UNIVERSIDADE FEDERAL DE CAMPINA GRANDE CENTRO DE SAÚDE E TECNOLOGIA RURAL
CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
RIQUEZA DE MORFOTIPOS DE GALHAS DO PARQUE ESTADUAL PICO DO JABRE, MATURÉIA, PARAÍBA, BRASIL
PALOMA LIMA DE FREITAS
PATOS-PARAÍBA 2015
PALOMA LIMA DE FREITAS
RIQUEZA DE MORFOTIPOS DE GALHAS DO PARQUE ESTADUAL PICO DO JABRE, MATURÉIA, PARAÍBA, BRASIL
Monografia apresentada ao Curso de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Campina Grande, campus de Patos, PB, para obtenção do Grau de Licenciado em Ciências Biológicas.
Profª. Orientadora Drª. Solange Maria Kerpel
PATOS-PARAÍBA 2015
FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA DO CSTR
F862r Freitas, Paloma Lima de
Riqueza de morfotipos de galhas do parque estadual Pico do Jabre, Maturéia, Paraíba, Brasil / Paloma Lima de Freitas. – Patos, 2015.
38f.: il. color.
Trabalho de Conclusão de Curso (Ciências Biológicas) - Universidade Federal de Campina Grande, Centro de Saúde e Tecnologia Rural, 2015.
“Orientação: Prof. Dra Solange Maria Kerpel” Referências.
1. Cecidógenos. 2. Herbivoria. 3. Brejo de altitude. I. Título.
Dedico
Ao meu avô, José dos Santos Filho, pelo exemplo de dignidade e humildade.
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente ao Deus Onipotente que me sustentou até aqui, que me deu coragem para enfrentar os inúmeros desafios que surgiram. Ele que primeiro acreditou em mim.
A minha professora e orientadora, Dr. Solange Maria Kerpel, pela orientação e confiança depositada em mim, por acreditar em minha capacidade quando cheguei a duvidar, pelo apoio nas coletas, por cada precioso ensinamento, que com certeza levarei por toda vida.
A minha Mãe, Luzinete Lima de Freitas, minha fortaleza, que com muita sabedoria sempre incentivou a trilhar os caminhos da Educação Com seu amor incondicional me fez chegar até aqui e em meio a tantas lágrimas ensinou a jamais desistir. Por você, Mainha, valeu todo meu esforço, pra você essa conquista. Te amo infinitamente.
Ao meu Pai, José Carlos de Freitas, meu herói amigo de todas as horas, pelo incentivo e apoio aos meus estudos. Muito ensinou com seu exemplo de caráter e humildade. Pra você, Painho, a minha conquista. Te amo infinitamente.
Ao meu Avô, José dos Santos Filho (in memoriam), por ser o maior exemplo da minha vida, por ter sido a minha inspiração para chegar até aqui. Toda conquista alcançada dedicarei a Ti, meu eterno Vovô.
Ao meu noivo, amigo e companheiro, Cristiano Nunes, que esteve desde o início ao meu lado, sendo um porto seguro nas horas mais difíceis, por todo amor e confiança depositados em mim. Essa conquista é sua também, meu amor.
A minha Família Aninha, por todo afeto, união e confiança. Sem vocês eu não seria metade do que sou hoje. Obrigada por terem feito parte deste sonho, por cada conselho e ensinamento que me fizeram crescer.
Ao meu primo-irmão, Uliam Walker, pelo carinho e cumplicidade de toda vida, por acreditar em mim, sempre ajudando em todos os aspectos. Obrigada por tudo primo A Família Nunes, que sempre estiveram à disposição e desde o início me apoiaram. Em especial, a Dailta Nunes por todo carinho e confiança. Vocês foram fundamentais para a minha conquista.
Ao meu grande amigo-irmão Silvandro Nóbrega, pela sua fiel amizade, por toda parceria e confiança. Um anjo que desde o início esteve ao meu lado. Essa conquista é tão sua, quanto minha, meu amigo de fé.
A minha grande amiga Bruna Rodrigues que desde o início estivemos unidas, compartilhamos mais que alguns momentos e sim parte de nossas vidas. Obrigada por toda amizade e cumplicidade Amiga.
A minha Família Espiritual EJC, pelas orações que nos uniram. Em especial a Elizângela (Ninha), a quem tanto me ensinou, esteve presente desde o início, uma amiga-irmã que Deus me presenteou. Parte desta conquista é para cada um de vocês.
Às amigas Carleanne Fernandes,ThércyaLeitee e Maria Katyane pela amizade de fé e confiança depositada em mim, por estarem sempre presente nos momentos que mais precisei. A vocês caras amigas meu muito obrigado.
Aos amigos Sosthenes Santos e Layane Sampaio por todo cuidado e carinho comigo, sempre dispostos a ajudar. A vocês minha gratidão.
A minha amiga de fé, Silvana, por toda amizade, que começou na sala de aula. Uma amizade que levarei para sempre.
Aos meus colegas de laboratório, em especial: Aparecida, pelas conversas e incentivo no LEBIC; Adalberto pela ajuda nas coletas; Emanuel pela edição das fotos e Rafael pelo auxílio na organização dos dados, a todos vocês minha gratidão. Ao acadêmico Messias, pela grande contribuição na identificação e herborização das plantas. Foi fundamental para os resultados deste trabalho.
Ao ap das princesas, Bruna, Samara e Alan. Não dividimos apenas contas, mas momentos inesquecíveis. Essa conquista é nossa.
A todos os meus professores da graduação, que contribuíram grandiosamente para o meu crescimento acadêmico.
Aos meus amigos e companheiros da biologia: Damião, Leo, Bruna, Valéria, Layane, Aline, Silvana, Nara, João Adriano, Lorena, Vitória, Rubênia, pelos momentos inesquecíveis que juntos passamos. Alegrias que ficarão eternizadas.
A Prof.ªMaria de Fátima Araújo Lucena e a Prof.ª Flávia Moura pelas valiosas sugestões ao trabalho.
RESUMO
Galhas são transformações atípicas do tecido vegetal, provocadas pelo desenvolvimento de organismos, principalmente insetos, no interior dos tecidos da planta. Neste fenômeno a planta é induzida a gerar células que sofrem hipertrofia e hiperplasia, resultando no crescimento anormal dos tecidos, quanto à cor, forma e tamanho, podendo ocorrer em todos os órgãos da planta. Este estudo registra a riqueza dos morfotipos de galhas encontradas no Parque Estadual Pico do Jabre (PEPJ), Maturéia, Paraíba, Brasil, bem como as ordens dos insetos que as induziram e as famílias das plantas hospedeiras. As coletas ocorreram entre outubro de 2014 a janeiro de 2015, sendo realizadas uma vez por mês. Foram percorridos transectos abertos anteriormente e seus entornos por três horas na base e três horas no topo, contemplando tanto as áreas de vegetação aberta, áreas de borda e interior da mata. Foram coletadas 28 formações de galhas, distribuídas em sete famílias de plantas hospedeiras e cinco morfotipos distintos. As famílias das plantas galhadas foram Verbenaceae e Euphorbiaceae, ambas com 23,1%, Convolvulaceae (15,3%), Fabaceae (11,5%), Melastomataceae (7,7%), Vitaceae (7,7%), Malvaceae (3,8%). Os tipos morfológicos das galhas mais comuns foram globóide (46,4%) e fusiforme (35,7%). A maioria das galhas foi induzida por insetos da ordem Diptera, sendo que houve um caso de cleptoparasitismo. O órgão mais afetado foi a folha com ocorrência de 53%. Estes resultados seguiram os padrões registrados em outros biomas, quanto aos morfotipos mais comuns, as ordens de insetos indutores e os órgãos vegetais afetados. Com isso, nosso estudo contribui para o conhecimento da riqueza local desses organismos não conspícuos que exercem funções ecológicas importantes através da criação de micro-hábitats e interações complexas.
Palavras-chave: Cecidógenos, herbivoria, brejo de altitude, engenheiros do ecossistema.
ABSTRACT
Galls are atypical transformation of plant tissue it’s caused by development organisms, mainly insects, within it. In this phenomenon the plant is induced to generate cells that are affected by hypertrophy and hyperplasia, resulting in abnormal tissue growth, in color, shape and size and can occur in all plant organs. This study records the wealth of kinds of gall found in the State Park Pico do Jabre (PEPJ), Maturéia-Paraíba, Brazil, as well as orders of insects that induced and host plant families. The samples were acquired between 2014, october and 2015, january were covered previously transects and their surroundings for three hours at the base and three hours on the top, covering both the open areas, border areas and inside the forest. It collected 28 formations of galls, distributed in seven families of host plants. The families of antlers plants belong to Verbenaceae and Euphorbiaceae, both with 23.1%, Convolvulaceae (15.3%), Fabaceae (11.5%), Melastomataceae (7.7%), Vitaceae (7.7%), Malvaceae (3.8%).The most common morphological types of galls were globular (46.4%) and spindle (35.7%). Most galls was induced by insects of the order Diptera, and there was a case of cleptoparasitism. The most affected organ was the sheet of occurrence of 53%. These results followed the patterns recorded in other biomes, as the most common morphotypes, orders inducing insects and plant organs affected. Therefore, this study contributes to the knowledge of this part of the local wealth of those not conspicuous bodies which perform important ecological functions through the creation of microhabitats and complex interactions.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Disposição dos tecidos em uma galha do tipo bivalve. Diagrama da secção transversal de uma galha com a disposição dos tecidos: CL)câmara larval, P) parênquima, SV) sistema vascular, TL) tecido lignificado( Adaptado de Oliveira et al., 2006)... 14
Figura de 2 a 9. Morfotipos de galhas. 1) clavada; 2) coniforme; 3) cilíndrico; 4) fusiforme; 5) globóide;exemplo de desenho esquemático das modificações morfológicas da galha durante a ontogenia do inseto; 6) lenticular intralaminar; 7) lenticular extralaminar; 8) Folha-dobrada... 17
Figura 10. Distribuição de morfotipos de galhas induzidas por insetos, no topo e na base do Parque Estadual Pico do Jabre, Maturéia, Paraíba, Brasil, coletados entre outubro de 2014 a janeiro de 2015... 24
Figura 11. Galhas encontradas no Parque Estadual Pico do Jabre (PEPJ), Maturéia, Paraíba, Brasil, de outubro de 2014 a janeiro de 2015. A1-A4) galha caulinar em Verbenaceae, com morfotipo fusiforme, inseto indutor presente, da ordem Diptera. B1-B4) Galha foliar em Euphorbiaceae, com morfotipo globóide, inseto cleptoparasita presente, da ordem Hymenoptera. C1-C4) Galha caulinar em Convolvulaceae, com morfotipo fusiforme, inseto indutor presente, da ordem Lepidoptera. C5-C8) Galha caulinar em Convolvulaceae, com morfotipo fusiforme, inseto indutor presente, da ordem Lepidoptera... 26
Figura 11. (continuação) Galhas encontradas no Parque Estadual Pico do Jabre (PEPJ), Maturéia, Paraíba, Brasil, de outubro de 2014 a janeiro de 2015. D1-D4) Galha foliar em Fabaceae, com morfotipo globóide e lenticular extralaminar, inseto indutor presente no morfotipo globóide, da ordem Hymenoptera. D5-D8) Galha foliar em Fabaceae, morfotipo globóide, inseto indutor presente, da ordem Diptera. E1-E4) Galha caulinar em Melastomataceae, morfotipo globóide, inseto indutor ausente. F1-F4)
Galha foliar em Vitaceae, morfotipo coniforme, inseto indutor presente, da ordem Diptera. G1-G4) Galha foliar, morfotipo lenticular intralaminar, inseto indutor ausente, família de planta não identificada. H1-H4) Galha caulinar em Malvaceae, morfotipo globóide inseto indutor ausente... 27
Figura 12. Distribuição das Famílias de plantas hospedeiras de galhas induzidas por insetos no Parque Estadual Pico do Jabre, Maturéia, Paraíba, Brasil, coletadas entre outubro de 2014 a Janeiro de 2015... 28
Figura 13. Ordens dos insetos galhadores registrados no Parque Estadual Pico do Jabre, Maturéia, Paraíba, Brasil, coletados entre outubro de 2014 a Janeiro de 2015... 29
Figura 14. Órgãos vegetais afetados por galhas induzidas por insetos, nos diferentes morfotipos do Parque Estadual Pico do Jabre, Maturéia, Paraíba, Brasil, coletados entre o período de outubro 2014 a Janeiro de 2015... 31
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO ... 11 2 OBJETIVOS ... 13 2.1 Gerais ... 13 2.2 Específicos ... 13 3 FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA ... 143.1 Caracterização geral das galhas .. ...14
3.2 Os morfotipos de galhas e distribuição geográfica ... 15
3.3 Importância ecológica ...19
4 MATERIAL E MÉTODOS ... 21
4.1 Localização e caracterização da área de estudo ... 21
4.2 Métodos de amostragem ... 21
4.2.1 Caracterização dos morfotipos de galhas e plantas hospedeiras. ... 21
4.2.2 Identificação dos insetos galhadores em nível de ordem ... 22
4.2.3 Análise de dados ... 22
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO ... 23
6 CONSIDERAÇÕES FINAIS ... 31
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1. INTRODUÇÃO
As galhas são transformações atípicas dos tecidos vegetais, onde ocorre a hipertrofia (aumento no volume celular) e hiperplasia (aumento no número de células), provocada por um corpo estranho no interior dos tecidos da planta. Os indutores podem ser inúmeros organismos como: fungos, bactérias, nematóides, ácaros, mas principalmente insetos que invadem o tecido e colocam seus ovos. O desenvolvimento da larva e pupa até se tornar adulto ocorre no interior da galha, quando o organismo se torna livre no ambiente para acasalar, colocar seus ovos e reiniciar o ciclo (FERNANDES et al.,1988). As galhas são também conhecidas como tumores de plantas, podem ocorrer em todos os órgãos do vegetal, onde forma-se uma câmara que funciona como abrigo e proteção para a larva ou pupa contra os predadores naturais, como também às condições ambientais e ao mesmo tempo fornecem alimentação.
Os aspectos morfológicos das galhas são controlados pelos insetos indutores, em geral possuem uma forma específica para cada espécie de inseto indutor. Isaias et al. (2013), adaptaram as diversas morfologias a uma nomenclatura no sentido de padronizá-la e descreveram 11 morfotipos.
As três principais ordens de insetos indutores de galhas: Diptera, Hemiptera e Hymenoptera, além de cerca de 300 espécies de outras ordens, geralmente tropicais, Lepidoptera, Thysanoptera e Coleoptera também podem induzir tais formações (GULLAN & CRANSTON, 2012).
As galhas ocorrem em todas as regiões biogeográficas, porém são frequentes em região Neotropical. Os cecidomídeos (Diptera: Cecidomyiidae) representam o maior táxon indutores de galhas na região Neotropical, mas a despeito da sua riqueza, são pouco conhecidas do ponto de vista taxonômico pela dificuldade nas suas identificações (FERNANDES et al.,1988; 1996; 2001; GONÇALVES-ALVIM & FERNANDES,2001b).
No Brasil o estudo sobre galhas se concentra na região Sudeste e Sul (MAIA & AZEVEDO, 2009; MAIA, 2013; MOREIRA et al., 2006; 2007). A região nordeste é uma das menos estudadas quando nos referimos às galhas induzidas por insetos. Alguns trabalhos têm sido realizados, envolvendo aspectos biológicos, ecológicos e de interações dos insetos galhadores e espécies vegetais, como por exemplo, Silva
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& Almeida-Cortez (2006), Santos-Medonça et al.(2007) e Santos et al. (2011ab), principalmente em áreas de Floresta Atlântica (CARVALHO-FERNANDES et al., 2012). Santos et al. (2011) abordaram aspectos relacionados à diversidade de insetos indutores de galhas, em brejos de altitude no Estado de Pernambuco. Coletaram 80 morfotipos de galhas distintos, e concluíram que tal riqueza de insetos galhadores é menor quando comparada a outras florestas tropicais atlânticas brasileiras, porém ressaltaram que áreas preservadas tiveram uma maior diversidade de insetos galhadores.
Os Brejos de Altitude Nordestinos são enclaves de floresta úmida em plena região semiárida, pois estão cercadas por vegetação de Caatinga (PORTO et al., 2004). Apresentam uma condição climática atípica com relação à umidade, temperatura e vegetação.
O Pico Estadual Pico do Jabre (PEPJ) é considerado o ponto mais alto do Nordeste setentrional e o ponto culminante do estado da Paraíba, com uma altitude de 1.197 m (TABARELLI & SANTOS, 2004). Embora seja considerada uma das mais importantes áreas de preservação do estado, sua fauna é pouca conhecida e inclusive para estudos relacionados a insetos galhadores. Nesse contexto, o estudo dos morfotipos de galhas predominantes no Pico do Jabre é importante para o conhecimento de sua riqueza e a abundância, bem como para identificar os insetos que induzem as galhas e que participam deste tipo especial de interação.
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2. OBJETIVOS
2.1 Gerais
Caracterizar os morfortipos de galhas e os insetos galhadores do Parque Estadual Pico do Jabre (PEPJ), bem como comparar a riqueza de morfotipos e abundância entre o topo e a base da referida área.
2.2 Específicos
-Caracterizar os morfotipos de galhas e identificar suas plantas hospedeiras; -Identificar os insetos galhadores;
-comparar a riqueza e a abundância de galhas entre o topo e a base do PEPJ.
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3. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA
3.1 Caracterização geral das galhas
As galhas, ou tumores de plantas, induzidas por diversos organismos é um tipo especializado de interação ecológica, onde a morfologia do tecido vegetal é alterada por consequência do contato direto do “hóspede” com os tecidos internos da planta (GULLAN & CRANSTON, 2012). As modificações provocadas são a hipertrofia que corresponde a um aumento do volume celular. Esta pode ocorrer tanto nos parênquimas paliçádico e lacunoso, após a inserção do ovo pelo indutor. Assim a hiperplasia ocorre no xilema e no floema e se refere ao aumento do número de células (OLIVEIRA et al., 2006).
Figura 1. Disposição dos tecidos em uma galha do tipo bivalve de acordo com Oliveira et al.
(2006). Diagrama da secção transversal de uma galha com a disposição dos tecidos: CL) câmara larval, P) parênquima, SV) sistema vascular, TL) tecido lignificado.
Fonte. Adaptado de Oliveira et al., 2006
Os insetos galhadores, ou cecidógenos, são herbívoros especializados e diversificados que redirecionam recursos vegetais para induzir a produção de novos tecidos vegetais em torno da galha, na qual irão se desenvolver e se alimentar e atuam como drenos fisiológicos de nutrientes nas plantas hospedeiras (MARINI-FILHO & FERNANDES, 2012). Estes encontram nas plantas fontes de alimentação e proteção contra os fatores externos, que podem comprometer a sobrevivência da larva (FERNANDES & PRICE, 1988). Sinais químicos produzidos pelos galhadores fazem com que os nutrientes sejam drenados de outras partes do vegetal e utilizados para o seu desenvolvimento. Deste modo, as plantas afetadas são
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induzidas a gerar tecidos não encontrados nos tecidos não galhados (neoplasias), com morfologia distinta, quanto à forma, cor, o tamanho e a textura (FERNANDES& MARTINS, 1985).
Assim como outros tipos de herbivoria, as galhas podem causar impactos negativos na planta hospedeira, como seu enfraquecimento, além de dificultar seu desenvolvimento ou reduzir sua biomassa que interfere na fecundidade e produtividade (KETTENRING et al., 2009). No entanto, poucos estudos conseguem demonstrar a diminuição do desempenho da planta como registraram Marini-Filho & Fernandes (2012).
Algumas famílias de plantas são destacadamente ricas em insetos galhadores, entre elas Leguminosae lato sensu (Fabaceae), Asteraceae, Myrtacea e Malpighiaceae, Rubiacea e Bignoniaceae (FERNANDES, 1992; FERNANDES et al., 1988; 1997; 2001; GONÇALVES-ALVIM & FERNANDES, 2001ab; JULIÃO et al., 2002).
3.2 Os morfotipos de galhas e a distribuição geográfica
Segundo Isaías et al. (2013), as galhas são estruturas que podem ser induzidas em qualquer órgão da planta hospedeira, em resposta ao desenvolvimento e alimentação do inseto.
A interação entre plantas e insetos galhadores é altamente específica, assim os aspectos morfológicos das galhas são considerados um fenótipo estendido pelo inseto (ABRAHAMSON et al., 1998). A morfologia da galha independe das características morfológicas da planta hospedeira, desta forma, para cada galha induzida por um determinado organismo há um morfotipo distinto.
Há uma diversidade nos padrões de desenvolvimento, que envolve os órgãos afetados, a morfologia e a complexidade da estrutura das galhas. Com intuito de uniformizar as denominações das principais formas Isaías et al. (2013), uniformizaram 11morfotipos para os 43 já registrados no Brasil. Abaixo estão descritos os sete mais comumente encontrados nos diversos biomas brasileiros e alguns ilustrados na ( Figura de 2 a 9):
-Clavada: é uma morfotipo que cresce a partir da base mais larga para a extremidade distal, de modo que a porção apical é expandida e arredondada (Figura 2).
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-Coniforme: é um morfotipo em forma de cone, com a base redonda e porção apical aguda. Ocorre predominantemente na folha (Figura 3).
-Cilíndrico: morfotipo em forma de cilindro, cuja porção basal e apical são proporcionais, e com diâmetros similares (Figura 4).
-Fusiforme: este morfotipo assemelha-se a dois cones, ligados por duas bases, com extremidades mais estreitais do que a porção mediana. É comum encontrar nas extremidades das folhas, assim como no caule (Figura 5).
-Globóide: inclui as formas redondas, assemelha-se a uma esfera. O morfotipo globóide pode ser induzido em todos os órgãos vegetativos e reprodutivos da planta hospedeira, porém é frequentemente encontrado na folha (Figura 6).
-Lenticular: é um morfotipo comumente encontrado no limbo da folha. Assemelha-se a lentes bicôncavas, podendo ser achatado nas superfícies. Às vezes, pode ser achatado em graus distintos em uma ou ambas as superfícies, a superfície mais interna (intralaminar) ou mais externa (extralaminar) (Figura 7 e 8).
-Folha-dobrada: formado pelo dobramento de todo o limbo foliar ao longo da nervura central. Este termo refere-se ao processo de desenvolvimento através da qual a folha passa para a formação da galha (Figura 9).
Figura de 2 a 9. Morfotipos de galhas. 2) clavada; 3) coniforme; 4) cilíndrico; 5) fusiforme; 6)
globóide;exemplo de desenho esquemático das modificações morfológicas da galha durante a ontogenia do inseto; 7) lenticular intralaminar; 8) lenticular extralaminar; 9) Folha-dobrada
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Fonte: Adaptado de Isaías et al., 2013
Os insetos indutores de galhas apresentam uma maior riqueza de espécies nas latitudes intermediárias subtropicais (25° 38° N ou S), em habitats com altas temperaturas, com vegetação esclerófilas tropicais e temperadas (FERNANDES & PRICE et al.,1992). De acordo com os padrões globais, este tipo de vegetação inclui o Chaparral (Estados Unidos), Fynbos (África do Sul), Deserto do Sonora (México),
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Cerrado (Brasil) (PRICE et al.,1998; FERNANDES et al., 2005; ESPÍRITO SANTO & FERNANDES, 2007). Segundo Fernandes & Price (1991, 1992), os insetos galhadores também apresentam maiores taxas de especiação e radiação em ambientes áridos, hidricamente estressados, onde as plantas tendem a diminuir o seu estado nutricional.
No Brasil, os estudos sobre o padrão de distribuição das galhas foram iniciados por Tavares (1920), apud Fernandes & Martins (1985), e posteriormente por Fernandes (1988, 1995, 1996, 1997), Maia & Monteiro (1999), Maia (2001) e Maia & Fernandes (2004). Enquanto outros estudos têm abordado mecanismos explicativos para tais, como: aspectos morfológicos, fisiológicos e ecológicos (CARVALHO-FERNANDES et al., 2012, MOREIRA et al., 2007; MENDONÇA et al., 2010; ISAIAS et al., 2013).
O cerrado brasileiro se destaca pela diversidade de insetos cecidógenos, por apresentar uma fitofisionomia esclerófila (MOREIRA, 2006; SANTOS et al., 2012). Boa parte das pesquisas sobre insetos galhadores se concentra na região Sudeste (FERNANDES et al.,1988; MAIA, 2001; MAIA et al., 2008).
No Nordeste o estudo sobre galhas ainda é escasso, se restringe a Silva & Almeida-Cortez (2006), Santos-Mendonça & Almeida-Cortez (2007); Santos et al.(2011); Carvalho-Fernandes (2009, 2012). O primeiro levantamento foi realizado por Fernandes et al.(2009), que averiguaram galhas entomógenas no Parque Estadual de Dois Irmãos um fragmento de Mata Atlântica em Recife, PE.
Já a caatinga compreende um mosaico de arbustos espinhosos e florestas sazonalmente secas, com pluviosidade irregular de ano pra ano, resultando em secas severas e consequentemente determinam mudanças adaptativas na biota da região (LEAL et al., 2005). Embora esse bioma predomine no Nordeste do Brasil com 735.000 km² e possua um alto grau de endemismo, o conhecimento sobre a fauna e a flora é bastante precário quando comparado a outros biomas (LEAL et al., 2003), inclusive para os insetos galhadores. Um dos poucos trabalhos na caatinga é de Carvalho-Fernandes et al. (2012) investigaram esta fauna em espécies de plantas hospedeiras em áreas com diferentes intensidades de ação antrópica, no entorno da hidrelétrica de Xingó, em fragmentos nos estados de Alagoas, Sergipe e Bahia.
Na Paraíba tem-se o registro do estudo com galhas realizado por Lopes et al., 2013, onde relatou-se indução por nematóides em palma forrageira, portanto até o
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presente momento não há registros sobre estudos com galhas induzidas por insetos na Paraíba. O conhecimento desta guilda é essencial para estudos ecológicos, uma vez que se trata de uma das mais complexas interações (FERNANDES & PRICE, 1991).
3.3 Importância ecológica
Os insetos galhadores têm sido indicados em alguns estudos como bioindicadores de qualidade ambiental, visto que é um tipo de interação inseto-planta com alta diversidade taxonômica e ecológica, estando sujeito a variações ambientais por estarem intimamente relacionado a plantas hospedeiras (JULIÃO et al., 2005; MOREIRA et al., 2007; FERNANDES et al., 2010).
Julião et al. (2005), verificaram a abundância de insetos galhadores em fragmentos naturais remanescentes, em áreas urbanas e semi-urbanas, e concluíram que áreas rurais e verdes urbanas (semi-urbanas) apresentaram maior abundância desses organismos, apesar de não haver variações significantes quanto à riqueza. Por outro lado, determinados morfotipos ocorreram exclusivamente em áreas sob menor impacto de urbanização, assegurando a sensibilidade de insetos galhadores a alterações ambientais.
Os insetos galhadores também são considerados como engenheiros do ecossistema uma vez que alteram a disponibilidade de recursos através da criação de micro-hábitats (SANVER &HAWKINS, 2000; SANTOS et al., 2012). De acordo com Maia & Fernandes 2004, as galhas são micro-hábitats atraentes para uma ampla gama de organismos predadores, parasitas, inquilinos e cleptoparasitas, servindo como sítio de alimentação e refúgio. Luz et al. (2015), recentemente descreveram uma nova espécie de cleptoparasita da ordem Lepidoptera (Locharchaopportuna), associada a uma galha fusiforme induzida por Palaeomystella fernandesi (Lepidoptera), em Melastomataceae. Nessa interação o cleptoparasita coloca seu ovo no corpo do inseto galhador, onde ocorre todo o desenvolvimento e a morte do hospedeiro.
Poucos os estudos que relatam o impacto dos efeitos negativos dos insetos galhadores sobre suas plantas hospedeiras, no entanto as galhas podem atuar como drenos fisiológicos de nutrientes nas plantas hospedeiras, influenciando na morfologia e na fisiologia dos órgãos atacados, bem como afetando toda a planta e não somente o órgão galhado. Alguns estudos verificaram a redução na produção
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de flores, frutos, sementes e até mesmo na taxa de crescimento da planta após a formação das galhas (FERNANDES, 1988, SILVA et al., 1996; MARINI-FILHO & FERNANDES, 2012).
Contudo, os insetos que induzem galhas constituem uma excelente ferramenta para estudos ambientais por serem sésseis, de fácil localização e abundantes (FERNANDES et al., 1995). Contudo, não há registro de estudos sobre insetos galhadores em brejos de altitude na Paraíba até o momento. Assim pela primeira vez, relatamos os morfotipos de galhas presentes no PEPJ, bem como investigamos as ordens de insetos que as induziram e as famílias das plantas hospedeiras.
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4. MATERIAL E MÉTODOS
4.1 Localização e caracterização da Área de estudo
O Parque Estadual Pico do Jabre (PEPJ) compreende uma área com aproximadamente 851 ha, com grande heterogeneidade fisionômica, situado entre os municípios de Maturéia e Mãe D’água, estado da Paraíba (7º15’06’’S e 37º22’56’’W), no limite entre a ecorregião Depressão Sertaneja Sententrional e Planalto da Borborema e é o ponto mais elevado da Paraíba, com 1.197 m (TABARELLI & SANTOS, 2004).
A vegetação é caracterizada como Floresta Estacional Semidecidual Montana, com elementos da mata úmida e caatinga, popularmente conhecida como brejo de altitude, apresenta solo caracterizado por afloramentos rochosos (graníticos e gnáissicos) (ROCHA&AGRA, 2002; AGRA et al., 2004).
O clima é quente e semi-úmido (AW’), de acordo com a classificação de Köppen. As maiores precipitações se registram entre janeiro e maio, com quase 70% do total e média anual variando entre 800-1000 mm, com amplitude térmica acentuada, a temperatura varia dos 35ºC dia aos 18ºC noite, chegando a cair no inverno para 20ºC dia e 8ºC noite e umidade relativa média do ar de 65% (SUDEMA, 1994).
4.2 Métodos de amostragem
Para realizar a coleta das galhas e plantas hospedeiras foram percorridas trilhas abertas e demarcadas anteriormente e seus entornos por três horas na base do PEPJ (entre 730 a 900 m) e três horas no seu topo (acima de 1000 m),. Contemplou-se tanto as áreas abertas, áreas de borda e interior da mata. As coletas foram realizadas mensalmente, de outubro de 2014 a janeiro de 2015,.
4.2.1 Caracterização dos morfotipos de galhas e plantas hospedeiras
As plantas hospedeiras foram fotografadas, coletadas e herborizadas, para identificação no Herbário da Universidade Federal de Campina Grande – Centro de Saúde e Tecnologia Rural (UFCG-CSTR), Campus de Patos-PB. Alguns dos ramos contendo as galhas foram coletados para a continuidade do desenvolvimento e criação da larva em laboratório.Outros ramos foram coletados para exames em
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estereomicroscópio óptico (LEICA EZ4) e depois colocados em álcool 70%, devidamente etiquetados. Todas as informações de localização, família de planta hospedeira, morfotipo e órgãos afetados foram anotados em planilha para posterior análise.
As galhas coletadas foram classificadas de acordo com a nomenclatura proposta por Isaías et al. (2013) quanto a cor, forma e órgão afetado.
4.2.2 Identificação dos insetos galhadores em nível de ordem
As galhas conduzidas para o laboratório de Ecologia e Biogeografia de Insetos da Caatinga (LEBIC) foram abertas e visualizadas em estereomicroscópio óptico (LEICA EZ4) para retirada do inseto quando presente. Todas as larvas, pupas e adultos encontrados foram colocadas ependorf contendo álcool 70% e classificados seguindo as chaves de identificação proposta por Costa et al. ( 2006) e Rafael et al. (2012).
4.2.3 Análise de Dados
Optou-se pela apresentação dos resultados de forma descritiva. .
23
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foram coletadas 28 formações de galhas, de sete famílias de plantas hospedeiras, distribuídas em cinco tipos morfologicamente distintos. Os insetos galhadores identificados pertencem à ordem Diptera, Hymenoptera, Lepidoptera e em 39,3% não houve identificação pelo fato das galhas estarem vazias. Na tabela a seguir será apresentado um morfotipo de cada ocorrência (Tabela 1).
Tabela 1. Caracterização morfológica, localização, Famílias de plantas induzidas e ordens
dos insetos indutores de galhas, no Parque Estadual Pico do Jabre, Maturéia, Paraíba, Brasil, coletados entre outubro 2014 a Janeiro de 2015.
Morfotipo Órgão
afetado
Cor Pilosidade Ocorrência Família Galhador
1.Coniforme folha verde glabra isolada Vitaceae Diptera
ovo
folha verde glabra isolada Vitaceae Diptera
larva
2. Fusiforme caule marrom pilosa isolada Verbenaceae Diptera
larva
caule marrom pilosa isolada Convolvulaceae Lepidoptera
larva
caule marrom pilosa isolada Convolvulaceae ausente
3. Globóide caule marrom glabra isolada Euphorbiaceae Diptera
larva
folha verde pilosa isolada Euphorbiaceae Hymenoptera
pupa
(cleptoparasita)
folha verde pilosa isolada Fabaceae Diptera
larva
folha verde glabra isolada não identificada ausente
folha verde pilosa isolada Euphorbiaceae ausente
caule marrom pilosa isolada Melastomataceae ausente
folha verde glabra isolada Fabaceae Hymenoptera
24
Tabela 1. (continuação) Caracterização morfológica, localização, Famílias de plantas
induzidas e ordens dos insetos indutores, no Parque Estadual Pico do Jabre, Maturéia, Paraíba, Brasil, coletados entre outubro 2014 a Janeiro de 2015.
Morfotipo Órgão
afetado
Cor Pilosidade Ocorrência Família Galhador
4. Lenticular extralaminar
folha verde glabra isolada Fabaceae ausente
5. Lenticular intralaminar
folha verde glabra isolada Malvaceae ausente
Fonte: P.L. Freitas
Dos morfotipos coletados, 46,4% apresentou a forma globóide, seguida de fusiforme (35,7%), coniforme (7,1%), lenticular extralaminar (7,1%) e lenticular intralaminar (3,5%) (Figura 10).
Figura 10. Distribuição de morfotipos de galhas induzidas por insetos, no topo e na base do
Parque Estadual Pico do Jabre, Maturéia, Paraíba, Brasil, coletados de outubro 2014 a janeiro de 2015. Fonte: P.L. Freitas 0 20 40 60 80 100
globóide fusiforme lenticular extralaminar lenticular intralaminar coniforme p o rcen ta g e m morfotipos de galhas Topo Base
25
A maioria das galhas coletadas no PEPJ é do tipo globóide, assim como ocorre com os registros em outros estudos, por exemplo, Carvalho-Fernandes et al., (2012) realizado na caatinga e abordou a riqueza de galhas entomógenas.
Segundo Isaías et al. (2013), o morfotipo globóide é o mais comumente encontrado na natureza, sendo que também é sinônimo das denominações esferóide, globular e ovóide em outros estudos.
Na figura a seguir encontram-se os morfotipos de galhas encontradas no PEPJ e apresentadas de acordo com a abundância das famílias de plantas hospedeiras. O morfotipo globóide (Figura 9B1-B4, D1-D8, E1-E4) foi coletado no topo e na base do PEPJ, porém ocorreu em maior abundância no topo. Em uma das galhas globóide verificou-se um caso de cleptoparasitismo da ordem Hymenoptera (Figura 9B1-B4).
Quanto ao do morfotipo fusiforme (Figura 9A1-A2, C1-C8), embora tenha sido encontrado no topo, prevaleceu na base.
Houve morfotipos exclusivos da base, como lenticular extralaminar (Figura 9D1-D4) e lenticular intralaminar (Figura 9G1-G4), como também no topo, o morfotipo coniforme (Figura 9F1-F4).
26
Figura 11. Galhas encontradas no Parque Estadual Pico do Jabre (PEPJ), Maturéia, Paraíba,
Brasil, de outubro de 2014 a janeiro de 2015. A1-A4) galha caulinar em Verbenaceae, com morfotipo fusiforme, inseto indutor presente, da ordem Diptera. B1-B4) Galha foliar em Euphorbiaceae, com morfotipo globóide, inseto cleptoparasita presente, da ordem Hymenoptera. C1-C4) Galha caulinar em Convolvulaceae, com morfotipo fusiforme, inseto indutor presente, da ordem Lepidoptera. C5-C8) Galha caulinar em Convolvulaceae, com morfotipo fusiforme, inseto indutor presente, da ordem Lepidoptera.
27
Figura 11. (continuação) Galhas encontradas no Parque Estadual Pico do Jabre (PEPJ),
Maturéia, Paraíba, Brasil, de outubro de 2014 a janeiro de 2015. D1-D4) Galha foliar em Fabaceae, com morfotipo globóide e lenticular extralaminar, inseto indutor presente no morfotipo globóide, da ordem Hymenoptera. D5-D8) Galha foliar em Fabaceae, morfotipo globóide, inseto indutor presente, da ordem Diptera. E1-E4) Galha caulinar em Melastomataceae, morfotipo globóide, inseto indutor ausente. F1-F4) Galha foliar em Vitaceae, morfotipo coniforme, inseto indutor presente, da ordem Diptera. G1-G4) Galha foliar, morfotipo lenticular intralaminar, inseto indutor ausente, família de planta não identificada. H1-H4) Galha em Malvaceae, morfotipo globóide inseto indutor ausente. Fonte: P.L. Freitas & S.M. Kerpel
H4
28
As famílias de plantas encontradas com galhas no PEPJ foram Verbenaceae e Euphorbiaceae ambas com 23,1%, seguidas por Convolvulaceae (15,3%), Fabaceae (11,5%), Melastomataceae (7,7%), Vitaceae (7,7%), Malvaceae (3,8%). Não foi possível identificar algumas plantas encontradas com galhas (7,7%) uma vez que não havia órgãos reprodutivos no período das coletas (Figura 12).
Figura 12. Distribuição das Famílias de plantas hospedeiras de galhas induzidas por insetos
no Parque Estadual Pico do Jabre, Maturéia, Paraíba, Brasil, coletados entre outubro 2014 a Janeiro de 2015.
Fonte: P.L. Freitas
As galhas presentes na família Verbenaceae (Figura 9A1-A2) apresentaram maior abundância e predominaram na base do PEPJ, embora tenham sido encontradas também no topo, enquanto as galhas presentes na família Euphorbiaceae (Figura 9B1-B2) foram encontradas frequentementes no topo. Estas duas famílias de plantas hospedeiras foram as mais abundantes neste estudo, no entanto poucos registros apontam para essa preferência como planta hospedeira de insetos galhadores (MAIA, 2013; FERNANDES et al., 2012).
Fabaceae (Figura 9D1-D8) é uma das famílias que se destaca por apresentar maior riqueza de galhas no Brasil (FERNANDES et al., 2010; CARVALHO-FERNANDES, 2012; MAIA, 2013; SANTOS et al., 2012), o que não ocorreu neste estudo, embora seja uma das mais ricas na Caatinga.
0 5 10 15 20 25 p o rcen ta g e m famílias de plantas
29
As galhas foram induzidas por insetos pertencentes às ordens: Diptera (39,3%), Hymenoptera (17,8%) e Lepidoptera (3,6%), enquanto 39,3% das galhas estavam vazias, em virtude de já ter ocorrido à emersão do inseto adulto o que impossibilitou a identificação do galhador (Figura 13).
Figura 13. Ordens dos insetos galhadores registrados no Parque Estadual Pico do Jabre,
Maturéia, Paraíba, Brasil, coletados entre outubro 2014 a Janeiro de 2015.
Fonte: P.L. Freitas
A maior parte dos insetos indutores pertenceu a ordem Diptera, este resultado já era esperado, uma vez que trata-se da ordem que mais induz galhas em todas as regiões geográficas (FERNANDES& MARTINS, 1985; GONÇALVES-ALVIM & FERNANDES, 2001b; MAIA, 2013). Corroborando com essa informação, Luz et al. (2012) verificaram uma riqueza significativa de galhas induzidas pela ordem Diptera (60%), seguida de Hymenoptera (12,3%), em habitats xérico e mésico em uma região de transição Cerrado-Caatinga. Assim como, Gonçalves-Alvim & Fernandes (2001), encontraram proporções semelhantes de insetos indutores de galhas, onde a ordem Diptera correspondeu a 75% dos galhadores, enquanto Hymenoptera 11,95%, em uma área de diferentes fisionomias do cerrado. Nosso estudo também está de acordo com esses resultados e possivelmente com novas coletas com os
0 10 20 30 40 50
Diptera Ausente Hymenoptera Lepidoptera
p o rcen ta g e m
30
insetos presentes, o número de galhadores em Diptera poderá aumentar, visto que 39,3% das galhas estavam vazias.
Das galhas trazidas do campo para laboratório, larvas de Diptera, coletadas em ramos de Fabaceae, saíram das estruturas para o meio externo espontaneamente, portanto não houve continuidade na criação até o indivíduo adulto, deste e nenhum dos ramos das demais famílias coletados. É de consenso nos estudos com galhas a dificuldade de obtenção dos adultos após a coleta.
Os morfotipos registrados neste estudo ocorreram nos órgãos vegetativos folhas e caule. O órgão mais afetado foi a folha com 53% das induções e no caule ocorreram 46,4% das galhas (Figura 14). Este resultado coincide com levantamentos realizados em diversos ecossistemas do Brasil, onde confirmam que o órgão mais afetado nas induções por galhas é a folha (GONÇALVES-ALVIM & FERNANDES, 2001; CARVALHO-FERNANDES et al., 2012; SANTOS et al., 2010; SANTOS et al., 2012, MAIA, 2013).
O morfotipo fusiforme ocorreu 100% no caule e predominou na base do Pico do Jabre, nas altitudes mais baixas, enquanto a galha globóide foi induzida tanto no caule, quanto na folha. Os demais morfotipos encontraram-se na folha. Todas as galhas ocorreram isoladamente, com a cor inicialmente verde (53,6%) e 60,7% apresentaram pilosidade.
Figura 14. Órgãos vegetais afetados por galhas induzidas por insetos, nos diferentes
morfotipos,do Parque Estadual Pico do Jabre, Maturéia, Paraíba, Brasil, coletados entre outubro 2014 a janeiro de 2015.
31
Fonte: P.L. Freitas
Os morfotipos de galhas apresentaram maior riqueza na base do PEPJ, onde a vegetação encontrava-se seca. O estresse hídrico elevado pode levar ao estresse nutricional, conforme mencionam Fernandes & Price (1991), quanto maior o estresse, maior a riqueza e abundância dos insetos galhadores por se tratar de uma adaptação de proteção para os mesmos.
0 20 40 60 80 100
fusiforme globóide lenticular extralaminar lenticular intralaminar coniforme p o rcen ta g e m d o s ó rg ã o s a fe ta d o s morfotipos Caule Folha
32
6. CONSIDERAÇÕES FINAIS
Podemos inferir que a maior riqueza de morfotipos de galhas encontra-se na base do Parque Estadual Pico do Jabre (PEPJ), provavelmente por este apresentar um habitat com temperaturas mais altas e menor umidade relativa do ar, o que leva aqueles insetos com tal adaptação de proteção a se estabelecerem.
O morfotipo globóide foi o mais abundante, ocorreu principalmente na folha, e a maioria das galhas foram induzidas pelos insetos da ordem Diptera. Portanto, essas três características das galhas no PEPJ e que comumente são avaliadas em outros estudos, seguiram os padrões dos registrados em outros biomas e ambientes também.
Foi encontrada uma ocorrência de cleptoparasitismo, um tipo de interação complexa que envolve três níveis tróficos. Como os insetos galhadores são um grupo de herbívoro bastante peculiar, devido aos seus hábitos de desenvolvimento e alimentação, e constituem interações específicas com suas plantas hospedeiras, estes fazem parte da dinâmica estrutural do PEPJ e exercem funções ecológicas importantes para a manutenção da riqueza local, muitas vezes servindo de alimento ou criando micro-hábitats.
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