrom-avermelhada e órgãos reprodutivos gla- brescentes com a idade (Braga Filho et al., 2009).

As sementes de A. crassiflora exibem dormência prolongada, apresentando demorada germinação (Ribeiro et al., 2009; Silva et al., 2007).

Os frutos de A. crassiflora são desuniformes, com grandes variações de massa, forma e volume. A massa média é cerca de um quilo podendo variar de 0,5 a 5 kg; possuem grande número de sementes, por volta de 100, o que representa cerca de 15% da massa total do fruto. A casca do fruto, antes da maturação, é ver- de e, quando maduro, tende a uma cor marrom;

o fruto é sincárpico e, em condições naturais, a frutificação ocorre entre os meses de fevereiro e março. Em relação à qualidade da polpa, existem dois tipos de frutos: a polpa cor de rosa, mais sua- ve e mais doce e a polpa amarelada, mais áspera e mais ácida (Filho et al., 2014; Damianil et al., 2013; Silva et al., 2013; Villela et al. 2013). A pol- pa é consumida fresca ou processada em prepa- rações como sucos, sorvetes, geléias, compotas, licores e doces (Pimenta et al., 2013; Corrêa et al., 2011; Braga Filho et al., 2009; Silva et al., 2007).

Os nutrientes encontrados nos frutos de A. crassiflora incluem vitaminas do complexo B, como tiamina e riboflavina, ácido ascórbico e carotenóides (Corrêa et al., 2011); e são considerados uma boa fonte de vitaminas A e E, fibras, compostos antioxidantes (Silva, Boas &

Andreia, 2013), hidratos de carbono, proteínas, lipídios, cálcio, fósforo, ferro e magnésio. Os áci- dos orgânicos predominantes são o ácido málico e o ácido cítrico (Damianil et al., 2013). Arginina, histidina, lisina e ornitina são, também, importan- tes compostos registrados em estudos de A. cras- siflora (Egydio et al., 2013 a).

Na medicina popular, as sementes de A.

crassiflora (Araticunzeiro) são tradicionalmente usadas contra picadas de cobra. Também há relatos de usos de A. crassiflora como antidiarrei- co, contra reumatismo e sífilis (Villela et al., 2013;

Silva et al., 2007; Pimenta et al., 2003; Santos et al., 1996). Essas propriedades levaram a pesqui- sas fitoquímicas sobre a espécie, que apresenta como principais constituintes químicos e bioativos os alcalóides anonaine (Figura 2A), xilopina (Figu- ra 2B), anoretina (Figura 2C) e romucosina (Figu- ra 2D), presentes nas folhas; além do policetídeo bis-tetra-hidro-furano, acetogeninas e flavonoides (Lage et al, 2014). Essas substâncias possuem várias propriedades biológicas, o que justifica os estudos feitos com extratos, óleo essencial e com- postos isolados de várias partes do araticunzeiro

e, nessas pesquisas, encontraram-se efeitos cito- tóxicos, pesticidas, antimicrobianos, antiparasitá- rios (Pimenta et al., 2003; Santos et al., 1996) e inseticida (Pimenta et al., 2013). Há registro ainda sobre a atividade de enzimas hepáticas em mode- los animais (Roesler, 2011) e atividades antifúngica e antioxidante (Silva et al., 2007).

Em áreas naturais do cerrado, o araticun- zeiro vem sofrendo intensa ação antrópica (Braga Filho et al., 2009), assim, a ocupação agrícola do cerrado está impedindo a regeneração natural da espécie; dessa forma, ações precisam ser toma- das, para impedir que esta espécie se torne extinta (Silva et al., 2007; Durigan et al., 2002). Infelizmen- te, devido ao desmatamento na savana brasileira, a A. crassiflora corre risco de extinção (Damianil et al., 2013).

O objetivo deste estudo foi realizar o es- tudo da arte da espécie A. crassiflora com ênfase nas pesquisas sobre as suas propriedades farma- cológicas e perspectivas no uso em futuras formu- lações farmacêuticas.

MATERIAL E MÉTODOS

A revisão científica foi desenvolvida de forma sistemática sobre as propriedades farmaco- lógicas da espécie Annona crassiflora Mart., com ênfase nas pesquisas sobre as propriedades far- macológicas desta planta.

A revisão científica foi desenvolvida pela busca nos bancos de dados eletrônicos a cerca de publicações sobre a utilização as suas proprieda- des farmacológicas e perspectivas no uso em futu- ras formulações farmacêuticas (2005- 2016).

O levantamento bibliográfico foi realiza- do nas bases de dados: Pubmed; Science Direct, Scielo, e no Portal de Periódicos Capes utilizando como descritores os termos: Annona crassiflora no mês de Abril de 2016. Selecionaram-se artigos em português e inglês. Obteve-se um total de 305 ar- tigos, foram excluídos estudos que não se encai- xavam no tema e com data de publicação fora do período estipulado, restaram então, 55 artigos para a revisão.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Na literatura pesquisada foram encontra-

dos, para a espécie A. crassiflora (Araticunzeiro),

estudos sobre as atividades a saber: antioxidan-

tes, moluscicida, larvicida, ninficida, inseticida, cito-

tóxica, genotóxica, carcinogênica, antiprotozoária,

antiviral, antibacteriana e contra plantas daninhas

(Tabela I).

Atividade antioxidante e nutricional de frutos e sementes de araticum

O estresse oxidativo representa um dos principais mecanismos subjacentes ao desenvolvi- mento de várias doenças neurodegenerativas (Al- zheimer, Parkinson, Huntington e esclerose lateral amiotrófica). O uso de antioxidantes através de su- plementos dietéticos constitui em uma alternativa para uma melhora no quadro clínico ou prevenção destas doenças (Feitosa et al., 2015).

Em estudos realizados por Debora & Jor- ge (2013), foi comprovada a atividade antioxidante da fração lipídica das sementes de A. crassiflora composta por fitosterois, tais como campesterol, estigmasterol e β-sitosterol; tocoferois alfa, beta, gama e delta; além de ácidos graxos. A atividade antioxidante da fração lipídica foi significativa, po- rém quando testadas separadamente as frações de fitosterois, tocoferois e ácidos graxos, apenas os fitosterois apresentaram correlação positiva com 2,2-difenil-1-picril-hidrazila (DPPH) e estabi- lidade oxidativa, sugerindo que são os fitosterois os componentes químicos com maior atividade antioxidante da fração lipídica das sementes de A.

crassiflora.

Souza et al (2012) estudaram as quantida- des de proteínas, lipídios, carboidratos, fibras, poli- fenóis, ácido ascórbico e de minerais (P, K, Ca, Mg e Fe) além do potencial antioxidante 2,2’-azinobis (3-ethilbenzotiazoline-6-ácido sulfônico) (ABTS) da polpa do marolo e de outras frutas do cerrado bra- sileiro. Esses autores constataram que o araticum apresentou os mais altos níveis de fenóis entre as frutas estudadas, quantidade de vitamina C equi- valente a laranjas da Austrália e licopenos com- patíveis a quantidades encontradas em tomates.

O potencial antioxidante do araticum também foi o mais alto em comparação com as outras frutas, tal achado pode ser atribuído às maiores taxas de fenóis e de ácido ascórbico, uma vez que as frutas que apresentaram maiores quantidades desses constituintes foram, também, as que apresentaram maiores atividades antioxidantes.

Roesler et al (2007) caracterizaram os prin- cipais componentes do extrato liofilizado da polpa, casca e sementes de araticum por espectrometria de massas de ionização por eletrospray (ESIMS) e avaliaram a atividade antioxidante DPPH e es- pécies reativas ao ácido tiobarbitúrico (TBARS) de cada um dos extratos; os resultados mostraram a presença de compostos com excelente atividade antioxidante nos extratos da casca e da semen- te, sendo que este apresentou a maior atividade antioxidante em comparação com os extratos da casca e da polpa. Em outros estudos, Roesler et al (2006) e Roesler et al (2007) avaliaram o poten- cial em sequestrar radicais livres (DPPH) e quanti-

ficaram o total de compostos fenólicos em extratos aquosos e etanólicos da polpa, semente e casca de araticum e encontraram que o extrato etanólico da semente e da casca apresentaram os melho- res potenciais antioxidantes, corroborando com o estudo dos mesmos autores, citado anteriormente.

Atividade anticolinesterásica

A doença de Alzheimer (DA) é uma pato- logia neurodegenerativa que acomete a memória e capacidade de raciocínio das pessoas portadoras.

O tratamento da DA é sintomático elevando-se o nível de um neurotransmissor cerebral, a acetilcoli- na, através de inibição da enzima acetilcolinestera- se. A galantamina (Reminil

) é um alcaloide isolado de plantas, sendo o anticolinesterásico com melhor eficácia clínica até o presente momento (Feitosa et al., 2015).

Estudos realizados por Formagio et al.

(2015), constataram atividade anticolinesterásica de extratos das sementes de A. crassiflora. Os constituintes ácido cafeico, ácido sinápico e rutina foram encontrados em altas concentrações nestes extratos das sementes do araticunzeiro. Outras es- pécies de Annonas já foram registradas com po- tencial anticolinesterásico e também são relatadas como promissoras fontes de novos inibidores da enzima acetilcolinesterase (Feitosa et al., 2015).

Importantes pesquisas registradas por Houghton & Howes (2013) divulgaram que as es- pécies Centella asiática L. (centela) e Ginko bi- loba L. (ginko), utilizadas na medicina tradicional indiana e chinesa, demonstraram, em estudos de atividades farmacológicas, resultados relevantes no tratamento de desordens cognitivas, a saber:

ações anticolinesterásica, sedativa, antiinflamató- ria e antioxidante. Em função desses resultados, essas plantas têm sido indicadas para uso terapêu- tico no tratamento da DA. Portanto, os efeitos an- tioxidantes, antiinflamatórios, anticolinesterásicos, sedativos e inseticidas comprovados, em extratos de plantas medicinais ou compostos isolados, são relevantes no tratamento da DA

Atividade moluscicida

Estudos realizados por Santos & Sant’Ana (2001) demonstraram a atividade de extratos eta- nólicos das raizes, caule, casca do fruto, polpa e sementes de A. crassiflora contra os ovos ou mo- luscos adultos da espécie Biomphalaria glabrata.

Os resultados apontaram que os extratos possuem

atividade letal contra o molusco e seus ovos. Outro

estudo sobre atividade moluscicida, também con-

tra Biomphalaria glabrata, foi feito por Bezerra et

al (2002). Os pesquisadores usaram o extrato eta-

nólico das folhas de araticunzeiro o qual não apre-

sentou letalidade para os moluscos. Este estudo

relatou que o extrato era composto por flavonoides e taninos condensados. Isso leva a crer que esses constituintes não possuem propriedade moluscici- da e, em relação ao estudo de Santos & Sant’Ana (2001), provavelmente, o índice de mortalidade causado pelos extratos testados deveu-se à pre- sença de outros compostos químicos.

Atividades larvicida, nematicida e nin- ficida

Rodrigues et al. (2006) verificaram a ativi- dade dos extratos hexânico e etanólico das folhas, caule, cascas do caule, raízes e cascas das raí- zes de A. crassiflora contra as larvas do mosquito Aedes aegypti; os resultados apontaram que todos os extratos apresentaram atividade larvicida signi- ficativa. Omena et al. (2007) também testaram a atividade contra larvas do mosquito da dengue e verificaram que os extratos etanólicos das raízes, cascas das raízes, caule, cascas dos frutos, polpa e sementes de A. crassiflora possuem atividade larvicida para larvas de Aedes aegypti e que o ex- trato das cascas das raízes é o que possui melhor atividade com uma concentração letal capaz de matar 50% da população de larvas em uma con- centração inibitória igual a 0,71 µg. mL

.

Machado et al. (2015) avaliaram a ativida- de in vitro do extrato hidroalcóolico das follhas de A. crassiflora contra nematóides Caenorhabditis elegans com objetivo de identificar metabólitos de A. crassiflora com propriedades nematicidas. Os resultados apontaram que o extrato hidroalcoóli- co apresentou atividade no teste de mobilidade, e a partir deste resultado, o extrato foi submetido à partição com os solventes: diclorometano, acetato de etila, metanol e água, os quais foram submeti- dos à avaliação biológica e perfil metabólico com o isolamento de substâncias promissoras para o de- senvolvimento de novas formulações para o con- trole de nematóides. A fração etanólica apresentou potencial promissor para a busca de compostos nematicidas. Os constituintes aminoácidos, éter metílico do ácido palmítico, 2-isopropil-5-metilciclo- hexanol, ester metílico do acido oleico, éster metí- lico do ácido esteárico e os flavonoides quercetina e canferol foram identificados nas frações particio- nadas.

Além dos efeitos contra larvas de certos organismos, também há registro de estudos refe- rentes a efeito de extratos de A. crassiflora sobre as ninfas de certos artrópodes. Krinski & Massaroli (2014) estudaram esse efeito em Tibraca limbati- ventris, um percevejo que ataca plantações de ar- roz. Nesse estudo foi usado o extrato clorofórmio- -metanólico das sementes de A. crassiflora em diferentes concentrações e verificou-se uma toxi- cidade intermediária na mortalidade de ninfas do

percevejo-do-colmo do arroz.

Atividade Inseticida

Silva et al (2009) estudaram a atividade dos extratos hexânico e etanólico das folhas, cas- cas do caule e caule e ainda extrato etanólico das cascas das raízes e das raízes de A. crassiflora contra a enzima α-amilase dos insetos Zabrotes subfasciatus e Acanthoscelides obtectus. Esta pes- quisa constatou que os extratos das folhas apre- sentaram inibição superior a 60% sobre a enzima α-amilase de Z. subfasciatus. Os pesquisadores Zoubiri & Baaliouamer (2011) revisaram a literatura sobre a atividade inseticida do óleo essencial de 230 espécies vegetais e encontraram no estudo de Mendonça et al (2005) que o óleo essencial de A.

crassiflora possui promissora atividade inseticida.

Avaliação das atividades citotóxicas, genotóxicas e carcinogênicas

Vilar et al (2008) estudaram os efeitos mu- tagênicos, antimutagênicos e citotóxicos do extra- to etanólico das folhas do araticunzeiro pelo teste de micronúcleo em camundongos. Neste estudo o extrato não apresentou efeitos mutagênicos signifi- cativos, mas apresentou significativo efeito antimu- tagênico e evidente atividade citotóxica nas doses de 50, 100 e 160 mg kg

até 24 e 48 h após a ex- posição; esse efeito pode ser atribuído à presença de acetogeninas, as quais possuem conhecida ati- vidade citotóxica. Mesquita et al (2009) investiga- ram o potencial citotóxico do extrato etanólico das raízes e das cascas das raízes de A. crassiflora em linhagens de células tumorais para carcinoma de cólon humano (HCT-8), melanoma (MDA-MB-435), câncer cerebral (SF-295) e leucemia (HL-60); os resultados foram obtidos pelo teste azul do tiazolil – MTT e ambos os extratos apresentaram signifi- cativa atividade citotóxica para todas as linhagens de células testadas. Roesler, Lorencini & Pasto- re (2010) avaliaram a citotoxicidade dos extratos etanólicos da casca e das sementes de araticum usando o método in vitro de Neutral Red Uptake (NRU). Esse estudo mostrou que o extrato da cas- ca não apresentou nenhum potencial citotóxico e o extrato das sementes apresentou baixo potencial citotóxico com DL

de 831,6 mg kg

.

Rocha et al (2015) utilizaram o extrato me- tanólico das folhas de A. crassiflora em Allium cepa submetida a diferentes tratamentos e protocolos para avaliar a mutagenicidade e antimutagenicida- de. O teste de Allium cepa mostrou que a extrato metanólico não é mutagênico e exibe uma ativida- de significativa antimutagênica. As percentagens de redução de danos obtidos com concentrações de 5, 10,e 15 mg/L foram 66,17, 75,75, e 69,19%

para o pré-tratamento, 72,72, 33,33, e 22,22%

para o simples tratamento simultâneo, 100,50, 93,93, e 102,52% para o tratamento simultâneo com a pré-incubação, 89,39, 79,79, e 84,34% para o pós-tratamento, e 86, 36, 81,31 e 93,43% para o tratamento contínuo. Os resultados sugerem que o extrato de A. crassiflora exibe quimioprevenção importante e atividades antimutagênicas também quando sistemicamente administrado.

Atividade genotóxica de A. crassiflora foi estudada por Dragano et al (2010); Vilar, Ferri &

Chen-Chen (2011); estes realizaram induteste e teste de Ames para o extrato etanólico das folhas e aqueles realizaram teste de micronúcleo em mode- los in vivo que se alimentaram de dieta enriquecida com polpa do araticunzeiro; ambos os estudos não apresentaram genotoxicidade pelas técnicas utili- zadas, porém foi verificado um perfil citotóxico.

Venâncio et al (2013) investigaram os efei- tos da ingestão da polpa do araticunzeiro sobre a proliferação de células do cólon e no desenvolvi- mento de lesões pré-neoplásicas por meio de fo- cos de criptas aberrantes (ACF) em ratos Wistar.

Neste experimento os animais foram alimentados com ração comercial ou com dieta suplementada com polpa do araticunzeiro; utilizou-se dicloridrato de 1,2-dimetilhidrazina (DMH) como indutor da car- cinogênese de cólon. Testes bioquímicos e imuno- histoquímicos com amostras de sangue, fígado e cólon foram realizados e os resultados mostraram que a ingestão do fruto não exerceu efeito protetor contra a carcinogênese induzida pela DMH e não apresentou efeitos mutagênicos ou carcinogênicos pelos métodos avaliados.

Formagio et al. (2015) investigaram a ati- vidade antiproliferativas de 11 extratos de Annona- ceae nas quais foram avaliadas em 10 linhagens de células de câncer, a saber : UA251 (glioma);

UACC-62 (melanoma); MCF-7 (mama); NCI-H460 (pulmão); 786-0 (renal); HT-29 (cólon); NCI-ADR / RES (ovário expressando o fenótipo de resistência a múltiplas drogas); OVCAR-3 (ovário); K562 (leu- cemia); VERO (células normais de rim de macaco) com a doxorrubicina como droga quimioterapêuti- ca, controle positivo. O extrato metanólico das fo- lhas e sementes de A. crassiflora demostraram po- tente atividade antitumoral contra as 10 linhagens de células tumorais que pode inibir a proliferação de células tumorais do câncer.

Pimenta et al. (2011) avaliaram o efeito antitumoral in vivo do extrato etanólico da madei- ra de A. crassiflora. A atividade antitumoral in vivo, foi avaliada em ratos suíços portadores de tumo- res sólidos Ehrlich. Os resultados mostraram que no efeito antitumoral in vivo ocorreu uma redução no crescimento do tumor de Ehrlich de 38% e 20%

após a administração intratumoral e intravenosa única, respectivamente, a uma dose de 1,25 mg/

kg, em comparação ao grupo de controle.

Atividade antiprotozoária

Mesquita et al (2005) avaliaram as ativida- des do extrato da casca das raízes de A. crassiflora contra Leishmania donovani e Trypanossoma cruzi e verificaram que o extrato apresentou atividade antileishmaniose e tripanocida significativa. Tem- pone et al (2005) estudaram os efeitos dos extra- tos etanólico bruto e alcaloidal contra Leishmania chagasi e Trypanossoma cruzi, porém, os pesqui- sadores não citaram de qual parte de A. crassiflora foram preparados os extratos; mas o extrato alca- loidal mostrou efetiva atividade contra L. chagasi com valor de EC

de 24,89 µg/mL e o extrato bruto mostrou efeito contra T. cruzi. Tiuman et al (2011) revisaram a literatura sobre plantas com atividade contra leishmaniose e, a respeito de A. crassiflora, citaram somente o estudo de Tempone et al (2005) que apontou o extrato alcaloidal de A. crassiflora como efetivo contra L. chagasi.

Mesquita et al (2007) fizeram testes in vi- tro sobre a ação do extrato hexânico das casas das raízes de A. crassiflora contra a resistência à cloroquina (FcB1) de Plasmoduim falciparum e citotoxicidade contra linhagens celulares L-6 de ratos e MRC-5 de humanos; os resultados foram estatisticamente significativos. Pimenta et al (2014) também testaram a atividade antimalárica; esses autores verificaram a ação de frações das folhas de A. crassiflora enriquecidas de acetogeninas, al- caloides e flavonoides em camundongos infecta- dos com Plasmodium berghei; os resultados mos- traram que somente as frações ricas em alcalóides e flavonóides tiveram parasitemia significativa.

Atividade antibacteriana

Takahashi et al (2006) estudaram a ativi- dade bactericida de 16 extratos de oito plantas da família Annonaceae; foi verificado que o extrato de A. crassiflora apresentou atividade contra Bacillus subtilis e Staphylococcus aureus.

Atividade antiviral

Cecílio et al (2012) testaram 14 extratos

etanólicos contra a atividade antiviral in vitro contra

o SA11 de rotavírus símio, avaliada pela capacida-

de dos extratos para inibir a efeito citopático (CPE)

do rotavírus, os vírus foram estimados a partir de

citopatogenicidade pelo limite de diluição, método

expresso em de tecidos de cultura 50% de dose

infecciosa por mL (TCID

/ml) e seu efeito citotóxi-

co dos extratos brutos a 5000, 500 e 50 ug/mL em

células rhesus, células de rim de macaco MA-104

após 48 h de incubação. O extrato de A. crassiflo-

ra foi capaz de inibir as células MA-104 na con-

centração do extrato em 50 ug/mL não demostrou

citotoxicidade e foi capaz de prevenir a replicação virai em 10 e 20 TCID

sendo considerada poten- cialmente ativo contra rotavírus.

Atividade contra plantas daninhas O efeito de A. crassiflora Mart. contra al- gumas plantas daninhas foi pesquisado em dois estudos de Inoue et al (2010). No primeiro estudo os autores avaliaram o efeito de extratos hidroe- tanólicos das sementes, das folhas e do caule de A. crassiflora sobre a germinação e o desenvolvi- mento das plantas daninhas Brachiaria brizantha, Euphorbia heterophylla e Ipomoea grandifolia e encontraram o melhor resultado no extrato das se- mentes, o qual inibiu totalmente a germinação das sementes de B. brizantha e de E. heterophylla. No segundo estudo foram testadas substâncias isola- das do extrato de acetato de etila das sementes;

as substâncias isoladas foram o estigmasterol gli- cosilado e o sitosterol glicosilado e verificaram que essas substâncias inibiram o desenvolvimento da espécie E. heterophylla.

CONSIDERAÇÕES FINAIS

As atividades antioxidante e citotóxica fo- ram as mais relatadas para a espécie A. crassiflo- ra. Efeitos tóxicos foram encontrados em alguns estudos, o que alerta sobre o uso indiscriminado, de partes da planta como medicamento. Não foram encontrados estudos que tentassem comprovar al- guns dos efeitos relatados pelo uso popular, tais como, picada de cobra, reumatismo e sífilis. As ati- vidades anticolinesterásica, antioxidante e insetici- da registradas para a espécie, estão relacionadas à Doença de Alzheimer. No entanto, as atividades de A. crassiflora apresentadas neste estudo suge- rem que devam ser feitas mais pesquisas para a aplicação de extratos e produtos isolados desta planta tanto nos setores farmacêutico, agrícola e nutricional.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem ao CNPq pelas bolsas concedidas.

REFERÊNCIAS

BAGAVAN, et al. In vitro antimalarial activity of medicinal plant extracts against Plasmodium falciparum. Parasi- tol Research, v.108, n.1, p.15–22, 2011.

BEZERRA, J.C.B. et al. Molluscicidal activity against Biomphalaria glabrata of Brazilian cerrado medicinal

plants. Fitoterapia, v.73, n.1, p.428-430, 2002.

BRAGA, Filho J.R. et al. Fruit production and enviroment characterization of the occurrence of native plants of araticum the cerrado of Goias state. Revista Brasilei- ra Fruticultura, v.31, n.2, p.461-473, 2009.

CARDOSO L.M. et al.. Araticum (Annona crassiflora Mart.) from the brazilian cerrado: chemical composi- tion and bioactive compounds. Fruits, v.68, n.2, p.121- 134, 2013.

CECÍLIO, A.B. et al. Screening of Brazilian medicinal plants for antiviral activity against rotavirus. Journal of Ethnopharmacology, v.141, p.975– 981, 2012.

CORRÊA, S.C. et al. Evaluation of dehydrated marolo (Annona crassiflora) flour and carpels by freeze-drying and convective hot-air drying. Food Research Intena- tional, v.44, n.7, p.2385-2390, 2011.

CORRÊA, S.C. et al. Marolo (Annona crassiflora Mart.):

a study of value chain and processing. Food Science and Technology, v.33, n.2, p.362-368, 2013.

DAMIANIL, C. et al. Stability of frozen marolo pulp during storage. Food Science and Technology, v.33, n.4, p.713-721, 2013.

DEBORA, M.M. & JORGE, L.N. Bioactive substance contents and antioxidant capacity of the lipid fraction of Annona crassiflora Mart. seeds. Industrial Crops and Products, v.42, n.1, p.231-235, 2013.

DRAGANO, N.R.V. et al. Influence of marolo (Annona crassiflora Mart.) pulp intake on the modulation of mu- tagenic/antimutagenic processes and its action on ox- idative stress in vivo. Plant Foods Human Nutr, v.65, n.1, p.319-325, 2010.

DURIGAN, G. et al. Characterization of two strata of cer- rado vegetation at Brotas, SP, Brazil. Acta Bot Brasi- lica, v.16, n.3, p.251-262, 2002.

EGYDIO, A.P.M. et al. Free amino acid composition of Annona (Annonaceae) fruit species of economic inter- est. Industrial Crops and Products, v.45, n.1, p.373- 376, 2013a.

EGYDIO, A.P.M. et al. Geographical variation of isoquin- oline alkaloids of Annona crassiflora Mart. from cer- rado, Brazil. Biochemical Systems Ecol v.46, n.1, p.145-151, 2013b.

FEITOSA, C.M. et al., Plantas medicinais e a doença de Alzheimer. In: Frutas antioxidantes e a doença de Alzheimer, editora Átomo & Alínea, Campinas-SP, 103p, 2015.

FILHO, B. et al. Physical and physical chemical charac- terization of araticum fruits (Annona crassiflora Mart.).

Boscience Journal, v.30 n.1, p.16-24, 2014.

FORMAGIO, A.S.N. et al. In vitro biological screening of the anticholinesterase and antiproliferative activities of medicinal plants belonging to Annonaceae. Brazilian Journal of Medical and Biological Research, v.48, n.4, p.308-315, 2015.

HOUGHTON, P. J.; HOWES, M. J. R.; Plants used in Chinese and Indian traditional medicine for improvement of memory and cognitive function.

Pharmacolgy. Biochemistry. and Behavior. v. 75, p.

513-527, 2003.

INOUE, M.H. et al. Allelopathic potential of Annona cras-

siflora: effects on weeds. Planta Daninha, v.28 n.3,

p.489-498, 2010.

INOUE, M.H.; et al. Allelophatic potential of substanc- es isolated from Annona crassiflora seeds. Planta Daninha, v.28, n.4, p.735-741, 2010.

KAMARAJ, C. et al. Antiplasmodial potential of medicinal plant extracts from Malaiyur and Javadhu hills of South India. Parasitol Res, v.111, n.1, p.703–715, 2012.

KRINSK, D & MASSAROLI, A. Nymphicidal effect of veg- etal exracts of Annona mucosa and Anonna crassiflo- ra (Magnoliales, Annonaceae) against rice stalk stink bug, Tibraca limbativentris (Hemiptera, Pentatomidae).

Rev Bras Frutic, v.36, n.1, p.217-224, 2014.

LAGE, G.A.; MEDEIROS, F.D.S; FURTADO, W.D.L.; PI- MENTA, L.P.S.; et al. The first report on flavonoid isola- tion from Annona crassiflora Mart. Nat Prod Res, v.28, n.11, p.808-811, 2014.

LEBOEUF, M.; CAVÉ, A.; BHAUMIK, P.K.; MUKHER- JEE, B.; MUKHERJEE R. The phytochemistry of the Annonaceae. Phytochemistry, v.21, n.12, p.2783- 2813, 1980.

LOPES, R.M.; SILVA, J.P.; VIEIRA, R.F.; et al. Composi- tion of fat acids in pulp of native fruits from the brazilian savanna. Revista Brasileira Frutic, v.34, n.2, p.635- 640, 2012.

MACHADO, A.R.T.; FERREIRA, S.R.; et al., Nematicidal activity of Annona crassiflora leaf extract on Caenor- habditis elegans. Parasites & Vectors, v.8 n.113, 2015.

MESQUITA, M.L. et al. Antileishmanial and trypanocidal activity of brazilian cerrado plants. Memórias do Insti- tuto Oswaldo Cruz, v.100, n.7, p.783-787, 2005.

MESQUITA, M.L. et al. In vitro antiplasmodial activity of brazilian cerrado plants used as traditional remedies.

Journal of Ethnopharmacology, v.110, n.1, p.165–

170, 2007.

MESQUITA, M.L. et al. Cytotoxic activity of brazilian cer- rado plants used in traditional medicine against cancer cell lines. Journal of Ethnopharmacology, v.123, n.1, p.439–445, 2009.

OMENA, M.C. et al. Larvicidal activities against Aedes aegypti of some brazilian medicinal plants. Biore- source Technology, v.98, n.1, p.2549–2556, 2007.

PIMENTA, A.C. et al. Morphological characterization of fruits, seeds and seedlings of araticum plant (Annona crassiflora Mart - Annonaceae). Journal of Seed Sci- ence, v.35, n.4, p.524-531, 2013.

PIMENTA, L.P. et al. In vivo antimalarial afficacy of ac- etogenins, alkaloids and flavonoids enriched fractions from Annona crassiflora Mart. Natural Product Re- search, v.28, n.16, p.1254–1259, 2014.

PIMENTA, L.P.S. et al. Biological screening of Annona- ceous brazilian medicinal plants using Artemia salina (brine shrimp test). Phytomedicine, v.10, n.2, p.209- 212, 2003.

PIMENTA, L.P.S. et al. Evaluation of in-vivo antitumor ac- tivity of Annona crassiflora wood extract. International Journal of Pharm Sciences and Drug Res, v.3, n.3, p.270-273, 2011.

RIBEIRO, M.N.O. et al. In vitro seed germination and seedling development of Annona crassiflora Mart. Sci- entia Agricola, v.66, n.3, p.410-413, 2009.

ROCHA, R.S. et al., Analysis of the anti-inflammatory and chemopreventive potential and description of the

antimutagenic mode of action of the Annona crassiflo- ra methanolic extract. Pharmaceutical Biology, Early Online: p.1–13, 2015.

RODRIGUES, A.M.S. et al. Larvicidal activity of some cerrado plant extracts against Aedes aegypti. Jour- nal of the American Mosquito Control Association, v.22, n.2, p.314-317, 2006.

ROESLER, R. et al. Antioxidant activity of Annona crassi- flora: characterization of major components by electro- spray ionization mass spectrometry. Food Chemistry, v.104, n.1, p.1048–1054, 2007.

ROESLER, R. Effect of extracts from araticum (Annona crassiflora) on CCl

-induced liver damage in rats. Ciên- cia e Tecnologia de Alimentos, v.31, n.1, p.93-100, 2011.

ROESLER, R. et al. Brazilian cerrado antioxidant sourc- es: cytotoxicity and phototoxicity in vitro. Ciência e Tecnologia de Alimentos, v.30, n.3, p.814-821, 2010.

ROESLER, R. et al. Antioxidant activity of cerrado fruits.

Ciência e Tecnologia de Alimentos, v.27, n.1, p.53- 60, 2007.

ROESLER, R. et al. Evaluation of the antioxidant prop- erties of the brazilian cerrado fruit Annona crassiflo- ra (araticum). Journal of Food Science, v.71 n.2, p.c102-c107, 2006.

SANTOS, A.F. & SANT’ANA, A.E.G. Molluscicidal prop- erties of some species of Annona. Phytomedicine, v.8, n.2, p.115–120, 2001.

SANTOS, D.Y.A.C. & SALATINO, M.L.F. Foliar flavo- noids of Annonaceae from Brazil: taxonomic signifi- cance. Phytochemistry, v.55, n.6, p.567-573, 2000.

SANTOS, L.P. et al. Araticulin, a bis tetrahydrofuran polyketide from Annona crassiflora seeds. Phyto- chemistry, v.42, n.3, p.705-707, 1996.

SILVA, E.A.A. et al. Germination ecophysiology of An- nona crassiflora seeds. Annals of Botany, v.99, n.5, p.823-830, 2007.

SILVA, E.P. et al. Characterization and development of marolo (Annona crassiflora, Mart.). Food Science and Technology, v.33, n.4, p.666-675, 2013.

SILVA, E.M. et al. Inhibitory action of cerrado plants against mammalian and insect α-amylases. Pesticide Biochemistry and Physiology, v.95, n.1, p.141–146, 2009.

SOUZA, V.R. Determination of bioactive compounds, an- tioxidant activity and chemical composition of cerrado brazilian fruits. Food Chemistry, v.134, n.1, p.381–

386, 2012.

TAKAHASHI, J.A. et al. Antibacterial activity of eight bra- zilian Annonaceae plants. Natural Product Research, v.20, n.1, p.21-26, 2006.

TEMPONE, A.G. et al. Antiprotozoal activity of brazilian plant extracts from isoquinoline alkaloid-producing families. Phytomedicine, v.12, n.1, p.382–390, 2005.

TIUMAN, T.S. et al.. Recent advances in leishmaniasis treatment. International Journal of Infectious Dis- eases, v.15, n.1, p.e525–e532, 2011.

VENÂNCIO, V.P. et al. Annona crassiflora Mart. fruit pulp effects on biochemical parameters and rat colon car- cinogenesis. Ciência e Agrotecnologia, v.37, n.4, p.343 - 349, 2013.

VILAR, J.B. et al. Assesment of the mutagenic antimu-

tagenic and cytotoxic activities of ethanolic extract of araticum (Annona crassiflora Mart. 1841) by micronu- cleus test in mice. Brazilian journal of biology, v.68, n.1, p.141-147, 2008.

VILAR, J.B. et al. Genotoxicity investigation of araticum (Annona crassiflora Mart., 1841, Annonaceae) using SOS-Inductest and Ames test. Brazilian journal of bi- ology, v.71,n.1, p.197-202, 2011.

VILLELA, P. et al. Nutritional composition of Annona

crassiflora pulp and acceptability of bakery products prepared with its flour. Food Science and Technolo- gy, v.33, n.3, p.417-423, 2013.

ZAFRA-POLO, M.C. et al. Acetogenins from annonace- ae, inhibitors of mitochondrial complex I. Phytochem- istry, v.42, n.2, p.253-271, 1996.

ZOUBIRI, S. & BAALIOUAMER, A. Potentiality of plants

as source of insecticide principles. Journal of Saudi

Chemical Society, v.15, n.11, p.1010-1016, 2011.