CAPÍTULO III DISTRIBUIÇÃO ESPACIAL E DISPONIBILIDADE DE FRUTOS. Marina Lapenta

CAPÍTULO III

DISTRIBUIÇÃO ESPACIAL E

DISPONIBILIDADE DE FRUTOS

3.1 INTRODUÇÃO

A disponibilidade de frutos nos trópicos é extremamente variável espacialmente (qualidade do habitat), temporalmente (sazonalidade) e nutricionalmente (conteúdo energético) (Frost, 1980; Terborgh, 1986a; Tutin et al., 1997; Miller & Dietz, 2005). A disponibilidade depende da composição das espécies vegetais, de características do habitat como presença de clareiras, solo, condições climáticas e outros, devendo ser analisada para cada local em particular (Levey, 1990; Heymann, 2001; Poulsen et al., 2001).

A disponibilidade frutos de uma área pode influenciar a diversidade e a abundância de animais frugívoros, seus deslocamentos para alimentação e sobrevivência (Franceschinelli et al., 2003; Suarez, 2006). A visitação de animais frugívoros é apenas um dos fatores ecológicos e seletivos que influenciam os padrões fenológicos da vegetação (Howe, 1986; Poulin et al., 1999). Em estudos de dieta e dispersão de sementes por animais folívoros ou frugívoros, é essencial a avaliação da disponibilidade dos recursos alimentares (Galetti, Pizo & Morellato, 2003), pois as diferenças sazonais e a distribuição espacial de recursos influenciam na escolha dos recursos utilizados pelos frugívoros e pode fazer com que um primata utilize o seu habitat de maneira diferente (Siemers, 2000; Poulsen et al., 2001; Procópio-de-Oliveira, 2002; Raboy et al., 2004).

A biomassa de primatas frugívoros está diretamente relacionada com a produtividade e abundância de frutos nas regiões neotropicais (Stevenson, 2001) e tropicais (Tutin et al., 1997), pois a disponibilidade de alimento para muitas espécies de primatas varia tanto temporal quanto espacialmente. A disponibilidade dos recursos nos diferentes tipos de habitat e com variações sazonais determina o tempo gasto pelos primatas para alimentação, forrageamento e atividades sociais mais do que o tamanho corporal ou a dieta (Passamani, 1998).

Os períodos de escassez têm maior impacto na comunidade de frugívoros do que os períodos de superabundância (Terborgh, 1986b). Estudos de fenologia nos trópicos indicam sazonalidade na frutificação, o que afeta o comportamento e organização social dos primatas (Terborgh, 1986a), mas esta sazonalidade é menos pronunciada em florestas úmidas (Howe & Smallwood, 1982; Howe, 1984). No entanto, poucos estudos fenológicos foram realizados com métodos e terminologia padronizados nas regiões tropicais (Chapman et al., 1992; Zhang & Wang, 1995; Solórzano-Filho, 2001). Procópio-de-Oliveira (2002) constatou que a produção de frutos é contínua na Reserva

União, com frutos disponíveis para os micos-leões dourados ao longo de todo ano, apenas com diferenças na quantidade e nos diversos habitats. Heymann (2001), compilando dados de fenologia em estudos com primatas, concluiu que não ocorre uma sincronia geral na frutificação das espécies de florestas neotropicais.

Os estudos fenológicos são importantes por várias razões: avaliar quais espécies de frutos, quando e em que quantidades estão disponíveis aos frugívoros em determinada área; documentar os períodos anuais de escassez e verificar os tipos de frutos de maior importância para cada estudo em questão; verificar quais espécies vegetais, que embora raras, atraem um número desproporcional de frugívoros; identificar quais os principais tipos de habitats devem ser incluídos em uma área de preservação e outros (Howe, 1984; Galetti et al., 2003).

A disponibilidade de frutos na Reserva Biológica União tem sido avaliada desde 1997 (Kierulff, 2000; Procópio-de-Oliveira, 2002). O presente trabalho está inserido no contexto dos estudos de longo prazo de ecologia e conservação do mico-leão-dourado, mas este capítulo apresenta os dados fenológicos coletados especificamente para este estudo.

Os objetivos deste trabalho foram: acompanhar a distribuição espacial e a disponibilidade mensal dos frutos consumidos pelos micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, nos ambientes de baixada, brejo e morro. No presente estudo, a disponibilidade de frutos na Rebio União foi relacionada com o consumo de frutos pelos micos-leões e com a dispersão de sementes por esses primatas (Capítulos 4 e 5).

3.2 MÉTODOS

Para o acompanhamento fenológico das espécies consumidas pelos micos-leões-dourados foram estabelecidos 12 transectos (quatro na baixada, quatro no brejo e quatro no morro) na área de uso dos dois grupos estudados. Os transectos apresentaram 200 m de comprimento, considerando-se 3 m de cada lado da linha, 3 m no início e 3 m no final de cada transecto, totalizando uma amostragem de 1.236 m ou 0,124 ha por transecto. No total dos transectos foram amostrados 1,48 ha e todas as árvores das principais espécies consumidas pelos micos-leões-dourados com CAP (circunferência na altura do peito) acima de 10 cm foram marcadas e numeradas. As árvores foram acompanhadas mensalmente de julho de 2003 a junho de 2004, para o registro da ocorrência (presença ou ausência) de botões, flores, frutos verdes e maduros.

3.2.1 ANÁLISE DE DADOS

O teste de Correlação de Spearman foi utilizado para verificar possíveis relações entre os fatores climáticos (pluviosidade e temperaturas máxima e mínima) e a produção de botões e/ou flores, frutos verdes e frutos maduros.

3.3 RESULTADOS

Inicialmente foram marcados 791 árvores e arbustos pertencentes a 46 espécies de pelo menos 13 famílias, sendo que destas, 27 espécies foram consumidas pelos micos-leões-dourados no período de estudo (Tabela 3.1). No entanto, para as análises foram consideradas apenas 652 árvores, excluindo-se 139 indivíduos de Euterpe edulis. Esta espécie, apesar de ser constante na dieta dos micos-leões-dourados da Reserva Biológica de Poço das Antas (Miller, 2002), é muito rara na dieta dos micos da Reserva Biológica União (Procópio-de-Oliveira, 2002; obs. pess.), e não foi consumida ao longo deste estudo.

A identificação das espécies foi feita no Herbário do Departamento de Botânica da Universidade Federal de Minas Gerais, sob a coordenação do Prof. Dr. Júlio Lombardi. As identificações foram cedidas pelo Programa de Translocação de Micos-Leões-Dourados e a lista completa pode ser encontrada em Procópio-de-Oliveira (2002) e Procópio-de-Oliveira et al. (in prep.).

3.3.1 DISTRIBUIÇÃO ESPACIAL DE FRUTOS CONSUMIDOS POR MICOS-LEÕES-DOURADOS

O maior número de espécies registradas ocorreu na baixada (29 espécies). No brejo e no morro foram marcadas árvores de 20 e 23 espécies respectivamente. No entanto o ambiente com maior número de indivíduos marcados foi o brejo com 242 indivíduos, seguido pela baixada e pelo morro, com 233 e 129 indivíduos marcados, respectivamente (Tabela 3.1).

A família com mais espécies acompanhadas foi a Myrtaceae, com 10 espécies marcadas, seguida da Família Cecropiaceae, com cinco espécies marcadas (Figura 3.1). Essas famílias também apresentaram maior número de indivíduos acompanhados (157 e 114, respectivamente) (Figura 3.2). A espécie com maior número de indivíduos marcados foi Mabea piriri, com 110 indivíduos (nas trilhas da baixada e do morro). Esta espécie é utilizada pelos micos-leões-dourados para o consumo do néctar (Procópio-de-Oliveira, 2002; obs. pess.), mas não foi visitada durante o período de estudo. Outras três espécies com maior densidade de indivíduos marcados foram: Eugenia robustovenosa, Cecropia pachystachya e Inga edulis (com 89, 66 e 55 indivíduos, respectivamente), que apresentam grande importância na dieta dos micos (Capítulo 4) e ocorrem nos ambientes de baixada e brejo.

Tabela 3.1. Espécies marcadas nas trilhas de fenologia nas matas de baixada, brejo e morro, acompanhadas de julho de 2003 a junho de 2004, na Reserva Biológica União, RJ. Família Espécie Número de Árvores

Baixada Brejo Morro

Annonaceae sp.1* 0 0 1 Annonaceae Rollinia dolabripetala

*

Euphorbiaceae Mabea piriri + _{41 0 69}

Inga edulis* 5 54 0

Inga subnuda* 2 0 0

Inga sp.2* _{0 19 0}

Fabaceae

Inga sp.3* 0 1 0

Malpighiaceae Byrsonima stipulacea* 1 0 1

Henriettea saldanhaei 0 1 0 Miconia latecrenata* 12 22 3 Miconia sp.1* 0 0 1 Melastomataceae Miconia sp.2* 14 0 1 Fícus cf. gomelleira* _{0 1 0} Moraceae Helicostylis tomentosa* 6 0 9 Calycorectes sp.1* 6 0 0 Eugenia cf. excelsa* 0 0 1 Eugenia robustovenosa* 49 40 0 Marlierea sp.1* _{6 8 2} Marlierea sp.3* 0 5 0 Myrcia sp.1 8 0 0 Myrtaceae sp.1* 0 0 1 Myrtaceae sp.14 2 0 0 Myrtaceae sp.15 1 0 0 Myrtaceae Myrtaceae sp.16 1 0 0

Nyctaginaceae Guapira opposita* 1 0 0

Faramea anisocalyx 0 0 2 Faramea multiflora* 2 2 1 Rubiaceae Psychotria sp.1* 1 1 1 Ecclinusa ramiflora 6 0 2 Michopholis gardneriana 0 0 1 Pouteria bangii* 0 0 1 Sapotaceae Sarcaulus brasiliensis* 26 10 0 Outras 4 espécies 7 4 0 Total 233 242 129

Arecaceae 3 Fabaceae 4 Melastomatacee 4 Moraceae 2 Rubiaceae 4 Sapotaceae 4 Cecropiaceae 5 Annonaceae 2 Outras 8 Myrtaceae 10

Figura 3.1. Número de espécies de árvores marcadas por família, em 12 trilhas de fenologia, de julho de 2003 a junho de 2004 na Reserva Biológica União, RJ.

Clusiaceae 17 Euphorbiaceae 110 Fabaceae 81 Moraceae 16 Melastomatacea 28 Rubiaceae 10 Sapotaceae 46 _Cecropiaceae 114 Outras 21 Myrtaceae 157

Figura 3.2. Número de indivíduos de árvores marcadas por família, em 12 trilhas de fenologia, de julho de 2003 a junho de 2004 na Reserva Biológica União, RJ.

3.3.2 DISPONIBILIDADE DE FRUTOS CONSUMIDOS POR MICOS-LEÕES-DOURADOS

Durante o período de estudo fenológico das 652 árvores, 70 árvores (10,7%) produziram botões e ou flores, 180 árvores (27,6%) produziram frutos verdes e 98 árvores (15,0%) de 20 espécies produziram frutos maduros (Tabela 3.2). Os demais indivíduos (307 árvores ou 47,1%) permaneceram improdutivos durante o estudo.

Tabela 3.2 Meses de ocorrência de frutos maduros nas trilhas de fenologia na Reserva Biológica União de julho de 2003 a junho de 2004.

ESPÉCIES J A S O N D J F M A M J Annonaceae sp.1 Bactris setosa Cecropia pachystachya Cecropia hololeuca Cecropia glaziovi Cecropia sp.1 Pourouma guianensis Rheedia brasiliensis Inga edulis Inga sp.2 Inga sp.3 Miconia sp.1 Miconia latecrenata Henriettea saldanhaei Eugenia cf. robustovenosa Marlierea sp.1 Faramea multiflora Psychotria sp.1 Sarcaulus brasiliensis Indeterminada 31

O maior número de árvores com botões e flores ocorreu de outubro de 2003 a fevereiro de 2004, na estação chuvosa, com temperaturas máxima e mínima mais elevadas (Figura 3.3), estando correlacionado aos fatores climáticos (n = 12; pluviosidade: r = 0,62; p<0,05; temperatura máxima: r = 0,61; p<0,05; temperatura mínima: r = 0,72; p<0,01).

O número de árvores com frutos verdes também está correlacionado a pluviosidade (n = 12; r = 0,71; p<0,01), à temperatura máxima (n = 12; r = 0,79; p=0,001) e à temperatura mínima (n = 12; r = 0,74; p<0,01), sendo que o maior número de árvores em produção ocorreu de dezembro de 2003 a fevereiro de 2004, coincidindo com a estação chuvosa e temperaturas elevadas.

O número de árvores com frutos maduros não está correlacionado a pluviosidade (n = 12; r = 0,55; p>0,05) e às temperaturas máximas (n = 12; r = 0,58; p>0,05) e mínima (n = 12; r = 0,58; p>0,05), pois o pico de árvores em produção ocorreu em julho, agosto e dezembro de 2003, coincidindo tanto com a estação chuvosa e temperaturas elevadas, quanto com a estação seca e temperaturas mais baixas.

0 20 40 60 J A S O N D J F M A M J N º d e ár vo re s

Botão+Flor

Fruto Verde

Fruto Maduro

Figura 3.3. Número de árvores com botões e ou flores, frutos verdes e frutos maduros, em 12 trilhas de fenologia na Reserva Biológica União-RJ, de julho de 2003 a junho de 2004.

Quando a produção foi analisada por habitat a ocorrência de botões e flores, frutos verdes e frutos maduros foi maior no brejo e menor no morro (Tabela 3.3).

Tabela 3.3 Número de árvores com produção de botões, flores, frutos verdes e maduros por ambiente na Reserva Biológica União, RJ.

Ambiente/nº árvores produtivas Botões + Flores Frutos Verdes Frutos Maduros

Baixada 26 49 26

Brejo 40 107 46

Morro 04 24 23

TOTAL 70 180 95

Assim como na análise total, na baixada o número de árvores com botões e ou flores foi maior na estação chuvosa com altas temperaturas (Tabela 3.4) (Figura 3.4). A produção de frutos verdes e maduros na baixada não mostrou correlação com os fatores climáticos. No ambiente de brejo não houve correlação entre a produção de botões e/ou flores com os fatores climáticos, mas a maior ocorrência de árvores com frutos verdes e com frutos maduros foi no período de chuva com temperaturas elevadas (Figura 3.5). No morro a produção foi muita baixa (Figura 3.6) e os fatores climáticos influenciaram apenas a produção de frutos verdes.

Tabela 3.4. Correlação entre produção de Botões e/ou Flores; Frutos Verdes e Frutos maduros com dados climáticos por ambiente na Reserva Biológica União, RJ no período de julho de 2003 a junho de 2004.

Ambiente Produção Pluviosidade Temperatura Máxima Temperatura Mínima Botões e/ou Flores r =0,69 r = 0,78; p<0,01 r = 0,84; p<0,001

Frutos Verdes n.s n.s n.s

Baixada

Frutos Maduros n.s n.s n.s

Botões e/ou Flores n.s n.s n.s

Frutos Verdes r =0,73 r = 0,83 p =0,001 r = 0,82 p = 0,001 Brejo

Frutos Maduros r =0,67 n.s n.s

Botões e/ou Flores n.s n.s n.s

Frutos Verdes r =0,59 r = 0,65 p <0,05 r = 0,62 p < 0,05 Morro

Frutos Maduros n.s n.s n.s

0 5 10 15 J A S O N D J F M A M J Nº á rvo re s

Botão+Flor Fruto Verde Fruto Maduro

Figura 3.4. Número de árvores com botões e ou flores, frutos verdes e frutos maduros, em 4 trilhas de fenologia em ambientes de baixada, de julho de 2003 a junho de 2004, na Reserva Biológica União, RJ.

0 5 10 15 20 25 30 35 40 J A S O N D J F M A M J Nº á rvo re s

Botão+Flor Fruto Verde Fruto Maduro

Figura 3.5. Número de árvores com botões e ou flores, frutos verdes e frutos maduros, em 4 trilhas de fenologia em ambientes de brejo, de julho de 2003 a junho de 2004, na Reserva Biológica União, RJ.

0 5 10 J A S O N D J F M A M J Nº á rvo re s

Botão+Flor Fruto Verde Fruto Maduro

Figura 3.6. Número de árvores com botões e ou flores, frutos verdes e frutos maduros, em 4 trilhas de fenologia em ambientes de morro, de julho de 2003 a junho de 2004, na Reserva Biológica União, RJ.

3.4 DISCUSSÃO

A disponibilidade de alimento para muitos primatas varia tanto temporalmente quanto espacialmente, com variações mês a mês e flutuações interanuais (Estrada et al., 1984; Terborgh, 1986a; Tutin et al., 1997; Poulsen et al., 2001). Estudos de disponibilidade de frutos nos trópicos relatam um período de escassez nas estações secas (Julliot, 1996), mas Terborgh (1983) relata que a abundância e escassez de frutos estão mais relacionadas com o número de árvores frutificadas do que com a produção de frutos por si.

Os dados coletados durante este estudo possibilitaram apenas a obtenção de resultados referentes ao número de árvores produzindo botões, flores, frutos verdes e maduros, mas não permitiram a quantificação da produção por árvore. Dessa forma, os meses ou ambientes com maior número de árvores produtivas mostram uma tendência, mas não necessariamente uma maior oferta de alimentos para os micos-leões-dourados. No entanto, Procópio-de-Oliveira (2002), em estudos de fenologia na Reserva Biológica União (RBU), concluiu que a produção de frutos maduros é contínua, apresentando apenas diferenças em relação à abundância ou diferenças entre os habitats. Silver et al. (1998), estudando Alouatta pigra em Belize encontrou diferentes picos de abundância de frutos nas estações, mas estes também estiveram disponíveis ao longo de todo o ano. Castro et al. (2000) estudando Callithrix jacchus no nordeste, encontrou um baixo número de espécies com frutificação prolongada na estação chuvosa e um elevado número de espécies com um curto período de frutificação na estação seca.

A porcentagem de árvores frutificando (15%) durante o período de estudo é baixa, mas foi semelhante aos 13,4% encontrado por Kierulff (2000) e superior aos 7,9% encontrado por Procópio-de-Oliveira (2002) na mesma área de estudo. Nos dois estudos anteriores, o número de árvores acompanhadas foi maior (1.008 árvores), mas nem todas as árvores eram de espécies consumidas por L. rosalia, pois o estudo foi feito para a caracterização dos diferentes tipos de habitat da Reserva, utilizando o método dos quadrantes (detalhes em Kierulff, 2000 e Procópio-de-Oliveira, 2002). Além disso, com os estudos de fenologia e consumo de frutos pelos micos-leões-dourados, que têm sido desenvolvidos no local desde 1997, foi possível notar que algumas espécies não frutificam todos os anos. Mesmo as espécies que frutificam anualmente podem apresentar uma frutificação muito intensa (muitos indivíduos e por longos períodos) em determinado ano,

passando por uma baixa frutificação nos anos subseqüentes (Kierulff, 2000; Procópio-de-Oliveira, 2002; M. Lapenta, obs. pess.). Algumas árvores apresentam um período de frutificação ou de maturação dos frutos muito curto. Tal característica pode ter influenciado não só o baixo número de árvores com frutos maduros durante o estudo, mas também a diferença entre o número de árvores com frutos verdes e com frutos maduros nos ambientes de baixada e brejo (Tabela 3.3). A coleta de dados de fenologia foi mensal, e nesse intervalo muitas árvores podem ter apresentado frutos maduros, que não foram registrados.

As espécies de Embaúba (Cecropia spp.) são frutos importantes na dieta dos micos-leões-dourados na Rebio União (Kierulff, 2000; Procópio-de-Oliveira, 2002). C. hololeuca produziu frutos maduros durante todo o ano de coleta de dados de fenologia e C. pachystachya durante oito meses. No entanto, os indivíduos apresentaram frutos maduros por longos períodos e os frutos amadurecem da extremidade para a base dificultando o reconhecimento do estado de maturação durante a coleta de dados. Dessa forma, a estimativa do número de árvores com frutos maduros apresentada neste trabalho pode ter sido influenciada pelas características da espécie.

Os dados climáticos não estão correlacionados à presença de frutos maduros nas árvores, mas estão correlacionados ao número de árvores com botões, flores e frutos verdes. Alguns trabalhos concluíram que os períodos de maior pico de produção de frutos, ou de maior consumo de frutos pelos primatas ocorreram alguns meses depois dos períodos de elevada precipitação (Balko & Underwood, 2005; Miller & Dietz, 2005). É possível que no período de estudo as variações abióticas tenham interferido mais nos processos iniciais de produção das árvores, do que no amadurecimento dos frutos. Além disso, nesse estudo foram consideradas apenas a presença ou ausência de frutos, e os fatores ambientais podem estar interferindo mais na quantidade de frutos maduros por árvore, do que na presença ou ausência destes. Alguns estudos sugerem que além das variações climáticas, outros fatores, entre eles o período ideal para a germinação das sementes, poderiam influenciar o período de frutificação das espécies (Ferraz et al., 1999).

Tanto na RBU, quanto na Reserva Biológica de Poço das Antas (RBPDA), os micos-leões-dourados utilizaram mais os ambientes de brejo do que o esperado em relação à representatividade deste ambiente na área de uso dos grupos (Dietz & Baker, 1993;

Dietz, et al., 1997; Procópio-de-Oliveira, 2002), podendo ser explicado por uma maior disponibilidade de recursos alimentares no brejo do que no morro. Apesar de poucas árvores terem apresentado frutos maduros no morro a frutificação neste ambiente ocorre em épocas estratégicas, quando a produção de frutos é menor nos outros tipos de habitat. Os padrões fenológicos e a variabilidade na abundância de frutos influenciam a área de uso dos primatas (Capítulo 2) e influenciam diretamente o papel dos primatas na dispersão de sementes (Kaplin & Moermond, 1998). O número de sementes dispersadas por Cebus apella e Brachyteles arachnoides na Mata Atlântica é maior com o aumento na produção de frutos (Castro et al., 2003). No presente estudo os micos-leões-dourados consumiram frutos durante todos os meses da coleta de dados (Capítulo 4), mesmo quando número de árvores com frutos maduros apresentou baixa ocorrência nas trilhas de fenologia. Dessa forma pode-se concluir que os frutos da dieta dos micos-leões estão maduros e disponíveis em todas as estações do ano, com variações apenas no que se refere ao número de espécies frutificando e quantidade disponível por árvore ou espécie. A disponibilidade e distribuição espacial dos frutos influenciam o consumo pelos micos (Capítulo 4), que por sua vez interfere na dispersão de sementes através dos vários ambientes (Capítulos 4 e 5).

3.5 BIBLIOGRAFIA

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