3 CAPÍTULO 1: Distribuição de espécies do complexo Bemisia
3.4 Conclusões
4.2.6 Análise filogenética
Após os resultados, com a identificação da sequência clonada, foi realizada uma análise filogenética com a sequência completa de nucleotídeos do DNA-A da amostra encontrada neste estudo e sequências de outros begomovírus relatados no Brasil e em outros países (tabela 7). As sequências de DNA foram alinhadas utilizando o ClustalW (v. 1.6) em MEGA 6.06. Uma
árvore filogenética foi construída pelo método Neighbour-Joining com o software MEGA 6.06.
Tabela 7 - Begomovírus utilizados na análise filogenética. Espécie, número de acesso no GenBank, hospedeiro e local.
Espécie Nº GenBank Hospedeiro Local
ToSRV FJ824808 Capsicum annuum São Paulo
ToSRV JX415197 Nicandra physaloides Goiás
ToSRV JX415190 Crotalaria juncea Goiás
ToSRV DQ207749 Capsicum annuum Goiás
ToSRV JF803263 Solanum
lycopersicum
Distrito Federal
ToSRV KX458238 Phaseolus vulgaris Brasil
ToSRV-BP * - Cucumis sativus Rio Grande do
Sul Squash leaf curl virus (SLCV) AF256203 Citrullus lanatus USA Squash mild leaf curl virus
(SMLCV)
DQ285014 - USA
Melon chlorotic mosaic virus (MeCMV)
HM163576 Citrullus lanatus Venezuela Melon chlorotic leaf curl virus
(MCLCuV)
AF325497 Cucumis melo Guatemala
Tomato rugose mosaic virus (ToRMV)
AF291705 Solanum
lycopersicum
Minas Gerais Bean golden mosaic virus
(BGMV)
NC_004042 Phaseolus vulgaris Brasil Sida micrantha mosaic virus
(SimMV)
AJ557451 Sida micrantha Brasil Cucurbit leaf crumple virus
(CuLCrV)
AF256200 - USA
Tomato yellow leaf curl virus (TYLCV)
NC_004005 Capsicum anuum Espanha *ToSRV-BP – sequência obtida neste estudo.
4.3 Resultados e Discussão
O resultado obtido através da PCR, mostrou que das 35 amostras analisadas sete tiveram resultado positivo, amplificando um fragmento de aproximadamente 1,1 Kb (tabela 8).
Foram realizadas reações de amplificação (RCA), para todas as amostras positivas. No entanto, a amostra de pepino foi a única que, após a análise de restrição liberou um fragmento correspondente a uma cópia do genoma dos begomovírus. Além disso, e mais importante, essa escolha também se baseou no fato de que no Brasil não se tem relato da ocorrência de begomovírus em pepino.
Tabela 8 - Local de coleta, coordenadas e espécies de plantas que apresentaram resultado positivo para begomovírus.
Local de coleta Coordenadas Espécie
Feliz S 29°29´03.0´´W 51´18´ 23.0´´ Tomate
Bom Princípio S 29°30´ 49.5´´W 51°20´38.3´´ Pepino
Feliz S 29´29´38.5´´ W 51´19´02.0´´ Tomate
Cruzeiro do Sul S 29°30´53.6´´W 52´01´08.8´´ Soja Cruzeiro do Sul S 29°32´57.4´´W 52°03´34.3´´ Feijão Cruzeiro do Sul S 29°32´ 23.7´´W 52°00´22.3´´ Guanxuma Flores da Cunha S 28°57´46.2´´W 51°10´56.8´´ Ipomea
A comparação do primeiro resultado do sequenciamento com sequências depositadas no banco de dados Genbank (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/blast/) revelou 98% de identidade com o DNA-A de um isolado de Tomato severe rugose virus, sendo essa uma identificação preliminar. Para confirmar a infecção da planta de pepino por um begomovírus, primers internos foram desenhados, para realização do sequenciamento do genoma completo do vírus. A sequência completa de nucleotídeos (nt) do DNA-A foi então comparada com as contidas no Genbank e apresentou 97% de identidade de nt com um isolado de ToSRV encontrado em tomate, no estado de Goiás (JX415196).
A sequência do DNA-A de ToSRV obtido no trabalho apresentou 2574 nucleotídeos, com uma organização genômica semelhante a outros begomovírus bipartidos. Foi encontrada a sequência de nove nucleotídeos TAATATT↓AC característica da maioria dos geminivírus, onde encontra-se a origem de replicação. Além dessa característica comum, o DNA-A do isolado também apresentou uma ORF no sentido viral, conhecida como AV1 (Cp) e quatro ORFs no sentido complementar denominadas AC1 (Rep), AC2 (Trap), AC3 (Ren) e AC4, organização típica dos begomovírus do Novo Mundo os quais apresentam cinco ORFs no DNA-A (ROJAS et al., 2005).
A análise filogenética mostra o agrupamento entre os diferentes isolados de ToSRV, porém é possível observar uma estreita relação entre o isolado encontrado em pepino, deste trabalho, e os isolados de ToSRV encontrados em tomate e feijão, além do vírus Tomato rugose mosaic virus (TRMV). Em relação aos begomovírus encontrados em cucurbitáceas, pode-se observar que houve uma distância entre eles e o isolado encontrado no trabalho, ficando a sequência encontrada nesse estudo mais próxima de outros begomovírus encontrados no Brasil, como SimMV e BGMV (figura 12).
Figura 12 - Análise filogenética com as sequências dos DNA-A de espécies de begomovírus. Utilizando o método neighbour-joining em análise bootstrap com 1000 repetições com o programa MEGA 6.06. A espécie e o número de acesso no GenBank estão indicados para cada sequência e a sequência encontrada no trabalho encontra-se em negrito.
No Brasil, não há relatos da ocorrência de ToSRV em plantas de pepino. Embora, essa espécie de vírus seja predominante em cultivos de tomate, ela também é capaz de infectar pimentão, batata, tabaco, plantas daninhas e recentemente foi encontrada infectando plantas de feijão (SOUZA-DIAS et al., 2008; BARBOSA et al., 2009; NOZAKI et al., 2010; BARBOSA et al., 2011; Macedo et al., 2016). O fato da amostra coletada não apresentar sintomas de infecção pelo ToSRV, é o mesmo ocorrido em trabalho realizado por Macedo (2016), onde foi diagnosticada a presença desse vírus em plantas de feijão assintomáticas e mesmo 21 dias após a inoculação as plantas de feijão ainda assim não apresentaram sintomas típicos da infecção como: clorose, enrolamento e redução do tamanho das folhas. Sabendo-se da importância que essa espécie apresenta para o cultivo do tomate e que ela pode estar presente em hospedeiros alternativos, mesmo que esses não apresentem sintomas, é preciso ficar atento tanto para o caso do ToSRV vir a causar perdas na cultura
JX415197 - ToSRV JX415190 - ToSRV DQ207749 - ToSRV FJ824808 - ToSRV JF803263 - ToSRV ToSRV KX458238 - ToSRV AF291705 - ToRMV AJ557451 - SimMV NC 004042 - BGMV HM163576 - MeCMV AF256200 - CuLCrV DQ285014 - SMLCV AF256203 - SLCV AF325497 - MCLCuV NC 004005 TYCLV 99 91 99 100 99 73 100 100 98 98 82 76 94 0.05 ToSRV- BP
do pepino como também para que essa não se torne um reservatório natural do vírus, prejudicando lavouras de tomate que estejam próximas.
Além disso, sabe-se que para ocorrência de um determinado vírus no campo muitos fatores estão envolvidos, porém segundo trabalho realizado por Macedo (2015) a eficiência de transmissão do ToSRV por Bemisia tabaci em plantas de tomate seria o fator principal para a predominância da espécie no campo. Esse fato pode ser relacionado com o presente estudo, pois no local onde a amostra foi coletada foi observada uma alta infestação por mosca branca, além de lavouras de tomate nas proximidades. Portanto, ter encontrado um vírus que tipicamente infecta plantas de tomate em pepino, pode estar relacionado ao fato da mosca branca ser altamente polífaga, possuindo mais de 500 espécies de plantas hospedeiras (cucurbitáceas, solanáceas, brássicas, fabáceas, euforbiáceas, malváceas e plantas ornamentais) (HAJI et al., 2004). De tal modo, outros fatores como a suscetibilidade do hospedeiro, as condições climáticas, o uso exagerado de inseticidas nas lavouras de tomate, podem estar causando mudanças nas populações de mosca branca e consequentemente a procura por novos hospedeiros, ocasionando a transmissão de vírus que antes eram restritos a uma determinada cultura.
Devido a importância e os danos causados pelo ToSRV em cultivos de tomate é preciso ficar alerta para que o mesmo não ocorra na cultura do pepino. Tomando cuidado para que lavouras de pepino infectadas por ToSRV não tornem-se uma fonte de inóculo do vírus e possam se transformar em um problema potencial para a cultura do tomate.
4.4 Conclusões
Esse é o primeiro relato da ocorrência de Tomato severe rugose virus infectando pepino.
5 Considerações Finais
Conhecer a distribuição geográfica das espécies do complexo B. tabaci no Rio Grande do Sul é extremamente importante para garantir o seu manejo adequado, visto a importância que essa praga vem ganhando nos últimos anos. A presença da espécie MED em outras regiões do estado, alertam para a introdução de uma espécie mais agressiva que com o tempo pode vir a deslocar espécies menos invasivas como MEAM1 e NW.
Altas infestações de mosca branca, contribuem para a ocorrência de doenças causadas por begomovírus. A espécie ToSRV é prevalente em cultivos de tomate, porém no Brasil, até o momento não havia sido relatada a ocorrência de begomovírus infectando pepino.
O comportamento da mosca branca pode estar associado com a ocorrência desse vírus em pepino, pois as mudanças no manejo de produção, por exemplo, o uso intensivo de inseticidas para o controle da praga, podem estar favorecendo a migração da mosca branca para novos hospedeiros e consequentemente a transmissão de vírus que até então não tinham sido encontrados na cultura.
O conhecimento sobre o vetor B. tabaci, ajuda não apenas o entendimento sobre o seu comportamento, mas também na distribuição e ocorrência de begomovírus.
6 Referências
ACOTTO, G. P.; SARDO, L. Transovarial transmission of begomoviruses in Bemisia tabaci, in Bemisia: Bionomics and Management of a Global Pest, ed. by Stansley PA and Naranjo SE. Springer, Dordrecht/ Heidelberg/London/New York. p. 339–348. 2010.
ALBUQUERQUE, L. C.; INOUE-NAGATA, A. K.; PINHEIRO, B.; RESENDE, R. O.; MORIONES, E.; NAVAS-CASTILLO, J. Genetic diversity and recombination analysis of sweepoviruses from Brazil. Virology Journal. v. 9, p. 241. 2012.
AMARI, K.; GONZALEZ-IBEAS, D.; GOMEZ, P.; SEMPERE, R. N.; SANCHEZ- PINA, M. A. Tomato torrado virus is transmitted by Bemisia tabaci and infects pepper and eggplant in addition to tomato. Plant Disease. v. 92, p. 1139. 2008.
ANDRET-LINK, P.; FUCHS, M. Transmission specificity of plant viruses by vectors. Journal of Plant Pathology. v. 87, n. 3, p. 153-165. 2005.
BARBOSA, J. C.; BARRETO, S. S.; INOUE-NAGATA, A. K.; REIS, M. S.; FIRMINO, A. C.; BERGAMIN FILHO, A.; REZENDE, J. A. M. Natural infection of Nicandra physaloides by Tomato severe rugose virus in Brazil. Journal of
General Plant Pathology. v. 75, p. 440-443. 2009.
BARBOSA, J. C.; BARRETO, S. D.; INOUE-NAGATA, A. K.; REZENDE, J. A. M. Characterization and experimental host range of a Brazilian tomato isolate of Tomato severe rugose virus. Journal of Phytopathology. v. 159, p. 644-646. 2011.
BARBOSA, L. F.; YUKI, V. A.; MARUBAYASHI, J. M.; DE MARCHI, B. R.; PAVAN, M. A.; BARROS, D. R.; MORIONES, E.; NAVAS-CASTILLO, J.; KRAUSE-SAKATE, R. First report of Bemisia tabaci Mediterranean (Q biotype) species in Brazil. Pest Management Science, v. 71, n. 4, p. 501-504. 2014a.
BARBOSA, L. F.; MARUBAYASHI, J. M.; DE MARCHI, B. R.; YUKI, V. A.; PAVAN, M. A.; MORIONES, E.; NAVAS-CASTILLO , J.; KRAUSE-SAKATE, R. Indigenous American species of the Bemisia tabaci complex are still widespread in the Americas. Pest Management Science, v. 70, n. 10, p. 1440-1445. 2014b.
BELLOWS, T.; PERRING, T.; GILL, R.; HEADRICK, D. Description of a species of Bemisia (Homoptera: Aleyrodidae) infesting North American agriculture.
Annals of the Entomological Society of America. v. 87, p. 195–206. 1994.
BLANC, S.; DRUCKER, M.; UZEST, M. Localizing Viruses in their Insect Vectors.
Annual Review of Phytopathology. v. 52, p. 18.1 – 18.23. 2014.
BONATO, O.; LURETTE, A.; VIDAL, C.; FARGUES, J. Modelling temperature- dependent bionomics of Bemisia tabaci (Q-biotype). Physiological Entomology. v. 32, n. 1, p. 50-55. 2007.
BONDAR, G. Aleyrodideos do Brasil. Boletim do Laboratório de Patologia
Vegetal do Estado da Bahia, v.5, p.1-37. 1928.
BOYKIN, L. M. Bemisia tabaci nomenclature: lessons learned. Pest
Management Science. v. 70, n. 10, p. 1454 – 1459. 2014.
BRIDDON, R.W.; PINNER, M.S.; STANLEY, J.; MARKHAM, P.G. Geminivirus coat protein gene replacement alters insect specificity. Virology. v. 177, p. 85– 94. 1990.
BRIDDON, R. W.; STANLEY, J. Subviral agents associated with plant single- stranded DNA viruses. Virology. v.344, n.1, p.198-210. 2006.
BROWN, J. K. The Bemisia tabaci complex: genetic and phenotypic variability drives begomovirus spread and virus diversification. Online APSNet Featur. 2007. doi: 10.1094/APSnetFeature-2007-0107
BROWN, J. K.; FAUQUET, C. M.; BRIDDON, R. W.; ZERBINI, F. M.; MORIONES, E.; NAVAS-CASTILLO, J. Family Geminiviridae. In: King AMQ, Adams MJ, Carstens EB, Lefkowitz EJ (eds) Virus taxonomy. Ninth report of the international committee on taxonomy of viruses. Elsevier Academic Press, London. p. 351–373. 2012.
BROWN, J. K.; ZERBINI, F. M.; NAVAS-CASTILLO, J.; MORIONES, E.; RAMOS-SOBRINHO, R.; SILVA, J. C. F.; FIALLO-OLIVÉ, E.; BRIDDON, R. W.; HERNÁNDEZ-ZAPEDA, C.; IDRIS, A.; MALATHI, V. G.; MARTIN, D. P.; RIVERA-BUSTAMANTE, R.; UEDA, S.; VARSANI, A. Revision of Begomovirus taxonomy based on pairwise sequence comparisons. Archives of Virology. v. 160, n. 6, p. 1593-1619. 2015.
BYRNE, D.N.; BELLOWS JUNIOR, T.S. Whitefly biology. Annual Review of
Entomology. v. 36, p. 431-457, 1991.
CARDOSO, A. L. L.; SILVA, N. Avaliação de híbridos de pepino tipo japonês sob ambiente protegido em duas épocas de cultivo. Horticultura Brasileira. v. 21, p. 170-175. 2003.
CHU, D.; WAN, F.; ZHANG, Y.; BROWN, J. Change in the biotype composition of Bemisia tabaci in Shandong Province of China from 2005 to 2008.
Environmental Entomology. v. 39, n. 3, p. 1028-1036. 2010.
CICERO, J. M.; BROWN, J.K. Anatomy of accessory salivary glands of the whitefly Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae) and correlations to begomovirus transmission. Annals of the Entomological Society of America.
v. 104, p. 280–286. 2011.
COSTA, H. S.; BROWN, J. K. Variation in biological characteristics and in esterase patterns among populations of Bemisia tabaci (Genn.) and the association of one population with silverleaf symptom development.
Entomologia Experimentalis et Applicata. v. 61, p. 211–219. 1991.
CROWDER, D. W.; DENNEHY, T. J.; ELLERS‑KIRK, C.; YAFUSO, C. M.; ELLSWORTH, P. C.; TABASHNIK, B. E.; CARRIÉRE, Y. Field evaluation of resistance to pyriproxyfen in Bemisia tabaci (B biotype). Journal of Economic
Entomology. v.100, p.1650‑1656. 2007.
CUTHBERTSON, A.G.S.; VÄNNINEN, I. The importance of maintaining Protected Zone status against Bemisia tabaci. Insects. v.6, p.432‑441. 2015.
DE BARRO, P. J.; LIU, S. S.; BOYKIN, L. M.; DINSDALE, A. B. Bemisia tabaci: a statement of species status. Annual Review of Entomology. v. 56, p. 1-19. 2011.
DINSDALE, A.; COOK, L.; RIGINOS, C.; BUCKLEY, Y.; BARRO, P. D. Refined global analysis of Bemisia tabaci (Hemiptera: Sternorrhyncha: Aleyrodoidea: Aleyrodidae) mitochondrial cytochrome oxidase 1 to identify species level genetic boundaries. Annals of the Entomological Society of America. v. 103, p. 196– 208. 2010.
DOYLE, J.J.; DOYLE, J.L. A rapid DNA isolation procedure for small quantities of fresh leaf tissue. Phytochemical Bulletin. v.19, p.11-15, 1987.
DUFFUS, J.; LARSEN, R.; LIU, H. Lettuce infectious yellows virus—a new type of whitefly transmitted virus. Phytopathology. v. 76, p. 97–100. 1986.
EMBRAPA SOJA. Tecnologia de Produção de Soja - região central do Brasil
– 2009 e 2010. Londrina: Embrapa Soja: Embrapa Cerrados: Embrapa
Agropecuária Oeste. p. 1 -262. 2008.
FIRDAUS, S.; VOSMAN, B.; HIDAYATI, N.; SUPENA, E. D. J.; VISSER, R.; HEUSDEN, A. W. The Bemisia tabaci species complex: Additions from different parts of the world. Insect Science, v. 20, n. 6, p. 723-733. 2013.
FONTES, P. C. R.; PUIATTI, M. Cultura do pepino. Olericultura: teoria e
FORERO, D. The systematics of the Hemiptera. Revista Colombiana de
Entomologia. v. 34, n. p. 1–21. 2008.
GALLO, D.; NAKANO, O.; SILVEIRA NETO, S.; CARVALHO, R.P.L.; BAPTISTA, G.C.; BERTI FILHO, E.; PARRA, J.R.P.; ZUCCHI, R.A.; ALVES, S.B.; VENDRAMIM, J.D.; MARCHINI, L.C.; LOPES J.R.S.; OMOTO, C. Entomologia Agrícola. Piracicaba: FEALQ. 920p. 2002.
GILL, R. J. The morphology of whiteflies. In: GERLING. D. (Ed.). Whiteflies:
their bionomicas pest status and management. Andaver: Intercept, p. 13-46.
1990.
GILL, R.; BROWN, J. K. Systematics of Bemisia and Bemisia relatives: can molecular techniques solve the Bemisia tabaci complex conundrum - a taxonomist’s viewpoint. Bemisia: bionomics and management of a global
pest. Springer. p. 5-29. 2010.
GILBERTSON, R. L.; BATUMAN, O.; WEBSTER, C. G.; ADKINS, S. Role of the insect supervectors Bemisia tabaci and Frankliniella occidentalis in the emergence and global spread of plant viruses. Annual Review of Virology. v. 2, p. 67-93. 2015.
GRILLE, G.; GAUTHIER, N.; BUENAHORA, J.; BASSO, C.; BONATO, O. First report of the Q biotype of Bemisia tabaci in Argentina and Uruguay.
Phytoparasitica. v. 39, p. 235-238. 2011.
HAIBLE, D.; KOBER, S.; JESKE, H. Rolling circle amplification revolutionizes diagnosis and genomics of geminiviruses. Journal of Virological Methods. v.135, p.9–16. 2006.
HAJI, F.N.P.; CARNEIRO, J. da S.; BLEICHER, E.; MOREIRA, A.N.; FERREIRA, R.C.F. Manejo da mosca-branca Bemisia tabaci biótipo B na cultura do tomate. In: HAJI, F.N.P.; BLEICHER, E. (Ed.). Avanços no manejo da mosca-branca Bemisia tabaci biótipo B (Hemiptera, Aleyrodidae). Petrolina, PE: Embrapa Semi-Árido, cap. 7, p.87-110. 2004.
HANLEY-BOWDOIN, L.; SETTLAGE, S. B.; OROZCO, B. M.; NAGAR, S.; ROBERTSON, D. Geminiviruses: Models for plant DNA replication, transcription, and cell cycle regulation. Critical Reviews in Plant Sciences. v. 18, p. 71-106. 1999.
HANLEY-BOWDOIN, L.; SETTLAGE, S.B.; ROBERTSON, D. Reprogramming plant gene expression: a prerequisite to geminivirus DNA replication. Molecular
Plant Pathology. v.5, n. 2, p. 149–156. 2004.
HILJE, L. & MORALES, F. J.; Whitefly bioecology and management in Latin America. Encyclopedia of Entomology. ed. by Capinera JL. Springer, Gainesville, FL, p. 4250-4260. 2008.
HOFER, P.; BEDFORD, I. D.; MARKHAM, P. G.; JESKE, H.; FRISCHMUTH, T. Coat protein gene replacement results in whitefly transmission of an insect nontransmissible geminivirus isolate. Virology. v. 236, n. 2, p. 288-95. 1997.
HOGENHOUT, S.; AMMAR, D.; WHITFIELD, A. E.; REDINBAUGH, M. G. Insect vector interactions with persistently transmitted viruses. Annual Review of
Phytopathology. v. 46, p. 327-359. 2008.
HOROWITZ, A.; KONTSEDALOV, S.; KHASDAN, V.; ISHAAYA, I. Biotypes B and Q of Bemisia tabaci and their relevance to neonicotinoid and pyriproxyfen resistance. Archives of Insect Biochemistry and Physiology. v. 58, n. 4, p.
216-225. 2005.
ICTV. Family Geminiviridae. International Committee on Taxonomy of
Viruses. Disponível em: < https://talk.ictvonline.org/taxonomy/>. Acesso em 02 de Março de 2017.
INOUE-NAGATA, A.K.; ALBUQUERQUE, L.C.; ROCHA, W.B.; NAGATA, T.A. Simple method for cloning the complete begomovirus genome using the bacteriophage phi 29 DNA polymerase. Journal of Virological Methods, v. 116, p. 209-211, 2004.
INOUE-NAGATA, A.K.; LIMA, M.F.; GILBERTSON, R.L.; A review of geminivirus (begomovirus) diseases in vegetables and other crops in Brazil: current status and approaches for management. Horticultura Brasileira. v.34, n.1, p.008-018. 2016.
JIU, M.; ZHOU, X-P.; TONG, L.; XU, J.; YANG, X.; FANG-HAO, W.; LIU, S-S. Vector-Virus Mutualism Accelerates Population Increase of an Invasive Whitefly.
PLoS ONE. v. 2, n.1, p. 1-8. 2007.
JOHNE, R.; MÜLLER, H.; RECTOR, A.; VAN RANST, M.; STEVENS, H. Rolling- circle amplification of viral DNA genomes using phi29 polymerase.Trends in
Microbiology. v. 17, n. 5, p. 205-211. 2009.
JONES, D. R. Plant viruses transmitted by whiteflies. European Journal of Plant
Pathology. v. 109, p. 195–219. 2003.
JOHNSON, D. D.; WALKER, G. P.; CREAMER, R. Stylet penetration behavior resulting in inoculation of a semipersistently transmitted closterovirus by the whitefly Bemisia argentifolii. Entomologia Experimentalis et Applicata. v. 102, p. 115–123. 2002.
KING, A. M.; LEFKOWITZ, Q. E.; ADAMS, M. J.; CARSTENS, E. B. (eds), Virus Taxonomy: Ninth Report of the International Committee on Taxonomy of Viruses.
LEFEUVRE, P.; MARTIN, D. P.; HARKINS, G.; LEMEY, P.; GRAY, A. J. A.; MEREDITH, S.; LAKAY, F.; MONJANE, A.; LETT, J. M.; VARSANI, A.; Heydarnejad, J. The spread of Tomato yellow leaf curl virus from the Middle East to the world. PLoS Pathogens. v. 6, n.10, p. 1-12. 2010.
LIMA, L. H. C.; NÁVIA, D.; INGLIS, P. W.; OLIVEIRA, M. R. V. Survey of Bemisia tabaci (Gennadius) (Hemiptera: Aleyrodidae) biotypes in Brazil using RAPD markers. Genetics and Molecular Biology. v. 23, n. 4, p. 781-785. 2000.
LIMA, M. F. Viroses de Cucurbitáceas. Circular técnica. Embrapa Hortaliças. v. 95, p. 1-7. 2011.
LOURENÇÃO, A.L.; NAGAI, H. Surtos populacionais de Bemisia tabaci no Estado de São Paulo. Bragantia, Campinas, SP, v.53, n.1, p.53-59. 1994.
MACEDO, M. A.; FILHO, M. M.; NAVAS-CASTILLO, J.; INOUE-NAGATA, A. K. Host range and whitefly transmission efficiency of Tomato severe rugose virus and Tomato golden vein virus in tomato plants. Tropical Plant Pathology. v. 40, n. 6, p. 405 – 409. 2015.
MACEDO, M. A.; BARRETO, S. S.; COSTA, T. M. First Report of Common Beans as a Non-Symptomatic Host of Tomato severe rugose virus in Brazil. Plant
Disease. 2016. doi.org/10.1094/PDIS-03-16-0330-PDN
MELGAREJO, T.A.; KON, T.; ROJAS, M.R.; PAZ-CARRASCO, L.; ZERBINI, F.M.; GILBERTSON, R. L. Characterization of a New World Monopartite Begomovirus Causing Leaf Curl Disease of Tomato in Ecuador and Peru Reveals a New Direction in Geminivirus Evolution. Journal of Virology. v. 87, n. 10, p. 5397-5413. 2013.
MCKENZIE, C. L.; BETHKE, J. A.; BYRNE, F. J.; CHAMBERLIN, J. R.; DENNEHY, T. J.; DICKEY, A. M.; GILREIN, D.; HALL, P. M.; LUDWIG, S.; OETTING, R. D.; OSBORNE, L. S.; SCHMALE, L.; SHATTERS JR, R. G. Distribution of Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae) biotypes in North America after the Q invasion. Journal of Economic Entomology. v.105, p.753‑766. 2012.
MATOUSEK, J.; SCHUBERT, J.; DEDIC, P. Complementation analysis of triple gene block of Potato virus S (PVS) revealed its capability to support systemic infection and aphid transmissibility of recombinant Potato virus X. Virus
Research. v. 146, p. 81–88. 2009.
MARUBAYASHI, J. M.; YUKI, V. A.; ROCHA, K. C. G.; MITUTI, T.; PELEGRINOTTI, F. M.; FERREIRA, F. Z.; MOURA, M. F.; NAVAS-CASTILLO, J.; MORIONES, E.; PAVAN, M. A.; KRAUSE-SAKATE, R. At least two indigenous species of the Bemisia tabaci complex are present in Brazil. Journal of Applied
MARUTHI, M. N.; HILLOCKS, R. J.; MTUNDA, K.; RAYA, M. D.; MUHANNA, M.; KIOZIA, H.; REKHA, A. R.; COLVIN, J.; THRESH, J. M. Transmission of Cassava brown streak virus by Bemisia tabaci (Gennadius). Journal of Phytopathology. v.153, p. 307–312. 2005.
MOFFAT, A.S.; Plant pathology-geminiviruses emerge as serious crop threat.
Science, v.286, n.1, p.1835. 1999.
MORALES, F. J. Distribution and dissemination of begomoviruses in Latin America and the Caribbean. In: Stansly PA, Naranjo SE, editors. Bemisia:
Bionomics and Management of a Global Pest. p. 283–318. 2010.
NAIDU, R. A.; GOWDA, S.; SATYANARAYANA, T.; BOYKO, V.; REDDY, A.S.; DAWSON, W.O.; REDDY, D. V. Evidence that whitefly-transmitted cowpea mild mottle virus belongs to the genus Carlavirus. Archives Virology. v. 143, p. 769– 780 1998.
NATESHAN, H. M.; MUNIYAPPA, V.; SWANSON, M. M.; HARRISON, B. D.Host range, vector and serological relationships of cotton leaf curl virus from southern India. Annual Applied Biology. v. 128, p. 233-244. 1996.
NAVAS-CASTILLO, J.; FIALLO-OLIVÉ, E.; SÁNCHEZ-CAMPOS, S. Emerging virus diseases transmitted by whiteflies. Annual Review Phytopathology v.49, n.1, p.219-248. 2011.
NOUEIRY, A. O.; LUCAS, W. J.; GILBERTSON, R. L. Two proteins of a plant DNA virus coordinate nuclear and plasmodesmal transport. Cell. v. 76, p. 925- 932. 1994.
NOZAKI, D. N.; KRAUSE-SAKATE, R.; PAVAN, M. A. Begomovírus infectando a cultura de pimentão no estado de São Paulo. Summa Phytopathologica. v. 36, p. 244-247. 2010.
OROZCO, B. M.; MILLER, A. B.; SETTLAGE, S. B.; HANLEY-BOWDOIN, L. Functional domains of a geminivirus replication protein. Journal of Biological
Chemistry. v. 272, n. 15, p. 9840-6. 1997.
PADIDAM, M.; BEACHY, R. N.; FAUQUET, C. M. The role of AV2 ("precoat") and coat protein in viral replication and movement in tomato leaf curl geminivirus.
Virology. v. 224, p. 390-404. 1996.
PAKKIANATHAN, B. C.; KONTSEDALOV, S.; LEBEDEV, G.; MAHADAV, A.; ZEIDAN, M.; CZOSNEK, H.; GHANIM, M. Replication of Tomato yellow leaf curl virus in its whitefly vector Bemisia tabaci. Journal of Virology. v. 89, p. 9791– 9803. 2015.
PROVVIDENTI, R. Cucumber mosaic. In: ZITTER, A.; HOPKINS, D. L.; THOMAS, C.E. Compendium of cucurbit diseases. APS PRESS: St. Paul. p. 438-39. 1996.
POLSTON, J. E.; DE BARRO, P.; BOYKIN, L. M. Transmission specificities of plant viruses with the newly identified species of the Bemisia tabaci species complex. Pest Management Science. v. 70, n. 10, p. 1547-1552. 2014.
RIBEIRO, S. G.; AMBROZEVÍCIUS, L. P.; DE AVILA, A. C.; BEZERRA, I. C.; CALEGARIO, R. F.; FERNANDES, J. J.; LIMA, M. F.; MELLO, R. N.; ROCHA, H.; ZERBINI, F. M. Distribution and genetic diversity of tomato-infecting geminiviruses in Brazil. Archives of Virology. v. 148, p. 281-295. 2003.
ROCHA, K. C.; KRAUSE-SAKATE, R.; PAVAN, M. A.; KOBORI, R. F.; GIORIA, R.; YUKI, V. A.; Avaliação de danos causados pelo Tomato severe rugose virus (ToSRV) em cultivares de pimentão. Summa Phytopathologica. v.38, p.87-89. 2012.
ROCHA, C. S.; CASTILLO-URQUIZA, G. P.; LIMA, A. T. M.; SILVA, F. N.; XAVIER, C. A. D.; HORA-JUNIOR, B. T.; BESERRA-JUNIOR, J. E. A.; MALTA, A. W. O.; MARTIN, D. P.; VARSANI, A.; ALFENAS-ZERBINI, P.; MIZUBUTI, E. S. G.; ZERBINI, F. M. Brazilian begomovirus populations are highly recombinant, rapidly evolving, and segregated based on geographical location. Journal of
Virology. v. 87, p. 5784-5799. 2013.
ROJAS, M. R.; GILBERTSON, R. T.; RUSSEL, D. R.; MAXWELL, D. P. Use of degenerate primers in the polymerase chain reaction to detect whitefly- transmitted geminiviruses. Plant Disease. v.77, n.4, p.340-347. 1993.
ROJAS, M. R.; HAGEN, C.; LUCAS, W. J.; GILBERTSON, R. L. Exploiting chinks in the plant's armor: Evolution and emergence of geminiviruses. Annual Review
of Phytopathology. v.43, p.361-394. 2005.
ROJAS, M. R.; GILBERTSON, R. L. Emerging plant viruses: a diversity of mechanisms and opportunities. In: Roossinck MJ, editor. Plant virus evolution. v. 1, p. 27–51. 2008.
ROMAY, G.; LECOQ, H.; DESBIEZ, C. Melon chlorotic mosaic virus and associated alphasatellite from Venezuela: genetic variation and sap transmission of a begomovirus–satellite complex. Plant Pathology. v. 64, n. 5, p. 1224 – 1234. 2015.
ROSARIO, K.; CAPOBIANCO, H. NG, T.F.F.; BREITBART MAND POLSTON JE, RNA Viral Metagenome of Whiteflies Leads to the Discovery and Characterization of a Whitefly-Transmitted Carlavirus in North America. PloS
One. 2014.
SAMBROOK, J.; RUSSEL, D. Molecular Cloning - A Laboratory Manual (3 ed.). Cold Spring Harbor, NY. Cold Spring Harbor Laboratory Press, 2001.