Análises estatísticas

A fim de se avaliar a suficiência amostral, foi construída uma curva de acumulação de interações para cada um dos sistemas florestais. Além disso, as estimativas de riqueza de interações para cada um deles foi calculada utilizando o estimador não paramétrico Chao 2 (MAGURRAN, 2013) (Ver APÊNDICE C para detalhes).

Para as análises dos dados, foram construídas matrizes de interações para os sistemas florestais não perturbados, manejados com corte seletivo e queimados. Nas matrizes de interações, as espécies de besouros escarabeíneos foram incluídas nas linhas e as espécies de ácaros foréticos nas colunas. As entradas das matrizes, que corresponderam à força de interação entre o forético e o hospedeiro, consistiram na abundância média da espécie de ácaro por indivíduo de besouro da espécie com a qual estava associada. A partir das matrizes

de interações, foram construídas redes de interações utilizando o pacote ―bipartite‖ (DORMANN et al., 2018). Todas as análises estatísticas deste estudo foram realizadas no software estatístico R (R CORE TEAM, 2018).

As redes de interações de cada sistema florestal foram caracterizadas quanto à riqueza de espécies, número de links por espécies, diversidade de Shannon de interações, aninhamento, coeficiente de cluster, especialização da rede (H2), sobreposição de nicho das espécies de ácaros e robustez sob a perspectiva dos ácaros foréticos. Todas estas métricas, exceto riqueza total de espécies, foram calculadas usando a função ―networklevel” do pacote ―bipartite” (DORMANN et al., 2018).

Para avaliar se os sistemas florestais apresentaram diferenças no número total de espécies (que corresponde à soma do número de espécies dos níveis superior e inferior) que compõem as redes de interações, foram construídas curvas de acumulação de espécies extrapoladas com seus respectivos intervalos de confiança, nas quais o esforço amostral foi representado pela soma da abundância de ácaros foréticos e besouros escarabeíneos observada nos sistemas (COLWELL et al., 2012).

Para verificar se os índices diferem entre os sistemas florestais não perturbados, manejados com corte seletivo e queimados, foram geradas 500 redes de interações aleatorizadas, as quais foram chamadas de esperadas, para cada um dos sistemas utilizando a função ―vaznull” (VAZQUEZ et al. 2007) do pacote ―bipartite” (DORMANN et al., 2018). Este algoritmo aleatoriza as redes de interação observadas mantendo a conectância e, moderadamente, o total marginal dos dados originais (VAZQUEZ et al. 2007). De acordo com Dormann et al. (2018), algoritmos que mantém a conectância das redes de interações originais apresentam correlação de até 0,8 com os dados obtidos. Após a realização deste procedimento, foram calculados as métricas acima mencionadas a partir das matrizes de interações esperadas para cada um dos sistemas. A partir disso, foram estimadas a distribuição de frequências, precisão da mediana e intervalos de 95% de confiança para cada uma destas métricas examinadas entre as diferentes classes florestais. Esse método de comparação foi previamente utilizado na literatura e obteve sucesso na determinação de diferenças significativas entre diferentes parâmetros de modelos (FRANÇA et al., 2016) (FIGURA 2).

3 RESULTADOS

Foi coletado um total de 27 espécies de besouros escarabeíneos e 77 espécies de ácaros foréticos (APÊNDICE A). Destas 27 espécies de besouros escarabeíneos, foram encontradas 23 nas florestas não perturbadas (UF), 19 nas florestas manejadas com corte

seletivo (LF) e 13 nas florestas queimadas (UFF). Em se tratando de ácaros foréticos, foram observadas 45 espécies na UF, 53 na LF e 28 na UFF. Levando-se em consideração a riqueza total de espécies, foram encontradas nas UF, LF e UFF, respectivamente, 68, 72 e 41 espécies. As extrapolações das curvas de acumulação de espécies demonstraram que os três sistemas florestais não difeririam significativamente entre siem relação à riqueza total de espécies que compõem as redes de interações (FIGURA 3). Para verificar as comparações da riqueza de espécies de besouros escarabeíneos e de ácaros foréticos separadamente entre os sistemas, ver Apêndice B.

Figura 2- Fluxograma representando as análises dos índices das redes de interações.

Legenda: Fluxograma representando o processo de obtenção e análises dos índices utilizados para avaliar possíveis mudanças nas propriedades das redes de interações entre sistemas florestais não perturbados (UF), manejados com corte seletivo (LF) e queimados (UFF) coletadas na FLONA Tapajós – PA, Brasil. A matriz de interações observada de cada um dos sistemas florestais foi randomizada (500 randomizações para cada sistema) utilizando a função ―vaznull” no pacote ―bipartite” do software R. A partir das redes randomizadas, foram obtidos os índices número de links por espécie, diversidade de Shannon de interações, aninhamento, coeficiente de cluster, grau de especialização da rede (H2), sobreposição de nicho das espécies de ácaro e robustez da rede de

interações baseada nas espécies de ácaros utilizando-se a função ―networklevel” do referido pacote. Para a comparação dos índices entre os sistemas UF, LF e UFF, foram estimadas a distribuição de frequências, precisão da mediana e intervalos de 95% de confiança para cada uma destas métricas.

Entre as espécies de besouros escarabeíneos e de ácaros foréticos que compõem as redes de interações estudadas, foi observada uma riqueza total de 76 interações (FIGURA 4, APÊNDICE A). A floresta manejada com corte seletivo apresentou um total de 57 interações, seguida pela floresta não perturbada e floresta queimada (n = 45 e 23 interações, respectivamente). Em se tratando do número de indivíduos, foram encontrados 38.896 indivíduos de ácaros associados aos 868 indivíduos de escarabeíneos (TABELA 1). De acordo com a curva de acumulação de interações e o estimador Chao 2, a riqueza de interações observada foi menor que a esperada em todos os sistemas florestais (ver Apêndice C para detalhes).

Figura 3 – Curvas de acumulação do total de espécies extrapoladas das redes de interações foréticas dos sistemas florestais não perturbados, manejados com corte seletivo e queimados.

Legenda: Curvas de acumulação do total de espécies de ácaros foréticos e besouros escarabeíneos presentes nas redes de interações amostradas em sistemas não perturbados (UF), manejados com corte seletivo (LF) e queimada (UFF) na FLONA Tapajós – PA, Brasil. As linhas pontilhadas representam as extrapolações das curvas e as áreas sombreadas representam os intervalos de confiança de 95% das estimativas de riqueza. Fonte: Do autor.

Figura 4 – Redes de interações entre ácaros foréticos e besouros escarabeíneos em sistemas florestais não perturbados, manejados com corte seletivo e queimados.

Legenda: Redes de interações bipartidas entre ácaros foréticos e besouros escarabeíneos coletadas em florestas amazônicas não perturbadas e com diferentes distúrbios (corte seletivo e fogo) na FLONA Tapajós – PA, Brasil. Em cada uma das redes, as barras superiores representam os ácaros foréticos e as barras inferiores, os besouros escarabeíneos. Os links entre os níveis superior e inferior representam a abundância média de ácaros por indivíduo de besouro. Fonte: Do autor.

Tabela 1 – Abundância de ácaros foréticos e besouros escarbeíneos por sistema florestal e abundância total coletadas em sistemas florestais não perturbados (UF), manejados com corte seletivo (LF) e queimados (UFF) na FLONA Tapajós – PA, Brasil.

Abundância

Grupo UF LF UFF Total

Ácaros foréticos 12.712 18.270 7.914 38.896

Escarabeíneos hospedeiros 310 369 162 868

Fonte: Do autor.

Assim como esperado, todas as propriedades das redes de interações apresentaram diferenças significativas entre os diferentes sistemas que compõem o gradiente de distúrbio florestal (FIGURA 5). As áreas florestais queimadas apresentaram os menores valores de número de links por espécie (mediana = 0,976), diversidade de Shannon de interações (1,04) e grau de especialização (H2) (0). Além disso, foram observados neste sistema uma maior sobreposição de nicho (0,860) e menor robustez em relação ao nível superior da rede (0,516), composto pelas espécies de ácaros. As florestas não perturbadas, por sua vez, apresentaram maior número de links por espécie (1,62), diversidade de Shannon de interações (3,10) e de H2 (0,030), bem como os menores valores de sobreposição de nicho (0,450). Este padrão se modificou para o aninhamento e para o coeficiente de cluster dos níveis superiores e inferior das redes de interações, no qual as áreas de floresta queimada apresentaram os maiores valores (aninhamento = 7,24; coeficiente de clusterHL= 0,838, coeficiente de clusterLL= 0, 865) e as áreas de floresta não perturbada, os menores valores (aninhamento = 3,03; coeficiente de clusterHL= 0,515, coeficiente de clusterLL= 0, 496). As áreas manejadas com corte seletivo apresentaram valores intermediários para todas as métricas, exceto para robustez da rede de interações, na qual apresentou a maior mediana (0,709).

4 DISCUSSÃO

Este foi o primeiro estudo que avaliou a resposta das propriedades de redes de interações foréticas entre ácaros e besouros escarabeíneos a um gradiente de distúrbio florestal em florestas tropicais. Os resultados encontrados neste trabalho demonstram haver uma simplificação das redes de interações ao longo do gradiente de distúrbio florestal, indicando que estas interações são afetadas negativamente pelas perturbações antrópicas. No entanto, foi observado que diferentes distúrbios ambientais afetam as propriedades das redes

Figura 5 – Diferenças nas propriedades das redes de interações entre ácaros foréticos e besouros escarabeíneos entre os sistemas florestais não perturbados, manejados com corte seletivo e queimados.

Legenda: Diferenças nas redes de interações esperadas para Florestas Amazônicas não perturbadas (UF), manejadas com corte seletivo (LF) e queimadas durante o El Niño em 2015/2016 (UFF). Comparação dos índices links por espécie, diversidade de Shannon de interações, aninhamento, coeficiente de cluster do nível superior (HL) e inferior (LL), grau de especialização (H2), sobreposição de nicho e robustez baseados no nível superior da rede, que corresponde às espécies de ácaros. Nos

boxplots, os notchs determinam os intervalos de confiança (95%) para a mediana, representada pela

linha preta horizontal na parte central das caixas. Os círculos pretos representam os outliers. Os índices foram considerados diferentes quando os notchs dos diferentes sistemas não se sobrepuseram. Fonte: Do autor.

de interações de formas distintas, visto que seus efeitos dependem, dentre outros fatores, do tipo, intensidade e extensão destes distúrbios (BUSTAMANTE; ROITMAN; AIDE, 2016; FRANÇA et al., 2017). De modo geral, este trabalho demonstrou que além das consequências já documentadas na estrutura das comunidades, o corte seletivo e os incêndios florestais podem afetar redes de interações inteiras, com implicações negativas para a conservação de

um grupo ainda maior de organismos, que pode ter consequências para diversos processos ecossistêmicos.

Como esperado, os efeitos antrópicos advindos do corte seletivo, foram menos intensos nas redes de interações entre ácaros foréticos e besouros escarabeíneos em relação àqueles relacionados às queimadas florestais, confirmando o maior valor das florestas manejadas com corte seletivos para a conservação da biodiversidade (BERRY et al., 2010; SCHLEUNING et al., 2011). Alguns estudos encontraram este padrão para plantas (MATRICARDI, et al. 2012). Rappaport et al. (2018) observaram que florestas manejadas com corte seletivo retêm 46,5% dos agrupamentos de árvores de dossel, enquanto florestas queimadas sustentam apenas 20% quando comparadas a florestas não afetadas por nenhum destes distúrbios. Além disso, florestas manejadas com corte seletivo são capazes de manter comunidades com riqueza e/ou composição de espécies, incluindo de besouros escarabeíneos, semelhantes às florestas não perturbadas (BERRY et al., 2010; PUTZ et al., 2012; SLADE; MANN; LEWIS, 2011). Em se tratando especificamente de invertebrados, as florestas que sofreram corte seletivo são capazes de manter mais de 95% da riqueza total de espécies em relação a florestas preservadas (SCHLEUNING et al., 2011). Entretanto, até o momento, este maior valor de conservação da biodiversidade não havia sido mostrado sobre uma perspectiva de redes de interações, principalmente foréticas.

A possível diminuição na qualidade do habitat que ocorre ao longo do gradiente de distúrbio florestal, pode afetar a relação ácaro forético – carreador de diversas formas (GIBBS; STANTON, 2010). A interação entre ácaros foréticos e organismos hospedeiros podem se intensificar em habitats naturais em relação à habitats antropizados (EWERS; BARTLAM; DIDHAM, 2013). Estas alterações na relação forético - carreador podem se dar, dentre outros, por meio de alterações na abundância do hospedeiro, o que influencia as populações de ácaros carreados (GLIDA; BERTRAND; PEYRUSSE, 2003). Neste estudo, foram observadas alterações na força de interação entre as espécies de ácaros foréticos e besouros escarabeíneos nos sistemas florestais não perturbados, manejadas com corte seletivo e queimados. Por exemplo, houve um aumento progressivo no sentido do gradiente de distúrbio florestal na força de interação entre Canthon fulgidus e os foréticos Histiostomatidae sp. 44. Esta interação se mostrou fortemente dominante nos sistemas florestais queimados.

Apesar de não ter sido observada uma maior riqueza total de espécies, as redes de interações das florestas preservadas foram mais complexas em relação às redes das florestas com distúrbio. Esta maior complexidade é demonstrada pela maior densidade de links e diversidade de Shannon de interações encontradas nesse sistema. Salvaguardadas as

diferenças em relação ao tipo de rede de interações e ao ecossistema do estudo, Vanbergen et

al. (2017), ao contrastarem as propriedades de redes mutualísticas em um gradiente de

distúrbio ambiental, também observaram menor complexidade em redes perturbadas. Estes autores observaram ainda que esta menor complexidade encontrada nas redes de interações perturbadas, teve implicações negativas na estabilidade das mesmas.

A maior complexidade observada nas comunidades mais preservadas está relacionada, provavelmente, a uma maior proporção de espécies especialistas de ácaros foréticos, e consequentemente, interações especialistas nestes sistemas. Espécies especialistas são mais sensíveis a alterações ambientais e costumam ser competidoras inferiores em ambientes impactados (BUCHI; VUILLEUMIER, 2014). Estas espécies são também mais suscetíveis à cascatas de extinções secundárias, pois o desaparecimento de apenas uma ou pouquíssimas espécies, pode ser suficiente para causar sua extinção (AIZEN; SABATINO; TYLIANAKIS, 2012). Sendo assim, interações especialistas são as primeiras a serem perdidas frente a distúrbios ambientais (AIZEN; SABATINO; TYLIANAKIS, 2012). Os maiores valores de especialização encontrados em florestas não perturbadas confirmam esta hipótese de maior proporção de espécies e interações especialistas nestes sistemas. Vale ressaltar que interações especialistas entre ácaros foréticos e besouros escarabeíneos já foram documentadas na literatura (THITE; MORRAN; ROODE, 2016). Algumas espécies de ácaros edáficos da família Macrochelidae tem uma relação especialista com besouros escarabeíneos, sendo a disponibilidade de seus carreadores um fator limitante (NIOGRET; JEAN-PIERRE; BERTRAND, 2009).

Além de estarem associados ao maior número de interações especialistas, os maiores valores de densidade de links e diversidade de Shannon de interações encontrados nas florestas não perturbadas, podem também estar associados aos maiores números de indivíduos presentes neste sistema (BURKLE; KNIGHT, 2012). Analogamente a diversidade de espécies, maiores valores de diversidade de interações podem implicar em um aumento na complementariedade funcional, e, consequentemente, em maiores taxas de funcionamento ecossistêmico (DEVOTO et al., 2012). Desta forma, pode-se presumir que nas florestas não perturbadas são observadas maiores taxas de dispersão dos ácaros foréticos pelos escarabeíneos hospedeiros, devido a maior frequência de ocorrência da interação forética. Sendo assim, espera-se que uma maior diversidade de ácaros seja passivamente dispersada para novos habitats. Uma vez que os ácaros chegam a habitats com condições mais adequadas de condições e disponibilidade de recursos, estes ácaros se tornam mais disponíveis para a realização de funções ecológicas como a predação, podendo afetar o controle populacional de

espécies de interesse médico-veterinário e ciclagem de nutrientes (AZEVEDO et al., 2018; PEROTTI; MARIATEGUI; SPEICYS, 2000).

O maior grau de especialização e menor sobreposição de nicho das redes de interações encontradas em florestas preservadas corroboram a hipótese de maior complementaridade funcional nesses sistemas. Este padrão pode ser visto como um indicativo de integridade do ecossistema, uma vez que também está relacionado à presença de interações especialistas, que são as mais sensíveis a distúrbios ambientais (SOARES; FERREIRA; LOPES, 2017). Especificamente, a sobreposição de nicho, que no caso foi medida apenas em relação às espécies de ácaros, indica ainda uma menor ocorrência de competição entre estes organismos por hospedeiros (besouros) neste sistema florestal (BLÜTHGEN; KLEIN, 2011). Com a diminuição da competição pelos hospedeiros, os ácaros foréticos são ainda mais beneficiados em termos de fitness pela forese (THITE; MORRAN; ROODE, 2016).

Entretanto, é importante ressaltar que essa menor sobreposição de nicho entre as espécies que compõem as redes, pode também significar uma menor redundância funcional, e consequentemente, menor resistência ou resiliência das redes a flutuações populacionais e a cascatas de extinções secundárias (BLÜTHGEN; KLEIN, 2011; LANDI et al., 2018; TSCHARNTKE; TYLIANAKIS, 2010). Para o corte seletivo, que apresentou valores intermediários de especialização e sobreposição de nicho, isto parece se aplicar, já que este sistema foi o mais robusto dentre os três. No entanto, para as florestas queimadas, tal aumento na sobreposição de nicho das espécies de ácaros parece não ter sido um indicativo de maior robustez.

Diferentemente do esperado, o aninhamento das redes de interações não diminuiu ao longo do gradiente de distúrbio florestal. O aninhamento é uma propriedade estrutural normalmente associada com a estabilidade das redes de interações, indicando alta coesão entre as espécies e a presença de espécies de rotas alternativas de interações frente a perturbações ambientais (VANBERGEN et al., 2017). No entanto, altos valores de aninhamento podem resultar da perda de interações especialistas, o que provavelmente explica o padrão encontrado neste estudo (AIZEN; SABATINO; TYLIANAKIS, 2012; SOARES; FERREIRA; LOPES, 2017).

De forma semelhante, florestas queimadas tiveram redes foréticas mais compartimentalizadas tanto em relação aos ácaros foréticos, quanto aos besouros escarabeíneos, diminuindo o grau de compartimentalização gradativamente com o aumento da qualidade ambiental. Ramos-Robles et al. (2018), ao avaliar redes de interações entre frugívoros e plantas em florestas tropicais perturbadas, observaram um padrão altamente

compartimentalizado das mesmas, o que foi atribuído ao grau relativamente elevado de especialização destas redes de interações. Isto, entretanto, não explica o que foi encontrado neste estudo, uma vez que a especialização das redes de interações entre ácaros foréticos e besouros escarabeíneos diminuiu ao longo do gradiente de distúrbio florestal. Futuros estudos, dessa forma, devem focar na compreensão das causas e consequências da compartimentalização para redes de interações foréticas, principalmente entre ácaros e besouros escarabeíneos.

Alguns trabalhos avaliaram o padrão estrutural de redes de interações mutualísticas e antogonísticas em relação ao aninhamento e a compartimentalização. Eles têm indicado que redes mutualísticas são altamente aninhadas, sendo a complementaridade funcional favorecida por processos evolutivos nestes sistemas (BASCOMPTE; JORDANO; MELIA, 2003). As redes antagonistas, entretanto, tendem a ser compartimentalizadas, o que está associado à alta especificidade das espécies que interagem nestes sistemas gerada pela corrida armamentista coevolutiva (DORMANN; FRUND; SCHAEFER, 2017). No entanto, pouco se sabe sobre a estrutura de redes comensais, especialmente foréticas envolvendo ácaros e besouros escarabeíneos. Um dos pouquíssimos estudos que avaliou o padrão estrutural de redes comensais em florestas secundárias em estágio de sucessão avançado e florestas perturbadas (fogo e corte seletivo) verificou alto grau de aninhamento em ambas as redes (PIAZZON; LARRINAGA; SANTAMARI, 2011). Apesar disso, estes autores verificaram que este alto aninhamento não implicou em alta robustez das redes de interações.

Em comparação com o trabalho de Piazzon, Larrinaga and Santamarı (2011), os valores de aninhamento encontrados neste estudo para todos os três sistemas florestais avaliados foram pelo menos 11 vezes menores. Sendo assim, apesar das florestas queimadas apresentarem os maiores valores de aninhamento em relação aos demais sistemas, este aninhamento pode não ter sido suficiente para conferir robustez às redes de interações perturbadas. Ou ainda, o aninhamento pode ser uma propriedade que não confere maior estabilidade a redes de interações comensais (PIAZZON; LARRINAGA; SANTAMARI, 2011). Para que estas questões sejam elucidadas, é necessário que mais estudos que avaliem o padrão estrutural das redes de interações foréticas sejam feitos.

É importante ressaltar, entretanto, que aninhamento e compartimentalização não são propriedades mutuamente exclusivas das redes de interações, podendo ser combinadas (FORTUNA et al., 2010). Provavelmente, foi o que ocorreu neste estudo ao longo do gradiente de distúrbio ambiental: as redes de interações saíram de uma condição pouco compartimentalizada e aninhada para uma condição de compartimentos aninhados nas

florestas queimadas (LEWINSOHN; INA, 2006). As consequências desta combinação de padrões estruturais são desconhecidas para redes comensais.

5 CONCLUSÃO

Este trabalho demonstrou que as redes de interações compostas por ácaros foréticos e besouros escarabeíneos em florestas tropicais não são resistentes a distúrbios ambientais como corte seletivo e queimadas florestais. Neste sentido, sistemas florestais preservados, são extremamente importantes para a conservação destas redes de interações, uma vez que exibem maior qualidade ambiental e são capazes de sustentar redes de interações mais complexas e estáveis. Isto, por sua vez, pode implicar na manutenção de processos ecossistêmicos realizados pelos ácaros foréticos, dentre eles controle populacional de outros artrópodes e ciclagem de nutrientes. Além disso, foi possível observar que o corte seletivo é um distúrbio com menor potencial danoso as propriedades das redes de interações em relação às queimadas, já que florestas que sofreram com a extração seletiva de madeira apresentaram valores intermediários, de números de links por espécies, diversidade de Shannon de interações e grau de especialização, bem como maior robustez.

Este trabalho pôde contribuir para uma melhor compreensão dos efeitos dos distúrbios