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Após os testes estatísticos que avaliaram a relação entre a presença e ausência da espécie S. aureus com as variáveis independentes analisadas nessa pesquisa, não foi encontrada nenhuma correlação significativa (Tabela 4). O mesmo ocorreu quando estas variáveis foram avaliadas com relação à presença e a ausência de MRSA (Tabela 5).

categóricas analisadas neste estudo. Natal-RN, 2018.

Colonização por S. aureus VARIÁVEIS INDEPENDENTES CATEGÓRICAS Presente n (%) Ausente n (%) p-valor* Idade < 60 anos 47 (22,8) 159 (77,1) 0,553 ≥ 60 anos 43 (25,4) 126 (74,5) Sexo Feminino 45 (25,0) 135 (75,0) 0,663 Masculino 45 (23,0) 150 (76,9) Frequência de hemodiálises/semana 1 x na semana 88 (24,0) 278 (75,9) 1,000** + 1 x na semana 2 (22,2) 7 (77,7)

Tipo de acesso vascular

Fistula 68 (24,0) 215 (75,9) 0,982 Cateter 22 (23,9) 70 (76,0) Hospitalização prévia Sim 49 (26,6) 135 (73,3) 0,242 Não 41 (21,4) 150 (78,5) Portador da Diabetes Sim 28 (19,4) 116 (80,5) 0,103 Não 62 (26,8) 169 (73,1) Tabagismo Sim 19 (17,7) 88 (82,2) 0,074 Não 71 (26,4) 197 (73,5) Infecções recentes Sim 39 (27,2) 104 (72,7) 0,244 Não 51 (21,9) 181 (78,0) Uso de Antibióticos Sim 52 (26,2) 146 (73,7) 0,278 Não 38 (21,4) 139 (78,5) Uso de Anti-inflamatórios Sim 19 (26,7) 52 (73,2) 0,545 Não 71 (23,3) 233 (76,6)

Realização de transplantes anteriores

Sim 6 (26,0) 17 (73,9) 0,809

Não 84 (23,8) 268 (76,1)

categóricas analisadas neste estudo. Natal-RN, 2018.

Colonização por MRSA VARIÁVEIS INDEPENDENTES CATEGÓRICAS Presente n (%) Ausente n (%) p-valor* Idade < 60 anos 5 (2,4) 201 (97,5) 1,000 ≥ 60 anos 4 (2,3) 165 (97,6) Sexo Feminino 3 (1,6) 177 (98,3) 0,506 Masculino 6 (3,0) 189 (96,9)

Tipo de acesso vascular

Fistula 6 (2,1) 276 (97,8) 0,696 Cateter 3 (3,2) 90 (96,7) Hospitalização prévia Sim 5 (2,7) 179 (97,2) 0,747 Não 4 (2,0) 187 (97,9) Portador da Diabetes Sim 4 (2,7) 140 (97,2) 0,737 Não 5 (2,1) 226 (97,8) Tabagismo Sim 4 (3,7) 103 (96,2) 0,282 Não 5 (1,8) 263 (98,1) Infecções recentes Sim 4 (2,8) 139 (97,2) 0,736 Não 5 (2,1) 227 (97,8) Uso de Antibióticos Sim 6 (3,0) 192 (96,9) 0,509 Não 3 (1,6) 174 (98,3) Uso de Anti-inflamatórios Sim 3 (4,2) 68 (95,7) 0,380 Não 6 (1,9) 298 (98,0)

Realização de transplantes anteriores

Sim 1 (4,3) 22 (95,6) 0,438

Não 8 (2,2) 344 (97,7)

6 DISCUSSÃO

A doença renal crônica (DRC) é um grave problema de saúde pública cuja frequência tem aumentado nos últimos anos. Apresenta caráter progressivo e está associada à elevada morbidade e mortalidade (SESSO et al., 2017). Quando diagnosticada, deve ser instituído um tratamento o mais precoce possível, caso contrário, a ocorrência de complicações pode levar à morte (MADEIRO et al., 2010). Atualmente, no Brasil, a terapia de substituição renal mais utilizada é a hemodiálise (SESSO et al., 2017).

Pacientes submetidos ao tratamento de hemodiálise estão mais suceptíveis a adquirir infecções, onde os Staphylococcus aureus e a linhagem MRSA estão entre os micro-organismos mais isolados. Estes provocam uma ampla gama de doenças, que vão desde infecções cutâneas e de tecidos moles até sepse grave (EELLS et al., 2015).

A prevalência da colonização nasal por Staphylococcus aureus encontrada neste estudo foi semelhante a outras pesquisas realizadas em diferentes países. Estudos realizados na Turquia (ÇELIK et al., 2011), Polônia (BOGUT et al., 2007) e Índia (DEVRAJ et al., 2017) relataram prevalências de 23,4%, 27,9% e 27,9%, respectivamente. Embora no estudo realizado por Kang et. al., (2012) em Taiwan, a prevalência tenha sido apenas de 11,7%. As maiores prevalências da presença de S. aureus em pacientes hemodialíticos reportadas na literatura são provenientes do Reino Unido (PRICE et al., 2015), Colômbia (HIDALGO et al., 2015) e Marrocos (DIAWARA et al., 2014), os quais observaram uma colonização de 90%, 42,2% e 35,4%, respectivamente.

A prevalência da colonização nasal por MRSA em pacientes sob o tratamento hemodialítico é bastante variável e pode chegar até 45,8%. As maiores prevalências são reportadas em estudos realizados em países asiáticos em comparação com os países europeus e os Estados Unidos (ZACHARIOUDAKIS et al., 2014; AMINZADEH; FARAHANI; GACHKAR, 2006). Estudos realizados em vários países do mundo registraram diferentes prevalências como 18% nos EUA (PATEL et al., 2011), 13,3% na Colômbia (HIDALGO et al., 2015) e 10% na Índia (DEVRAJ et al., 2017) e Reino Unido (PRICE et al., 2015). A prevalência da colonização nasal por MRSA encontrada neste estudo foi semelhante aos estudos realizados em Taiwan

por Lu et al., (2008) e na Polônia por Bogut et al., (2007), os quais registraram 2,4% e 2,3%, respectivamente. As taxas de prevalência de colonização por MRSA variam, inclusive no mesmo país, a exemplo, duas pesquisas realizadas na Turquia, onde Çelik et. al., (2011) encontrou uma prevalência de 4,9% e Duran et. al., (2006) uma prevalência de 20,7%. Embora os autores da pesquisa mais recente não tenham feito comentários sobre o estudo anterior, realizado no mesmo país, Duran et. al., (2006), arrolou pacientes portadores de diabetes, os quais são mais vulneráveis a colonização por micro-organismos, em especial, o S. aureus (DURAN; OCAK; ESKIOCAK, 2006; HART et al., 2015; ROCHA et al., 2002).

No Brasil, não há estudos publicados que avaliem a prevalência da colonização nasal por S. aureus e MRSA em pacientes submetidos ao tratamento hemodialítico. O único estudo brasileiro, realizado na cidade de Vitória – ES, que avaliou a colonização nasal nessa população, identificou uma prevalência de 23% de S. aureus, contudo nenhum MRSA foi isolado (ARAUJO, 2011).

As variações observadas nas prevalências de S. aureus e MRSA descritas na literatura são atribuídas aos diferentes grupos de estudos e aos fatores de riscos que cada população é exposta. Dentre os fatores de riscos associados a colonização nasal por esse micro-organismo, descritos na literatura, encontra-se a idade (LEDERER; RIEDELSDORF; SCHIFFL, 2007; LU et al., 2005), a presença de comorbidades como, por exemplo, a diabetes (ÇELIK et al., 2011; DURAN et. al., 2006; KUTLU et al., 2012), as hospitalizações constantes e o uso prévio de antibióticos (KARANIKA et al., 2015; LU et al., 2005; SANTOS et al., 2007).

A maioria das cepas de MRSA identificadas nesta pesquisa mostrou um perfil multirresistente, as quais apresentaram resistência a pelo menos três classes diferentes de antimicrobianos (DEURENBERG; STOBBERINGH, 2008; ITO et al., 2001). Contudo, mostraram sensibilidade aos antibióticos vancomicina e linezolida, opções terapêuticas importantes para tratar infecções na população de hemodialíticos (MCDONALD; HAGEMAN, 2004; SIEVERT et al., 2008). Diferentemente desta pesquisa, alguns autores relataram o isolamento de MRSA apresentando resistência à vancomicina em pacientes sob tratamento dialítico que fizeram uso dessa droga por longos períodos (MCDONALD; HAGEMAN, 2004; ARAUJO, 2011). O uso constante deste antibiótico além de promover o

desenvolvimento de resistência em amostras de S. aureus, pode ainda selecionar amostras de Enterococcus resistentes, possibilitando a disseminação desses micro- organismos no ambiente hospitalar e na comunidade (APPELBAUM, 2007). Foi observado ainda, neste estudo a presença de cepas de MRSA com resistência induzida à clindamicina. Este antibiótico pode ser uma opção importante para o tratamento de infecções causadas por MRSA entretanto, ao apresentar este tipo de resistência a efetividade dessa droga, pode ser bastante limitada (AMORIM et al., 2009).

Com exceção de uma cepa, os MRSA isolados neste estudo, apresentaram o gene lukF, o qual codifica a toxina Leucocidina Panton-Vanlentine (PLV), um importante fator de virulência. A PVL é uma exotoxina que provoca necrose tecidual, promovendo a formação de poros nas membranas de leucócitos, monócitos e macrófagos (DIEP et al., 2008). Outros autores também detectaram a presença deste fator de virulência em MRSA provenientes de pacientes hemodialíticos (DIAWARA et al., 2014; HIDALGO et al., 2015). A presença do gene para esse fator de virulência representa um elevado potencial para a expressão da toxina PVL, a qual está associada a casos de infecções de pele e tecido mole e a uma forma grave de pneumonia necrotizante (DIEP et al., 2004; FRANCIS et al., 2005). O gene lukF é considerado um marcador da linhagem CA-MRSA (Staphylococcus aureus Resistentes à Meticilina Adquiridos na Comunidade), pois é detectado em 95% dos isolados (DIAWARA et al., 2014; HIDALGO et al., 2015). Outra característica importante para identificar essa linhagem é o perfil fenotípico de sensibilidade aos antimicrobianos, uma vez que essas cepas apresentam no genoma o cassete cromossômico SCCmec (Staphylococcal Cassete Cromossomal mec) do tipo IV ou V, os quais determinam resistência a basicamente à classes dos beta-lactâmicos (LENCASTRE et. al., 2007). Embora, não tenhamos avaliado o cassete cromossômico SCCmec, dos MRSA isolados neste estudo, três cepas apresentam o perfil característico da linhagem CA-MRSA, ou seja, apresentaram o gene lukF e resistência somente aos beta-lactâmicos. As outras cinco cepas de MRSA que apresentaram esse gene mostraram-se bastante resistente, perfil típico de cepas denominadas HA-MRSA (Staphylococcus aureus Resistentes à Meticilina Adquiridos no Hospital), ou seja, cepas adquiridas no ambiente hospitalar. Contudo, cepas de CA-MRSA também podem ser encontradas no ambiente hospitalar, causando

infecções. Atualmente, estão circulando como patógenos nosocomiais (GENTILE et al., 2018; MIRANDA et al., 2007; NORIEGA; SEAS, 2010).

Nesse estudo, foi identificado cepas características tanto da linhagem típica da comunidade (CA-MRSA) quanto da hospitalar (HA-MRSA) colonizando pacientes sob tratamento de hemodiálise. Esse achado é muito importante, pois a linhagem HA-MRSA é reconhecida pela sua multirresistência aos antibióticos e a linhagem CA-MRSA é caracteristicamente muito virulenta, associada a vários casos de infecções fatais, especialmente colonizando pacientes hemodialíticos, os quais pela sua condição clínica se encontram muito vulneráveis a infecções. (GELATTI et al., 2009; HIDRON et al., 2009).

As cepas de MRSA foram isoladas de pacientes que apresentavam pelo menos dois fatores de risco em potencial para a colonização por esse micro- organismo. Não podemos precisar a origem dessa colonização, porém destacamos que a hospitalização, episódios infeciosos, o uso de antimicrobianos e anti- inflamatórios, além do uso do cateter como acesso vascular são potenciais fatores de riscos, embora esta pesquisa não tenha encontrado associação significativa entre esses fatores e a colonização por essa linhagem. Contudo, alguns autores descreveram associação entre a colonização e estes fatores de risco citados. (ÇELIK et al., 2011; KANG et al., 2012; PATEL et al., 2011; ZACHARIOUDAKIS et al., 2014). Em paralelo, também foi observado que algumas cepas de MRSA de pacientes que não tiveram história de internações prévias, não relataram episódios de infecções ou fizeram uso prévio de antibióticos, porém abrigavam outros fatores de riscos para a colonização, como a idade avançada, a diabetes, a hipertensão e até mesmo a presença do Vírus da Imunodeficiência Humana – HIV. Alguns estudos, contudo, observaram relação destes fatores com a colonização por MRSA (DURAN; OCAK; ESKIOCAK, 2006; REID et al., 2017; SILVEIRA, 2013).

A pele, quando íntegra, representa importante barreira contra a penetração de micro-organismos. Porém, quando sua integridade é rompida como, por exemplo, em uma punção, se a microbiota local não é eliminada ou inativada por antissepsia rigorosa, pode penetrar na corrente sanguínea e desenvolver um processo infeccioso (CDC, 2017). Neste estudo, verificou-se a frequência de hemodiálise para avaliar o número de punções constantes nos pacientes, porém não encontramos

associação entre a colonização por S. aureus e MRSA com a frequência das sessões, corroborando com os achados de (HIDALGO et al., 2015).

O fator de risco mais importante para desenvolvimento de bacteremia em pacientes submetidos a hemodiálise é o uso de cateteres venosos centrais. Pacientes que utilizam o cateter de hemodiálise possuem maiores risco de desenvolver uma bacteremia em comparação com os que usam a fístula arteriovenosa (SUZUKI et al., 2016). Embora não tenha sido observado associação entre a colonização e o tipo do acesso vascular, estudos mostram que o cateter pode ser colonizado pelos micro-organismos da microbiota da pele, sendo portanto considerado fonte importante para bacteremias (ASLAM et al., 2007; IMAIZUMI et al., 2017; SUZUKI et al., 2016).

Pacientes submetidos à hemodiálise com admissão hospitalar recente têm risco particularmente elevado de colonização com MRSA (KARANIKA et al., 2015). Apesar deste estudo não ter encontrado associação entre a colonização nasal e a hospitalização, um número expressivo de pacientes colonizados reportaram a hospitalização no último ano. Pacientes colonizados podem contribuir para a disseminação de MRSA quando retornam à unidade de diálise ambulatorial (KARANIKA et al., 2015). Assim, a elaboração de protocolos para a descolonização pode ser uma opção a ser analisada junto à equipe médica e a Comissão de Controle de Infecção Hospitalar–CCIH.

A descolonização é indicada pela maioria das diretrizes das agências internacionais de saúde, incluindo o Centers for Disease Control and Prevention (CDC) - Centro para o Controle e Prevenção de Doenças (COIA et al., 2006) e a Organização Mundial de Saúde - OMS (GEMMELL et al., 2006). O CDC recomenda o uso de mupirocina tópica isolada em pacientes colonizados apenas por um curto período de tempo e para profissionais de saúde (COIA et al., 2006). Por outro lado, a OMS considera o uso de mupirocina e / ou clorexidina em pacientes com MRSA, mas não especifica as indicações, contraindicações ou o tempo de uso (GEMMELL et al., 2006). Embora o sucesso da descolonização tenha sido observado por vários autores (BODE et al., 2010; COIA et al., 2006; GEBRESELASSIE; LO PRIORE; MARSCHALL, 2015; GROTHE et al., 2016; POFAHL et al., 2009; RUEF et al., 2009; SIMOR et al., 2007), não deve ser realizada como rotina devido a ocorrência de

resistência bacteriana ao antimicrobiano utilizado. A ausência de padronização do processo de descolonização e poucas evidências da eficácia do processo como medida controladora de infecções, fazem com que esse tema ainda seja bastante discutido entre os pesquisadores. Assim, estudos adicionais são necessários para o esclarecimento de benefícios e malefícios pelo uso de antibióticos em pacientes colonizados como medida de controle de infecção (COIA et al., 2006; GEBRESELASSIE; LO PRIORE; MARSCHALL, 2015; OLIVEIRA; PAULA, 2012).

A exposição prévia aos antimicrobianos está associada à colonização e infecção por vários micro-organismos multirresistentes. Dentre estes, se destaca o MRSA, sobretudo em pacientes em hemodiálise (CALFEE, 2013; PATEL et al., 2011). Embora não encontramos nenhuma associação entre o uso de antibióticos e a colonização nasal por S. aureus e MRSA este é um fator de risco particularmente importante na população de diálise devido à alta taxa de exposição a antimicrobianos dentro desse grupo (KARANIKA et al., 2015; MARCHAIM et al., 2005)

A infecção é uma das principais causas de morbidade e a segunda causa de morte mais comum em pacientes que realizam o tratamento de hemodiálise, onde o S. aureus é o agente patogênico mais frequentemente isolado. O presente estudo não encontrou associação entre a presença de infecções recentes com a colonização nasal por S. aureus e MRSA, porém esta associação foi encontrada em vários estudos (COLLINS et al., 2014; KLUYTMANS; VAN BELKUM; VERBRUGH, 1997; KOZIOŁ-MONTEWKA et al., 2006; NOUWEN et. al., 2001). A colonização nasal por esta bactéria desempenha um papel importante na patogênese e no desenvolvimento de infecções em pacientes submetidos ao tratamento da hemodiálise.

Não foi detectado associação entre o uso de anti-inflamatórios e a colonização nasal por S. aureus e MRSA. Embora, não seja um fator muito estudado, Goldstein et. al, 2006 avaliaram o uso da aspirina em pacientes hemodialíticos e observou que o uso de anti-inflamatórios resultou na diminuição da

concentração de três citocinas pró-inflamatórias: IL-6, IL-8 e TNF-. As citocinas pró-

quando diminuidas podem auxiliar no estabelecimento de agentes infeciosos (MACDOUGALL, 2004).

A Diabetes mellitus (DM) é descrita como a doença crônica mais prevalente em pacientes submetidos ao tratamento hemodialítico (SESSO et al., 2017). Embora seja considerada, por alguns autores, como um possível fator de risco para a colonização por S. aureus e MRSA (ÇELIK et al., 2011; KUTLU et al., 2012), outros autores não consideram (KARANIKA et al., 2015). Visto que não há tantos estudos

na literatura para apoiar ou contestar a hipótese, o fato é que pacientes portadores

da DM apresentam um aumento da suscetibilidade à infecção, pois possuem as

defesas imunológicas diminuídas, onde o mesmo torna-se mais vulnerável às infecções, especialmente por S. aureus (DURAN; OCAK; ESKIOCAK, 2006; HART et al., 2015; ROCHA et al., 2002). Similarmente ao estudo de Karanika et al., 2015, nesta pesquisa, não foi evidenciada nenhuma associação entre a colonização nasal por S. aureus e MRSA e a diabetes.

Dentre os pacientes que realizam hemodiálise como terapia para substituição renal, os idosos, representam aproximadamente a metade desta população, além disso, estão mais vulneráveis a colonização nasal por S. aureus e MRSA (KANG et al., 2012; LEDERER; RIEDELSDORF; SCHIFFL, 2007). No entanto, não encontramos associação entre a colonização por S. aureus e MRSA e a idade. Estudos indicam que a idade é um fator muito importante para a colonização nasal de S. aureus. Além disso, por essa população apresentar sistema imunológico senescente torna-se bastante vulnerável às infecções (DEVRAJ et al., 2017; LU et al., 2008; POP-VICAS et al., 2009).

Um dos fatores de risco para a colonização por S. aureus e MRSA e demais bactérias patogênicas é o tabagismo (ELIHIMAS JÚNIOR et al., 2014; PLATZER; ARANÍS; BELTRÁN, 2010). Estudos sugerem que o tabaco aumenta a adesão das bactérias patogênicas nas células da mucosa nasofaríngea (GOLDSTEIN- DARUECH et al., 2011). Apensar de ser um clássico na literatura que o tabagismo contribui de forma significativa para a colonização nasal por S. aureus, nosso estudo não revelou associação entre a colonização e o tabagismo, corroborando com outros estudos que avaliaram esse fator em pacientes submetidos ao tratamento hemodialítico (ARAUJO, 2011; DIAWARA et al., 2014).

Apesar deste estudo não ter encontrado associação estatística entre a presença de S. aureus e MRSA com fatores relacionados aos indivíduos participantes, a colonização dos mesmos por essa espécie bacteriana e em especial pela linhagem MRSA é um achado importante, uma vez que, essa linhagem é reconhecidamente virulenta e resistente aos antimicrobianos e, sobretudo pela presença do gene lukF, o qual determina um importante fator de virulência associado a muitos casos de infecções graves e fatais. Assim, a vigilância contínua relativa à colonização por MRSA e por outras espécies patogênicas é uma ação importante, sobretudo na população de indivíduos submetidos ao tratamento hemodialítico, uma vez que apresentam maior vulnerabilidade às infecções. A implantação de programas de vigilância são úteis nas tomadas de decisões relativa a medidas que possam prevenir infecções, especialmente nessa população.

7 CONCLUSÕES

Este estudo detectou uma prevalência de S. aureus e MRSA colonizando pacientes em tratamento de hemodiálise importante, sobretudo nessa população que apresenta um risco aumentado às infecções;

Não foi detectada relação estatística entre a presença de S. aureus e MRSA com as variáveis avaliadas nesse estudo. Porém, a presença desses micro- organismos colonizando essa população, pode representar um potencial fator de risco para infecções.

A presença do gene lukF no genoma da maioria das cepas de MRSA pode representar um risco aumentado para os pacientes colonizados, uma vez que esse gene codifica a expressão de uma leucocidina determinante na gravidade de alguns quadros clínicos infecciosos.

Cepas de MRSA com perfil fenotípico de HA-MRSA e CA-MRSA, podem ser transmitidos tanto no ambiente hospitalar quanto na comunidade.

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