Bioensaios em olfatômetro - Atratividade do parasitóide Lysiphlebus testaceipes (Cresson, 1880)

Os bioensaios foram conduzidos em sala climatizada mantida a 25 ± 1,0 ºC; 60 ± 10% UR e fotofase de 12 horas. Realizaram-se as observações no período da tarde (14 às 17 horas). A resposta olfativa do parasitoide foi avaliada por meio de um olfatômetro com tubo de vidro em forma de “Y” mantido na posição vertical, consistindo de um tubo central (11 cm de comprimento e 3 cm de diâmetro) e dois braços laterais (11 cm de comprimento e 3 cm de diâmetro, com ângulo de 120º entre eles) (Fig. 1). Antes de iniciar os bioensaios, os componentes do olfatômetro foram lavados com Extran® a 10%, álcool (99,5%), acetona (99,5%) e água destilada, sendo em seguida secos em estufa a 160ºC durante uma hora.

As plantas de trigo correspondentes aos tratamentos, foram acondicionadas no interior de câmaras de vidro (9,5 cm de diâmetro e 51 cm de altura) conectadas aos braços laterais do olfatômetro. Em seguida, uma bomba compressora impulsionou o ar que foi purificado em filtros de carvão ativado e umidificado em bulbos umidificadores no aparelho VCS (Volatile Collection System, Analytical Research Systems, Gainesville, USA). Nesse mesmo aparelho, ajustaram-se os fluxômetros para que

fornecessem um fluxo constante de ar em 400 mL min-1 em direção às câmaras de voláteis e ao olfatômetro em “Y” (Fig. 1).

Fig.1. Sistema de olfatometria em “Y” utilizado nos bioensaios comportamentais. A: filtros de carvão ativado; B: aparelho Volatile Collection System com bulbos umidificadores, filtros de carvão ativado e fluxômetro; C: câmara de voláteis e D: olfatômetro em “Y”.

Uma fêmea acasalada do parasitoide (sem experiência de parasitismo e com 24 – 48 horas de vida) foi liberada no interior da parte basal do olfatômetro em “Y” – utilizou-se o parasitoide apenas uma vez para prevenir a aprendizagem associativa. Uma vez no interior do tubo, a fêmea do parasitoide foi observada por um período máximo de 5 minutos em que foi registrada a escolha por um dos tratamentos. Considerou-se a escolha do parasitoide foi considerada após o cruzamento de uma linha situada a um centímetro da parte distal de cada braço do olfatômetro e a permanência nesse local por pelo menos 20 segundos. Os parasitoides que não fizeram escolha dentro do tempo estipulado foram descartados.

Durante os bioensaios, o tubo em “Y” foi invertido a cada repetição para evitar possíveis estímulos visuais (como a diferença de luminosidade do ambiente) ao parasitoide durante a avaliação do comportamento de escolha. Cada repetição foi formada por uma fêmea do parasitoide e as plantas correspondentes aos tratamentos em avaliação foram trocadas a cada repetição.

Os bioensaios foram compostos pelos seguintes tratamentos: trigo (T), trigo + silício (TSi), trigo + pulgão (TP), trigo + silício + pulgão (TSiP). Inicialmente, cada tratamento foi comparado a um tratamento controle branco (B), sem a presença de

planta, somente ar. Posteriormente, os tratamentos que apresentaram diferença significativa do controle branco foram comparados entre si.

3.6 Análise estatística

A escolha das fêmeas de L. testaceipes nos bioensaios foi avaliada por meio do teste Qui-quadrado e analisou-se o teor de silício foliar das plantas de trigo pelo teste F. O nível de 5% de significância foi utilizado para ambos os testes.

4 RESULTADOS

As plantas submetidas à adubação silicatada apresentaram teor de silício, na parte aérea, 1,7 vezes maior (0,27%) do que as plantas não adubadas com esse nutriente (0,16%) (F=7,215; df=1; p=0,015) (Fig 2).

Fig. 2. Teor de silício na parte aérea de plantas de trigo adubadas e não adubadas com silício. Si+: plantas de trigo adubadas com silício; Si-: plantas de trigo sem adubação com silício. Significativo a 5% pelo teste F.

Fêmeas do parasitoide L. testaceipes não conseguiram distinguir entre plantas de trigo que não receberam silício e não foram infestadas com os pulgões e o tratamento branco, ou seja, os parasitoides não apresentaram preferência por plantas não submetidas à herbivoria e não adubadas com silício (χ2=0,133; df=1; p=0,715) (Fig. 3). Já quando foram comparadas plantas que receberam aplicação de silício e o tratamento branco, os parasitoides as identificaram, apesar de não terem sido infestadas com os pulgões (χ2=6,533; df=1; p=0,010). O parasitoide também apresentou preferência pelas plantas submetidas à herbivoria, mas não adubadas com silício (χ2=6,125; df=1; p=0,013) e por aquelas plantas adubadas com silício e submetidas à herbivoria (χ2=8,533; df=1; p=0,003) quando comparadas ao tratamento branco (Fig. 3).

Desta forma, foi possível observar que tanto o silício quanto a herbivoria causada por R. padi foram capazes de estimular a produção de voláteis utilizados pelas fêmeas do parasitoide L. testaceipes durante o processo de busca pelos hospedeiros.

Fig. 3. Respostas das fêmeas de Lysiphlebus testaceipes aos voláteis de plantas de trigo. B = branco; T = trigo; TSi = trigo adubado com silício; TP = trigo submetido à herbivoria por Rhopalosiphum padi e TSiP = trigo adubado com silício e submetido à herbivoria. * Significativo a 1% pelo teste Qui-quadrado.

Nos bioensaios iniciais, as plantas submetidas à herbivoria foram atrativas ao parasitoide, independentemente das plantas terem sido (ou não) adubadas com silício. Visando avaliar se o silício poderia influenciar no comportamento de busca do parasitoide por plantas atacadas pelos pulgões, foi realizado um contraste envolvendo o tratamento com plantas submetidas à herbivoria e outro tratamento com plantas também danificadas pelos pulgões, porém com nutrição silicatada. Nesse bioensaio, o parasitoide não apresentou preferência por um dos tratamentos, ou seja, as plantas atacadas pelos pulgões foram igualmente atrativas ao parasitoide. Portanto, o silício não interferiu no processo de busca dos parasitoides pelas plantas atacadas pelos pulgões (χ2=0,471; df=1; p=0,493) (Fig. 4).

Fig. 4. Respostas das fêmeas de Lysiphlebus testaceipes aos voláteis de plantas de trigo. TSi = trigo adubado com silício; TP = trigo submetido à herbivoria por Rhopalosiphum padi e TSiP = trigo adubado com silício e submetido à herbivoria. ns = não significativo a 5% pelo teste Qui-quadrado.

Plantas adubadas com silício e plantas submetidas à herbivoria também foram confrontadas para se observar a preferência do parasitoide por um dos tratamentos. Embora as plantas adubadas com silício não tenham sido atacadas pelos pulgões, os parasitoides avaliados foram igualmente atraídos por elas e por aquelas submetidas à herbivoria (χ2=1,125; df=1; p=0,289). Com esse bioensaio foi possível observar que uma planta com adubação silicatada não precisou ser atacada pelos pulgões para produzir voláteis atrativos aos parasitoides (Fig. 4).

No último bioensaio conduzido, ambos os tratamentos foram constituídos de plantas que receberam aplicação de silício via solo. Porém, um dos tratamentos foi submetido à herbivoria. Os resultados desse bioensaio mostraram que os parasitoides não apresentaram preferência pelas plantas submetidas à herbivoria sendo igualmente atraídos pelas plantas adubadas com silício (χ2=0,133; df=1; p=0,715) (Fig. 4).

A análise conjunta dos bioensaios iniciais (Fig. 3) e dos últimos três bioensaios (Fig. 4) permitiu observar que tanto as plantas de trigo adubadas com silício como aquelas atacadas pelos pulgões produziram voláteis que foram utilizados pelos parasitoides para a localização da planta. Dessa forma, a adubação das plantas com silício foi um fator abiótico capaz de estimular a produção de voláteis atrativos aos parasitoides.

5 DISCUSSÃO

Rhopalosiphum padi é uma espécie de pulgão muito utilizada como hospedeira pelo parasitoide generalista L. testaceipes (ALVES et al., 2005; ZANINI et al., 2006; STARÝ et al., 2007). No entanto, o sucesso do processo de parasitismo depende da capacidade das fêmeas do parasitoide em localizar os hospedeiros em seu “habitat” e o processo de herbivoria contribui significativamente para o sucesso de busca dos parasitoides mediante a produção de voláteis (TURLINGS et al., 1990, 1991; STEINBERG et al., 1993; TUMLINSON et al., 1993; VET, DICKE, 1992; DE MORAES et al., 2000; HARE, 2011). Embora a influência da herbivoria na produção de voláteis tenha sido amplamente discutida, os fatores abióticos têm recebido pouca atenção (CHEN et al., 2010; HARE, 2011). A adubação silicatada, por sua vez, foi avaliada apenas por Kvedaras et al. (2009).

No presente trabalho, as fêmeas do parasitoide L. testaceipes não apresentaram resposta às plantas de trigo não danificadas pela herbivoria. Estudos realizados com o parasitoide A. ervi em túnel de vento também mostraram que praticamente nenhum parasitoide respondeu às plantas de feijoeiro não danificadas (GUERRIERI et al., 1993, DU et al., 1996). A ausência de resposta também foi observada, em olfatômetro em “Y”, para as fêmeas de L. testaceipes em relação às plantas de berinjela (PÉREZ et al., 2007).

Porém, algumas espécies de parasitoides podem ser atraídas por plantas não submetidas à herbivoria. O parasitoide A. colemani conseguiu localizar a planta não danificada quando emergiu de múmias de M. persicae criados em couve-de-bruxelas (DOULOUMPAKA; VAN ENDEM, 2003). De forma análoga, o parasitoide A. rhopalosiphi foi capaz de identificar as plantas de trigo após emergirem de M. dirhodum (WICKREMASINGHE; VAN EMDEN, 1992; VAN EMDEN et al., 1996; VAN EMDEN et al., 2002). Para emergir do hospedeiro, o parasitoide necessita cortar com suas mandíbulas a múmia do pulgão. Nesse momento o parasitoide entra em contato com pistas químicas da planta na qual seu pulgão hospedeiro se desenvolveu e que estão retidas na cutícula da múmia, obtendo experiência em pós-emergência. Contudo, ao retirar mecanicamente a pupa do parasitoide da múmia, o parasitoide adulto não entrou em contato com essas pistas químicas, não sendo capaz de localizar as plantas não danificadas (WICKREMASINGHE; VAN EMDEN, 1992; VAN EMDEN et al., 1996; VAN EMDEN et al., 2002; DOULOUMPAKA; VAN ENDEM, 2003). No presente

trabalho, as fêmeas de L. testaceipes não foram capazes de localizar a planta não danificada por herbivoria, apesar de emergirem de múmias de R. padi desenvolvidas em plantas de trigo.

Outra forma de fêmeas de parasitoides obterem experiência em pós-emergência é por meio do contato direto com os hospedeiros na planta (POWELL, ZHI-LI, 1983; GRASSWITZ, 1998; PÉREZ et al., 2007). Entretanto, no presente trabalho, as fêmeas de L. testaceipes não apresentaram nenhum contato com as plantas ou com os pulgões antes da condução dos testes em olfatômetro.

Os bioensaios realizados permitiram concluir que o parasitoide L. testaceipes foi capaz de identificar os voláteis emitidos pelas plantas danificadas previamente por R. padi, mesmo na ausência dos pulgões e suas exúvias. Guerrieri et al. (1993) também observaram a atração do parasitoide A. ervi pelas plantas que foram atacadas por A. pisum e cujos pulgões foram removidos antes dos bioensaios.

Em outro ensaio conduzido por Du et al. (1996), além de retirar os pulgões antes da liberação dos parasitoides, as plantas também foram lavadas para eliminar as exúvias e todo o resíduo dos pulgões solúvel em água, inclusive o honeydew. Embora o cairomônio honeydew pudesse ser responsável pela atração dos parasitoides, os autores observaram que os parasitoides foram igualmente atraídos pelas plantas previamente submetidas à herbivoria, independentemente da presença ou ausência de honeydew ou exúvias sobre as plantas. Portanto, esses resultados apresentados sugerem que os voláteis resultantes do processo de herbivoria são as principais pistas químicas utilizadas pelas fêmeas dos parasitoides para a localização de seus hospedeiros.

A herbivoria é um processo que induz a produção de voláteis devido à ação de substâncias químicas elicitoras presentes na secreção oral dos herbívoros (ALLMANN; BALDWIN, 2010). A enzima pectinase presente na saliva dos pulgões, por exemplo, foi capaz de induzir a produção de voláteis em plantas de trigo. Liu et al. (2009) observaram que o parasitoide A. avenae respondia tanto aos voláteis produzidos pelas plantas danificadas artificialmente e tratadas com pectinase quanto às plantas danificadas pelo pulgão S. avenae. Em ambos os casos, identificou-se o sulcatol e o sulcatone em cromatografia gasosa e espectrometria de massa. Os testes de aplicação exógena desses semioquímicos nas plantas revelaram uma maior quantidade de pulgões parasitados, indicando que o processo de busca do parasitoide pelos pulgões foi mediado pela presença desses compostos voláteis.

De acordo com Hare (2011), os voláteis são produzidos de forma sistêmica pelas plantas sendo que a quantidade e a composição dessas substâncias variam em função do tecido da planta atacada, da espécie e quantidade de herbívoro, da espécie e variedade de planta e das condições ambientais sob as quais as plantas se desenvolveram.

Algumas condições ambientais que interferem na produção de voláteis têm sido estudadas. De acordo com Gouinguené e Turlings (2002), plantas não fertilizadas, por exemplo, apresentaram baixo nível de voláteis emitidos e plantas adequadamente fertilizadas aumentaram a produção dos voláteis mesmo na ausência de dano às plantas de milho. Olson et al. (2009) observaram que a aplicação de uma dosagem intermediária de nitrogênio resultou em liberação de altos níveis de voláteis se comparados com aqueles emitidos por plantas que receberam baixa dosagem de nitrogênio.

Embora a produção de voláteis pelas plantas em função da adubação silicatada ainda não tenha sido avaliada, muitos estudos têm demonstrado que o silício é um importante indutor da defesa direta das plantas contra o ataque de diversos herbívoros, sejam eles mastigadores (GOUSSAIN et al., 2002; KEEPING et al., 2009) ou sugadores (GOUSSAIN et al., 2001; BASAGLI et al., 2003; MORAES et al., 2004; GOMES et al., 2005; GOUSSAIN et al., 2005; KORNDÖRFER et al., 2011). Em insetos sugadores, além da deposição de sílica na parede celular do tecido vegetal que dificulta a penetração do estilete durante o processo de alimentação, as alterações de ordem fisiológica também garantem a defesa das plantas contra os insetos mediante o aumento da atividade de enzimas relacionadas ao sistema de defesa vegetal.

Gomes et al. (2005) demonstraram que tanto a aplicação de silício quanto a herbivoria são capazes de estimular o aumento das enzimas de defesa como polifenoloxidases e peroxidases. Portanto, não necessariamente a planta precisa ser atacada pelo inseto para que o sistema de defesa seja acionado. Apesar disso, ainda é desconhecido se essa alteração fisiológica está ligada às possíveis alterações na produção de voláteis pela planta que poderiam atrair os parasitoides, constituindo, assim, uma forma adicional de controle do herbívoro.

As fêmeas do parasitoide L. testaceipes conseguiram identificar os voláteis emitidos pelas plantas que receberam silício. Esse nutriente é conhecido por desempenhar importante papael na indução de resistência das plantas de trigo contra o ataque de pulgões (GOUSSAIN et al., 2001; BASAGLI et al., 2003; MORAES et al., 2004; GOMES et al., 2005; GOUSSAIN et al., 2005). No entanto, nenhum estudo havia sido conduzido anteriormente visando avaliar a influência do silício no comportamento

de busca dos parasitoides. O fato de as plantas adubadas com silício terem apresentado a mesma atratividade para o parasitoide L. testaceipes do que as plantas submetidas à herbivoria é inusitado. É provável que, no presente estudo, o silício tenha induzido a produção de voláteis, os quais foram percebidos pelo parasitoide L. testaceipes apesar de as plantas não terem sido atacadas pelos pulgões. Esses compostos provavelmente são semelhantes àqueles encontrados na composição dos voláteis que são emitidos pelas plantas danificadas pela herbivoria. Mesmo assim, estudos cromatográficos ainda são necessários para confirmar essa hipótese.

Do conhecimento do autor do presente trabalho, Kvedaras et al. (2009) foram os únicos a avaliarem a influência do silício no comportamento de busca de um inimigo natural. Porém, diferentemente dos resultados apresentados nesta dissertação, o predador D. bellulus não foi atraído por plantas de pepino adubadas com silício e não submetidas à herbivoria por H. armigera. Além disso, Kvedaras et al. (2009) observaram maior atração do predador por plantas nutridas com silício e atacadas se comparadas às plantas também atacadas, mas sem silício. Diferentemente de Kvedaras et al (2009), não foi possível observar o aumento da atração de L. testaceipes por plantas atacadas por R. padi em função da aplicação de silício.

A aplicação de silício em plantas de trigo afeta negativamente a biologia dos pulgões (GOUSSAIN et al., 2001; BASAGLI et al., 2003; MORAES et al., 2004; GOMES et al., 2005; GOUSSAIN et al., 2005), sem interferir na porcentagem de parasitismo e no desenvolvimento dos parasitoides (MORAES et al., 2004). Porém, a grande atratividade de plantas adubadas com silício e não induzidas por herbivoria pode direcionar o parasitoide para plantas nas quais os pulgões hospedeiros não estão presentes, acarretando em redução da eficiência do controle biológico. Por outro lado, esse efeito pode atrair o parasitoide para a área de cultivo quando a população dos pulgões se encontra em níveis baixos e, assim, favorecer o controle. Contudo, não foi observada diminuição na atração de fêmeas de L. testaceipes por plantas atacadas por R. padi em função da adubação silicatada. Dessa forma, embora trabalhos em campo sejam necessários, a resistência induzida por silício se mostra uma ferramenta compatível com a utilização de parasitoides para o controle de pulgões em trigo.

6 CONCLUSÕES

O parasitoide L. testaceipes não foi atraído por plantas de trigo não adubadas com silício e que não foram submetidas à herbivoria por R. padi. A herbivoria causada por R. padi e a nutrição de plantas de trigo com silício estimulam a produção de voláteis atrativos às fêmeas do parasitoide L. testaceipes. As fêmeas de L. testaceipes foram capazes de identificar os voláteis provenientes das plantas de trigo submetidas à nutrição com silício, mesmo na ausência de herbivoria. Entretanto, a adubação silicatada não alterou a atração de L. testaceipes em plantas previamente atacadas por R. padi.

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