Nos três ninhos amostrados foram encontrados todos os tipos morfológicos da casta operário e soldado descritos no capítulo 1.
Na casta soldado a porcentagem de Sp foi significativamente maior que a de Sg (Kruskal Wallis= 12,8, gl=1, N=9, p<0,001; Fig. 1) e não houve diferença entre os ninhos amostrados (Teste Kruskal Wallis, Tab.1).
Figura 1. Porcentagem de soldados pequenos (Sp) e grandes (Sg) encontrados em ninhos de Nasutitermes corniger (N=3). Letras diferentes indicam significância pelo Teste de Kruskal Wallis, p<0,001.
Tabela 1. Porcentagem (média±ep) de soldados pequenos (Sp) e grandes (Sg) encontrados em ninhos de Nasutitermes corniger. Teste Kruskal Wallis, N=3, p=probabilidade de diferença significativa entre ninhos. n: total de soldados amostrados por colônia nas três repetições.
Soldados Ninho Sp Sg n 1 64,3 ± 3,5 35,7 ± 3,5 368 2 63,3 ± 7,9 36,7 ± 7,9 308 3 54,3 ± 3,1 45,7 ± 3,1 425 Média (%) 60,6 ± 6,6 39,4 ± 6,6 367 p 0,11 0,11
A porcentagem de operários grandes (indivíduos da linha maior: Og1, Og2, Og3 e Og4) foi superior (59,5±13,0) à de operários pequenos (Op1, Op2 e Op3) ) 40,5±7,9 % (Tab. 2).
Tabela 2. Porcentagem (média±ep) de operários das distintas classes morfológicas encontrados em ninhos de Nasutitermes corniger. Op1 a Op3 operários pequenos, Og1 a Og4 operários grandes. Teste Kruskal Wallis, N= 3, p=probabilidade de diferença significativa entre ninhos. n: total de operários amostrados por ninho nas três repetições.
Classes de operários n
Ninho Op1 Op2 Op3 Og1 Og2 Og3 Og4
1 22,0 ± 1,9 11,8 ± 0,5 1,3 ± 0,6 22,8 ± 5,6 20,7 ± 1,7 12,0 ± 3,2 9,1 ± 2,0 871
2 36,2 ± 8,6 7,3 ± 1,0 1,4 ± 0,1 24,0 ± 3,3 18,2 ± 6,0 7,3 ± 1,6 5,6 ± 2,8 1314
3 30,8 ± 4,4 7,0 ± 1,6 2,4 ± 0,5 27,1 ± 2,6 16,6 ± 1,0 11,6 ± 0,5 4,5 ± 0,5 1532
Média (%) 130,4 ± 7,8 8,3 ± 2,5 1,8 ± 0,7 25,0 ± 4,0 18,2 ± 3,6 10,2 ± 2,9 6,1 ± 2,7 1239
significativamente (Kruskal Wallis=55,6, gl=6, N=9, p<0,001; Fig. 2) e foi estabelecida uma clara hierarquia que se observa constante em todos os ninhos: Op1, Og1, Og2, Og3, Op2, Og4 e Op3, cujas porcentagens não variaram significativamente entre ninhos (Teste Kruskal Walllis, Tab. 2).
Os indivíduos dos primeiros estágios de ambas as linhas de operários, Op1 e Og1, foram os mais abundantes. Logo observa-se que a porcentagem de indivíduos de cada instar em relação ao total de indivíduos no ninho diminui progressivamente nos instares mais avançados. Essa redução é muito mais acentuada na linha de operários menores. Os Op1 pelo menos duplicam em número os Op2, que por sua vez triplicaram os Op3. Já na linha maior não se observa esse decréscimo tão acentuado, pois os Og1 representam em média apenas 28 % mais indivíduos que Og2, e somente na passagem de Og2 para Og3 a redução é mais acentuada com uma redução de quase 56 % no número de indivíduos.
Figura 2. Porcentagem de operários das sete classes morfológicas identificadas em ninhos de Nasutitermes corniger. Op1 a Op3 operários pequenos, Og1 a Og4 operários grandes. Teste de Kruskal Wallis, p<0,001, N=9. Letras diferentes indicam significância pelo teste Bonferroni p<0,05.
Experimento 2: divisão de trabalho
Casta soldado
Teste 1. Exploração inicial. Ambos os tipos de soldados participaram na exploração inicial da nova área de forrageamento, mas a porcentagem de Sp (88%) foi significativamente maior que a de Sg (12%) (Kruskal Wallis=29,3; gl=1; p<0,001).
Apesar que do fato de a porcentagem de Sp ser maior que a dos Sg tanto no ninho quanto na fase de exploração a proporção de Sp/Sg que exploraram novas áreas (88 vs. 12 %) foi significativamente diferente do que a proporção destes no ninho (61 vs. 39 %) (2=19,2; gl=1; p<0,001; Fig. 3).
Figura 3. Porcentagem de soldados grandes (Sg) e pequenos (Sp) existentes em ninhos de Nasutitermes corniger e que participaram da exploração inicial de uma nova área de forrageamento. *** Indica diferença significativa pelo Teste 2
formação da linha defensiva na trilha de forrageamento. No entanto, a porcentagem de Sp foi significativamente maior que a do Sg (Kruskal Wallis=29,5; gl=1; p<0,001). Ao comparar as proporções Sp/Sg observadas na linha defensiva da trilha (87 % vs. 13 %) com a do ninho (61 % vs. 39 %) constatou-se novamente diferença significativa devido a uma maior porcentagem de Sp participando da defesa da trilha (2=17,6; gl=1; p<0,001; Fig. 4).
Figura 4. Porcentagens de soldados grandes (Sg) e pequenos (Sp) que foram encontrados em ninhos de Nasutitermes corniger e que foram encontrados participando da linha de defesa da trilha de forrageamento. *** Indica diferença significativa pelo Teste 2 p<0,001 .
Na tabela 3 são apresentadas as proporções de Sp/Sg registradas nos testes de exploração e de defesa da trilha de cada ninho. Pode ser constatada a repetitividade coincidindo em todos os casos com o resultado global. Pode ser constatado que somente no teste de exploração inicial com o ninho 11 o resultado não foi concordante pois, a porcentagem de Sp foi menor a de Sg. Em todos os outros testes (39) houve sempre proporções de Sp/Sg com porcentagem de Sp maiores às observadas no ninho (61 vs. 39 %, Tab. 1).
participaram da exploração inicial e da defesa da trilha de 20 ninhos de Nasutitermes corniger. Ninhos Sp/Sg (%) Exploração inicial Defesa da trilha 1 95/ 5 85/15 2 85/15 95/ 5 3 100/ 0 70/30 4 95/ 5 70/30 5 90/10 95/ 5 6 85/15 100/ 0 7 95/ 5 100/ 0 8 95/ 5 100/ 0 9 85/15 90/10 10 70/30 95/ 5 11 40/60 85/15 12 100/ 0 80/20 13 95/ 5 85/15 14 100/0 90/10 15 95/ 5 85/15 16 85/15 80/20 17 100/0 95/ 5 18 90/10 80/20 19 70/30 85/15 20 90/10 80/20 Casta Operário
A tabela 4 apresenta a porcentagem de indivíduos dos distintos tipos morfológicos da casta operário determinada no ninho e participando do recrutamento inicial, recrutamento em massa e da formação da trilha de fezes.
Teste 3. Recrutamento inicial. Todas as classes de operários participaram do recrutamento inicial (Tab. 4), mas, o número de indivíduos diferiu significativamente entre classes (Kruskal Wallis=103,4; gl=6, p<0,001; Fig. 5). A classe de operários que participou mais ativamente desta atividade foi a Og4 com 44,2±3,2 % dos indivíduos (Fig. 6), apesar de que ela representa apenas 6 % do total de operários no ninho. A classe Og3 com 30.5±2,7 % foi a segunda em importância, tanto que no ninho é a quarta com apenas 10,3±3,0 %. Estas duas classes juntas representaram aproximadamente 75 % dos operários quando no ninho não superam 16 % (tab. 4).
em ninhos de Nasutitermes corniger (N=3) e em distintas fases do comportamento de forrageamento: recrutamento inicial, recrutamento em massa e formação da trilha de fezes (N=20). Op1 a Op3 operários pequenos, Og1 a Og4 operários grandes.
Local ou fase de forrageamento Op1 Op2 Op3 Og1 Og2 Og3 Og4 Ninho 29,7 8,7 1,7 24,6 18,5 10,3 6,4 Recrutamento inicial 1,3 8,2 2,2 1,7 11,9 30,5 44,2 Recrutamento em massa 13,6 14,9 1,6 8,7 19,6 20,2 21,4 Trilha de fezes 15,6 32,4 2,4 8,4 26,6 10,5 4,1
Figura 5. Porcentagem de operários de Nasutitermes corniger que participaram do recrutamento inicial a uma nova fonte alimentar. Op1 a Op3 operários pequenos, Og1 a Og4 operários grandes. Teste Kruskal Wallis, p<0,001, N=20. Letras diferentes indicam diferença significativa pelo teste de comparação múltipla de Bonferroni p<0,05.
Ao comparar a proporção de indivíduos de Og3/demais classes de operários (305/695) e Og4/demais classes de operários no recrutamento inicial (442/558) com a proporção destes no ninho (Og3/demais classes: 379/3338 e Og4/demais classes: 226/3491) constatou-se diferença significativa (Og3:
Figura 6. Porcentagens de indivíduos da classe Og3 e das demais classes de operários encontradas em ninhos de Nasutitermes corniger e que participaram do recrutamento inicial a uma fonte alimentar. Og3 (operário grande 3), Outros (operários pequenos Op1, Op2 e Op3 e operários grandes Og1, Og2 e Og4). *** Indica diferença significativa pelo Teste 2 p<0,001.
Figura 7. Porcentagens de indivíduos da classe Og4 e das demais classes de operários encontradas em ninhos de Nasutitermes corniger e que participaram do recrutamento inicial a uma nova fonte alimentar. Og4 (operário grande 4), Outros (operários pequenos Op1, Op2 e Op3 e operários grandes Og1, Og2 e Og3). *** Indica diferença significativa pelo Teste 2 p<0,001.
participaram do recrutamento em massa (Tab. 4), mas, houve diferença significativa no número de indivíduos das distintas classes (Kruskal Wallis=61,8; gl=6, p<0,001). Os indivíduos dos estágios Og4, Og3, Og2 e Op2 foram mais numerosos (Fig. 8)
Figura 8. Porcentagem de operários das distintas classes morfológicas de Nasutitermes corniger que participaram do recrutamento em massa a uma nova fonte alimentar. Op1 a Op3 operários pequenos, Og1 a Og4 operários grandes. Kruskal Wallis, p<0,001, N=20. Letras diferentes indicam diferença significativa pelo teste de comparação múltipla de Bonferroni p<0,05.
Ao comparar a proporção Og4/demais classes de operários (176/647) registrada durante o recrutamento em massa com a proporção destes no ninho (226/3491) constatou-se diferença significativa (2=9,63; gl=1; p<0,05; Fig. 9).
Diferença similar (2=3,92; gl=1; p<0,05; Fig. 10) foi constatada em igual
comparação para a classe Og3 vs. A soma de indivíduos das outras classes morfológicas (166/657 vs. 379/3338 no recrutamento em massa e no ninho, respectivamente).
Figura 9. Porcentagens de indivíduos da classe Og4 e das outras classes de operários encontradas em ninhos de Nasutitermes corniger e que participaram do recrutamento em massa a uma fonte alimentar. Og4 (operário grande 4), Outros (operários pequenos Op1, Op2 e Op3 e operários grandes Og1, Og2 e Og3). * Indica diferença significativa pelo Teste 2 p<0,05.
Figura 10. Porcentagem de indivíduos da classe Og3 e das outras classes de operários encontradas em ninhos de Nasutitermes corniger e que participaram do recrutamento em massa a uma fonte alimentar. Og3 (operário grande 3), Outros (operários pequenos Op1, Op2 e Op3 e operários grandes Og1, Og2 e Og4). * Indica diferença significativa pelo Teste 2 p<0,05.
participaram da elaboração da trilha, mas houve diferença significativa no número de indivíduos das distintas classes (Kruskal Wallis=74,0; gl=6, p<0,001). As classes com maior número de indivíduos foram Op2 (32 %) e Og2 (27 %), enquanto que no ninho estas não superam 9 % e 19 % do total de operários, respectivamente (Tab. 4, Fig. 11).
Figura 11. Porcentagem de operários das distintas classes morfológicas de Nasutitermes corniger que participaram da formação da trilha de fezes. Op1 a Op3 operários pequenos, Og1 a Og4 operários grandes. Teste de Kruskal Wallis, p<0,001, N=20). Letras diferentes indicam significância pelo teste Bonferroni p<0,05.
Ao comparar a proporção de indivíduos Op2/demais classes de operários que depositaram fezes na trilha (324/676) vs. a proporção desses indivíduos no ninho (309/3408) constatou-se diferença significativa (2=16,2; gl=1; p<0,001; Fig.
Figura 12. Porcentagens de indivíduos da classe Op2 e das outras classes de operários encontradas em ninhos de Nasutitermes corniger e participando da elaboração da trilha de fezes. Op2 (operário pequeno 2), Outros (operários pequenos Op1 e Op3 e operários grandes Og1, Og2 Og3 e Og4). *** Indica diferença significativa pelo Teste 2 p<0,001 .
Os operários das classes Op1 e Og1 que foram os mais numerosos no ninho tiveram uma participação pouco expressiva nas atividades relacionadas com forrageamento.
DISCUSSÃO
A divisão de trabalho pode ser entendida como a divisão de tarefas entre especialistas, favorecendo o desempenho global do sistema. O estudo da divisão de trabalho é relevante em diversas áreas, tais como economia, robótica e na biologia ocupa um lugar central na compreensão da evolução social (Duarte et al., 2011).
Os Sp representaram cerca de 90 % dos soldados que exploraram novas áreas de forrageamento e que defenderam trilhas apesar de que no ninho estes indivíduos representam apenas 60% dos soldados. A especialização de soldados em tarefas específicas já foi descrita em Macrotermes ivorensis. Entretanto, neste
determinada tarefa, pois, apenas os soldados menores são encontrados em trilhas de forrageamento (Grassé e Noirot, 1961). Do mesmo modo no cupim Macrotermes barneyi, soldados maiores atuam na guarda do ninho e túneis, enquanto que os menores escoltam operários nas saídas de forrageamento (Huang 2001 apud Wang et al., 2009).
Os indivíduos da casta operário das classes Og3 e Og4 representaram até 75 % dos operários recrutados no alimento, sendo que no ninho estas duas classes representaram menos de 17 % dos indivíduos. Do mesmo modo, Op2 e Og2 representaram quase 60% dos operários na formação da trilha de fezes quando no ninho não superaram 27 %. Paralelamente os operários mais numerosos no ninho (Op1 e Og1 com 54 %) tiveram uma participação abaixo de 24 % nas distintas atividades avaliadas. Deste modo constatou-se que vários tipos morfológicos de ambas as castas participaram nas atividades estudadas em proporção diferente às esperadas. Essa diferença de probabilidades (no ninho vs. em tarefas específicas) indica que alguns tipos morfológicos têm maior tendência a realizar certas tarefas e reflete uma especialização de funções, ou divisão de trabalho intracasta.
Em outras espécies do gênero Nasutitermes foram descritos exemplos de especialização de tarefas sugerindo uma vinculação do polietismo com a idade dos indivíduos. McMahan (1970) constatou que o reparo emergencial de ninhos de N. costalis é realizado majoritariamente pelos operários mais velhos (87,5 %), enquanto que a expansão é feita principalmente pelos mais novos (71,8 %). No entanto, neste caso não foram realizados estudos morfométricos para associar essa especialização com a morfologia do operário. Em Nasutitermes exitosus, operários mais velhos (Og5) foram mais abundantes durante o reparo do ninho (93,9 %) que na expansão (25,7 %) (McMahan, 1977). Em Drepanotermes rubriceps e Drepanotermes perniger, operários mais velhos participaram mais intensamente do reparo do ninho e do forrageamento que os jovens (Watson e McMahan, 1978). Em outras espécies como, Macrotermes subhyalinus e Macrotermes bellicosus, foi verificado que enquanto os mais velhos se ocupam do forrageamento, operários jovens estão envolvidos na alimentação de indivíduos das castas dependentes (Badertscher et al., 1983, Gerber et al., 1988; Hinze e Leuthold, 1999; Hinze et al., 2002). Deste modo, são vários os exemplos que
participação de operários velhos nas atividades ao exterior do ninho ou com aparentes maiores riscos.
O polietismo constatado no interior da casta operário em diversas tarefas sugere alta plasticidade comportamental dos indivíduos, independente do seu estágio de desenvolvimento. A plasticidade comportamental de operários de cupins e suas consequências na eficiência da colônia é um aspecto ainda pouco estudado. Na espécie N. exitiosus operários podem mudar de tarefa, pois forrageadores coletados no alimento e construtores coletados de ninhos danificados realizaram a outra tarefa ao serem trocados de situação (Evans, 2006), entretanto nestes casos se desconhece as consequências de eventuais “desvios de funções” sobre a eficiência da colônia e dos mecanismos homeostáticos da colônia de cupins (Stuart, 1972). Mecanismos sensoriais diferenciados com diferentes limiares de resposta aos estímulos desencadeadores poderiam ser responsáveis por diferenças quantitativas de resposta comportamental de cada tipo morfológico (Robinson, 1992; Traniello e Rosengaus, 1997; Evans, 2006). Entretanto, existem diversos modelos explicativos da divisão de tarefas em insetos sociais que se baseiam em outros parâmetros além da sensibilidade a estímulos (Beshers e Fewell, 2001; Duarte et al., 2011). Em nossos experimentos constatamos que algumas das atividades no exterior do ninho foram realizadas majoritariamente pelos estágios mais avançados da casta operário. Essa predisposição a realizar tarefas no exterior do ninho vinculada ao estágio do operário poderia no caso de N. corniger se ajustar ao modelo teórico explicativo da divisão de trabalho intracasta chamado forrageamento de atividades “foraging for work’ (Beshers e Fewell, 2001). Este modelo sugere que a probabilidade de realização de tarefas específicas por parte de uma categoria de indivíduos em uma casta estaria estreitamente relacionada à posição espacial destes indivíduos dentro do ninho (Tofts e Franks, 1992; Tofts, 1993). Os novos operários estariam em princípio localizados junto ao centro do ninho. Ao procurar atividades a serem realizadas nessa região do ninho, estes indivíduos teriam maiores chances de serem estimulados para realizar tarefas vinculadas com, por exemplo, cuidado e alimentação dos reprodutores ou de imaturos. À medida que novos operários são produzidos estes seriam forçados a se distanciar destes locais centrais em uma forma centrípeta e passariam a se
percebidos e assim respondidos (Tofts, 1993).
A presença de operários de estágios mais avançados em tarefas no exterior do ninho poderia também ser explicada por questões de índole energética. Uma divisão de tarefas que atribua maior risco a operários de estágios mais avançados poderia ser uma estratégia energeticamente vantajosa para a colônia. Estágios mais avançados, em consequência de indivíduos geralmente mais velhos (McMahan, 1979; Pasteels, 1965), possuem um tempo potencial de trabalho menor para sociedade que os indivíduos novos (Porter e Jorgensen, 1981). Este tipo de estratégia já foi sugerida para outras espécies de insetos eussociais. Na formiga Pogonomyrmex owyheei, o forrageamento é realizado pela categoria de operárias mais velhas. Estes indivíduos, possuem menor biomassa, menos reservas energéticas e estão perto do fim de sua vida útil. Em caso de predação o prejuízo para a sociedade seria comparativamente menor ao perder estes indivíduos que ao perder indivíduos novos com elevado potencial de trabalho (Porter e Jorgensen, 1981).
Em nossos experimentos operários de todos os tipos morfológicos participaram da formação da trilha física de fezes, no entanto Op2 e Og2 foram mais abundantes. A participação de todos os tipos morfológicos de operários na formação da trilha de fezes como nas outras tarefas estudadas também se ajusta ao modelo de forrageamento de atividades pois, este modelo pressupõe a inexistência de variações intrínsecas na preferência de tarefas entre operários, favorecendo a realização de uma tarefa por qualquer categoria de indivíduo sempre que ele se encontre dentro da zona espacial onde a tarefa está sendo realizada (Tofts, 1993). Neste caso, algumas categorias de indivíduos possuem uma probabilidade maior de encontrar uma demanda de atividade específica, como seria o caso das Op2 e Og2 na formação da trilha de fezes. Como a maioria dos operários dos estágios mais avançados (Og3 e Og4) estariam distribuídos nas áreas mais externas, estes seriam rapidamente recrutados após a detecção de uma fonte de alimento. Deste modo, no momento da execução da seguinte atividade na sequência de fases do forrageamento os operários Op2 e Og2 estariam disponíveis em maior proporção que Og3 e Og4 para executar a tarefa de formação de trilhas de fezes.
esses indivíduos contribuem menos como força de trabalho da colônia. Porém, a baixa porcentagem desses operários nas atividades pode também estar relacionada a uma atuação mais intensa como operários de reserva ou pode estar relacionado a uma especialização destes em outras tarefas realizadas no interior da colônia, como acontece em ninhos de abelhas e formigas onde as categorias mais jovens se ocupam do cuidado da cria, rainha e limpeza do ninho(Wilson, 1983; Breed et al., 1990). Estas duas alternativas descritas acima também se enquadrariam no modelo explicativo de forrageamento de atividades (Tofts e Franks, 1992; Tofts, 1993). O polietismo encontrado em N. corniger, assim como o relatado para outras espécies de cupins estaria de igual modo associado em parte à idade dos indivíduos, pois instares mais avançados pressupõem indivíduos mais velhos. Contudo, fenômenos de homeostase da colônia de cupins podem alterar essa correlação instar-idade, e indivíduos de um instar poderiam ser mais novos que indivíduos de um instar precedente (Scharf et al., 2007). Assim, para afirmar a existência de polietismo temporal, um controle minucioso da idade dos indivíduos deveria ser realizado além da categorização dos indivíduos por instar. Por outro lado, controlar esse parâmetro é algo difícil de alcançar em testes realizados com ninhos como um todo (Pasteels, 1965; Oster e Wilson, 1978; McMahan, 1979).
Em himenópteros sociais somente o imago é ativo na realização de tarefas essenciais para o funcionamento da sociedade. Esta situação parece favorecer a ocorrência de polietismo temporal. Geralmente as atividades de alto risco que devem ser realizadas fora do ninho são executadas pelos indivíduos mais velhos (Oster e Wilson, 1978; Hölldobler e Wilson, 1990). Mas, algumas espécies de formigas na tribo Attini possuem castas operárias polimórficas e a especialização de funções está claramente associada à morfologia (Hughes e Goulson, 2001; Endringer et al., 2012), mas um polietismo temporal nestes casos também poderia coexistir. Apesar das diferenças entre cupins e Himenópteros sociais quanto aos sistemas de desenvolvimento os resultados encontrados neste trabalho não excluem a existência de um padrão de divisão de tarefas entre indivíduos da mesma casta similar ao de muitos himenópteros sociais no qual indivíduos mais velhos se dedicam a atividades de maior risco (Oster e Wilson, 1978). Por outro lado, nossos resultados nos permitem afirmar que em N. corniger
experimentos delineados para tal fim permitiram determinar o peso real do componente idade na alteração da probabilidade do aparecimento de eventos comportamentais.
Neste trabalho, foi determinado que nos ninhos de N. corniger existem distintas classes morfológicas de indivíduos tanto na casta soldado quanto na operário que estas persistem ao longo do ano. Além disso, constatou-se que estas apresentam probabilidades diferenciadas para executar tarefas específicas, indicando a existência de divisão de tarefas ao interior destas castas. Para uma melhor compreensão da organização social dos ninhos de N. corniger e dos mecanismos que regulam a dinâmica comportamental deveriam ser empreendidos estudos focando outras atividades do comportamento social destes insetos. Além disso, estabelecer o grau de associação entre idade cronológica e sexo dos indivíduos com o desenvolvimento de certas tarefas permitiria uma mais clara compreensão da complexidade dos mecanismos que regulam o polietismo da colônia de N. corniger e dos estímulos que desencadeiam esses comportamentos.
RESUMO E CONCLUSÕES
Os dois tipos morfológicos da casta soldado e os sete da casta operário foram submetidos a testes comportamentais a fim de determinar se existe divisão de tarefas entre tipos morfológicos de cada casta. Verificou-se que os soldados menores têm uma participação dominante nas tarefas de exploração inicial e defesa da trilha e que a proporção Sp/Sg nessas atividades foi significativamente diferente dessa mesma proporção no ninho. O número de indivíduos dos instares mais avançados da linha maior de operários foi maior que o de indivíduos das