UNIVERSIDADE FEDERAL DO ESPÍRITO SANTO CENTRO DE CIÊNCIAS HUMANAS E NATURAIS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
Associação entre variáveis geográficas e
climáticas e a ocorrência de Lutzomyia
longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera,
Psychodidae, Phlebotominae) no estado do
Espírito Santo, Brasil.
Israel de Souza Pinto
Vitória, ES Fevereiro, 2009
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO ESPÍRITO SANTO CENTRO DE CIÊNCIAS HUMANAS E NATURAIS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
Associação entre variáveis geográficas e
climáticas e a ocorrência de Lutzomyia
longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera,
Psychodidae, Phlebotominae) no estado do
Espírito Santo, Brasil.
Israel de Souza Pinto
Orientador:
Aloísio Falqueto
Dissertação submetida ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Biologia Animal) da Universidade Federal do Espírito Santo como requisito parcial para a obtenção do grau de Mestre em Biologia Animal
Vitória, ES Fevereiro, 2009
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Dados Internacionais de Catalogação-na-publicação (CIP)
(Biblioteca Central da Universidade Federal do Espírito Santo, ES, Brasil)
Pinto, Israel de Souza, 1984-
P659a Associação entre variáveis geográficas e climáticas e a ocorrência de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo, Brasil / Israel de Souza Pinto. – 2009.
52 f. : il.
Orientador: Aloísio Falqueto.
Dissertação (mestrado) – Universidade Federal do Espírito Santo, Centro de Ciências Humanas e Naturais.
1. Lutzomyia longipalpis. 2. Nicho (Ecologia). 3.
Leishmaniose visceral - Espírito Santo (Estado). 4. Controle biológico de vetores. 5. Zona de risco. I. Falqueto, Aloísio. II. Universidade Federal do Espírito Santo. Centro de Ciências Humanas e Naturais. III. Título.
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AGRADECIMENTOS
Ao Senhor Deus pela oportunidade de terminar mais essa jornada que iniciei. Ao professor Aloísio Falqueto pelo exemplo de humildade, paciência e sabedoria e também pela orientação em mais esse trabalho.
Aos meus pais por me encorajarem a começar essa empreitada e pelo incentivo e apoio mesmo quando tudo parecia desfavorável.
Ao meu irmão inhano e sua esposa Dani pelos exemplos de determinação. À minha namorada Rafaela pelo carinho e companheirismo.
Ao Claudiney Biral dos Santos e ao Adelson Luiz Ferreira pelo auxílio e colaboração em todas as etapas desse trabalho.
Ao Gustavo Rocha Leite pela colaboração na parte de mapas e modelagem. Aos técnicos do Núcleo de Entomologia e Malacologia da Secretaria do Estado da Saúde do Espírito Santo pela ajuda durante os trabalhos de campo.
À turma de mestrado 2007/1 do Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal pelo companheirismo durante esses dois anos.
Ao Bruno pela diligência em atender as minhas dúvidas e necessidades junto à secretaria do Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal.
A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), Secretaria do Estado da Saúde do Espírito Santo (SESA-ES) e Unidade de Medicina Tropical da Universidade Federal do Espírito Santo (UMT-UFES) pelos apoios financeiro e logístico.
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SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS ... vi
LISTA DE FIGURAS... vii
RESUMO... 1 ABSTRACT... 3 1. CAPÍTULO I... 5 1.1 Título... 5 1.2 Resumo... 6 1.3 Introdução... 7 1.4 Material e métodos... 10 1.5 Resultados... 13 1.6 Discussão... 14 1.7 Referências bibliográficas... 17 2. CAPÍTULO II... 23 2.1 Título... 23 2.2 Resumo... 24 2.3 Introdução... 25 2.4 Material e métodos... 28 2.5 Resultados... 30 2.6 Discussão... 32 2.7 Referências bibliográficas... 34 3. CONCLUSÕES... 38 4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 39 5. TABELAS... 48 6. FIGURAS... 49
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LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Número de flebotomíneos por espécie e por sexo coletados em ambientes modificado e preservado nas localidades de povoado Belém, bairro Santo Antônio e Joebinha pertencentes, respectivamente, aos municípios de Vargem Alta, Rio Novo do Sul e Alfredo Chaves, estado do Espírito Santo, no período de agosto/2006 a julho/2007...p.48
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LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Pontos de ocorrência conhecida de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo, Brasil...p.49
Figura 2. Distribuição potencial de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) no estado do Espírito Santo, obtida pelo programa DesktopGarp, utilizando 73 pontos de ocorrência da espécie no estado. (7 – intecerssão de pelo menos sete modelos dos dez melhores modelos; 8 – intercessão de pelo menos oito modelos dos dez melhores modelos; 9 – intercessão de pelo menos nove modelos dos dez melhores modelos; 10 – intercessão dos dez melhores modelos)...p.50
Figura 3. Gráfico obtido pelo programa DesktopGarp para avaliar a habilidade preditiva do modelo por meio do método da área sob a curva (AUC) da característica operatória do receptor (ROC) utilizando pontos bem conhecidos de ocorrência e ausência de Lutzomyia longipalpis...p.51
Figura 4. Municípios e localidades de captura de flebotomíneos na porção sul do estado do Espírito Santo, no período de agosto/2006 a julho/2007...p.52
1 RESUMO
Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) é o
principal vetor da leishmaniose visceral americana (LVA) no Brasil. No estado do Espírito Santo, a LVA parece estar associada às regiões de clima seco e de altitudes inferiores a 500 metros em relação ao nível do mar. Para inferir a distribuição potencial de L. longipalpis e a influência das variáveis geográficas e climáticas na sua distribuição potencial no Espírito Santo (ES), foram realizadas coletas de flebotomíneos em localidades em que ocorreram casos de LVA e em áreas adjacentes na região norte do estado. Ao todo, foram pesquisadas 133 localidades pertencentes a 15 municípios, sendo que L. longipalpis foi encontrado em 84 dessas. Para delimitar a distribuição potencial, foi utilizada a modelagem de nicho ecológico usando o programa DesktopGarp e dados de 73 pontos de ocorrência de L. longipalpis, considerados espacialmente únicos e distintos. Além dos 15 municípios com registros de L.
longipalpis, foi prevista pela modelagem a distribuição para pelo menos outros nove
que não apresentam registros. A modelagem também evidenciou a associação de L.
longipalpis com características geoclimáticas propícias à sua ocorrência como: clima
seco representado pela pluviosidade menor que 1000 milímetros anuais e altitudes inferiores a 500 metros em relação ao nível do mar. A ocorrência de casos humanos autóctones de LVA em duas localidades dos municípios de Vargem Alta e Rio Novo do Sul, localizados na porção sul do ES e sem as características geográficas e climáticas propícias à ocorrência de L. longipalpis, justificaram estudo sistematizado de coleta de flebotomíneos nessas localidades. No período de agosto de 2006 a julho de 2007 foram realizadas coletas sistematizadas mensais nesses dois municípios e L. longipalpis não foi encontrado em qualquer das localidades. Assim, foi possível dissociar a ocorrência de LVA da presença de L. longipalpis na porção sul do estado do ES. Além disso,
2 devido ao pequeno número de flebotomíneos capturados em Rio Novo do Sul, foi sugerida a existência de um mecanismo de transmissão da LVA não associado aos flebotomíneos nessa localidade. Concluindo, a presença de L. longipalpis no estado do Espírito Santo está associada às características geoclimáticas bem definidas e a ocorrência de LVA em áreas sem essas características provavelmente está vinculada a outro mecanismo de transmissão.
Palavras-Chave: Lutzomyia longipalpis; distribuição potencial; modelagem de nicho ecológico; leishmaniose visceral; zonas de risco de transmissão.
3 ABSTRACT
Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) is
the main vector of American visceral leishmaniasis (AVL) in Brazil. In the Espírito Santo state, the AVL has always been associated to dry regions and elevations lower than 500 meters at sea level. To infer the potential distribution of L. longipalpis and the influence of biogeographic variables on its potential distribution in Espírito Santo, sand flies were captured on localities with autochthonous cases of AVL and adjacent areas from north region of the state. L. longipalpis was found in 84 localities, for a total of 133 localities belonging to 15 municipalities surveyed. To delimit the potential distribution, it was made ecological niche modeling using the DesktopGarp program and data of 73 occurrence points of L. longipalpis. Besides of the 15 municipalities with records of L. longipalpis, the distribution was provided by ecological niche modeling for, at least, other nine municipalities without records. Yet, the ecological niche modeling showed the association of L. longipalpis with geoclimatic features favorable to its occurrence like as dry climate represented by rainfall lower than 1000 millimeters and elevations lower than 500 meters at sea level. The occurrence of human autochthonous cases of AVL in two localities of Vargem Alta and Rio Novo do Sul municipalities, located on the south portion of ES and without geographic and climatic features favorable to occurrence of L. longipalpis, justified a systematic study for sand flies captured in these localities. From August 2006 to July 2007, mensal systematic entomological surveys were performed in Vargem Alta and Rio Novo do Sul municipalities, but no L. longipalpis was found. Therefore, it is possible that the ocurrence of AVL is disassociated with the presence of L. longipalpis in the south portion of ES. Furthermore, due to the low number of sand flies captured in Rio Novo do Sul, the presence of another mechanism of transmission of AVL is also possible. In
4 conclusion, the presence of L. longipalpis in the Espírito Santo state was associated with geoclimatic well defined features and the occurrence of AVL in areas without these features possibly was related to other mechanism of transmission.
Key words: Lutzomyia longipalpis; potential distribution; ecological niche modeling; visceral leishmaniasis; zones at risk of transmission.
5 1. CAPÍTULO I
1.1 Título
Inferindo áreas de risco de transmissão de leishmaniose visceral por meio de modelagem de nicho ecológico de Lutzomyia longipalpis (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae).
6 1.2 Resumo
Lutzomyia longipalpis (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) é o vetor principal da
leishmaniose visceral americana no Brasil. No estado do Espírito Santo, a doença parece estar associada a regiões de baixa altitude, com clima quente e seco, próximas à fronteira com o estado de Minas Gerais. No entanto, as áreas potenciais para a ocorrência do vetor ainda são pouco conhecidas. Com o objetivo de inferir áreas de risco de transmissão de leishmaniose visceral por meio da modelagem de nicho ecológico de L. longipalpis, foram realizadas coletas de flebotomíneos em localidades em que ocorreram casos de LVA e em áreas adjacentes, na região norte do estado. Ao todo, foram pesquisadas 133 localidades pertencentes a 15 municípios, sendo que L.
longipalpis foi encontrado em 84 dessas. A distribuição potencial do inseto foi
delimitada a partir da modelagem de nicho ecológico, utilizando o programa DesktopGarp, no qual foram inseridos 73 pontos de ocorrência do vetor, considerados espacialmente únicos e distintos. Além dos 15 municípios com registros de L.
longipalpis, a modelagem previu sua ocorrência em outros 17 que não apresentam
registros do vetor. Foi evidenciado, ainda, que as zonas de risco de transmissão da doença apresentaram as seguintes características geoclimáticas: clima seco, representado pela pluviosidade menor que 1000 milímetros anuais e altitudes inferiores a 500 metros em relação ao nível do mar. A delimitação das áreas de risco de transmissão da doença permitirá a redução dos custos operacionais das ações de controle da endemia, a medida em que possibilita intervenções seletivas, concentrando esforços nas áreas de ocorrência do vetor.
7 1.3 Introdução
A distribuição da leishmaniose visceral (LV), também conhecida como calazar, é influenciada por fatores climáticos e geográficos que determinam a formação de ambientes propícios à procriação dos vetores e reservatórios da parasitose (Elnaiem et al. 1998, Thomson et al. 1999, Margonari et al. 2006).
Nas Américas, Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) é a principal espécie transmissora da LV e tem distribuição que se estende da Argentina ao México. No Brasil, é conhecida para os estados de Alagoas, Bahia, Ceará, Espírito Santo, Goiás, Maranhão, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais, Pará, Paraíba, Paraná, Pernambuco, Piauí, Rio de Janeiro, Rio Grande do Norte, Roraima, São Paulo, Sergipe e Tocantins (Young & Duncan 1994, Rangel & Lainson 2003). A ampla distribuição geográfica e a presença de barreiras geográficas e climáticas entre as populações levantaram suspeitas de que L. longipalpis representaria um complexo de espécies no Brasil. Tal hipótese foi confirmada por estudos de análises do som de cópula dos machos, feromônios e pelo uso de marcadores moleculares (Bauzer et al. 2002, Souza et al. 2002a, Hamilton et al. 2005, Bauzer et al. 2007).
No estado do Espírito Santo, a LV foi registrada pela primeira vez por Martins et al. (1968), que descreveram casos autóctones nos municípios de Baixo Guandu e Colatina, e sugeriram que a doença teria se expandido para o estado, a partir de Minas Gerais, através do Vale do Rio Doce. Posteriormente, a moléstia foi detectada em outras áreas, sempre associada à presença de L. longipalpis, sendo atualmente registrada em 10 municípios do estado (SESA-ES 2004). Com exceção de Água Doce do Norte, pertencente à bacia do rio São Mateus, todos esses municípios pertencem à região do vale do Rio Doce, cujas características geoclimáticas são clima quente, baixos índices
8 pluviométricos e altitudes inferiores a 500 metros em relação ao nível do mar (Feitoza 1999).
Grandes esforços são despendidos no sentido de delimitar a distribuição de L.
longipalpis, já que as estratégias eficientes de controle da LV residem basicamente no
combate ao vetor (Oliveira et al. 2001, 2006). Todavia, esses esforços não estão logrando êxito, uma vez que a moléstia tem se expandido em vários estados brasileiros (Arias et al. 1996, Mendes et al. 2002). O insucesso das medidas de controle possivelmente está associado à não delimitação das áreas de ocorrência do vetor, dada a vasta extensão territorial dos estados brasileiros, e aos altos custos operacionais relativos aos trabalhos de campo para coleta de flebotomíneos. Portanto, meios mais eficazes e menos onerosos devem ser buscados, visando atingir tal objetivo.
Nesse sentido, novas ferramentas que integrem dados ambientais, como clima e relevo, com dados epidemiológicos, por meio de modelagem computacional, podem providenciar respostas efetivas (Peterson & Shaw 2003). Essas ferramentas são úteis na confecção de modelos preditivos que indiquem as áreas potenciais de ocorrência de L.
longipalpis e, conseqüentemente, as zonas de risco de transmissão da doença. Isso
possibilita direcionar as estratégias de combate ao vetor, aumentando a eficácia das ações e reduzindo os custos operacionais.
A expansão da LV nas últimas quatro décadas, aliada à ineficiência das ferramentas tradicionais em delimitar as áreas de ocorrência do vetor, determina a necessidade de se mapear as áreas de risco para transmissão da doença no estado do Espírito Santo. A ampla variação de relevo e altitude observada no território estadual, aliada ao encontro de L. longipalpis em áreas geoclimáticas bem definidas, possibilita a utilização de modelos computacionais que identifiquem regiões propícias à ocorrência do inseto, justificando a realização do presente estudo. Esse teve como objetivo delimitar as áreas
9 potenciais para a ocorrência de L. longipalpis e apontar as variáveis geográficas e climáticas que influenciam sua distribuição potencial no estado do Espírito Santo.
10 1.4 Material e métodos
A partir da notificação de casos humanos de leishmaniose visceral, foi investigada a ocorrência de Lutzomyia longipalpis por meio de captura e identificação de flebotomíneos nas áreas de procedência dos doentes e em localidades adjacentes.
As capturas foram realizadas durante as três primeiras horas noturnas por meio de busca ativa com capturador de sucção do tipo Castro e armadilhas luminosas do tipo CDC (Center for Disease Control and Prevention). Em cada localidade, foram realizadas capturas durante três dias, com possibilidade de cessar antecipadamente a busca na localidade, caso L. longipalpis fosse encontrado nas primeiras tentativas. Os espécimes coletados foram acondicionados em tubos contendo etanol 70%, levados ao laboratório, onde foram montados segundo técnica proposta por Barreto & Coutinho (1940), e identificados em nível de espécie. A nomenclatura seguiu a classificação proposta por Galati (1995, 2003).
Foram realizadas coletas de flebotomíneos em 133 localidades pertencentes a 15 municípios do estado do Espírito Santo, sendo que L. longipalpis foi encontrado em 83 dessas (Figura 1). Dentre as 83 localidades positivas, 73 pontos foram considerados geograficamente distintos e utilizados na modelagem. Os municípios de Pancas e Baixo Guandu, limítrofes com o estado de Minas Gerais contribuíram com mais da metade das localidades onde o vetor foi encontrado.
Para a modelagem do nicho ecológico de Lutzomyia longipalpis, foi usado o programa DesktopGarp (versão 1.1.6), que é baseado no “Algoritmo Genético para Previsão por Conjunto de Regras” (GARP, Genetic Algorithm for Rule-Set Prediction) (Stockwell & Noble 1992). Esse algoritmo utiliza pontos conhecidos de ocorrência da espécie e mapas digitais de variáveis ambientais para produzir um modelo de nicho
11 ecológico fundamental da espécie e sua distribuição geográfica potencial (Stockwell & Noble 1992, Stockwell & Peters 1999, Peterson et al. 2002).
O programa foi configurado com 200 gerações, 2000 iterações e limite de convergência de 0,001, utilizando as regras: amplitude, inverso da amplitude e regressão logística. Baseado nos erros estatísticos de omissão e comissão, também foi utilizada a função “melhor conjunto” para selecionar somente modelos com acurácia de predição maior. Essa função foi configurada para parar o experimento após o algoritmo ter gerado 100 modelos com menos de 10% de omissão extrínseca. Para estes 100 modelos gerados, foram utilizados os 10 que apresentaram níveis intermediários de comissão – 50% da distribuição do índice de comissão (Anderson et al. 2003).
Para cada modelo, o GARP produz um mapa de distribuição da espécie para a área analisada, com 0 representando previsão de ausência e 1 de presença, em cada célula do mapa. Para criar um mapa de distribuição potencial de L. longipalpis foi utilizada a intercessão de 7 a 10 modelos selecionados pela opção “melhor conjunto” no Sistema de Informação Geográfica ArcGIS 9.2. Este procedimento foi utilizado para representar um mapa em que cada célula representa entre 70 e 100% dos modelos que indicam a presença de L. longipalpis.
A habilidade preditiva do modelo foi avaliada por meio do método da área sob a curva (AUC) da característica operatória do receptor (ROC). O resultado é obtido por meio de 0 – plotagem dos valores de sensibilidade (fração de verdadeiros positivos) e de 1 – especificidade (fração de falsos positivos) (Manel et al. 2001). Os verdadeiros positivos são os pontos em que o modelo prevê a ocorrência e L. longipalpis ocorre ou não prevê a ocorrência e a espécie não ocorre. Os falsos positivos são os pontos em que o modelo prevê a ocorrência e a espécie não ocorre ou o modelo não prevê a ocorrência e a espécie ocorre. É considerado um bom modelo, quando a curva eleva ao máximo a
12 fração de verdadeiros positivos para valores abaixo da fração do falso-positivo. A AUC pode ser usada como uma medida do desempenho global do modelo, de modo que seus valores normalmente variam de 0,5 (aleatório) a 1,0 (discriminação perfeita) (Engler et al. 2004). Essa validação é conduzida utilizando dados de presença e de ausência da espécie (Phillips et al. 2006). Para esse procedimento de avaliação do modelo, utilizamos os pontos de ocorrência L. longipalpis, bem como pontos de ausência, sendo esses dados bem conhecidos na área de estudo.
Foram inseridos no programa os pontos de ocorrência de Lutzomyia longipalpis no estado do Espírito Santo, os quais foram analisados e considerados geograficamente distintos e utilizados para gerar os modelos. Os pontos foram considerados geograficamente distintos quando foi possível separá-los com uma precisão de 0,0467 graus. Foram utilizados os dados geográficos da região Neotropical, obtidos a partir da base de dados WorldClim, com precisão de 0,0467 graus. Foram usadas as seguintes variáveis ambientais: altitude, temperatura média anual, sazonalidade da temperatura, temperatura máxima no mês mais quente, temperatura mínima no mês mais frio, precipitação anual, sazonalidade da precipitação, precipitação no mês mais úmido e precipitação no mês mais seco.
13 1.5 Resultados
A distribuição prevista de L. longipalpis foi latitudinalmente ampla no estado do Espírito Santo, embora tenha sido restrita as áreas de baixas altitudes, de clima quente e seco. Usando a intercessão de todos os dez melhores modelos gerados pelo GARP, a distribuição potencial para L. longipalpis no estado foi contínua e restrita aos municípios da região do vale do Rio Doce (Figura 2). Utilizando a intercessão de pelo menos sete dos dez melhores modelos gerados pelo GARP, a distribuição evidenciou duas áreas disjuntas com potencial para a ocorrência de L. longipalpis, sendo uma na porção noroeste, representada por municípios da região do vale do rio Doce e uma na porção centro-sul, representada por alguns municípios da região do vale do rio Itapemirim, contíguas a uma pequena área pertencente à bacia do rio Itabapoana (Figura 2). Além dos 15 municípios com registros de captura de L. longipalpis, utilizando a intercessão de todos os dez melhores e de pelo menos sete dos dez melhores modelos gerados pelo GARP, a ocorrência do vetor foi prevista, respectivamente, em nove e 17 municípios que não apresentam registros de capturas desse inseto (Figura 2).
Foram obtidos valores de AUC de 0,93 (Figura 3) no gráfico gerado pelo método AUC para avaliar a habilidade preditiva do modelo, indicando que o desempenho global do modelo foi muito bom.
14 1.6 Discussão
Por meio da modelagem da distribuição de Lutzomyia longipalpis foi possível identificar as características ambientais que favorecem a manutenção e sobrevivência dessa espécie no estado do Espírito Santo. De acordo com o modelo, a altitude e a umidade, esta representada pelos índices pluviométricos, parecem ter sido as variáveis limitantes para a ocorrência do vetor no estado.
A altitude foi limitante à ocorrência de L. longipalpis no estado já que a distribuição prevista pela modelagem não ultrapassa os 500 metros acima do nível do mar. Paralelamente, a umidade também limitou a ocorrência do vetor uma vez que nas regiões de planície costeiras em que a altitude não limitaria a distribuição, a modelagem não apontou a possibilidade de ocorrência. Essas áreas de planícies costeiras apresentam índices pluviométricos elevados devido à influência de correntes de ar úmidas vindas do oceano Atlântico. Diferentemente, as áreas baixas dos vales dos rios Doce, do Itapemirim e do Itabapoana, previstas pela modelagem, apresentam baixos índices pluviométricos devido à distância do oceano e a presença de montanhas que funcionam como barreiras às correntes de ar úmidas vindas do oceano. Isso vai ao encontro de estudos que apontam uma preferência de L. longipalpis por regiões de clima seco, um aumento da densidade do inseto nas estações menos chuvosas do ano e um aumento no número de casos de leishmaniose visceral nessas épocas (Zeledón et al. 1984, Morrison et al. 1993, Thompson et al. 2002).
Diferentemente do previsto para o estado do Espírito Santo, Souza et al. (2004) e Margonari et al. (2006), em Belo Horizonte, e Andrade-Filho et al. (1998), em Lagoa Santa (Minas Gerais), observaram que L. longipalpis é coletado em áreas com altitudes superiores a 750 metros acima do nível do mar. Essa diferença entre os nichos ecológicos dessas populações, em relação à do vale do Rio Doce, vai ao encontro do
15 trabalho de Ferreira (2007), que sugeriu, com base na alta divergência genética obtida em análises multilocus, que as populações de Lagoa Santa, possivelmente, pertencem a uma espécie diferente da de Pancas, no vale do Rio Doce.
No mesmo sentido, Souza et al. (2002b) no distrito de Posse, município de Petrópolis, estado do Rio de Janeiro coletaram L. longipalpis em áreas de clima úmido, a 700 metros acima do nível do mar. Embora a população de L. longipalpis de Posse ainda não tenha sido caracterizada, os achados sugerem que a mesma pertença a uma espécie diferente da encontrada no estado do Espírito Santo.
A distribuição potencial de L. longipalpis foi prevista para a região do vale do rio Itapemirim quando foram utilizados pelo menos sete dos dez melhores modelos gerados pelo GARP, embora não haja registros de captura do inseto nessas áreas. Essa ausência pode estar relacionada ao fato de que os municípios da porção leste de Minas Gerais que fazem divisa com os municípios da região sul do estado do Espírito Santo não apresentam registros de ocorrência de casos de LVA, nem a presença de L.
longipalpis (Resende 2008, Saraiva et al. 2006). No mesmo sentido, no estado do Rio
de Janeiro a doença e o vetor são encontrados na cidade do Rio de Janeiro e alguns municípios vizinhos, mas ausentes nos municípios da porção norte do estado que fazem divisa com o estado do Espírito Santo (Marzochi et al. 1985, Cabrera et al. 2003, Madeira et al. 2006, Paula et al. 2009). Ainda, a região sul do ES está isolada das áreas do vale do rio Doce por barreiras geográficas e climáticas que impediriam a dispersão do vetor. Por outro lado, a ausência pode estar relacionada à falta de coletas de flebotomíneos na região, sendo necessárias investigações entomológicas nessas áreas previstas pelo modelo. No entanto, caso o inseto venha a ser capturado na porção sul do estado, serão necessários estudos comparativos entre essa população e a da porção norte do estado, uma vez que as barreiras geográficas e climáticas podem proporcionar
16 isolamento reprodutivo entre as populações como conseqüência da ausência de fluxo gênico entre elas (Ward et al. 1983, Souza et al. 2008).
As áreas de risco potencial para transmissão de LV, definidas por meio da distribuição potencial do vetor incluem pelo menos nove municípios em que não há registros de captura do mesmo (Figura 2). Além de delimitar as áreas com potencial para ocorrência de L. longipalpis no estado do Espírito Santo, o modelo utilizado caracterizou as variáveis geográficas e climáticas propícias à sua ocorrência. Desta forma, o estudo fornece os subsídios necessários à realização da vigilância entomológica por meio de coletas direcionadas de flebotomíneos, a fim de detectar a presença do vetor da LV nesses municípios. O encontro de L. longipalpis poderá confirmar a validade do modelo preditivo proposto, além de antecipar as medidas de combate a esse inseto e evitar, dessa forma, a expansão da LV no estado. O estudo serviria de base para futuras investigações visando testar a hipótese levantada por Martins et al. (1968) de uma possível expansão da área de domínio do vetor no estado do Espírito Santo a partir do estado de Minas Gerais.
Por fim, embora a validação dos modelos de distribuição seja um tópico polêmico e não haja consenso sobre o método apropriado (Lobo et al. 2008), a área sob a curva da característica operatória do receptor é apontada como a melhor forma de avaliar a habilidade preditiva do modelo (Elith et al. 2006). Com isso, o alto valor da AUC (0.93), sustentou uma alta confiança na distribuição prevista pela modelagem de
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23 2. CAPÍTULO II
2.1 Título
Leishmaniose visceral americana dissociada da presença de Lutzomyia longipalpis (Diptera, Psychodidae) no estado do Espírito Santo, Brasil.
24 2.2 Resumo
No estado do Espírito Santo, a ocorrência de leishmaniose visceral americana sempre esteve associada à presença do vetor Lutzomyia longipalpis. Por meio de sistema de informações geográficas, a distribuição de Lu. longipalpis no estado foi relacionada à presença de características geoclimáticas como clima seco (<1000 mm de precipitação anual), relevo acidentado (<450 metros a.n.m) e presença de afloramentos rochosos. A ocorrência de casos humanos autóctones de LVA em municípios sem essas características geoclimáticas justificou o presente estudo. O objetivo foi testar a associação entre a ocorrência de LVA e a presença de Lu. longipalpis. De agosto/2006 a julho/2007, foram realizadas capturas mensais de flebotomíneos em ambientes modificado e preservado nos municípios em que ocorreram os casos humanos e em um sem registros da doença, porém com leishmaniose tegumentar. Ao todo, 13.112 flebotomíneos foram capturados, mas Lu. longipalpis não foi encontrado. A eficácia do modelo de SIG utilizado para explicar a ocorrência de Lu. longipalpis no estado e a participação, nessas localidades, de outro vetor de LVA é discutida.
25 2.3 Introdução
A leishmaniose visceral americana (LVA) é uma doença zoonótica causada pelo protozoário Leishmania infantum chagasi (Cunha & Chagas, 1937) (Kinetoplastida, Trypanosomatidae). A transmissão ocorre pela picada das fêmeas de flebotomíneos infectadas pelo protozoário (Deane 1956).
Estudos epidemiológicos clássicos indicam uma forte associação de L. i.
chagasi com o flebotomíneo Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera,
Psychodidae) o qual é apontado como principal vetor da doença. Essa associação é baseada nos seguintes fatores: associação entre a ocorrência de casos humanos e caninos de LVA e a distribuição geográfica e ecológica de Lu. longipalpis; encontro de Lu.
longipalpis naturalmente infectado por L. i. chagasi; infecção experimental de Lu.
longipalpis por L. i. chagasi; atração de Lu. longipalpis pelos reservatórios de L. i.
chagasi (cães e raposas, principalmente) e transmissão experimental de L. i. chagasi por
Lu. longipalpis infectado (Chagas et al. 1938, Deane 1956, Deane & Deane 1954a,
Deane & Deane 1954b, Deane & Deane 1955, Deane & Deane 1962, Grimaldi et al. 1989, Grimaldi & Tesh 1993, Lainson et al. 1990).
Alguns autores defendem, com base na distribuição coincidente com a doença, a participação de outros flebotomíneos na transmissão da LVA (Carvalho et al. 2007). Há também os que defendem a participação de outros artrópodes na transmissão da LVA, com base em achados de infecção natural em pulgas (Coutinho & Linardi 2007) e carrapatos (Coutinho et al. 2005). Porém, nenhum desses autores confirmou a capacidade de transmissão da doença pela picada desses artrópodes.
No Brasil, os primeiros casos de LVA foram registrados por Penna (1934) que encontrou leishmânias em 41 de 47.000 exames de viscerotomias post-mortem. Esse autor registrou casos da doença nos estados do Alagoas, Bahia, Ceará, Pará,
26 Pernambuco, Piauí, Rio de Janeiro, Rio Grande do Norte e Sergipe. Atualmente, cerca de 3.000 novos casos de LVA são registrados anualmente no Brasil, a maioria associada a áreas rurais. No entanto, nos últimos anos está ocorrendo um processo de urbanização da doença acompanhando o vetor Lu. longipalpis em cidades como Belo Horizonte (Minas Gerais) e Campo Grande (Mato Grosso do Sul) (Silva et al. 2001, Oliveira et al. 2006).
No estado do Espírito Santo, a LVA foi registrada inicialmente por Martins et al. (1968), nos municípios de Colatina e Baixo Guandu. Atualmente, já atinge 10 municípios, todos localizados na porção centro-norte do estado. Em todas as áreas endêmicas, a transmissão da doença sempre esteve associada à presença de Lu.
longipalpis.
Utilizando a ferramenta de geoprocessamento por meio de sistema de informações geográficas, Feitoza et al. (2001) estudaram as variáveis geográficas e climáticas das áreas endêmicas do Espírito Santo, concluindo que áreas com potencial para a ocorrência de LVA e Lu. longipalpis apresentam características como relevo acidentado, altitude de até 450 metros acima do nível do mar, clima seco e afloramentos rochosos. Essas características sempre despontam nas áreas com registros de casos humanos autóctones de LVA, que coincidem também com a presença de Lu.
longipalpis. É salientado que, em épocas passadas, a doença era registrada somente em
municípios localizados no Vale do Rio Doce, região centro-norte do estado do Espírito Santo. Em nenhum momento, a LVA fora registrada em municípios localizados na porção sul do território estadual.
Nos últimos cinco anos, porém, foram registrados três casos autóctones da doença nos municípios de Rio Novo do Sul e Vargem Alta, ao sul do estado do Espírito Santo. Por meio das técnicas de reação em cadeia da polimerase e isoenzimas, o agente
27 etiológico isolado de dois pacientes foi identificado como L. i. chagasi. A investigação epidemiológica não evidenciou qualquer indício de introdução da moléstia por imigrantes, nem a migração dos doentes, ou seus pais, para áreas endêmicas conhecidas. Do ponto de vista geográfico e climático, a área de ocorrência dos novos casos foge totalmente do padrão encontrado nas áreas endêmicas do vale do Rio Doce, centro-norte do estado (Feitoza et al. 2001). Além disso, o sul do Espírito Santo está isolado das áreas endêmicas de LVA no vale do Rio Doce, por barreiras geográficas e climáticas que dificultam a dispersão do vetor. Ainda, os municípios da porção norte do estado do Rio de Janeiro e leste de Minas Gerais que fazem divisa com os municípios da região sul do estado do Espírito Santo não registram a ocorrência de casos de LVA, nem a presença de Lu. longipalpis (Marzochi et al. 1985, Cabrera et al. 2003, Madeira et al. 2006, Paula et al. 2009, Resende 2008, Saraiva et al. 2006).
Considerando que Lu. longipalpis nunca foi encontrado em coletas no sul do estado, a ocorrência dos casos na região justificou estudos sistemáticos da fauna de flebotomíneos para verificar qual é o vetor da LVA na região. Nesse sentido, o presente estudo teve por objetivo testar a associação entre a ocorrência de LVA e a presença de
28 2.4 Material e métodos
O estudo foi realizado na região centro-sul do estado do Espírito Santo nas localidades de Povoado Belém (20°47’29’’ S; 40°00’09’’ W) e de Bairro Santo Antônio (20°50’40’’ S; 40°56’21’’ W) pertencentes, respectivamente, aos municípios de Vargem Alta e Rio Novo do Sul, onde ocorreram casos humanos autóctones de leishmaniose visceral americana (Figura 4). Também foi pesquisada, para comparação de fauna de flebotomíneos, a localidade de Joebinha (20°41’56’’ S; 40°47’41’’ W), pertencente ao município de Alfredo Chaves e com registros de casos humanos autóctones de leishmaniose tegumentar americana (LTA) (Figura 4).
As três localidades apresentam características geoclimáticas semelhantes, a saber: clima úmido influenciado pelas correntes de ar vindas do oceano Atlântico; índice pluviométrico anual superior a 1200 mm e relevo acidentado, com raros afloramentos rochosos. A região ainda mantém pequenas glebas florestais que são remanescentes da formação de Mata Atlântica, outrora devastada para dar lugar à cultura do café, sucedida, em parte, pela cultura da banana e pecuária extensiva.
No período de agosto de 2006 a julho de 2007 foram realizadas coletas mensais de flebotomíneos explorando o ambiente modificado, representado pelos domicílios em que ocorreram os casos de leishmaniose, incluindo seus anexos e abrigos de animais domésticos e o ambiente preservado, representado por matas secundárias próximas aos domicílios.
As capturas foram feitas durante as três primeiras horas noturnas utilizando busca ativa com auxílio de capturador manual de sucção do tipo Castro no ambiente modificado e duas armadilhas luminosas do tipo CDC (Center for Disease Control), instaladas no ambiente preservado.
29 Os espécimes coletados foram acondicionados em tubos contendo etanol 70% e levados ao laboratório, onde foram montados segundo a técnica proposta por Barreto & Coutinho (1940) e identificados de acordo com critérios taxonômicos propostos por Galati (1995, 2003). Os nomes genéricos dos flebotomíneos foram abreviados segundo o proposto por Marcondes (2007).
Utilizando o programa PAST (Hammer et al. 2001), foram estimados em cada ambiente os seguintes parâmetros: a riqueza específica (S), o índice de equitabilidade (J) e o índice de diversidade de Shannon (H).
30 2.5 Resultados
Foram coletados ao todo 13.112 espécimes de flebotomíneos pertencentes a 15 espécies (H=0,59) (Tabela 1). Nenhum exemplar de Lutzomyia longipalpis, principal transmissor de leishmaniose visceral americana no Novo Mundo, foi capturado nas três localidades pesquisadas.
As únicas espécies capturadas em todas as três localidades foram Nyssomyia
intermedia (Lutz & Neiva, 1912) e Micropygomyia schreiberi (Martins, Falcão & Silva,
1975). Outras apareceram em Povoado Belém e Joebinha: Lutzomyia alencari (Martins, Souza & Falcão, 1962), Micropygomyia quinquefer (Dyar, 1929), Migonemyia migonei (França, 1920) e Pintomyia fischeri (Pinto, 1926). Ainda, algumas espécies foram capturadas em apenas uma localidade: Brumptomyia nitzulescui (Costa Lima, 1932),
Evandromyia edwardsi (Mangabeira, 1941), Evandromyia termitophila (Martins,
Falcão & Silva, 1964), Nyssomyia whitmani (Antunes & Coutinho, 1939), Pintomyia
bianchigalatiae (Andrade-Filho, Aguiar, Dias & Falcão, 1999), Pintomyia monticola
(Costa Lima, 1932), Pintomyia serrana (Damasceno & Arouck, 1949) e Psathyromyia
shannoni (Dyar,1929) em Povoado Belém e Sciopemyia sordellii (Shannon & Del
Ponte, 1927) em Joebinha.
Na localidade de Povoado Belém (Vargem Alta), Ny. intermedia foi a espécie predominante tanto no ambiente modificado quanto no ambiente preservado. No ambiente modificado, foi seguida de Mg. migonei e Pi. fischeri. Já no ambiente preservado, foi seguida de Mi. schreiberi e Pi. fischeri. Em bairro Santo Antônio (Rio Novo do Sul), foram capturados em ambos ambientes indivíduos pertencentes a apenas duas espécies: Mi. schreiberi e Ny. intermedia. Nessa localidade, Mi. schreiberi foi a espécie predominante no ambiente modificado e Ny. intermedia a predominante no
31 ambiente preservado. Em Joebinha (Alfredo Chaves), Ny. intermedia foi a espécie predominante nos dois tipos de ambientes, seguida de Pi. fischeri.
A riqueza específica (S) e o índice de diversidade (H) foram maiores em Povoado Belém, tanto no ambiente modificado (S=13; H=0,51), quanto no ambiente preservado (S=7; H=1,23), quando comparado com os ambientes modificado (S=2; H=0,52) e preservado (S=2; H=0,50) em bairro Santo Antônio e com os ambientes modificado (S=4; H=0,21) e preservado (S=6; H=1,03) em Joebinha. Quando comparados os dois tipos de ambiente, a riqueza específica foi maior no ambiente modificado em Povoado Belém, igual em bairro Santo Antônio e maior no ambiente preservado em Joebinha (Tabela 1). Já, o índice de diversidade foi maior que o dobro no ambiente preservado em relação ao ambiente modificado em Povoado Belém e maior que o quádruplo em Joebinha, enquanto que em bairro Santo Antônio foram semelhantes (Tabela 1). O índice de Equitabilidade foi maior no ambiente preservado em relação ao modificado, em Joebinha e em Povoado Belém, enquanto em bairro Santo Antônio foram semelhantes nos dois ambientes (Tabela 1).
32 2.6 Discussão
A fauna de flebotomíneos encontrada nos dois focos de leishmaniose visceral americana na porção centro-sul do estado do Espírito Santo apresenta uma composição específica muito diferente da encontrada em outras áreas de transmissão da doença no Espírito Santo e no Brasil (Barata et al. 2004, Oliveira et al. 2006). No entanto, essa fauna é muito semelhante à encontrada em áreas típicas de transmissão de leishmaniose tegumentar americana em que predominam as espécies Nyssomyia intermedia,
Migonemyia migonei e Pintomyia fischeri, como na localidade de Joebinha (Alfredo
Chaves) e em outras regiões do Espírito Santo e do Brasil (Barros et al. 1985, Ferreira et al. 2001, Hermeto et al. 1994, Rangel et al. 1999).
Em foco de LVA no estado de Pernambuco no Nordeste brasileiro, Carvalho et al. 2007incriminaram Mg. migonei como provável vetor de L. i. chagasi, mesmo não tendo encontrado fêmeas infectadas por L. i. chagasi. Para a incriminação desse inseto como vetor, os autores levaram em consideração principalmente a sua abundância nos ambientes intra e peridomiciliar de residências em que ocorreram os casos humanos. Ainda, Mg. migonei apresenta atração pelos cães (Falqueto 1995), os quais podem atuar como reservatórios de L. i. chagasi. Nesse sentido, o encontro dessa espécie de flebotomíneo em Povoado Belém poderia explicar a ocorrência de LVA nessa localidade, mas excluiria o bairro Santo Antônio, onde o inseto não foi capturado. Finalmente, Mg. migonei é encontrada em vários municípios próximos às áreas endêmicas da LVA, inclusive no estado do Espírito Santo, nos quais nunca foi registrada a doença. Diferentemente, no Sudeste e Nordeste brasileiros, Mg. migonei tem sido incriminada como vetor secundário de Leishmania braziliensis, agente etiológico da LTA, inclusive com achados de fêmeas naturalmente infectadas por esse protozoário (Azevedo et al. 1990, Pita-Pereira et al. 2005).
33 O encontro de Lutzomyia alencari, mesmo que em baixa densidade, na localidade de Povoado Belém e a proximidade filogenética dessa espécie com Lu.
longipalpis merecem estudos mais aprofundados sobre a possível participação do inseto
na epidemiologia da LVA nessa localidade.
Na localidade de bairro Santo Antônio a transmissão da doença pode não ter ocorrido pela picada de flebotomíneos uma vez que as duas espécies encontradas, Mi.
schreiberi e Ny. intermedia, não são consideradas transmissoras da doença ao ser
humano. A primeira, Mi. schreiberi, é uma espécie que possivelmente se alimenta em répteis e nem ocasionalmente foi encontrada picando o ser humano para se alimentar. Já a segunda, Ny. intermedia, embora seja antropofílica, atraída por reservatórios domiciliares como o cão e possa ser infectada experimentalmente, nunca foi encontrada infectada naturalmente por L. i. chagasi. Ao contrário, a comprovação da infecção natural por Leishmania braziliensis, juntamente com a antropofilia do inseto, a distribuição coincidente com a LTA e a atração por animais reservatórios, faz com que a espécie seja considerada a principal transmissora desta doença no Sudeste do Brasil (Ferreira et al. 2001, Rangel et al. 1999, Falqueto 1995).
A ausência de Lutzomyia longipalpis em duas áreas com registros de casos humanos autóctones de LVA na porção sul do estado do Espírito Santo sugere a dissociação entre a ocorrência da doença e a presença desse inseto nessas áreas. Embora condizente com o modelo de geoprocessamento proposto por Feitoza et al.(2001), essa ausência é inesperada devido ao fato de Lu. longipalpis ser considerado o único vetor na região Sudeste do Brasil (Barata et al. 2004).
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38 3. CONCLUSÕES
1. A ocorrência de Lutzomyia longipalpis no estado do Espírito Santo está
associada a ambientes com características geográficas e climáticas como
pluviosidade menor que 1000 milímetros anuais e altitudes inferiores a 500 metros em relação ao nível do mar.
2. A ocorrência da leishmaniose visceral americana em áreas sem essas
características geoclimáticas como nos municípios de Vargem Alta e de Rio Novo do Sul, na porção sul do estado do Espírito Santo, parece dissociada da presença de L. longipalpis.
3. A transmissão de LV no foco do município de Rio Novo do Sul pode estar
associada à presença de Nyssomyia intermedia ou outros artrópodes como pulgas e carrapatos.
4. A modelagem da distribuição potencial L. longipalpis pode ser utilizada como
ferramenta no controle da expansão de LVA, nas áreas do estado do Espírito Santo em que esse inseto é o vetor.
5. Acredita-se que as características geográficas e climáticas possam auxiliar na
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