Foram realizados análise de tendência temporal da taxa de positividade para S. mansoni, população trabalhada, exames realizados, proporção de indivíduos tratados e número de exames classificados por OPG, através do software Joinpoint Regression Program, versão 4.7.0.0. As tendências foram classificadas em crescente ou decrescente e estacionária quando o p valor não era estatisticamente significativo. Os testes de D'Agostino e Pearson foram aplicados para analisar a distribuição paramétrica dos dados. Posteriormente, foram aplicados os testes de correlação de Spearman (R) para correlacionar os determinantes socioeconômicos de cada município com a taxa de positividade para esquistossomose mansoni, no programa GraphPad Prisma, versão 8.0. A regressão linear múltipla foi realizada com o software Bioestat, versão 5.3.0, onde foi determinado a variável dependente: taxa de positividade para EM e a variáveis independentes foram divididas em dois grupos: Fatores socioeconômicos (Escolaridade -ESC, Produto Interno Bruto- PIB, Índice de Desenvolvimento Humano- IDH e Salário Médio Mensal dos Trabalhadores Formais- SMM) e Fatores socioambientais (Esgotamento sanitário -ESG e Urbanização das vias públicas -URB). Os resultados foram considerados estatisticamente significativos quando valores de p <0,05 foram obtidos. O banco de dados foi construído e tabulado no software Microsoft Excel (2016).
Os capítulos Resultados e Discussão serão apresentados em forma de artigo conforme a normativa atual que regulamenta o formato e estrutura da Dissertação de Mestrado do Programa de Pós-Graduação em Biologia Parasitária. O artigo será submetido à revista PLOS Neglected Tropical Diseases.
ARTIGO
Análise Espacial E Determinantes Socioeconômicos e Socioambientais Associados À Transmissão da Esquistossomose Mansoni no Estado de
Alagoas, Brasil. Resumo
A esquistossomose mansoni (EM) é uma doença parasitária grave e de evolução crônica, causada por vermes trematódeos da espécie Schistosoma mansoni (S. mansoni). Diversos fatores (sociais e ambientais) estão associados às altas taxas de prevalência da EM nas áreas endêmicas. Dados apresentados pelo Programa de Controle da Esquistossomose (PCE), no ano de 2014, revelaram 27.525 exames positivos para a EM no nordeste brasileiro. E destes, 9.775 (35,51%) foram reportados no estado de Alagoas, que é o segundo estado no país com maior taxa de prevalência desta parasitose. Além disso, apresenta deficiência no abastecimento de água e na rede de esgotamento sanitário da população. A maioria dos municípios de Alagoas possui Índice de Desenvolvimento Humano (IDH) abaixo da média nacional e a taxa de analfabetismo no estado é ainda elevada. Diante disso, este estudo objetivou analisar a distribuição espacial e os fatores socioeconômicos e socioambientais associados à transmissão da EM nos municípios do estado de Alagoas, entre os anos de 2007 e 2016. Trata-se de um estudo epidemiológico, do tipo ecológico e série temporal, com base em casos notificados pelo Sistema de Informação do Programa de Controle da Esquistossomose (SISPCE). A coleta dos fatores socioeconômicos ocorreu pelo site do IBGE e foram utilizados: IDH por Município (IDHM), Esgotamento Sanitário Adequado, Urbanização das vias públicas, Taxa de Escolarização (TE) e Produto Interno Bruto. A tendência temporal foi analisada pelo software de regressão Joinpoint. Para avaliar a correlação entre os dados do PCE e aos determinantes aplicou-se o teste de correlação de Spearman (R) e para explicação da ocorrência da EM foi realizada a regressão linear múltipla. Os mapas de análise espacial foram construídos no programa QGIS e TerraView. Alagoas possui 102 municípios, destes 29 (28,43%) foram classificados com prevalência moderada da EM e cinco (4,9%) com prevalência alta, a maioria localizada principalmente na região noroeste e faixa litorânea do estado. Foi observado que a positividade decresceu neste período, passou de 8,11% em 2007 para 4,96% em 2016 (Variação Percentual Anual, APC = -5,71%; p <0,05). Contudo, houve redução também no número da população trabalhada (APC = -2.84%; p <0,05) e de exames realizados (APC = -5.05%; p <0,05). Houve correlação negativa e significativa entre a infecção por S. mansoni e IDHM (R = -0,34*) e TE (R = -0,24*). A principal espécie de caramujo identificada foi a Biomphalaria glabrata (94,79%). No entanto, B. straminea apresentou maior percentual de positividade para S. mansoni (10,11%). Houve relato de identificação de B. tenagophila em Alagoas (n = 28; 0,5%). A inexistência de dados nos municípios do sertão e alto sertão do estado deve-se a não cobertura dessas áreas pelo PCE e podem indicar, portanto, subnotificação de casos. Apesar da redução no número de casos ao longo desse período, o cenário epidemiológico da EM em Alagoas ainda é preocupante e insidioso, requerendo emergencialmente planejamento, investimentos e melhorias nos programas de diagnóstico, controle e prevenção da doença.
PALAVRAS-CHAVES: Schistosoma mansoni; Esquistossomose; Determinantes socioeconômicos; Determinantes socioambientais; Análise Espacial.
Introdução
A esquistossomose mansoni (EM) é uma doença parasitária de evolução crônica, causada por vermes trematódeos da espécie Schistosoma mansoni (S. mansoni). Ela é prevalente sobretudo em regiões tropicais e subtropicais de países subdesenvolvidos da África e América Latina (WHO, 2018). A EM interage com populações humanas há milhares de anos e mostra, através do seu ciclo biológico, estreita relação com fatores ambientais e sociais (NEVES, 2016; SANTOS et al., 2017). De acordo com dados da Organização Mundial da Saúde (OMS), cerca de 708 milhões de pessoas ao redor do mundo estão em risco de infecção pelo Schistosoma. A OMS e a Assembleia Mundial da Saúde (AMS) classificaram esta patologia como um grave problema de saúde pública e previam sua eliminação até 2020 (WHO, 2018).
Desde 1975, o Brasil vem instituindo programas regulares de controle para diminuir os casos da doença por meio do diagnóstico precoce e do tratamento oportuno de milhares de portadores de S. mansoni, mas não tem sido suficiente para impedir o aparecimento de novos casos e novas áreas endêmicas (BRASIL, 2014; SANTOS et al., 2017). Dados dos inquéritos realizados pelo Programa de Controle da Esquistossomose (PCE) reportaram 27.525 exames positivos para o S. mansoni no Nordeste do Brasil, no ano de 2014. Deste total, 9.775 pertenciam ao estado de Alagoas (BRASIL, 2018).
As condições climáticas e ambientais adequadas para o Schistosoma e o hospedeiro intermediário (gastrópodes do gênero Biomphalaria), associadas ao suprimento inadequado de água, condições de saneamento básico e higiene precárias, são as causas para a persistência das altas taxas da EM nas áreas endêmicas (HU et al., 2017). No controle da esquistossomose, o saneamento ambiental cria condições que reduzem a proliferação e a contaminação dos hospedeiros intermediários, com consequente diminuição do contato do homem com o agente patogênico. No entanto, é importante destacar que cada área deve ser analisada individualmente, levando em consideração os métodos menos agressivos ao meio ambiente e a cultura da comunidade (BRASIL, 2014).
Detalhes das condições ambientais que interferem com a saúde da população podem ser descritos e analisados em mapas de análise espacial, que apresentam a distribuição de áreas de risco, permitindo que epidemiologistas entendam a dinâmica espacial da doença, além de suas variações no espaço geográfico e no tempo. Há
mais de uma década, a Organização Pan-Americana de Saúde tem indicado a utilização de Sistema de Informação Geográfica como um importante instrumento para análise de algumas condições de saúde (SANTOS, 2012; SANTOS et al., 2016; SANTOS et al., 2017; SANTOS et al, 2017b).
O uso da análise estatística espacial como instrumento de predição da ocorrência da Esquistossomose teve início nos estudos pioneiros realizados nas Filipinas e Caribe (BAILEY & GATRELL, 1995). Desde então o uso desse instrumento de análise tem sido amplamente empregado para o estudo da distribuição da Esquistossomose, bem como para produzir inferências de associação entre infecção e variáveis ambientais em larga escala (SANTOS, 2012). No Brasil, alguns estudos envolvendo tecnologias em saúde e o georreferenciamento de casos, têm sido direcionados na tentativa de evidenciar as relações entre ocorrência da EM e fatores sociais e ambientais. A maioria dos que estão documentados na literatura foram realizados nos estados de Pernambuco e Sergipe (BARBOSA et al., 2004; ARAÚJO et al., 2007; BARBOSA et al., 2010; BARBOSA et al., 2011; SANTOS et al., 2016; SANTOS et al., 2017). Contudo, embora o estado de Alagoas esteja em a três unidades da federação com maior prevalência da EM, não há estudos envolvendo dados epidemiológicos sobre EM e o uso de ferramentas de geoprocessamento.
Diante disso, este estudo objetivou analisar a distribuição espacial e os determinantes socioeconômicos associados aos casos de esquistossomose mansoni nos municípios do estado de Alagoas (de 2007 a 2016), utilizando o Sistema de Informação Geográfica para mapear as áreas identificadas como endêmicas, permitindo direcionar a alocação de recursos e intervenções que visem a melhorias no sistema de saúde.
Métodos
Tipo de Estudo e Descrição da Área
Trata-se de um estudo epidemiológico, do tipo ecológico e série temporal, com técnicas de análise espacial, baseado em casos notificados no Sistema de Informação do Programa de Controle da Esquistossomose (SISPCE).
A área de análise é o estado de Alagoas. Alagoas Está situado no leste da região Nordeste e tem como limites os estados de Pernambuco, Sergipe e Bahia. O
leste do estado é banhado pelo oceano Atlântico. Ocupa uma área de 27.778,506 km² e sua capital é a cidade de Maceió (Latitude: 9° 39' 59'' Sul, Longitude: 35° 44' 6'' Oeste). A população foi estimada em 3.322.820 habitantes (IBGE, 2018), dentre as quais 2.297.860 pessoas estão na zona urbana e 822.634 na zona rural. A média de expectativa de vida da população do estado é de 76,2 anos, a taxa de alfabetização é de 78,9% e o IDH é de 0,631, o menor do país (IBGE, 2015). A rede hidrográfica do estado é constituída por rios que correm diretamente para o oceano Atlântico (como, por exemplo, o Camaragibe, o Mundaú, o Paraíba do Meio e o Coruripe) e por rios que deságuam no São Francisco (como Marituba, Traipu, Ipanema, Capiá e Moxotó).
Diante da complexidade dos aspectos que envolvem a transmissão da endemia e da importância da informação para o seu monitoramento e controle, com a realização deste estudo foi possível analisar os dados epidemiológicos disponíveis no Sistema de Informação do Programa de Controle da Esquistossomose (SISPCE) para a caracterização e vigilância da doença nos municípios do estado de Alagoas. Os dados operacionais, epidemiológicos e de intensidade de transmissão, foram obtidos na base de dados do DATASUS do SISPCE, disponível em: http://tabnet.datasus.gov.br/cgi/tabcgi.exe?sinan/pce/cnv/pcebr.def, e correspondem às seguintes variáveis: população examinada, população positiva para S. mansoni, percentual de positividade para S. mansoni, proporção de indivíduos tratados, número de exames com ovos por grama de fezes (OPG); número de exames realizados, número de espécies de Biomphalaria sp. coletadas, número de Biomphalaria positivo para o S. mansoni.
Os municípios foram classificados de acordo com a taxa de positividade em faixas estabelecidas pelo Ministério da Saúde: sem registro (0%); baixa positividade (<5%); positividade moderada (5 a 15%); positividade elevada (>15%) (BRASIL, 2014).
A coleta dos determinantes socioeconômicos foi realizada no site do IBGE, através do endereço eletrônico: www.ibge.gov.br. Foram selecionados os seguintes indicadores como variáveis independentes:
i) Esgotamento Sanitário Adequado ([população total residente nos domicílios particulares permanentes com esgotamento sanitário do tipo rede geral e fossa séptica / População total residente nos domicílios particulares permanentes] x 100);
ii) Índice de Desenvolvimento Humano por município (IDHM): Programa das Nações Unidas para o Desenvolvimento – PNUD 2010;
iii) Urbanização das vias públicas ([domicílios urbanos em face de quadra com boca de lobo e pavimentação e meio-fio e calçada/domicílios urbanos totais] x 100);
iv) Taxa de escolarização de 6 a 14 anos ([população residente no município de 6 a 14 anos de idade matriculada no ensino regular/total de população residente no município de 6 a 14 anos de idade] x 100);
v) Salário médio mensal dos trabalhadores formais (2017); vi) Produto Interno Bruto (PIB) per capita.
Todos os dados foram trabalhados no Microsoft Excel 2016 para facilitar a visualização e por consequente à análise.
Análise dos Dados Espaciais
Os mapas de distribuição espacial foram construídos e analisados no programa QGIS, versão 2.18.0, e no TerraView, versão 4.2.2. Para tanto, foi utilizada a base cartográfica do estado de Alagoas, dividida por município, disponibilizada pelo IBGE (ano 2018). A disponibilização dos dados foi realizada por meio de um SIG. O SIG possibilita ligar todos os dados armazenados às feições geográficas, permitindo a visualização e a análise espacial dos mesmos (CARVALHO et al., 2000). O compilado de 10 anos (2007 – 2016) gerou mapas temáticos sobre:
• A taxa de positividade para esquistossomose, por município, estratificação por quartil;
• Municípios da captura do caramujo Biomphalaria sp., estratificação baseado em regra.
• Municípios de positividade do caramujo Biomphalaria sp., estratificação baseado em regra.
Para a estatística espacial, o Índice de Moran Global e o Índice de Moran Local (LISA) foram calculados no TerraView. Assim, se obtive MoranMap, BoxMap e o LisaSig. Desse ponto, foi criado um novo shapfile para edição dos mapas no QGis.
O diagrama de espelhos de Moran é interessante, pois permite comparar o valor de cada município com seus vizinhos (BRASIL, 2007). Graficamente se verifica a dependência espacial, através dos quadrantes gerados, que são: Q1 (alto/alto – valores positivos, com médias positivas) e Q2 (valores negativos, com médias negativas), ou seja, apresentam pontos de associação espacial significativa; Q3 (alto/baixo – valores positivos, com médias negativas) e Q4 (baixo/alto – valores
negativos, com médias positivas) indicando pontos sem significância espacial, ou seja, possui valores distintos dos vizinhos.
O recurso utilizado para identificação/localização de áreas homogêneas constituídas por municípios com associação espacial foi chamado de BoxMap. O MoranMap está destacando as áreas de autocorrelação espacial estatisticamente significativas, ou seja, áreas onde a dependência espacial é mais pronunciada.
A análise da estrutura espacial é a função LISA, ela indica no mapa as regiões que apresentam correlação local significativamente diferente dos demais dados (BRASIL, 2007). Por isso, o LISAMAP exibirá legenda dos não significantes e com significância de 95%, 99% e 99,9%.
Outra forma de suavizar a flutuação associada às pequenas áreas é usando o método denominado estimador bayesiano empírico (BRASIL, 2007). Para esse estudo, foi utilizado a média dos vizinhos, ou seja, foi criado a suavização das taxas pelo método bayesiano empírico local. A matriz de proximidade criada foi por contiguidade, para a população em risco foi considerado a população total do município, para o número de casos foi adotado o número de exames positivos e a correção da taxa multiplicativa foi de 100. Após obtenção dos dados, foi criado um novo shapfile para edição das legendas no QGis.
Análise Estatística e modelagem da regressão
Foram realizados análise de tendência temporal da taxa de positividade para S. mansoni, população trabalhada, exames realizados, proporção de indivíduos tratados e número de exames classificados por OPG, através do software Joinpoint Regression Program, versão 4.7.0.0. As tendências foram classificadas em crescente ou decrescente e estacionária quando o p valor não era estatisticamente significativo. Os testes de D'Agostino e Pearson foram aplicados para analisar a distribuição paramétrica dos dados. Posteriormente, foram aplicados os testes de correlação de Spearman (R) para correlacionar os determinantes socioeconômicos de cada município com a taxa de positividade para esquistossomose mansoni, no programa GraphPad Prisma, versão 8.0. A regressão linear múltipla foi realizada com o software Bioestat, versão 5.3.0, onde foi determinado a variável dependente: taxa de positividade para EM e a variáveis independentes foram divididas em dois grupos: Fatores socioeconômicos (Escolaridade -ESC, Produto Interno Bruto- PIB, Índice de Desenvolvimento Humano- IDH e Salário Médio Mensal dos Trabalhadores Formais-
SMM) e Fatores socioambientais (Esgotamento sanitário -ESG e Urbanização das vias públicas -URB). Os resultados foram considerados estatisticamente significativos quando valores de p <0,05 foram obtidos. O banco de dados foi construído e tabulado no software Microsoft Excel (2016).
Resultados
Dados das Variáveis Epidemiológicas e Tendência Linear
A taxa de positividade para Esquistossomose mansoni, seguindo as faixas estabelecidas pelo Ministério da Saúde (MS), é apresentada na Tabela 01. Foram 29 municípios (28,43%) classificados com prevalência moderada e 05 (4,9%) com prevalência alta (>15%). Além disso, foram identificados 32 municípios (31,37%) sem dados sobre a EM, devido a não cobertura pelo PCE nessas áreas.
Tabela 01. Taxa de positividade para Esquistossomose mansoni, de acordo com as faixas estabelecidas pelo Ministério da Saúde, para os municípios do estado de Alagoas, no período de 2007 a 2016.
A porcentagem de positividade para esquistossomose nos municípios de Alagoas reduziu de 8,11% em 2007, para 4,96% em 2016 (Tabela 02). O maior percentual de positividade foi observado no ano de 2009 (8,8%). A análise de tendência linear mostrou que a taxa de positividade vem reduzindo em média -5.71% (APC) a cada ano, (p <0.05; IC: -7.8 ~ -3.6).
Positividade n % Sem Informação 32 31,37 0 a 5% 36 35,29 5 a 15% 29 28,43 > 15% 5 4,90 Total 102 100,00
Tabela 02. Tendências temporais dos indicadores epidemiológicos da EM, nos municípios do estado de Alagoas entre os anos de 2007 e 2016.
aEsquistossomose mansoni
bAnual Percentage Change
cAverage Annual Percentage Change *p<0,05
No entanto, é importante reportar que houve redução na população trabalhada (292.110 em 2007, para 198.710 em 2016), com tendência linear decrescente e significativa (APC = -2.84%, p <0.05; IC: -4.2 ~ -1.5). Houve também redução significativa no quantitativo de exames realizados na população do estado (216.920 em 2007, para 129.370 em 2016), com tendência linear decrescente e significativa (APC = -5.05%, p <0.05; IC: -5.4 ~ -4.7). Similarmente, houve redução no percentual de indivíduos tratados neste período: 83,68 em 2007, para 68,97 em 2016 (APC = -3.39%, p <0.05; IC: -5.1 ~ -1.6).
A análise da carga parasitária na população, através da quantidade de ovos por grama de fezes (OPG), seguiu a estratificação do MS. Os resultados da análise mostraram variações na tendência temporal (Tabela 02). Houve redução da população com carga parasitária baixa (1 a 4 OPG) que apresentou dois joinpoints: APC = 4.03% (p <0.05; IC: 5.4 ~ 2.7) entre os anos de 2007 a 2013 e APC = -18.97% (p< 0.05; IC: -22.7 ~ -15.1) entre os anos de 2013 a 2016. A população com carga parasitária moderada (5 a 16 OPG) também apresentou dois joinpoints no
Indicador/variável Período total ou segmentado
2007 2016 Período APCb AAPCc IC95% Tendência
Taxa Positividade EMa
(%) 8,11 4,96 2007-2016 -5,71* - -7.8 ~ -3.6 Decrescente
População Trabalhada
(n) 292.110 198.710 2007-2016 -2.84* - -4.2 ~ -1.5 Decrescente
Exames Realizados (n) 216.920 129.370 2007-2016 -5,05* - -5.4 ~ -4.7 Decrescente EMa-Positivos Tratados (%) 83,68 68,97 2000-2016 -3,39* - -5.1 ~ -1.6 Decrescente OPGd 1 a 4 12.641 9.060 2007-2013 -4,03* -9.3* -5.4 ~ -2.7 Decrescente 7.304 4.831 2013-2016 -18,97* -22.7 ~ -5.1 Decrescente 5 a 16 7.796 8.598 2007-2009 10,95 -12.8* 56.7 ~ 0.8 Estacionária 6.498 2.692 2010-2016 -18,63* -19.6 ~ -4.6 Decrescente >17 1.058 256 2007-2016 -8,08* - 9.2 ~ -4.3 Decrescente
período do estudo. Contudo, o APC foi positivo (10,95%) entre os anos de 2007 e 2009 (IC: 56.7 ~ 0.8). Enquanto no período de 2009 a 2016 foi observado APC = -18.63% (p < 0,05 e IC: -19.6 ~ -14.6). Os exames com carga parasitária elevada (mais de 17 OPG) apresentaram redução no período do estudo, com APC = -8.08 ao ano (p < 0.05; IC: -9.2 ~ -4.3).
O quantitativo das espécies de caramujo do gênero Biomphalaria coletadas e a positividade para o Schistosoma mansoni nos municípios de Alagoas estão representados na Tabela 3. A espécie com maior percentual de exemplares coletados foi a do gênero B. glabrata (94,79%), seguida pela B. straminea (4,71%). Apesar disso, a espécie B. straminea apresentou o maior percentual de positividade para S. mansoni (10,11%). Outro dado que requer atenção é o ineditismo da identificação de 28 (0,5%) caramujos da espécie B. tenagophila no estado de Alagoas.
Tabela 03. Frequência de caramujos do gênero Biomphalaria capturadas e percentual de positivos para o Schistosoma mansoni, entre as espécies coletadas nos municípios do estado de Alagoas, entre 2007 e 2016.
Foi realizada também análise de correlação entre o percentual de positividade para o S. mansoni e os determinantes socioeconômicos referentes a cada município do estado de Alagoas (Tabela 4). Dentre as variáveis analisadas, a esquistossomose mansoni apresentou correlação negativa e estatisticamente significativa com IDH (r = -0,34, p <0,01) e ESC (r = -0,24, p <0,05).
Espécie de Biomphalaria Capturados n (%) S. mansoni n (%) Positivos para
B. glabrata 5369 (94,79) 311 (5,79)
B. straminea 267 (4,71) 27 (10,11)
B. tenagophila 28 (0,5) 0 (0,0)
Tabela 04. Valores de correlação (R de Spearman) entre a taxa de positividade para Schistosoma mansoni e determinantes socioeconômicos, dos municípios do estado de Alagoas.
a Índice de Desenvolvimento Humano
b Produto Interno Bruto
c Taxa de Escolarização
d Taxa de Esgotamento Sanitário
e Salário Médio Mensal dos Trabalhadores Formais
f Taxa de Urbanização
Posteriormente, foi realizada análise de regressão linear múltipla com os dados agrupados de acordo com determinantes socioeconômicos e determinantes ambientais. O grupo de determinantes socioeconômicos explica 0,1761 a ocorrência da esquistossomose no estado de Alagoas. (F = 3.4722, p <0,0124; Tabela 5).
Tabela 05. Valores da regressão linear múltipla entre a taxa de positividade para
Schistosoma mansoni e determinantes socioeconômicos, dos municípios do
estado de Alagoas.
Variáveis F p R2
ESCa, IDHb, PIBc e
SMMd 3.4722 0.0124 0.1761
ESGe e URBf 0.6221 0.5447 0.0182
a Taxa de Escolarização
b Índice de Desenvolvimento Humano
c Produto Interno Bruto
d Salário Médio Mensal dos Trabalhadores Formais
e Taxa de Esgotamento Sanitário
f Taxa de Urbanização
Dados da Análise Espacial
A distribuição espacial da taxa de positividade para S. mansoni está representada na Fig. 4A, seguindo a classificação de acordo com a taxa de prevalência recomendada pelo Ministério da Saúde. Foi observado que a região noroeste do estado (municípios de Branquinha, São José da Laje, Santana do Mundaú, Cajueiro e Capela) apresentaram as taxas mais elevadas (>15%) para a EM. A maioria dos municípios localizados na faixa litorânea do estado apresentou taxa de
Variáveis IDHa PIBb ESCc ESGd SMMe URBf
prevalência moderada (que varia entre 5 a 15%). A maioria dos municípios da região central e agreste do estado, foram classificados com prevalência baixa (<5%). Com a utilização do estimador Bayesiano Empírico Local o número de municípios com alta prevalência aumenta para 18 (Fig. 4B).
Fig. 04: Ocorrência do S. mansoni em faixas estabelecidas pelo Ministério da Saúde para os municípios do estado de Alagoas, entre os anos 2007 – 2016.
A- Taxa de positividade
B- Taxa de positividade com método Bayesino Empiríco Local
O Índice Local de Moran foi igual a 0.4199 e p-valor de 0.01, ou seja, existe a autocorrelação espacial positiva quanto à ocorrência da EM. O BoxMap (Fig. 5A) apresenta os bolsões de municípios que se enquadram como Q1(alto/alto) na região