4 SUPRESSÃO DA SEVERIDADE DA BRUSONE FOLIAR EM ARROZ POR
4.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.3.3 Atividade enzimática e teor de ácido salicílico nas folhas de arroz
4.3.3.2 Atividade enzimática e teor de ácido salicílico nas folhas de arroz após a
Após o tratamento com o antagonista S. oryzae e a inoculação de M. oryzae as características enzimáticas observadas anteriormente tomaram proporções bem distintas (Figura 14 A e 14 B). Neste momento houve a interação de S. oryzae, na forma de filtrado e de suspensão de conídios, com o patógeno M. oryzae e as plantas de arroz, além de ainda observar a interação isolada, ou seja, plantas tratadas somente com filtrado ou somente com suspensão de conídios.
Antes da inoculação com M. oryzae, a atividade de cada enzima foi comparada com as plantas inoculadas somente com água (controle positivo), nesta etapa contou-se com o controle negativo, as plantas inoculadas somente com M. oryzae.
Os maiores valores de atividade específica em relação aos controles (plantas inoculadas com água e com M. oryzae, somente) foram para lipoxigenase, 5 horas com o filtrado, 24 hoars e 72 horas para com a suspensão de conídios (Figura 14 B). A fenilalanina amônia-liase teve atividade 48 horas com o tratamento filtrado e 72 horas com a suspensão de conídios. A expressão da quitinase, β-1,3-glucanase, peroxidase e o do fitohormônio ácido salicílico não apresentaram diferenças em relação aos controles (Figura 14 B).
Cinco horas após a inoculação do patógeno desafiador M. oryzae, houve a expressão da lipoxigenase e fenilalanina amônia-liase no tratamento com o filtrado de S. oryzae e da peroxidase no tratamento com a suspensão de conidíos de S. oryzae. A lipoxigenase também se expressou superior aos controles (plantas inoculadas somente com água e plantas inoculadas somente com M. oryzae) em plantas tratadas com a suspensão de S. oryzae 24 horas e 72 horas após a inoculação de M. oryzae. A fenilalanina amônio-liase teve expressão também neste tratamento 72 horas após a inoculação de M. oryzae.
Figura 14 A. Atividade enzimática de plantas de arroz, tratadas com suspensão de conídios e filtrado de S. oryzae e inoculadas após 48 horas com M. oryzae. Coletas às 3, 5, 24, 48 e 72 hoaras após a inoculação com M. oryzae. Onde: (A) Quitinase; (B) β-1,3-Glucanase e (C) Peroxidase.
c a
b
b a
a a
b
a
bc bc
a
b
b
ab a b abc
b ab
ab a
b
b
c ab
a
a
b
ab
0 2 4 6 8 10 12
3 5 24 48 72
U.mg-1
Horas após a inoculação com M. oryzae
Água Filtrado Suspensão de conídios
Filtrado + M. oryzae Suspensão de conídios + M. oryzae M. oryzae
A
d b
e
c b
ab a
d
a
cd d
a b
b
c bc
e c
c b
ab c cd d
e a
d
a
e
a
0 4 8 12 16 20 24
3 5 24 48 72
U.mg-1
Horas após a inoculação com M. oryzae
Água Filtrado Suspensão de conídios
Filtrado + M. oryzae Suspensão de conídios + M. oryzae M. oryzae
B
c bc
c cd c
a
d c
a
c a e
b
d a
e
c b
b ab b c
f
a cd a
d
a
0.501 1.52 2.53 3.54 4.55 5.56 6.5
3 5 24 48 72
U.mg-1
Horas após a inoculação com M. oryzae
Água Filtrado Suspensão de conídios
Filtrado + M. oryzae Suspensão de conídios + M. oryzae M. oryzae
b d
C
Figura 14 B. Atividade enzimática e teor de ácido salicílico em plantas de arroz, tratadas com suspensão de conídios e filtrado de S. oryzae e inoculadas após 48 horas com M. oryzae. Coletas às 3, 5, 24, 48 e 72 hoaras após a inoculação com M.
oryzae. Onde: (A) Lipoxigenase; (B) Fenilalanina amônia-liase e (C) Ácido salicílico.
a
c b b
b d d
a
d
b a
d
b
cd c
b
a
b
c c
d
b
a
c
a
c
b
c
a
d 0
0.00250.005 0.0075 0.01 0.0125 0.015 0.0175 0.02 0.0225 0.025
3 5 24 48 72
U.mg-1
Horas após a inoculação com M. oryzae
Água Filtrado Suspensão de conídios
Filtrado + M. oryzae Suspensão de conídios + M. oryzae M. oryzae
A
a
b b
b
cd e d
a
e
b b
e d
d c c
a
c
c d
e
c
b
c
a
d d
e
a
d 0
0.00001 0.00002 0.00003 0.00004 0.00005 0.00006 0.00007 0.00008 0.00009 0.0001
3 5 24 48 72
U.mg-1
Horas após a inoculação com M. oryzae
Água Filtrado Suspensão de conídios
Filtrado + M. oryzae Suspensão de conídios + M. oryzae M. oryzae
B
ab ab c b
b c d b a
a
b a a c b a
c
b a a
ab a
a a a
ab bc
ab a
a
0 500 1000 1500
3 5 24 48 72
ng.g-1
Horas após a inoculação com M. oryzae
Água Filtrado Suspensão de conídios
C
A lipoxigenase está associada à síntese de ácidos graxos presente na peroxidação de lipídeos da parede celular. Omura (1976) relatou que a cerulenina produzida por S. oryzae é um potente inibidor do metabolismo de ácidos graxos e que participa na formação da narigerina. A narigerina é um importante flavonoíde que tem ação tóxica sob alguns patógenos fúngicos e bacterianos do arroz (Padmavathi et al., 1997) e deve ser considerada importante na resistência das plantas de arroz às doenças. Sakthivel et al. (2002) questionaram que a narigerina pode atuar com um possível intermediário de defesa na via dos flavonoídes em plantas de arroz, podendo atuar como sinalizador na via do AS, ativando RSA ou RSI.
Tal fato parece ser comprovar neste trabalho, mostrando a atividade desta enzima superior aos controles em 5 horas, 24 horas e 72 horas entre os dois tratamentos que suprimiram a brusone foliar em 75,5 % com filtrado de S. oryzae e 68,8% com a suspensão de conídios de S. oryzae.
O aumento da atividade da lipoxigenase nos tratamentos com S. oryzae, tanto com filtrado como com a suspensão de conídios, era um fato esperado neste trabalho. Já que, foi relatado que, S. oryzae produz cerulenina, um metabólito secundário associado à síntese de ácidos graxos. Assim, o aumento nos níveis de lipoxigenase está diretamente associado à presença deste antagonista, entretanto para Ohta et al. (1991) o aumento na atividade de lipoxigenase em folhas de arroz ocorre devido a resposta de infecção de M. oryzae nas plantas de arroz.
Há uma relação entre o aumento dos níveis fenilalanina amônia-liase e o ácido salicílico (Campos et al., 2003), porém não foi possível observá-lá nem antes e nem após a inoculação com M. oryzae. Silverman et al. (1995) relataram que as plantas de arroz, normalmente tem altos índices de ácido salicílico nas folhas e que estes valores podem variar de acordo com as condições de estresse a que as plantas são expostas, como temperatura, umidade, nutrição e parasitas
Quanto a atividade da fenilalanina amônia-liase, é possível relacionar que esta enzima pode ser induzida por ferimento (Saltveit, 2000) ou luz (Chen et al., 2002) e o pico da atividade enzimática ocorre entre 24 horas a 48 horas no máximo após a indução (presença do patógeno). A antecipação do pico dessa enzima, provavelmente, pode estar relacionada com a sua função no início da rota biossintética da lignina. Por outro lado, trabalhos com indutores bióticos e abióticos em bananeira e feijoeiro tem evidenciado atividade tardia da fenilalanina
amônia-liase, aos 6 dias, 8 dias e 12 dias após a indução (Campos et al., 2003; Saravanan et al., 2004).
Neste trabalho foi possível observar pico da fenilalanina amônia-liase às 5 horas após a inoculação com M. oryzae no tratamento com o filtrado de S. oryzae e às 72 horas após a inoculação com M. oryzae no tratamento com a suspensão de conídios de S. oryzae. O que comprova que esta enzima, além da lipoxigenase, também pode está relaciona com a resposta de defesa das plantas de arroz.
A aplicação de microrganismos saprófitas, sejam eles da rizosfera, epífitas ou endofíticos, desencadeia o processo de resistência sistêmica induzida (RSI) via moléculas de jasmonatos e etileno, com aumento da atividade de peroxidase, lipoxigenase, fenilalanina amônia-liase e polifenoloxidase, e em raros casos se confirma a produção de proteínas PR (van Loon, 1997).
Resultados relacionando biocontrole à indução de resistência pelo aumento de proteínas, principalmente pelo aumento de atividade algumas enzimas são encontrados com relativa freqüência na literatura (Silva, 2009). Tuzun et al. (1995) buscaram o controle de bactérias fitopatogênicas como de Pseudomonas syringae pv. tomato pela microbiolização de sementes de tomate com rizobactéria e mostraram um aumento de atividade de peroxidases, tal fato também foi observado por Halfeld-Vieira et al. (2006) usando um antagonista UFV-IEA6.
Para Baysal et al. (2003) e Macagnan et al. (2008) as alterações nas atividades das enzimas-chave, como da lipoxigenase e fenilalanina amônia-liase permitem acompanhar o estado de indução de resistência em plantas expostas a patógenos. Sendo assim, é possível concluir que ouve tanto RSI e RSA neste estudo. Visto que, há expressão do ácido salicílico em planta tratadas com antagonista, no caso do tratamento com a suspensão de conídios de S.
oryzae antes da presença do patógeno, o que pode ter desencadeado os processos iniciais de defesa da planta, além deste fitohormônio ser um sinalizador da rota da RSA. A RSI pode ser observada nos dois tratamentos, com filtrado e com a suspensão de conídios, devido a expressão da lipoxigenase e fenilalanina amônio-liase neste.
O fungo S. oryzae não produz as enzimas quitinase e β-1,3-glucanase em valores detectáveis (dados não relatados). E neste caso é possível concluir que a atividade das PR-proteínas, quitinase e β-1,3-glucanase são respostas da planta e não da presença do antagonista S. oryzae, pois este não produz estas enzimas.
4.4 CONCLUSÃO
O fungo S. oryzae é capaz de suprimir a severidade da brusone foliar em condições de casa vegetação e tem potencial promissor para estudos em campo.
O ácido salicílico tem expressão apenas no tratamento com a suspensão de conídios de S. oryzae antes da presença de M. oryzae e participa do processo de defesa da planta de arroz contra este patógeno.
As enzimas lipoxigenase e fenilalanina amônio-liase tem atividade nos tratamentos com S. oryzae na forma de filtrado e de suspensão de conídios e podem estar relacionadas a ativação de defesa da planta de arroz contra o patógeno M. oryzae, atuando na supressão da brusone foliar.
86
5 CONCLUSÕES GERAIS
Os isolados de S. oryzae apresentam variabilidade morfológica e genética;
A maioria dos isolados de S. oryzae produz cerulenina;
Há potencial antagônico in vitro entre S. oryzae contra C. miyabeans, M. oryzae, C.
miyabeans e T. cucumeris;
Os filtrados de S. oryzae (So 03 e So 29) conseguem atrasar a formação de tubo germinativo e inibir a formação de apressórios de M. oryzae;
O fungo S. oryzae é capaz de suprimir a brusone foliar em casa de vegetação;
Os picos de atividade do teore de ácido salicílico no tratamento com a suspensão de conídios de S. oryzae antes da inoculação com M. oryzae expressa uma ativação de defesa da planta de arroz.
A atividade das enzimas lipoxigenase e fenilalanina amônio-liase relatam a presença de mecanismos bioquímicos de defesa.
87
6 REFERÊNCIAS
ALMEIDA, F. B.; CERQUEIRA, F. M.; SILVA, R. N.; ULHOA, C. J. Mycoparasitism studies of Trichoderma harzianum strains against Rhizoctonia solani: evaluation of coiling and hydrolytic enzyme production. Biotechnology Letters, v. 29, p. 1189-1193, 2007.
ALUNNI, S.; CIPICIANI, A.; FIORONI, G.; OTTAVI, L. Mechanisms of inhibition of phenylalanine ammonia-lyase by phenol inhibitors and phenol / glycine synergistic inhibitors.
Archives of Biochemistry and Biophysics, v. 412, p. 170-175, 2003.
ALVES, S. B.; LOPES, R.B.; VIEIRA, S. A.; TAMAI, M. A. Controle microbiano de pragas na América Latina: Avanços e Desafios. Piracicaba. FEALQ, 2008, 414 p.
ANDREWS, J.H.; HIRANO, S.S. (Eds.) Microbial Ecology of Leaves. New York: Springer-Verlag, 1991. 501p.
ARAÚJO, F. F.; MENEZES, D. Indução de resistência a doenças foliares em tomateiro por indutores biótico (Bacillus subtilis) e abiótico (Acibenzolar-S-Metil). Summa
Phytopathologica. Botucatu, v. 35, n. 3, p. 169-172, 2009.
ARAÚJO, L. G.; PRABHU, A. S. Progresso da brusone nas folhas e características
agronômicas nas gerações avançadas de somaclones aromáticos da cultivar de arroz IAC 47.
Fitopatologia Brasileira. Braspilia, v. 26, p. 606-613, 2001.
AXELROD, B.; CHEESBROUGH, T. M.; LAAKSO, S. Lipoxygenase from soybean.
Methods in Enzymology, v. 71, p. 441-451, 1981.
AYYADURAI, N.; KIRUBAKARAN, S. I.; SRISHA, S.; SAKTHIVEL, N. Biological and molecular variability of Sarocladium oryzae, the sheath rot pathogen of rice (Oryza sativa L).
Current Microbiology, v. 50, p. 319-323, 2005.
AZEVEDO, J. L. Fungos Genética e Melhoramento de Fungos na
Biotecnologia. Biotecnologia, Ciência; Desenvolvimento, v. 1, 1997, p. 12-15.
AZEVEDO, J. L.; MACCHERONI JR., W.; PEREIRA, J. O.; ARAÚJO, W. L. Endophytic microrganisms: a review on insect control and recente advances on tropical plants. Eletronic Journal of Biotechnology, Valparaiso, v. 3, p. 1-36, 2000.BALARDIN, R. S.; BORIN, R. C.
Doenças na cultura do arroz irrigado. Santa Maria: [s.n], 48p., 2001.
BALARDIN, R. S.; PASTOR-CORRALES, M. A.; OTOYA, M. M. Resistência de germoplasma de feijão (Phaseolus vulgaris L.) a Fusarium oxysporum f. sp. phaseoli.
Fitopalogia Brasileira, v. 17, p. 102-103, 1990.
BALBINOT JR, A. A.; FLECK, N. G.; AGOSTINETTO, D.; RIZZARDI, M. A.; MEROTTO JR, A.; VIDAL, R. A. Velocidade de emergência e crescimento inicial de cultivares de arroz
irrigado influenciando a competitividade com as plantas daninhas. Planta Daninha, Viçosa, v.19, n.3, p.305-316, 2001.
BAYSAL, O.; SOYLU, E.M.; SOYLU, S. Induction of defence‑related enzymes and resistance by the plant activator acibenzolar‑S‑methyl in tomato seedlings against bacterial canker caused by Clavibacter michiganensis ssp. michiganensis. Plant Pathology, v.52, p.747
‑753, 2003.
BENITEZ, T.; RINCÓN, A. M.; LIMÓN, M. C.; CODÓN, A. C. Biocontrol mechanisms of Trichoderma strains. International. Microbiology, v. 7, n. 4, p. 249-260, 2004.
BERNAL, T. B.; RAMÍREZ, I. S.; LÓPEZ, M. A.; PORRAS, A. Determinación del médio de cultivo para el crecimiento y esporulación de Sarocladium oryzae (Sawada) Gams & Hawks.
Fitosanidad, v. 6, n. 1, p. 15-18, 2002.
BETTIOL, W. Seleção de microrganismos antagônicos a fitopatógenos. In: BETTIOL, W.
Controle Biológico de Doenças de Plantas. Jaguariúna: EMBRAPA-CNPDA, 1991, p. 223-236.
BETTIOL, W.; GHINI, R. Controle boiológico. In: BERGAMIM FILHO, A.; KIMATI, H.;
AMORIM, L. (Eds.) Manual de fitopatologia, v. 1, Princípios e conceitos, 3, ed. São Paulo Agronômica Ceres, 1995, p 717-728.
BETTIOL, W.; GHINI, R. Proteção de plantas em sistemas agrícolas alternativos. In:
CAMPANHOLA, C.; BETTIOL, W. Métodos alternativos de controle fitossanitário.
Jaguariúna, SP. Embrapa Meio Ambiente, pp.80-96, 2003.
BETTIOL, W.; KIMATI, H. Seleção de microrganismos antagônicos à Pyricularia oryzae para o controle de brusone do arroz (Oryza sativa L.). Summa Phytopathologica, Jaguariúna, v. 15, n. 3/4, p. 257-266,1989.
BETTIOL, W.; MORANDI, M. A. B. (Eds.). Biocontrole de doenças de plantas: uso e perspectivas. Jaguariúna. Embrapa Meio Ambiente. 2009, 341 p.
BILLS, G. F.; PLATAS, G.; GAMS, W. Conspecificity of the cerulenin and helvolic acid producing ‘Cephalosporium caerulens’, and the hypocrealean fungus Sarocladium oryzae.
Mycological Research, v. 108, p. 1291-1300, 2004.
BONMAN, J. M. Rice Blast. In: Compendium of Rice Diseases. Eds. WEBSTER, R.K.;
GUNNEL, P.S. American Phytopathological Society Press. St. Paul, Minnesota. USA, 1992, p. 14-18.
BOURETT, T.M.; HOWARD, R. J. In vitro development of penetration structures in the rice blast fungus Magnaporthe grisea. Canadian Journal of Botany, v. 68, p. 329-342, 1990.
BRADFORD, M. M. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle dye-binding. Analytical Biochemistry, v. 72, p.
680–685, 1976.
BRIDGE, P. D.; PEARCE, D. A.; RIVERA, A.; RUTHERFORD, M. A. VNTR derived oligonucleotides as PCR primers for population studies in filamentous fungi. Lett Appl Microbiol 24:426–430, 1997.
BUSO, G. S. C.; RANGEL, P. H.; FERREIRA, M. E. Analysis of genetic variability of South American wild rice populations (Oryza glumaepatula) with isozymes and RAPD markers.
Molecular Ecology, v. 7, n 1, p. 107-117, 1998.
BUZI, A.; CHILOSI, G.; DE SILLO, D.; MAGRO, P. Induction of resistance in melon to Didymella bryoniae and Sclerotinia Sclerotiorum by seed treatment with salicylic acid.
Journal of Phytopathology, v. 152, p. 34-42, 2004.
CAMPBELL, C.L.; MADDEN, L.V. Introduction to plant disease epidemiology. New York, NY: Wiley, 1990, 532 p.
CAMPOS SILVA, J.R.; SOUZA, R.M.; ZACARONE, A.B.; SILVA, L.H.C.P.; CASTRO, A.M.S. Bacterias endofiticas no controle e inibicao in vitro de Pseudomonas syringae pv.
tomato, agente da pinta bacteriana do tomateiro. Ciência e Agrotecnologia, v.32, p.1062-1072, 2008.
CAMPOS, A. D.; FERREIRA, A. G.; HAMPE, M. M. V., ANTUNES, L. F.; BRANCÃO, N.;
SILVEIRA, E. P.; SILVA, J. B.; OSORIO, V. A. Induction of chalcone synthase ans phenylalanine ammonia-liase by salicylic acid and Colletotrichum lindemuthianum in common bean. Brazilian Journal of Plant Physiology, v. 15, p. 129-134, 2003.
CANTERI, M. G., ALTHAUS, R. A., VIRGENS FILHO, J. S., GIGLIOTI, E. A.;
GODOY, C. V. SASM - Agri : Sistema para análise e separação de médias em
experimentos agrícolas pelos métodos Scoft - Knott, Tukey e Duncan. Revista Brasileira de Agrocomputação, V.1, N.2, p.18-24. 2001.
CHANDRARATNA, M. F. Genetics and breeding of rice. Longmans. London, 1964, 389 p.
CHANG, T. T. Rice, In: SIMMONDS, N. W. (Ed) Evolution of crop plants. Longman. New York, 1996, p. 147-155.
CHEN, Y.; SHIN, J.; LIU, Z. Effect of light on peroxidase and lignin synthesis in mungbean hypocotyls. Plant Physiology and Biochemistry, v. 40, p. 33-39, 2002.
CHET, I.; INBAR, J. Biological control of fungal pathogens. Applied Biochemistry and Biotechnology, v. 48, p. 37–43, 1994.
CLERGEOT, P. H.; GOURGUES, M.; COTS, J.; LAURNS, F.; LATORSE, M. P.; PEPIN, R.; THARREAU, D.; LEBRU, M. C. PLS1, a gene encoding a tetraspanin-like protein, is required for penetration of rice leaf by the fungal pathogen Magnaporthe grisea. Plant Biology, v. 98, p. 6963-6968, 2001.
COLEN, C. Isolamento e seleção de fungos filamentosos produtores de lípase. 2006. 206 f.
Tese (Doutorado em Ciências dos alimentos) - Faculdade de Farmácia da UFMG, Belo Horizonte, 2006.
CONAB. Companhia Nacional de Abastecimento. Acompanhamento da safra brasileira de grãos: décimo primaeiro levantamento, agosto 2014. Brasília. Disponível em:
http://www.conab.gov.br/OlalaCMS/uploads/arquivos/14_08_07_08_59_54_boletim_graos_a gosto_2014.pdf. Acesso em: 07/2014.
COOK, R. J.; BAKER, K. F. The nature and practice of biological control of plant pathogens. The American Phytopathological Society, Minnesota, 1983, 539 p.
CORDONA, R. Sarocladium oryzae: agente causal de la pudrición de la vaina del arroz em Venezuela. Revista de la Sociedad Venezolana de Microbiologia, v. 33, p. 80-82, 2013.
CORREA-VICTORIA, F. J.; ZEIGLER, R. S. Pathogenic variability in Pyricularia grisea at rice blast “hot spot” breeding site in eastern Colômbia. Plant Disease, v. 77, p. 1029-1035, 1993.
CÔRTES, M. V. C. B.; SILVA-LOBO, V. L.; FILIPPI, M. C. C.; LIMA, D. C. S.; PRABHU, A. S. Potential for using crude extract of Sarocladium oryzae for suppression of rice blast.
Tropical Plant Pathology, Research Article, v. 39, p. 28-34, 2014.
CÔRTES, M. V. C. B.; VIANA, H. F.; SILVA, F. R.; SILVA-LOBO, V. L.; SILVA, G. B.;
PRABHU, A. S.; FILIPPI, M. C. C. Quantificação da atividade enzimática de proteínas relacionadas à patogênese no patossistema Oryza sativa/Magnaporthe oryzae. Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento: Embrapa Arroz e Feijão, Santo Antônio de Goiás-GO, n. 34, p. 1-18, 2008.
COUCH, B. C.; KOHN, L. M. A multilocus gene genealogy concordant with host preference indicates segregation of a new species, Magnaporthe oryzae, from M. grisea. Mycologia, v.
94, p. 683-693, 2002.
COUTO, E. F.; MENEZES, M. Caracterização fisiomorfológica de isolados de Colletotrichum musae. Fitopatologia Brasileira, v. 29, pág. 406-412, 2004.
CRUZ, C.D. Programa Genes: Diversidade genética. Viçosa, MG, Universidade Federal de Viçosa, 2008. 278p.
CUTTER, E. G. Anatomia vegetal. Parte II -órgãos experimentos e interpretação. São Paulo, Roca, 1987. 336p.
DALLAGNOL, J. L.; NAVARINI, L.; BALARDIN, R. S.; GOSENHEIMER, A.; MAFFINI, A. A. Dano das doenças foliares na cultura do arroz irrigado e eficiência de controle dos fungicidas. Revista Brasileira de Agrociência, Pelotas, v. 12, n. 3, p. 313-318, 2006.
DELLAPORTA, S. L.; WOOD, J.; HICKS, J. B. A plant minipreparation: version II. Plant Molecular Biology Report, v.1, p.19-20, 1983.
DURRANT, W. E.; DONG, X. Systemic acquired resistance. Annual Review of Phytopathology, v. 42, p. 185-209, 2004
EBBOLE, D.J. Magnaporthe as a model for understanding host-pathogen interactions.
Annual Review of Phytopathology, Palo Alto, v. 45, p. 437-456, 2007.
EDWARDS, G.; WALKER, D. C3, C4: Mechanisms, and celular and environmental regulation of photosynthesis. Oxford. Blackwell Scientific Publications, 1983. 542p.
EMBRAPA. Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária. Informações técnicas sobre o arroz de terras altas: Estados de Mato Grosso e Rondônia - safras 2007/2008. Santo Antônio de Goiás: Embrapa Arroz e Feijão, 2007.
FAO. Food and Agriculture Organization of the United Nations. Communication: Concern about rice production. 2004. Disponível em:
http://www.fao.org/rice2004/en/pdf/hossain.pdf. Acesso em: 07/2014
FAO. Food and Agriculture Organization of the United Nations. Statistical databases.
Visualizado em 18 fev. 2014. Disponível em: http://www.fao.org. Acesso em: 07/2014 FILIPPI, M. C. C.; DASILVA, G. B.; SILVA-LOBO, V. L.; CÔRTES, M. V. C. B.;
MORAES, A. J. G.; PRABHU, A. S. Leaf Blast (Magnaporthe oryzae) suppression and growth promotion by rhizobacteria on aerobic rice in Brazil. Biological Control, v. 58, p.
160-166, 2011.
FILIPPI, M. C. C.; PRABHU, A. S.; LEVY, E. M. Espectro de virulência de isolados de Magnaporthe grisea em arroz. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE FITOPATOLOGIA, XXIX, 1996, Resumos... Campo Grande-MS, Fitopatologia Brasileira, v. 21, p. 398, 1996.
FILIPPI, M. C.; PRABHU, A. S. Phenotypic virulence analysis of Pyricularia grisea isolates from Brazilian upland rice cultivars. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v. 36, n. 1, p. 27-35, 2001.
FILIPPI. M. C. C.; PRABHU, A. S. Integrated efect of host plant resistance and fungicidal seed treatment on rice blast control in Brazil. Plant Disease, v. 81, p. 351-355, 1997.
FOKKEMA, N. J. E. Biological control of aerial plant surfaces. In: KOMADA, H.;
KIRITANI, K.; BAY-PETERSEN, J. The biological control of plant diseases. Taipei, Taiwan:
Food & Fertilizer Thecnology Center for the Asian and Pacific Region. p. 41-48, 1990.
FOSTER, R. Inativação do virus do mosaic comum do fumo pelo filtrado de culturas de Trichoderma sp. Bragantia, v. 10, p. 139-148, 1950.
FUNGARO, M. H. P. PCR na micologia. Biotecnologia- Ciência & Desenvolvimento, Uberlândia, v. 3, n.14, p. 12-16, 2000.
GARCIA, D. M.; DIAZ, C. H.; ARTILES, Y. C.; RAMOS, R. A.; RUBÍ, J. A.
Characterization of the proteinases secreted by Sarocladium oryzae. Biotecnologia Aplicada, v. 20, p. 170-172, 2003.
GNANAMANICKAM, S. S.; MEW, T. W. Interactions between Sarocladium oryzae and stem attacking fungal pathogens of rice. Plant and Soil, v. 138, p. 213-219, 2001.
GOMES, A. S.; PAULETTO, E. A.; FRANS, A. F. H. Uso e manejo da água em arroz irrigado. In: GOMES, A. S.; MAGALHÃES JR., A. M (Ed.) Arroz Irrigado no Sul do Brasil. Brasília: Embrapa Informações Tecnológicas, 2004, p.417-455.
GOMES, R. C.; SEMÊDO, L. T.; SOARES, R.M.; ALVIANO, C. S.; LINHARES, L. F.;
COELHO, R. R. Chitinolytic activity of actinomycetes from a cerrado soil and their potential in biocontrol. Letters in Applied Microbiology, v. 30, p. 146-150, 2000.
GONÇALVES, F. J.; ARAÚJO, L. G.; SILVA, G. B.; FILIPPI, M. C. C. Controle químico da brusone em arroz de terras altas: efeitos nos fungos não alvos do filoplano. Pesquisa
Agropecuária Tropical, Goiânia-GO, v. 1, n. 1, p. 77-81, 2012.
GORLACH, J.; VOLRATH, S.; KNAUF-BEITER, G.; HENGRY, G.; BECKHOVE, U.;
KOGEL, H. H.; OOSTENDORP, M.; STAUB, T.; WARD, E.; KESSMANN, H.; RYALS, J.
Benzothiadiazole, a novel class of inducers of systemic acquired resistance, activates gene expression and disease resistance in wheat. The Plant Cell, v. 8, p. 629-643, 1996.
GRAHAM, J. H.; LEITE JÚNIOR, R. P. Lack of control of citrus canker by induced systemic resistance compounds. Plant Disease, n. 88, p. 745-750, 2004.
GROTH, D. Leaf scald. In: WEBSTER, R.; GUNNEL, P. (Ed.). Compendium of rice diseases. St. Paul: American Phytopatological Society, 1992. p. 18.
GUNNEL, D.; EDDLESTON, M.; PHILLIPS, M. R.; KONRADSEN, F. The global
distribution of fatal pesticide self-poisoning: systematic review. BMC Public Health, v. 7, p.
357-398, 2007.
HAGLE, S. K.; SHAW, C.G. Avoiding and reducing losses from Armillaria root disease.
In: SHAW, C.G.; KILE, G.A. (Eds.). Armillaria root disease. Agricultural Handbook, n. 691.
USDA Forest Service, Washington DC, USA. pp. 157-173, 1991.
HALFELD-VIEIRA, B. A. Bactérias residentes no filopano de tomateiro como agentes de controle biológico de enfermidade da parte aérea da cultura. 2002. 98 f. Tese (Doutorado em Fitopatologia.). Universidade Federal de Viçosa, Viçosa-MG, 2002.
HALFELD-VIEIRA, B.; VEIRA-JÚNIOR, J. R.; ROMEIRO, R. S.; ALVES, H. S. S.;
BARACT-PEREIRA, M.C. A indução de resistência sistêmica em tomateiro pelo filoplano autóctone residente Bacillus cereus. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v. 41, p. 1247-1252, 2006.
HAMER, J.E.; HOWARD, R.J.; CHUMLEY, F.G.; VALENT, B. A mechanism for surface attachment in spores of a plant pathogenic fungus. Science, v. 239, p. 288-290, 1988.
HARMAN, G. E.; HOWELL, C. R.; VITERBO, A.; CHET, I.; LORITO, M. Trichoderma species-opportunistic, avirulent plant symbionts,A reviews. Nature Reviews Microbiology, v.
2, p. 43-56, 2004.
HARMAN, G. E.; KUBICEK, C. P. Trichoderma and Gliocladium. Taylor & Francis, London, 1998, 278 p.
HEYDARI, A.; MISAGHI, I. J. Biocontrol activity of Burkholderia cepacia againt Rhizoctonia solani in herbicide-treated soils. Plant and Soil, v. 202, p. 109-116, 1998.
HILLMANN, M. Ponto de equilíbrio aplicado a sistemas de produção de arroz irrigado.
ConTexto, Porto Alegre, v. 1, n. 1, 2º semestre 2001.
HOWARD, R. J.; VALENT, B. Breaking and entering: host penetration by fungal rice blast pathogen Magnaporthe grisea. Annu. Rev. Microbiol, v. 50, p. 491-512, 1996.
HYODO, H.; KURODA, H.; YANG, S.F. Induction of phenylalanine ammonia-lyase and increase in phenolics in lettuce leaves in relation to the development of russet spotting caused by ethylene. Plant Physiology, v. 62, p. 31-35, 1978.
IBM Corp. Released. IBM SPSS Statistics for Windows, Version 21.0. Armonk, NY: IBM Corp, 2012.
ILO. International Labor Organization. World Day for Safety and Health at Work: A Background Paper. In: Focus Programme on Safe Work. Geneva: International Labour Office, The World Health Organization; 2005.
IRRI. International Rice Research Institute . Rice Almanac: Source book for the most important economic activity on earth. Edited by: MACLEAN, J. L.; DAWE, D. C.;
HARDY, B.; HETTEL, G.P. 2002, 253 p.
JACH, G.; G¨ORNHARDT, B.; MUNDY, J.; LOGEMANN, J.; PINSDORF, E.; LEAH, R.;
SCHELL, J.; MAAS, C. Enhanced quantitative resistance against fungal disease by
combinatorial expression of different barley antifungal proteins in transgenic tobacco. The Plant Journal, v. 8, p. 97-109, 1995.
JIA, Y.; McADAMS, S.A.; BRYAN, G. T. Direct interaction of resistance gene and virulence gene products confers rice blast resistence. The European Molecular Biology Organization Journal, v. 19, n. 15, p. 4004-4014, 2000.
JIANG, Z. D.; AN, Z. Bioactive fungal natural products throught classic and biocombinatorial approaches, Study in Natural Products. Chemistry, v. 22, p. 245-272, 2000.
JUNAID, J. M.; DAR, N. A.; BHAT, T. A.; BHAT, A. H.; BHAT, M. A. Commercial biocontrol agents and their mechanism of action in the management of plant pathogens.
International Journal of Modern Plant & Animal Sciences, Florida, USA, v. 1(2), p. 39-57, 2013.
KANAGAWA, A. I.; NEVES, M. A. Biologia e sistemática de fungos, algas e briófitas.
Cardernos CB Virtual 2. UFPB, 2011, 67 p.
KEESEY, J. Biochemica information. Indianapolis IN, USA: Boehringer Manhein Biochemicals, 1987.
KELLOGG, E. A. Evolutionary history of grasses. Plant Physiology, v. 125, p. 1198-1205, 2001.
KHAM, A.; HSIANG, T. The infection process of Colletotrichum gramicola and relative aggressiveness on four turfgrass. Canadian Journal of Microbiology, v. 49, p. 433-442, 2003.
KIMATI, H.; AMORIM, L.; REZENDE, J. A. M.; BERGAMIN FILHO, A.; CAMARGO, L.
E. A. Manual de fitopatologia: Doenças das plantas cultivadas. 4ª Ed.vol. 2, São Paulo, Agronômica Ceres, 2005, 479 p.
KUPPER, K.C.; GIMENES-FERNANDES, N. Isolamento e seleção de Bacillis spp. para controle de Colletotrichum acutatum em flores destacadas de lima ácida ‘Tahiti’. Summa Phytopathologica, n° 28, p. 292-295, 2002.
KERR, A.; TATE, M.E. Agrocins and the biological control of crown gall. Microbiology Science, v.1, p.1-4, 1984.
LAHLALI, R.; HIJRI, M. Screening, identification and evaluation of potential biocontrol fungal endophytes against Rhizoctonia solaniAG3 on potato plants. Federation of European Microbiological Societies, v. 311, p. 152-159, 2010.
LAMB, C. J.; RYALS, J. A.; WARD, E. R.; DIXON, R. A. Emerging strategies for enhancing crop resistance to microbial pathogens. Biotechnology in Agriculture, v. 15, p. 45-60, 1993.
LANNA-FILHO, R.; FERRO, H.M.; PINHO, R. S. C. Controle biológico mediado por Bacillus subtilis. Revista Trópica – Ciências Agrárias e Biológicas, v. 4, p. 12-20, 2010.
LAZZARETTI, E.; BETTIOL, W. Tratamento de sementes de arroz, trigo, feijão e soja com um produto formulado à base de células e de metabólitos de Bacillus subtilis. Scientia Agricola, Piracicaba, v.54, n.1, p. 89-96,1997.
LEITE, B.; RONCATO, L. D. B.; PASCHOLATI, S. F.; LAMBAIS, M. R. Reconhecimento e transdução de sinais moleculares em interações planta-fungos patogênicos. In: LUZ, W. C.
(Org.). Revisão Anual de Patologia de Plantas. 1 ed. Passo Fundo, RS, 1997, v. 5, p. 235-280.
LENGELER, K. B.; DAVIDSON, R. C.; D’SOUZA, C.; HARASHIMA, T.; SHEN, W. C.;
WANG, P.; XUEWEN, P.; WAUGH, M.; HEITMAN, J. Signal Transduction Cascades Regulating Fungal Development and Virulence. Microbiology and Molecular Biology Reviews, v. 64, p. 746-785, 2000.
LEUNG, H., BORROMEO, E.S., BERNARDO, M.A. & NOTTEGHEM, J.L. Genetic analysis of virulence in the rice blast fungus Magnaporthe grisea. Phytopathology, n. 78, p.
1227-1233, 1988.
LEVY, M.; CORREA-VICTORIA, F. S.; ZEIGLER, R. S.; XU, S.; HAMER, J. E. Genetic diversity of the rice blast fungus in a disease nuersery in Colombia. Phytopathology, v. 83, p.
1427-1433, 1993.
LIU, C. H.; ZOU, W. X.; LU, H.; TAN, R. X. Antifungal activity of Artemisia annua
endophyte cultures against some phytopathogenic fungi. Journal of Biotechnology, v. 88, p.
277-282, 2001.
LO, C. T. General mechanisms of action of microbial biocontrol agentes. Plant Pathology Bulletin, v. 7, p. 155-166, 1998.
LOPES, R.; LOPES, M. T. G.; FIGUEIRA, A. V. O.; CARNEIRO, M. S.; VIEIRA, M.L.C.
Marcadores moleculares dominantes (RAPD e AFLP). Biotecnologia, Ciência e Desenvolvimento, n. 29, p. 56-60, 2002.
LORITO, M.; HAYES, C. K.; ZONIA, A.; SCALA, F.; DEL, S. G.; WOO, S. L.; HARMAN, G. E. Potential of genes and gene productsfrom Trichoderma sp.and Gliocladium sp. for the development of biological pesticides. Molecular Biotechnology, v. 2, p. 209- 217, 1994.