UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA,
CONSERVAÇÃO E MANEJO DA VIDA SILVESTRE
ANA CAROLINA VIEIRA PIRES
DISTRIBUIÇÃO DE BORBOLETAS
NECTARÍVORAS AO LONGO DO GRADIENTE
ALTITUDINAL DE UMA MONTANHA
TROPICAL
:
PADRÕES E MECANISMOS
Belo Horizonte
2014
ANA CAROLINA VIEIRA PIRES
DISTRIBUIÇÃO DE BORBOLETAS AO LONGO DO GRADIENTE
ALTITUDINAL DE UMA MONTANHA TROPICAL: PADRÕES EMECANISMOS
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais, como
requisito para obtenção do título de Mestre em Ecologia.
Orientador: Geraldo Wilson Fernandes Belo Horizonte 2014
“A natureza não faz milagres, faz revelações.”
“A natureza são duas.
Uma,
tal qual se sabe a si mesma.
Outra, a que vemos. Mas vemos?
Ou é a ilusão das coisas?”
(Carlos Drummond de Andrade)
AGRADECIMENTOS
Nunca pensei que trabalharia com borboletas, até entrar no LEEB. E de repente vi que muita coisa na minha vida estava relacionada a essas pequenas criaturas. E só tenho a agradecer ao meu orientador Geraldo Wilson Fernandes, à Marina Beirão e Yumi Oki por terem aberto as portas e me dado essa oportunidade de trabalho e aprendizado.
Agradeço aos meus pais, Ricardo e Christiane, pelo apoio durante essa fase. Aos meus irmãos, Rapha e Flávia, pelo companheirismo de sempre, até me levando e buscando na faculdade com minhas tralhas.
Um “muito obrigada” mais que especial às pessoas que passaram os perrengues comigo durante as coletas. À Fabiola, meu braço direito nesse projeto, que foi em quase todas as campanhas. À Irene, Geanne, Isabela, Milton, Oripe, Jéssica e Vanessa, equipe Lepidoptera em ação! E àqueles que foram com a maior boa vontade do mundo para ajudar: Beul, Ju, Vanessa, Luiza, Caio e Warlei.
Agradeço às pessoas que fizeram parte de mais de uma etapa desse trabalho. Renato por me apoiar sempre, me ajudar em campo e com as minhas tabelas. Marina por me ajudar na fase crítica da estatística e da escrita. Daniel que me ajudou com algumas análises e fez comentários muito pertinentes, sempre me empolgando com o trabalho.
E não me esquecendo das pessoas queridas do LEEB: Thaíse, Leandra, Yumi, Marcel, Fernando, Cotonete e Ana Carolina. Agradeço pelas conversas e cafés que fizeram o dia a dia muito melhor.
Aos amigos de sempre, que foram também essenciais, Carla pela versão em inglês do resumo, Gudryan pela paciência e capricho em fazer os gráficos, Camila pelas conversas sobre a vida, Daniel que me ajudou diversas vezes nas minhas dúvidas estatísticas. Ao professor Fred que me ajudou em dúvidas sobre os modelos.
Agradeço também aos profissionais que me ajudaram na identificação dos espécimes: prof. Dr. Olaf H. H. Mielke, Msc Diego Rodrigo Dolibaina e Dr. Fernando Dias. E à todos os integrantes do Laboratório de Estudos de Lepidoptera Neotropical da UFPR pela ótima recepção.
Aos professores Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Manejo e Vida Silvestre pelo conhecimento transmitido. Aos funcionários da secretaria, Fred e Cris, por estarem sempre prontos a auxiliar nos tramites burocráticos e trabalhando
eficientemente agilizando documentos e divulgando informações. Aos funcionários do setor de transporte, superintendente Vinícius, motoristas Seu Luiz, Seu Messias, Marlon e , pela atenção e prestatividade no agendamento dos carros e no campo.
À equipe do Parque Nacional da Serra do Cipó pela disponibilização do alojamento e logística para a realização do trabalho. E aos demais parceiros do PELD: ao Rogério da Pousada Serra Morena que sempre esteve de braços abertos para nos receber em sua propriedade, à Reserva Vellozia pelo alojamento e autorização para trabalhar dentro de sua área, à Cedro Cachoeira Indústria Têxtil, Pousada Pedra do Elefante pela disponibilização de sua área para o projeto.
Ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado e pelo financiamento dos projetos “Bioindicadores para avaliação do efeito de mudanças climáticas globais em montanhas tropicais” (PELD - Processo 403781/2012-4) e do Programa de Pesquisa em Biodiversidade (PPBIO - Processo 457519/2012-6). À Fapemig pelo financiamento do projeto “Diagnóstico biológico das alterações climáticas globais em montanhas tropicais” (Edital Universal - Proc. APQ-02158-10).
O empenho e a ajuda de todos foram essenciais para a realização desse trabalho. O companheirismo e a amizade foram essenciais para que eu continuasse nessa jornada. À todos, muito obrigada.
Artigo formatado segundo as normas da revista Diversity and Distributions
(Tabelas e figuras foram colocadas ao longo do texto para facilitar a compreensão)
D
ISTRIBUIÇÃO DE BORBOLETAS AO LONGO DO GRADIENTE ALTITUDINALDE UMA MONTANHA TROPICAL
:
P
ADRÕES E MECANISMOS
RESUMO Objetivo
A influência de forças geofísicas sobre a distribuição das espécies é uma das questões mais antigas da ecologia e ambientes montanhosos são o cenário ideal para testá-las. O objetivo desse estudo foi fornecer um panorama de distribuição espacial de borboletas nectarívoras em uma montanha tropical, bem como indicar os mecanismos responsáveis pela variação da diversidade ao longo do gradiente altitudinal.
Local
Serra do Cipó, Minas Gerais, Brasil. Métodos
Ao longo do gradiente de altitude foram demarcadas sete áreas, distribuídos entre 800 e 1400m de altitude. As borboletas encontradas durante o período de amostragem foram capturadas com rede entomológica. Foram realizadas oito campanhas em dois anos de estudo. Para verificar a variação da diversidade e composição de borboletas ao longo do gradiente foram construídos GLMs e também analisados através da co-inércia. O turnover de espécies do gradiente foi analisado através da partição multiplicativa da diversidade e a identificação de espécies indicadoras foi feita utilizando a análise de IndVal.
Resultados
A diversidade de borboletas decresceu conforme o aumento da altitude e a temperatura é o principal fator que determinam dessa variação. A composição de espécies mudou com a altitude, porém foi similar em altitudes intermediárias. Há pouca troca de espécies num mesmo local, não havendo uma relação clara entre o turnover de espécies e a altitude.
Principais conclusões
Esse estudo mostrou a importância da temperatura sendo o principal fator que influencia a variação da diversidade de borboletas. Frente a um cenário de mudanças climáticas, é possível que várias espécies desta região possam entrar em alguma categoria de vulnerabilidade ou mesmo tornar-se extintas em um futuro próximo. Esse estudo é o primeiro passo para se entender os processos por trás da distribuição de espécies em ambientes tropicais montanhosos.
Palavras-chave
Campo rupestre, diversidade de espécies, gradiente altitudinal, padrões biogeográficos
ABSTRACT
ALTITUDINAL BUTTERFLY DISTRIBUTION IN A TROPICAL MOUNTAIN: PATTERNS AND MECHANISMS
Aim
The influence of geophysics upon the distribution of species is one of oldest questionings inside ecology, and mountainous environments are the ideal scenery to test this influence. The aim of this study was to provide an overview on the space-time distribution of the nectarivorous butterflies in a tropical mountain, as well as indicate the mechanisms responsible for the diversity’s variation along the altitudinal gradient. Location
Serra do Cipó, Minas Gerais, Brazil Methods
Data for this study was obtained by diving the altitudinal gradient into seven areas distributed between 800 and 1400m of height. The butterflies found during the sampling period were catch with entomological nets. Eight journeys were made in the period of two years’ time. General Linear Model (GLM) and co-inertia analysis were used in order to verify the butterflies’ diversity and composition variation. The turnover of species’gradient was analysed through multiplicative partition and the identification of species through the IndVal analysis.
Results
The diversity of butterflies diminished according to the increasement of hight and temperature is the main element behind this variation. The species’ composition changed with the altitude, but in the intermediate heights they were similar. There is a small trade of species at the same place, however there is no clear relation between the species ‘turnover and height.
Main conclusions
On the basis of the results of this research, it can be seen how important temperature is, being the main influencer in the variation of the butterflies’ diversity. Facing a scenery of climate change, it is possible to see that a great number of species from this areas could be endangered or even become extinct in a near future. This study is the first step to understand the processes behind the species’ distribution in tropical-mountainous environments.
Altitudinal gradient, biogeographic patterns, diversity, rupestrian grasslands, species distribution
INTRODUÇÃO
Ambientes montanhosos proporcionam à ciência um cenário singular onde as mudanças na paisagem ao longo do gradiente altitudinal fornecem ao pesquisador um experimento natural para o teste de uma das questões mais antigas da ecologia: o da influência das forças geofísicas sobre a distribuição das espécies (Fernandes & Price 1988, Körner 2007). Nessas regiões as espécies conseguem se deslocar entre ambientes de climas distintos em distâncias relativamente curtas (Körner 2004, Wilson et al. 2007), favorecendo os estudos observacionais e experimentais. Além disto, as montanhas são extremamente importantes devido à superfície ocupada (ca. 25% de toda superfície terrestre) (Kapos et al. 2000) e pelo fato de que mais da metade de toda a população humana é suprida por recursos provenientes de áreas montanhosas cuja integridade funcional é mantida pela flora, fauna e microrganismos especializados, aninhados em uma grande variedade de microhabitats (Körner 2004).
Embora amplamente aceito que a diversidade de plantas e animais é maior em terras baixas do que em topos de morro (e.g. Pianka 1966, Fernandes & Price 1991), o decréscimo na diversidade com o aumento da altitude não é necessariamente monotônico. Após fazer uma revisão utilizando 97 trabalhos, englobando estudos com plantas, vertebrados e invertebrados, Rahbek (1995) concluiu que o padrão de distribuição mais encontrado era em formato de corcova, ou seja, a maior diversidade está em elevações intermediárias (Janzen et al. 1976, Wolda 1987, Rahbek 1995). Porém esse padrão é dependente do taxon e do ambiente estudado (Grytnes & McCain 2007). Devido à relação entre produtividade, temperatura e pluviosidade, organismos que habitam ambientes montanhosos áridos ou sazonalmente secos podem apresentar pico de diversidade em altitudes intermediárias, enquanto que a diversidade em ambientes montanhosos úmidos tende a decrescer monotonicamente com o aumento da elevação (Grytnes & McCain 2007, McCain 2007).
Montanhas tropicais abrigam uma fauna diversa, com grande variedade de espécies co-existindo dentro de zonas climáticas ou tipos de habitats. Nestas montanhas há uma alta mudança (turnover) de espécies entre essas zonas (Jankowski et al. 2009). A diversidade beta (β) descreve a variação na composição de espécies observadas ao comparar unidades de amostragem (Cáceres et al. 2012). Quantificar a diversidade β ao longo de gradientes de altitude pode ajudar na criação de estratégias para proteção da diversidade biológica, uma vez que, se a diversidade β é alta, o incremento de pequenas áreas pode ajudar na conservação de várias espécies, preservando os mecanismos que
geram essa diversidade (Jankowski et al. 2009). É esperado que a diversidade β diminua com o aumento da altitude, já que tanto a riqueza local (α) quanto a regional (γ) decrescem (Kraft et al. 2011) e também porque o habitat tende a ficar menos heterogêneo em altitudes mais elevadas; consequentemente conduzindo a uma diminuição na diversidade de espécies (Tews et al. 2004, Stein et al. 2014).
As borboletas são extremamente sensíveis às mudanças na composição e estrutura da vegetação além de estarem envolvidas em muitas interações ecológicas dentro dos ecossistemas (Sawchik et al. 2003). Desempenham um papel fundamental na polinização em grandes altitudes, chegando a superar a polinização por abelhas em zonas mais elevadas (Arroyo et al. 1982) e representam cerca de 75% de todos os visitantes de flores da família Asteraceae (Mani & Saravanan 1999), uma das famílias mais comuns nos ambientes campestres montanhosos do Brasil (veja Giulietti et al. 1987).
A temperatura, umidade, pluviosidade e velocidade do vento são fatores climáticos que, reconhecidamente, afetam a comunidade de Lepidoptera (Brown & Freitas 2000, Brehm et al 2003, Stefanescu et al 2004, Bhardwaj et al. 2012).A sazonalidade climática e a variação espacial e temporal dos recursos alimentares são fatores cruciais que determinam a diversidade, composição e dispersão de comunidades de lepidópteros (Hill 1992, Darrault & Schlindwein 2002, Abrahamczik et al. 2011, Baguette et al. 2011). As borboletas são insetos amplamente distribuídos no globo e representadas por seis subfamílias, que possuem características bem distintas umas das outras, seja no habitat onde ocorrem, no ciclo de vida, no comportamento ou especificidade de plantas hospedeiras (Brown Jr 1992, Ferrer-Paris et al. 2013). Por possuírem relações tão estreitas com o habitat em que vivem, podem ser considerados bons indicadores ambientais, servindo como ferramenta para estudos de conservação (New et al. 1995).
A Cadeia do Espinhaço compreende um grupo de serras no sudeste brasileiro cuja extensão total é de 1100 km e possui altitudes entre 800 e 1700 m. Localizada na parte sul da Cadeia do Espinhaço encontra-se a Serra do Cipó, onde predominam os campos rupestres. Devido a particularidades edáficas, topográficas e climáticas, a flora desse ecossistema apresenta várias peculiaridades, como os altos graus de convergência morfológica, diversidade e endemismo (Negreiros et al. 2014, Echternacht et al. 2011). Essa formação vegetal montanhosa única está ameaçada (Costa et al. 1998, Ministério do Meio Ambiente 1999) devido à expansão urbana e agropecuária, queimadas, plantio
de eucalipto, retirada de plantas ornamentais, mineração e construção e pavimentação de estradas (Barbosa et al. 2010, Ribeiro & Freitas 2010, Negreiros et al. 2011).
Entre os animais conhecidos da Serra do Cipó apenas 32,6% (i.e. 251 espécies) são invertebrados, o que claramente ressalta a carência de levantamento de espécies desse grupo (Madeira et al. 2008). Entre a fauna de Lepidoptera ameaçada, a única espécie que se encontra nos domínios da Serra do Cipó é Nirodia belphegor (Riodinidae) (Brown 1993, Machado et al. 2008, Nascimento & Campos 2011), refletindo a escassez de estudos específicos sobre o grupo nesta região.
Uma das hipóteses mais citadas para explicar os padrões encontrados em gradientes altitudinais é a que considera os fatores climáticos responsáveis pela variação da diversidade. Em relação ao grupo estudado, a tolerância climática pode restringir a quantidade de espécies que podem sobreviver em diferentes elevações (Grytness & McCain 2007). No presente trabalho buscamos entender o padrão de distribuição espacial das espécies de borboletas nectarívoras em um ambiente montanhoso tropical, testando a hipótese de que fatores ambientais (bióticos e abióticos) relacionados com o gradiente altitudinal são responsáveis pela variação da diversidade, a riqueza, abundância e composição de borboletas nectarívoras. Também testamos a hipótese de a comunidade de borboletas tende a ficar mais semelhante entre as trilhas nas altitudes maiores do que em baixas altitudes.
MÉTODOS
Área de estudo
As amostragens foram realizadas em áreas de cerrado e campo rupestre na Serra do Cipó, localizada na porção sul da Cadeia do Espinhaço entre as coordenadas 19°15’ e 19°30’ S e 43°55’ W (Figura 1). A Serra do Cipó apresenta um clima do tipo Cwb de Köppen (clima mesotérmico com verões brandos e estação chuvosa no verão), com temperaturas médias entre 17,4 e 19,8ºC. A precipitação anual da região está em torno de 1500 mm, com um período chuvoso de novembro a janeiro, um período de transição pós-chuva de fevereiro a abril, uma época seca de maio a setembro e um período de transição pós-seca apenas em outubro (Madeira & Fernandes 1999). O solo da Serra do Cipó é arenoso, raso, com baixa capacidade de retenção de água, extremamente oligotrófico e com grande concentração de alumínio (Negreiros et al. 2008, 2011). As áreas de estudo localizam-se no Parque Nacional da Serra do Cipó e APA Morro da Pedreira, no município de Cardeal Mota, Minas Gerais.
Figura 1 – Mapa da Serra do Cipó, MG. Os pontos brancos representam os locais onde estão instaladas as torres meteorológicas (mapa produzido por F. Carvalho).
Desenho amostral e dados climáticos
Ao longo do gradiente de altitude na Serra do Cipó foram instaladas torres de monitoramento meteorológico equipadas com o data-logger Onset HOBO® U30. As torres foram distribuídas entre 800 e 1400m de altitude, uma a cada 100 m de altitude e distanciadas geograficamente em pelo menos 2km (Figura 1). Os seguintes parâmetros climáticos foram extraídos: temperatura e umidade do ar, velocidade do vento e radiação. Para as análises foram utilizadas as médias de cada uma dessas variáveis dos meses amostrados.
Amostragem
Para a coleta de borboletas foram demarcados, em cada uma das sete altitudes, três transectos de 250m espaçados em 500m, compreendendo assim uma unidade amostral. Cada transecto foi percorrido por dois amostradores durante duas horas e os indivíduos encontrados foram capturados com rede entomológica. Foram estabelecidos três horários para a captura, iniciando duas horas após o nascer do sol (às 8:00 h) e terminando até duas horas antes do pôr do sol (às 16:00 h). As coletas aconteceram nos
meses de janeiro, abril, julho e outubro de 2012 e janeiro, maio, agosto e outubro de 2013, contemplando assim períodos distintos do ano. Apenas borboletas nectarívoras foram utilizadas nesse estudo, excluindo todas as espécies frugívoras coletadas.
Os indivíduos capturados foram retirados individualmente, imediatamente sacrificados e colocados em envelopes de papel vegetal. Cada envelope conteve um espécime, sendo registrada a data, hora da coleta e ponto amostral. No laboratório os indivíduos foram montados com as asas esticadas, fixados com alfinete entomológico e posteriormente identificados até o menor nível taxonômico possível com auxílio de guias de campo e quando necessários foram enviados a especialistas. Os dados de diversidade vegetal foram extraídos de Mota et al. 2014. As espécies de lepidópteros foram identificadas por O. H. H. Mielke e M. Duarte.
Análises estatísticas
Todas as análises foram feitas utilizando o software R (R Development Core Team 2013), com exceção apenas da análise de cluster, onde foi utilizado o software Past. Devido à natureza dos dados, as análises dos modelos lineares generalizados foram feitas utilizando as distribuições de Poisson e Quasipoisson.
Para determinar a representatividade da amostragem calculamos uma curva de acumulação de espécies. A coleta estratificada em três transectos em cada um dos pontos amostrais permitiu comparar a riqueza de espécies e abundância das borboletas entre altitudes e com os fatores ambientais, com o uso de modelos lineares generalizados (GLM). Para construção dos GLMs utilizamos a riqueza e a abundância de borboletas acumulada por ponto e como variáveis explicativas utilizamos a altitude, os parâmetros abióticos fornecidos pelas torres meteorológicas (temperatura, umidade, velocidade do vento, radiação solar) e variáveis bióticas obtidas de Mota et al. 2014 (riqueza, abundância e altura das plantas). Todas as variáveis foram testadas no GLM, mas as que não tiveram significância estatística na variação da riqueza ou da abundância de borboletas foram retiradas uma a uma, a fim de simplificar o modelo, tornando-o mais parcimonioso.
Foi feita uma análise de co-inérica para determinar a relação entre as variáveis ambientais (bióticas e abióticas) e a comunidade de borboletas. Essa análise é utilizada para determinar se existe uma co-estrutura entre duas matrizes de dados, analisando simultaneamente as matrizes. A máxima covariância entre as matrizes significa a máxima correlação e simultaneamente o máximo desvio padrão entre os escores
ambientais e os escores faunísticos (Dolédec & Chessel 1994). A análise de co-inércia realizada para esse estudo foi baseada em uma PCA centrada utilizando a incidência das espécies de borboletas (127 espécies) e uma PCA (sete variáveis ambientais) em sete locais (sete pontos de altitude). Foi feito um teste de Monte-Carlo para apurar a significância da co-inércia. Foi utilizado o pacote ade4 (Oksanen et al. 2013)para a realização dessa análise.
Para testar a heterogeneidade da comunidade foi feita a partição multiplicativa da diversidade, uma abordagem mais apropriada para o estudo em questão, gerando um valor de β independente do valor de α (Baselga 2010). Jost (2007) propôs a utilização dos números equivalentes para o cálculo dos componentes de diversidade e demonstrou que seriam mais intuitivos e refletiriam a verdadeira diversidade, enquanto os índices clássicos não. Assim, utilizando os números equivalentes a partir da frequência das espécies, a diversidade beta foi calculada segundo a fórmula de Whittaker (1960). Para verificar se a comunidade era heterogênea ou homogênea, diferindo do acaso, foram criados modelos nulos. Para acessar a significância de cada componente da diversidade, a frequência de cada espécie foi aleatorizada dentro de cada altitude, preservando assim o seu tamanho. Esse processo foi repetido 10000 vezes para obter a distribuição nula de cada estimativa de diversidade em cada local. Cada conjunto de dados randomizados foi particionado em seus componentes, e a significância estatística (a probabilidade de obter um valor maior ou menor que a diversidade observada) de cada componente foi obtida a partir da proporção de valores nulos maiores ou menores que o valor observado. Essa análise foi realizada através do procedimento “multipart” do pacote vegan (Oksanen et al. 2013).
RESULTADOS
A comunidade de borboletas
Foram registrados 976 indivíduos de borboletas nectarívoras pertencentes a 127 espécies e treze subfamílias durante os dois anos de estudo. Seis famílias de borboletas nectarívoras diurnas foram amostradas, sendo identificadas 47 espécies de Hesperiidae, 33 de Lycaenidae, 14 de Nymphalidae, 5 de Papilionidae, 12 de Pieridae e 16 de Riodinidae (Tabela 1). A espécie mais comum foi Eurema elathea (Pieridae) com 125 indivíduos coletados, seguida por Hemiargus hanno (Lycaenidae) com 122 indivíduos coletados e Pyrisitia nise (Pieridae) com 75 indivíduos coletados. Estes indivíduos juntos somaram 33% do total das borboletas amostradas. Foram registradas 52 (40,9%)
espécies com apenas um indivíduo (singleton). Apenas quatro espécies ocorreram em todas as sete áreas: Hemiargus hanno, Junonia evarete (Nymphalidae), Eurema elathea e Phoebis sennae (Pieridae). Uma espécie nova, Pyrrhopyge sp.nv. (Hesperiidae), foi encontrada na altitude de 800m, dentro do Parque Nacional da Serra do Cipó (O. H. H. Mielke, com. pess.).
Tabela 1 – Espécies de borboletas nectarívoras, sua distribuição e frequência no gradiente altitudinal da Serra do Cipó, Brasil. A letra S representa a quantidade de espécies de cada nível taxonômico.
Altitude (m) 800 900 1000 1100 1200 1300 1400 Total Hesperiidae (S= 47) Eudaminae (S= 14) Chioides catillus 1 4 5 1 11 Cogia azila 3 3 Cogia calchas 2 2 1 1 6 Cogia hassan evansi 4 3 2 3 7 1 20 Epargyreus sp. 1 1 2 Phocides polybius 2 2 Typhedanus undulatus 1 1 2 Udranomia spitzi 4 4 1 4 1 14 Urbanus carmelita barra 2 2 Urbanus cindra 4 2 2 3 11 Urbanus dorantes 1 1 2 Urbanus evenus 3 2 5 Urbanus procne 1 1 2 Urbanus simplicius 1 1 Hesperiinae (S= 19) Chalcone briquenydan 1 1 2 Copaeodes jean favor 1 1 2 Hylephila phyleus 3 2 5 Hylephila sp. 1 1 Lerema caraca 1 1 Lerema veadeira 1 1 Panoquina bola 2 1 1 4 Panoquina peraea 7 7 Polites vibex catilina 1 1 2 Pompeius dares 1 1 Quasimellana mielkei 1 1 5 7 Synale metella 1 1 Thespieus homochromus 5 5 Vehilius inca 1 1 2
Vettius lucretius 1 1
Vidius nostra nostra 1 2 3
Vidius similis 1 1 2 Wallengrenia premnas 1 1 Xeniades chalestra 1 1 Pyrginae (S= 14) Chiomara basigutta 5 3 3 4 9 3 27 Elbella hegesipe 2 2 Gesta gesta 1 1 Gesta heteropterus 1 1 Gorgythion sp. 3 1 4 Heliopetes arsalte 1 1 4 2 8
Heliopetes macaira orbigera 1 3 1 1 1 7 Heliopetes omrina 5 1 4 3 1 2 16 Pyrgus orcus 12 3 6 7 2 30 Pyrrhopyge sp. nv. 1 1 Sophista latifasciata 1 2 3 Timochreon doria 1 1 Viola violella 2 2 4 Zopyrion evenor 4 1 5 Lycaenidae (S= 33) Polyommatinae (S= 2) Hemiargus hanno 61 23 13 21 2 1 1 122 Leptotes cassius 5 15 3 6 2 1 32 Theclinae (S= 31) Arcas ducalis 1 1 Cyanophrys herodotus 1 1 Evenus regalis 1 1 Pseudolycaena marsyas 1 1 Strymon cestri 1 1 Strymon mulucha 1 1 Theritas triquetra 1 1 Theclinae 1 1 1 Theclinae 2 1 1 2 Theclinae 3 1 1 Theclinae 4 1 1 Theclinae 5 1 1 Theclinae 6 1 1 Theclinae 7 1 1 Theclinae 8 2 3 5 Theclinae 9 1 1 2 Theclinae 10 4 5 9 Theclinae 11 1 2 3 Theclinae 12 3 2 2 1 2 10 Theclinae 13 1 1 2 Theclinae 14 1 3 3
Theclinae 15 1 1 Theclinae 16 1 1 2 4 Theclinae 17 2 2 Theclinae 18 1 1 Theclinae 19 1 1 Theclinae 20 1 1 Theclinae 21 1 1 Theclinae 22 1 1 2 Theclinae 23 2 2 Theclinae 24 2 2 Nymphalidae (S= 14) Danainae (S= 2) Danaus gilippus 1 3 5 9 Danaus plexippus 1 1 Heliconiinae (S= 3) Heliconius besckei 1 1 Heliconius erato 2 1 1 3 Heliconius ethilla 1 1 Ithomiinae (S= 1) Placidina euryanassa 1 1 Nymphalinae (S= 8) Anartia jatrophae 2 2 Eresia lansdorfi 1 1 Euptoieta hegesia 2 1 3 Junonia evarete 7 3 6 12 5 8 2 43 Tegosa claudina 1 1 2 Vanessa braziliensis 11 11 Vanessa myrinna 5 2 7 Vanessa virginiensis 1 1 Papilionidae (S= 5) Papilioninae (S= 5) Battus polydamas 1 1 Heraclides thoas 1 1 Parides anchises 1 1 Parides bunichus 6 17 3 3 8 36 Parides neophilus 1 1 Pieridae (S= 12) Coliadinae (S= 8) Anteos clorinde 1 1 Aphrissa statira 1 1 Eurema albula 1 1 Eurema elathea 73 30 6 12 2 1 1 125 Eurema phiale 2 1 3 Phoebis sennae 7 4 2 6 6 1 2 28 Pyrisitia leuce 1 2 1 1 5 Pyrisitia nise 11 12 10 35 4 3 63
Pierinae (S= 4) Ascia monuste 1 1 Cunizza hirlanda 1 1 Glutophrissa drusilla 2 1 3 Hesperocharis anguitia 1 1 2 Riodinidae (S= 16) Riodininae (S= 15) Anteros lectabilis 1 1 Ariconias glaphyra 8 5 4 11 28 Aricoris cf pasquita 1 1 Aricoris propitia 20 9 11 1 2 5 48 Aricoris tutana 4 8 12 Baeotis johannae 3 5 8 Chalodeta theodora 1 1 Dachetola azora 2 1 1 4 Emesis diogenia 5 5 1 2 13 Lemonias stalachtioides 2 2 4 Lyropteryx terpsichore 2 1 3 Nirodia belphegor 3 3 Stichelia bocchoris 5 5 Synargis galena 1 1 Synargis axenus 7 7 Synargis calyce 1 1 Total de indivíduos 285 207 114 158 80 88 45 977 Total de espécies 51 59 36 35 34 29 25 127
Apesar do esforço amostral de 336 horas-rede, a curva de acumulação de espécies ainda não indica uma tendência à assíntota. Portanto, novas espécies devem ser adicionadas à lista de borboletas nectarívoras da Serra do Cipó com a realização de mais amostragens (Figura 2).
Figura 2 – Curva de acumulação de espécies de borboletas nectarívoras da Serra do Cipó, MG. A área em cinza representa o desvio padrão dos valores médios.
Variação no gradiente altitudinal
Foram encontrados 24 estudos que analisaram a distribuição de borboletas em gradientes altitudinais, a partir de levantamento bibliográfico nas plataformas Web os Science e Google Scholar, utilizando as palavras-chaves “butterfly”, “altitudinal gradient” e “elevational gradient”. Esses estudos parecem não apontar uma resposta única, mas os padrões mais comuns são o decréscimo da riqueza com a altitude ou a maior riqueza em altitudes intermediárias (Tabela 2).
Tabela 2 – Estudos utilizando borboletas como modelos em gradientes altitudinais. Na coluna sobre os padrões: Baixo platô = riqueza não varia nas baixas altitudes, mas decresce nas altitudes maiores; Extremos = riqueza menor em altitudes intermediárias; Intermediário = riqueza maior em altitudes intermediárias, Negativo = riqueza decresce com aumento da altitude; Nenhum = nenhuma variação na riqueza ao longo do gradiente; Positivo = riqueza aumenta com a altitude.
País Taxon Gradiente Padrão Referência
México Papilionidae, Pieridae e Nymphalidae 100 - 3000 m Baixo platô Molina-Martinez et al. 2013
Indonésia Borboletas 1600 - 2080 m Extremos Tati-Subahar et al. 2007
Espanha Borboletas 1110 - 2000 m Intermediário Sanchez-Rodriguez & Baz 1995
Espanha Borboletas 520 - 1330 m Intermediário Gutiérrez 1997
Estados Unidos Borboletas 1917 - 3272 m Intermediário Fleishman et al. 1998
Ilhas Comores
Borboletas endêmicas (Papilionidae, Pieridae e Nymphalidae)
0 - 1400 m Intermediário Lewis et al 1998
Venezuela Satyrinae (Nymphalidae)
2250 - 3025 m Intermediário Pyrcz & Wojtusiak 2002
México Borboletas 1900 - 3800 m Intermediário Luna-Reyes & Llorente-Bousquets 2004
Espanha Borboletas 620 - 2040 m Intermediário Wilson et al. 2007
Espanha Borboletas 596 - 2260 m Intermediário Illán et al. 2010
Israel Borboletas 500 - 2200 m Intermediário Levanoni et al. 2011
Espanha Borboletas 0 - 1930 m Intermediário Stefanescu et al. 2011
Itália Borboletas 0 - 1500 m Intermediário Dainese & Poldini 2012
Chile Borboletas 3000 - 4850 Intermediário Despland et al. 2012
Alemanha Borboletas e mariposas 340 - 750 m Intermediário Wagner et al. 2013
México Borboletas 300 - 2450 m Negativo Vargas-Fernández et al. 1992
Ilhas Comores
Borboletas não endêmicas
(Papilionidae, Pieridae e Nymphalidae)
0 - 1400 m Negativo Lewis et al. 1998
Índia Borboletas 1780 - 3600 m Negativo Chettri 2010
Áustria Borboletas 2050 - 3200 m Negativo Schnepf 2010
Himalaia Borboletas 900 - 3500 m Negativo Bhardwaj et al. 2012
Brasil Hesperiidae 900 - 1800 m Negativo Carneiro et al. 2014
Chile Borboletas 2200 - 3600 m Nenhum Arroyo et al. 1982
Equador Satyrinae (Nymphalidae) 1600 - 2600 m Positivo Pyrcz et al. 2009
No presente estudo, a riqueza de espécies de borboletas nectarívoras diminuiu monotonicamente com o aumento da altitude (p<0,001; Figura 3). A abundância de indivíduos seguiu o mesmo padrão, com menor quantidade de borboletas registradas nas maiores elevações (p<0,001; Figura 3).
Figura 3 – Riqueza (círculo preenchido e linha contínua) e abundância (círculo aberto e linha tracejada) de borboletas distribuídas no gradiente altitudinal na Serra do Cipó, MG.
Metade das famílias apresentaram um padrão de decréscimo da riqueza com a altitude [Hesperiidae (p=0,007; Figura 4a), Lycaenidae (p=0,017, Figura 4b) e Papilionidae (p=0,009; Figura 4d)]. A riqueza dessas famílias somadas representa aproximadamente 67% da riqueza total da comunidade. As demais famílias não apresentaram variação da riqueza de espécies com a altitude: Nymphalidae (p=0,35; Figura 4c), Pieridae (p=0,14; Figura 4e) e Riodinidae (p=0,10; Figura 4f). Não foi encontrada nenhuma espécie pertencente à família Papilionidae no ponto mais elevado (1400m de altitude). Em relação à abundância de indivíduos, houve um decréscimo com o aumento da altitude nas famílias Hesperiidae (p<0,001; Figura 4a), Lycaenidae
(p<0,001; Figura 4b), Pieridae (p=0,01; Figura 4e) e Riodinidae (p=0,001; Figura 4f). A quantidade de indivíduos dessas famílias somadas representa aproximadamente 87% da abundância total da comunidade. Não apresentaram variação na abundância conforme o aumento da altitude as famílias Nymphalidae (p=0,96; Figura 4c) e Papilionidae (p=0,16; Figura 4d).
Figura 4 – Variação na riqueza de espécies (círculos preenchidos e linha contínua) e abundância de indivíduos (círculo vazio e linha tracejada) de famílias de borboletas nectarívoras [a) Hesperiidae, b) Lycaenidae, c) Nymphalidae, d) Papilionidae, e) Pieridae e f) Riodinidae] em cada altitude amostrada na Serra do Cipó, MG.
Hesperiidae foi a família mais representativa nesse estudo. Foram capturados indivíduos pertencentes a três subfamílias, sendo Hesperiinae a mais rica, com 19 espécies, seguida de Eudaminae e Pyrginae, com 14 espécies cada uma. Em relação à distribuição dessas subfamílias ao longo do gradiente altitudinal, não foi observada o decréscimo da riqueza de nenhuma delas separadamente. Porém, a abundância de Eudamiinae (p=0,01) e Pyrginae (p<0,001) decresceu com a elevação.
Dados climáticos
De acordo com os dados obtidos pelas estações meteorológicas instaladas na Serra do Cipó pode-se observar que o ano de 2012 teve temperaturas ligeiramente menores que o ano de 2013, com um período de frio de abril a agosto. A umidade relativa também foi menor no ano de 2012 (Figura 5). Comparando com a média de dez anos de dados climáticos da área de estudo feita por Madeira e Fernandes (1999), o ano de 2012 pode ser considerado atípico, já o ano de 2013 seguiu o padrão geral, com temperaturas mais amenas e menor umidade relativa durante a época seca (junho a outubro).
Figura 5– Variação temporal da temperatura média (quadrado com linha contínua), temperatura mínima (círculo com linha pontilhada), temperatura máxima (triângulo com
linha tracejada) e umidade (barras) ao longo de dois anos de estudo na Serra do Cipó, MG.
Houve uma queda na temperatura e aumento da umidade ao longo do gradiente altitudinal (Figura 6a). A velocidade do vento aumentou a partir de 1200 m de altitude, enquanto que a radiação solar só diminuiu na altitude de 1400 m (Figura 6b).
Figura 6– a) Temperatura média (quadrado com linha contínua), temperatura mínima (círculo com linha pontilhada), temperatura máxima (triângulo com linha tracejada), umidade (barras) e b) velocidade do vento (quadrado com linha contínua) e radiação solar (círculo com linha tracejada) ao longo de dois anos de estudo na Serra do Cipó, MG.
a
Mecanismos envolvidos no padrão altitudinal
Entre as variáveis abióticas selecionadas para o modelo (temperatura, velocidade do vento, umidade e radiação), a única que influenciou a variação da riqueza de espécies foi a temperatura média (p<0,002). Para a abundância de borboletas nectarívoras (p<0,001; Figura 7) a temperatura média também foi o único fator abiótico que influenciou a variação no gradiente altitudinal.
Figura 7 – Riqueza (círculo preenchido e linha contínua) e abundância (círculo vazio e linha tracejada) de borboletas nectarívoras em relação à temperatura na Serra do Cipó, Brasil.
Dessa forma foram analisados mais minuciosamente os dados de temperatura, considerando a temperatura mínima, temperatura máxima, temperatura média e amplitude térmica. Desses, apenas a temperatura média continuou influenciando tanto a riqueza quanto a abundância de borboletas ao longo do gradiente altitudinal.
Entre as variáveis bióticas utilizadas (abundância, riqueza e altura de plantas) a riqueza e a abundância de plantas influenciou a variação da riqueza (p=0,001 e p=0,02 respectivamente). Em abundância de borboletas nectarívoras, apenas a riqueza de plantas influenciou (p=0,009). Porém, quando o modelo é feito utilizando a temperatura e a riqueza de plantas como resposta da variação na riqueza e na abundância de borboletas nectarívoras, apenas a temperatura mostrou influência no padrão.
Foi observado uma forte co-estrutura entre as matrizes das variáveis ambientais e da comunidade (RV=0,76 e p=0,003), revelando uma significativa relação entre o ambiente e a composição da comunidade de borboletas nectarívoras. O eixo I da
co-inércia explicou 89,9% da co-inércia total. Do lado positivo do eixo I da co-co-inércia estão as áreas relativamente mais quentes e secas com maior radiação, riqueza de plantas e plantas mais altas, e menor velocidade do vento (Figura 8a). Desse lado do eixo estão espécies como Ariconias glaphyra, Chiomara basigutta, Aricoris propitia, Emesis diogenia, Pyrisitia nise, Baeotis johannae, Phoebis sennae, Parides bunichus, Leptotes cassius, Hemiargus hanno, Eurema elathea, Pyrgus orcus, Udranomia spitzi, Urbanus cindra, Viola violella, Gorgythion sp. e Euptoieta hegesia (Figura 8b). Em contraste, do lado negativo estão as áreas mais frias e úmidas, com maior velocidade do vento, menor radiação, menor riqueza de plantas e plantas mais baixas (Figura 8a). As espécies que se posicionaram desse lado do eixo I foram Vanessa braziliensis, Cogia azila, Stichelia bocchoris, Lyropteryx terpsichore, Cogia hassan evansi, Quasimellana mielkei, Nirodia belphegor, Panoquina peraea e Thespieus homochromus, (Figura 8b). As demais espécies tiveram pouca relação com o eixo I da co-inércia.
Figura 8 – Co-estrutura entre comunidade de borboletas nectarívoras e as variáveis ambientais ao longo de um gradiente altitudinal na Serra do Cipó, MG. Coordenadas no eixo I da análise de co-inércia da: a) variáveis ambientais e b) espécies de borboletas nectarívoras. Em a, Umid= umidade, Vento = velocidade do vento, Apl = abundância de plantas, Rad = radiação, Rpl = riqueza de plantas, Altp = altura das plantas e Temp = temperatura.
A correlação entre o eixo I da co-inércia e a altitude foi significativa (r = 0,94; p = 0,001) indicando uma gradual mudança da comunidade de borboletas, bem como das variáveis ambientais que a estruturam, com a altitude (Figura 9). Além disso, estes dados reforçam a indicação de que a composição de espécies muda conforme o aumento da altitude, porém as altitudes intermediárias (de 1000 a 1200 m) apresentaram coordenadas semelhantes, indicando que tanto as comunidades de espécies quanto as características ambientais desses locais são semelhantes.
Figura 9 – Correlação de Pearson entre o eixo I da co-inércia e o gradiente de altitude da Serra do Cipó, MG.
Analisando cada ponto ao longo do gradiente, o componente αobservada foi sempre
maior que o α esperado pelo modelo nulo, enquanto que a diversidade βobservada foi
cada altitude. A única exceção foi em 1400m de altitude, onde não houve diferença entre as diversidades αobservada e αesperada e βobservada e βesperada (Tabela 3).
Tabela 3 – Partição multiplicativa da diversidade de borboletas nectarívoras no gradiente altitudinal da Serra do Cipó, Brasil.
Altitude Componente da diversidade Observado Esperado p
800m α 28.00 22.41 <0,01 β 1.61 2.01 <0,01 γ 45.03 45.03 900m α 29.00 24.05 <0,01 β 1.79 2.16 <0,01 γ 51.92 1000m α 18.00 15.24 <0,01 β 1.88 2.23 <0,01 γ 33.90 1100m α 20.00 15.77 <0,01 β 1.56 1.98 <0,01 γ 31.13 1200m α 16.33 13.84 <0,01 β 1.88 2.22 <0,01 γ 30.71 1300m α 14.67 12.16 <0,01 β 1.76 2.13 <0,01 γ 25.85 1400m α 10.00 9.19 N.S. β 2.34 2.55 N.S. γ 23.40
A diversidade αobservada (p=0,001), αesperada (p=0,002), e a diversidade γ (p=0,005)
decrescerem com o aumento da altitude (Figura 10 a). Porém nem a diversidade βobservada
(p=0,12) nem a diversidade βesperada (p=0,12) seguiram o mesmo padrão (Figura 10b).
Apesar disso, o β foi maior no ponto mais elevado (β=2,34) do que em altitudes menos elevadas (β=1,61 para 800m e β=1,79 para 900m). O local que apresentou o menor β foi o ponto localizado a 1100m de altitude (β=1,56).
Figura 10 – a) Diversidade αobservada (círculo fechado e linha tracejada), αesperada (círculo
aberto e linha tracejada) e γ (triângulo e linha contínua) e b) diversidade βobservada
(círculo fechado) e βesperada (círculo aberto) ao longo do gradiente altitudinal da Serra do
Cipó, MG.
DISCUSSÃO
A quantidade de espécies encontradas nesse estudo é similar a outros levantamentos realizados em ambientes campestres brasileiros (Iserhard et al. 2010,
Dolibaina et al. 2011, Carneiro et al. 2014). Dentre as espécies coletadas, 61 (48%) são consideradas típicas de ambientes abertos ou já foram registradas em outros ambientes campestres (Callaghan 1982, Mielke & Casagrande 1991, Brown 1993, Hall 2002, Marchiori & Romanowski 2006, Mielke et al. 2008, Iserhard et al. 2010, Dolibaina et al. 2011, Kaminski et al. 2012, Kaminski & Carvalho-Filho 2012).
O padrão de distribuição das espécies de borboletas nectarívoras ao longo do gradiente altitudinal na Serra do Cipó seguiu o padrão negativo, ou seja, houve um decréscimo monotônico na riqueza e abundância com o aumento da altitude. Esse resultado corrobora outros estudos com lepidópteros em outras regiões do globo (Vargas-Fernandez 1992, Camero & Calderon 2007, Schnepf 2010, Carneiro et al. 2014). A maior riqueza da vegetação em altitudes menores pode ser indicador de maior quantidade de recursos e nichos encontrados em altitudes mais baixas (e.g., Brown & Freitas 2000, García-Barros 2000, Mota et al. 2014). A temperatura também aumenta em altitudes inferiores, influenciando positivamente na quantidade de espécies de borboletas (Molina-Martinez et al. 2013). Porém, analisando separadamente as famílias de borboletas, foram observadas diferentes respostas à altitude, onde apenas três (Hesperiidae, Lycaenidae e Papilionidae) mostraram variação de riqueza ao longo do gradiente. A maioria das espécies da família Lycaenidae tem tamanho corporal pequeno (New 1993) e como o tamanho corporal das borboletas está negativamente relacionado com a temperatura (García Barros 2000) é possível que uma resposta ao estresse ambiental nas altas altitudes seja a diminuição da riqueza dessa família. A família Hesperiidae apresenta uma alta taxa de endemismo nesses locais. De fato, no presente estudo das 47 espécies coletadas, 34 (72%) são comumente encontradas em campos ou áreas abertas (Mielke & Casagrande 1991, Mielke et al. 2008, Dolibaina et al. 2011, Carneiro 2012). A família Nymphalidae (14 espécies, 11% da riqueza total) foi a única que não apresentou variação nem da abundância nem da riqueza de espécies ao longo do gradiente. A espécie Junonia evarete foi encontrada em todas as altitudes, indicando ser altamente tolerante à variação da temperatura experimentada no gradiente altitudinal da Serra do Cipó. Além disso, Vanessa braziliensis, outra representante da família Nymphalidae, foi coletada apenas na altitude mais elevada, com um comportamento típico de hilltopping (Shields 1967). Assim, a distribuição dessa família parece ser influenciada por outros fatores, além da altitude testada nesse estudo.
A temperatura é um fator preponderante na vida dos insetos, regulando e atuando diretamente na sua fisiologia, metabolismo, ciclo de vida, comportamento,
desenvolvimento e sobrevivência (Speight et al. 2008). A temperatura influencia a distribuição de vários grupos de invertebrados em gradientes altitudinais (Jacobsen et al. 1997, Bale et al. 2002, Sanders et al. 2007), incluindo borboletas (Molina-Martinez 2013). Nesse estudo, esse foi o fator que mais influenciou a estruturação da comunidade de borboletas nectarívoras da Serra do Cipó. Assim, a temperatura parece ser o principal determinante ambiental, direcionando a diversidade e definindo padrões de ocorrência de borboletas nessas montanhas do sudeste brasileiro.
Apesar da extensa documentação sobre a intrínseca relação entre borboletas e a vegetação (Gilbert 1971, Chew 1975, Smiley 1978, Dennis et al. 2004, Ferrer-Paris et al. 2013), no presente estudo ela parece atuar de forma secundária na diversidade de borboletas nectarívoras. Como a diversidade florística também decresce no gradiente altitudinal da Serra do Cipó (Mota et al. 2014) a temperatura também é um filtro ambiental para a comunidade de plantas. Dessa forma, a diversidade de plantas estaria indiretamente associada à diversidade de borboletas nectarívoras, pois ambas seriam afetadas pela mesma pressão ambiental. No entanto, estudos com maior detalhamento das interações entre essas borboletas e as plantas hospedeiras podem fornecer informações mais precisas e revelar interessantes padrões ecológicos.
A fauna de Lepidoptera das montanhas neotropicais é pouco conhecida, o que dificulta o reconhecimento e a determinação do status de ameaça e endemismo desse componente da biodiversidade. O presente estudo corrobora esta afirmativa, pois os registros evidenciam que algumas espécies de borboletas podem estar ameaçadas, enquanto outras tem pequenas áreas de distribuição, sendo portanto especialmente vulneráveis. Por exemplo, Arcas ducalis (Lycaenidae) encontrada neste estudo é uma espécie restrita a topos de morro de vegetação preservada do sul e sudeste brasileiro (Nicolay 1971, Brown Jr. 1992, 1993), que, apesar de não figurar na lista de espécies ameaçadas do estado de Minas Gerais (Casagrande et al. 1998) está presente nas listas dos estados de São Paulo (Brown Jr & Freitas 1999), Paraná (Casagrande & Mielke 1995) e Rio de Janeiro (Otero et al. 2000). Outro caso é o da espécie Nirodia belphegor (Riodinidae), com três indivíduos coletados em apenas um local a 1300 m de altitude. Essa espécie consta na lista da fauna ameaçada de extinção do Brasil (Machado et al. 2008) e é classificada como EN (ameaçada) pela IUCN. Embora conste que ambas as espécies foram categorizadas como ameaçadas principalmente devido à degradação e modificação do habitat, este estudo acrescentou novos pontos de ocorrência para as mesmas. Há, portanto, a necessidade de estudos mais detalhados com essas espécies
ameaçadas assim como a aplicação de políticas eficazes para a preservação dos habitats onde ocorrem (Brown Jr 1993, Freitas & Marini-Filho 2011). Um aspecto de grande relevância é o aprofundamento do conhecimento sobre as plantas hospedeiras e história natural das espécies de lepidópteros da região incluindo estudos populacionais nesses ambientes já ameaçados de campo rupestre (veja Barbosa et al. 2010, Fernandes & Barbosa 2013).
A análise de co-inércia indicou que espécies pouco estudadas, como Lyropteryx terspichore (Riodinidae), Cogia azila e Quasimellana mielkei (Hesperiidae) tiveram uma forte especificidade para habitats campestres mais úmidos, frios e com ventos mais fortes, os quais ocorrem predominantemente nas altitudes mais elevadas. Essas espécies e outras que apresentaram forte relação com esse eixo do gráfico são espécies típicas de ambientes montanhosos (Burns 1994, Carneiro 2012). Em contraposição, espécies com maior afinidade a ambientes mais quentes, secos e com menos vento, que ocorrem nas terras mais baixas, possuem sua biologia muito mais estudada. Dessas, muitas são espécies amplamente distribuídas, que ocorrem tanto em ambientes abertos quanto em matas fechadas ou mesmo ambientes ruderais, como Hemiargus hanno, Leptotes cassius (Lycaenidae), Pyrisitia nise, Eurema elathea (Pieridae) e Ariconias glaphyra (Riodinidae) (Brown Jr. 1992). Estes dados evidenciam mais uma vez a importância dos ambientes campestres montanhosos para a conservação de espécies e interações ecológicas.
Apesar de existirem grandes eventos de migração em algumas espécies (Urquhar 1960, Baker 1969), algumas borboletas são sedentárias ou possuem pouca movimentação, estando boa parte da vida restritas a locais onde ocorre sua planta hospedeira (Erlich & Raven 1964, Beirão et al. 2012) ou devido a fatores comportamentais (Erlich 1961). As borboletas também são muito sensíveis às mudanças ambientais, o que pode ser uma barreira para seu deslocamento no gradiente amostrado, tornando as comunidades mais homogêneas em cada faixa altitudinal. Embora as diversidades α e γ tenham decrescido ao longo do gradiente, a diversidade β não decresceu, ou seja, não houve uma tendência à homogeneização da comunidade, diferindo de outros estudos (Kraft et al 2011, Mori et al 2011). A maior diversidade β encontrada a 1400m de altitude pode ser devido à presença de capões, que são ilhas com formações vegetacionais similares à Mata Atlântica (Giulietti & Pirani 1997), que são capazes de abrigar uma comunidade de borboletas completamente distinta daquela encontrada nas áreas campestres. Nestes capões de mata podem ocorrer espécies
restritas a esta altitude como A. ducalis e Evenus regalis coletadas nessa faixa altitudinal.
De acordo com os dados obtidos ao longo de dois anos de pesquisa, observou-se que houve uma redução média de temperatura de 0,85ºC a cada 100m de elevação, valor um pouco maior que o padrão de 0,6ºC. Uma das respostas biológicas esperadas para espécies de montanha frente ao aquecimento global é o deslocamento vertical das espécies (Parmesan et al 1999, Wilson et al 2007, Colwell et al 2008). Dessa forma, espécies que estão distribuídas em altitudes inferiores podem se deslocar para altitudes mais elevadas, enquanto aquelas espécies restritas a topos de montanha serão excluídas (Parmesan & Yohe 2003) ocorrendo também empobrecimento da diversidade em baixas altitudes (Wilson et al 2007, Colwell et al 2008). Topos de morro podem ser o habitat de espécies endêmicas ou de localização restrita, como na espécie A. ducalis, encontrada apenas à 1400 m de altitude. Além dessa, foram encontradas oito espécies exclusivas localmente a 1200 m de altitude (incluindo a ameaçada N. belphegor), oito espécies exclusivas a 1300 m de altitude e 11 espécies exclusivas do local a 1400 m de altitude. Frente um cenário de mudanças climáticas, é possível que várias espécies desta região possam vir a figurar em alguma categoria de vulnerabilidade ou mesmo tornar-se extintas, não obstante a possibilidade de migração para altitudes superiores nesta cadeia de montanhas. Mas independentemente dos fatos e evidências do aumento de eventos relacionados a mudanças climáticas na região (veja Fernandes et al. 2011), estudos sobre a historia natural das espécies de borboletas e suas interações ecológicas são fundamentais para subsidiar planos de conservação das espécies e habitats nestas diversas montanhas tropicais. Embora seja difícil prever com exatidão o que irá acontecer com a comunidade de borboletas nectarívoras da Serra do Cipó diante das ameaças, seja pela mudança no uso da terra ou pelas mudanças climáticas, o presente estudo representa o passo inicial na busca de padrões e respostas, estimulando trabalhos que elucidem como as interações entre as borboletas e o ambiente podem ser afetadas em diferentes escalas futuramente e fornecendo embasamento para estratégias de conservação dos campos rupestres.
Baseado nos resultados desse estudo, evidenciamos o papel fundamental dos ambientes montanhosos na biodiversidade de borboletas. O mosaico formado pela presença de regiões de matas e de campo em elevadas altitudes na Serra do Cipó revela uma alta importância biológica desse local, destacando a importância da conservação de áreas elevadas.
AGRADECIMENTOS
Agradecemos ao Diego Dolibaina e Fernando Dias pela identificação de espécies. Ao Parque Nacional da Serra do Cipó, Pousada Serra Morena, Cedro Cachoeira Indústria Têxtil, Reserva Vellozia e Pousada Pedra do Elefante pelo apoio logístico. Também ao CNPq (Proc. 403781/2012-4 e Proc. 457519/2012-6) e à Fapemig
(Proc. APQ-02158-10) pelos financiamentos de bolsa e projetos.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Abrahamczyk, S.; Kluge, J.; Gareca, Y.; Reichle, S.; Kessler, M. (2011) The influence of climatic seasonality on the diversity of different tropical pollinator groups. PlosOne, 6: 1 – 9.
Anderson M. J. (2001) A new method for non-parametric multivariate analysis of variance. Austral Ecology, 26: 32 – 46.
Arroyo, M.T.K.; Primack, R.; Armesto, J. (1982) Community studies in pollination ecology in the high temperate Andes of central Chile. I pollination mechanisms and altitudinal variation. American Journal of Botany, 69: 82 – 97.
Baguette, M.; Clobert, J.; Schtickzelle, N. (2011) Metapopulation dynamics of the bog fritillary butterfly: experimental changes in habitat quality induced negative density-dependent dispersal. Ecography, 34: 170 – 176.
Bale, J., Masters, G., Hodkinson, I., Awmack, C., Bezemer, T., Brown, V., Butterfield, J., Buse, A., Coulson, J., Farrar, J., Good, J.E.G., Harrignton, R., Hartley, R., Jones, T.H., Lindroth, L.R., Press, M.C., Symrnioudis, I., Watt, A.D., Whittaker, J.B. (2002) Herbivory in global climate change research: direct effects of rising temperature on insect herbivores. Global Change Biology, 8: 1 – 16.
Barbosa, N.P.U.; Fernandes, G.W.; Carneiro, M.A.A.; Júnior, L.A.C. (2010) Distribution of non-native invasive species and soil properties in proximity to paved roads and unpaved roads in a quartzitic mountainous grassland of southeastern Brazil (rupestrian fields). Biological Invasions, 12: 3745 – 3755.
Baselga, A. (2010) Multiplicative partition of true diversity yields independent alpha and beta components; additive partition does not. Ecology, 91: 1974 – 1981.
Beirão, M.V.; Campos-Neto, F.C.; Pimenta, I.A.; Freitas, A.V.L. (2012 Population biology and natural history of Parides burchellanus (Papilionidae: Papilioninae:
Troidini), an endangered Brazilian butterfly. Annals of the Entomological Society of America, 105: 36 – 43.
Bhardwaj, M.; Uniyal, V.P.; Sanyal, A.K.; Singh, A.P. (2012) Butterfly communities along an elevational gradient in the Tons valley, Western Himalayas: Implications of rapid assessment for insect conservation. Journal of Asia-Pacific Entomology, 15: 207 – 217.
Brehm, G.; Homeier, J.; Fiedler, K. (2003) Beta diversity of geometrid moths (Lepidoptera: Geometridae) in an Andean montane rainforest. Diversity and Distributions, 9: 351 – 366.
Brown Jr, K.S. (1992) Borboletas da Serra do Japi: diversidade, habitats, recursos alimentares e variação temporal. História Natural da Serra do Japi: ecologia e preservação de uma área florestal no Sudeste do Brasil. (ed by: Morellato, L.P.C. ) pp.142 – 187. Editora Unicamp.
Brown Jr, K.S. (1993) South America: Selected species. Conservation Biology of Lycaenidae (Butterfly). New, T.R.(ed.), IUCN.
Brown Jr, K.S. & Freitas, A.V.L. (1999) Lepidoptera. Biodiversidade do Estado de São Paulo, Brasil: síntese do conhecimento ao final do século XX – invertebrados terrestres. Joly, C.A. & Bicudo, C.E.M.(eds.). FAPESP. 279 p.
Brown Jr, K.S. & Freitas, A.V.L. (2000) Atlantic forest butterflies: indicators for landscape conservation. Biotropica, 32: 934 – 956.
Burns, J.M. (1994). Genitalia at the generic level: Atrytone restricted, Anatrytone resurrected, new genus Quasimellana-and yes! We have no Mellanas (Hesperiidae). Journal of Lepidopterists Society, 48: 273 – 337.
Callaghan, C.J. (1982) A study of isolating mechanisms among Neotropical butterflies of the subfamily Riodininae. Journal of Research on the Lepidoptera, 21: 159 – 176.
Camero, E., Calderón, A.M. (2007) Comunidad de mariposas diurnas (Lepidoptera:Rhopalocera) em un gradiente altitudinal del canon del rio Combeima-Tollma, Colombia. Acta Biológica Colombiana, 12: 95 – 110.
Carneiro, E. (2012) Padrões de diversidade e distribuição de Hesperiidae (Lepidoptera) na Serra do Mar paranaense, Paraná, Brasil, e as relações macroecológicas das áreas campestres da América do Sul segundo sua composição. Thesis. Universidade Federal do Paraná, UFPR. 156 p.
Carneiro, E.; Mielke, O.H.H.; Casagrande, M.M.; Fiedler, K. (2014) Skipper richness (Hesperiidae) along elevational gradients in Brazilian Atlantic Forest. Neotropical Entomology, 43: 27 – 38.
Casagrande, M.M. & Mielke, O.H.H. (1995) Borboletas ameaçadas de extinção no Paraná. Lista vermelha de animais ameaçados de extinção no Estado do Paraná. Secretaria de Estado do Meio Ambiente.
Casagrande, M.M.; Mielke, O.H.H.; Brown Jr, K.S. (1998) Borboletas (Lepidoptera) ameaçadas de extinção em Minas Gerais, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia,
15: 241 – 259.
Chettri, N. (2010) Cross-taxon congruence in a trekking corridor of Sikkim Himalayas: Surrogate analysis for conservation planning. Journal for Nature Conservation,
18: 75 – 88.
Chew, F.S. (1975) Coevolution of pierid butterflies and their cruciferous food plants. I The relative quality of available resources. Oecologia, 20: 117 – 127.
Colwell, R.K.; Brehm, G.; Cardelús, C.L.; Gilman, A.C.; Longino, J.T. (2008) Global warming, elevational range shifts, and lowland biotic attrition in the wet tropics. Science, 322: 258 – 261.
Costa, C.M.R.; Hermann, G.C.S.; Martins, C.S.; Lins, L.V.; Lamas, I.R. (1998) Biodiversidade em Minas Gerais: um altas para sua conservação. Fundação Biodiversitas.
Dainese, M., Poldini, L. (2012). Plant and animal diversity in a region of the Southern Alps: the role of environmental and spatial processes. Landscape Ecology, 27: 417 – 431.
Darrault, R.O. &Schlindwein, C. (2002) Esfingídeos (Lepidoptera, Sphingidae) no Tabuleiro Paraibano, nordeste do Brasil: abundância, riqueza e relação com plantas esfingófilas. Revista Brasileira de Zoologia, 19: 429 – 443.
Dennis, R.L.H.; Hodgson, J.G.; Grenyer, R. Shreeve1, T.G.; Roy, D.B. (2004) Host plants and butterfly biology. Do host-plant strategies drive butterfly status? Ecological Entomology, 29: 12 – 26.
Despland, E., Humire, R., Martín, S.S. (2012) Species richness and phenology of butterflies along an altitude gradient in the desert of northern Chile. Arctic, Antarctic, and Alpine Research, 44: 423 – 431.
DeVries, P.J. (1985) Hostplant records and natural history on Costa Rican butterflies (Papilionidae, Pieridae e Nymphalidae). The Journal of Research on the Lepidoptera, 24: 290 – 333.
Dolédec, S. & Chessel, D. (1994) Co-inertia analysis: an alternative method for studying species-environment relationships. Freshwater Biology, 31: 277 – 294.
Dolibaina, D.R.; Mielke, O.H.H.; Casagrande, M.M. (2011) Borboletas (Papilionoidea e Hesperioidea) de Guarapuava e arredores, Paraná, Brasil: um inventário com base em 63 anos de registros. Biota Neotropica, 11: 341 – 354.
Dufrêne, M., Legendre, P. (1997) Species assemblages and indicator species: the need for a Xexible asymmet-rical approach. Ecological Monographs, 67: 345 – 366.
Echternacht, L., Trovó, M., Oliveira, C.T., Pirani, J.R. (2011) Areas of endemism in the Espinhaço Range in Minas Gerais, Brazil. Flora, 206: 782–791.
Erlich, P.R. (1961) Intrinsic barriers to dispersal in checkerspot butterfly. Science, 134: 108 – 109.
Erlich, P.R. & Raven, P.H. (1964) Butterflies and plants: a study in coevolution. Evolution, 18: 586 – 608.
Fernandes, G.W. & Price, P. (1988) Biogeographical gradients in galling species richness. Oecologia, 76: 161 – 167.
Fernandes, G.W. & Price, P. (1991) Comparisons of tropical and temperate galling species richness: the roles of environmental harshness and plant nutrient status. Plant-animal interactions: evolutionary ecology in tropical and temperate regions. P. W. Price; T.M. Lewinsohn; G.W. Fernandes; W W Benson. (org.). Wiley & Sons, New York.
Fernandes, G. W., Oki, Y., Sanchez-Azofeifa, A., Faccion, G., & Amaro-Arruda, H. C. (2011). Hail impact on leaves and endophytes of the endemic threatened Coccoloba cereifera (Polygonaceae). Plant Ecology, 212: 1687-1697.
Fernandes , G.W. & Barbosa N.P.U. (2013) Bombas relógio que ameaçam a Natureza em Minas Gerais. Scientific American Brasil, 60 – 61.
Ferrer-Paris, J.R.; Sánchez-Mercado, A.; Viloria, A.L.; Donaldson, J. (2013) Congruence and diversity of butterfly-host plant associations at higher taxonomic levels. PlosOne, 8: 1 – 15.
Fleishman, E., Austin, G.T., Wiess, A.D. (1998) An empirical test of Rapoport’s rule: elevational gradients in montane butterfly communities. Ecology, 79: 2482 – 2493.
Freitas, A.V.L. & Marini-Filho, O.J. (2011) Plano de ação nacional para a conservação dos lepidópteros. ICMBio. 124 p.
García-Barros, E. (2000) Body size, egg size, and their interspecific relationships with ecological and life history traits in butterflies (Lepidoptera: Papilionoidea, Hesperioidea). Biological Journal of the Linnean Society, 70: 251 – 284.
Gilbert, L.E. (1971) Butterfly-plant coevolution: has Passiflora adenopoda won the selectional race with heliconiine butterflies? Science, 172: 585 – 586.
Giulietti, A.M.; Menezes, N.L.; Pirani, J.R.; Meguro, M.; Wanderley, M.G.L. (1987) Flora da Serra do Cipó, Minas Gerais: caracterização e lista das espécies. Boletim de Botânica da Universidade de São Paulo, 9: 1 – 151.
Giulietti, A.M.; Pirani, J.R.; Harley, R.M. (1997) Espinhaço range region: eastern Brazil. Centre of plants diversity: a guide and strategy for their conservation. Davis, S.D.; Herrera-MacBryde, V.H.H.; Villa-Lobos. J.; Hamilton, A.C.(eds.). World Conservation Union, Cambridge.
Gutiérrez, D. (1997) Importance of historical factors on species richness and composition of butterfly assemblages (Lepidoptera: Rhopalocera) in a northern Iberian mountain range. Journal of Biogeography, 24: 77 – 88.
Grytness, J.A. & McCain, C.M. (2007) Elevational trends in biodiversity. Encyclopedia of Biodiversity. Levin, S. (ed.). Elsevier, Amsterdam.
Hall, J.P.W. (2002) A review of Chalodeta Stichel with a revision of the chelonis group (Lepidoptera: Riodinidae). Proceedings of the Entomological Society of Washington, 104: 376 – 389.
Hill, C.J. (1992) Temporal changes in abundance of two Lycaenidae butterflies (Lycaenidae) in relation to adult food resource. Journal of the Lepidopterists’ Society, 46: 173 – 181.
IBGE. (2012) Manual técnico da vegetação brasileira, 271 p . Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Rio de Janeiro, RJ.
Illán, J.G., Gutiérrez, D., Wilson, R. J. (2010). Fine-scale determinants of butterfly species richness and composition in a mountain region. Journal of Biogeography, 37: 1706 – 1720.
IPCC - Intergovernmental Panel on Climate Change. (2002) Climate Change and Biodiversity. IPCC Technical Paper V. H. Gitay, A. Suárez, R.T. Watson & D.J. Dokken (eds).
Iserhard, C.A.; Quadros, M.T.; Romanowski, H.P.; Mendonça Jr, M.S. (2010) Borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) ocorrentes em diferentes ambientes na Floresta Ombrófila Mista e nos Campos de Cima da Serra do Rio Grande do Sul, Brasil. Biota Neotropica, 10: 309 – 320.
Jacobsen, D., Schultz, R., Encalada, A. (1997) Structure and diversity of stream invertebrate assemblages: the influence of temperature with altitude and latitude. Freshwater Biology, 38: 247 – 261.
Jankowski, J.E.; Ciecka, A.L.; Meyer, N.Y.; Rabenold, K.N. (2009) Beta diversity along environmental gradients: implications of habitat specialization in tropical montane landscapes. Journal of Animal Ecology, 78: 315 – 327.
Janzen, D.H.; Ataroff, M.; Fariñas, M.; Reyes, S.; Rincon, N.; Soler, A.; Soriano, P.; Vera, M. (1976) Changes in the arthropod community along an elevational transect in the Venezuelan Andes. Biotropica, 8: 193 – 203.
Jost, L. (2007) Partitioning diversity into independent alpha and beta components. Ecology, 88: 2427 – 2439.
Kaminski, L.A. & Carvalho-Filho, F.S. (2012) Life history of Aricoris propitia (Lepidoptera: Riodinidae) - a myrmecophilous butterfly obligately associated with fire ants. Psyche, 1 – 10.
Kaminski, L.A.; Barbosa, E.P.; Freitas, A.V.L. (2012) Immature stages of the neotropical mistletoe butterfly Cunizza hirlanda planasia Fruhstorfer (Pieridae: Anthocharidini). Journal of Lepidopterists’ Society, 66: 143 – 146.
Kapos, V.; Rhind, J.; Edwards, M.; Price, M.F.; Ravilious, C. (2000) Developing a map of the world's mountain forests. Forests in sustainable mountain development: a state of knowledge, Price, M.F. & Butt, N. (eds.). CABI Publishing.
Kitching, R.L.; Orr, A.G.; Thalib, L.; Mitchell, H.; Hopkins, M.S.; Graham, A.W. (2000) Moth assemblages as indicators of environmental quality in remnants of upland Australian rain forest. Journal of Applied Ecology, 37: 284 – 297.
Kraft, N.J.B.; Comita, L.S.; Chase, J.M.; Sanders, N.J.; Swenson, N.G.; Crist, T.O.; Stegen, J.C.; Vellend, M.; Boyle, B.; Anderson, M.J.; Cornell, H.V.; Davies, K.F.; Freestone, A.L.; Inouye, B.D.; Harrison, S.P.; Myers, J.A. (2011) Disentangling the drivers of β diversity along latitudinal and elevational gradients. Science, 333: 1755 – 1758.
Körner, C. (2004) Mountain biodiversity, its causes and function. Ambio special report,
