• Nenhum resultado encontrado

Considerações finais

No documento André Luiz Rodrigues Roque (páginas 82-103)

RESERVOIR OF LEISHMANIA SPECIES: PATTERNS OF EXPERIMENTAL INFECTION

2. Materials and Methods

7.5 Considerações finais

Como já discutido, o entendimento do papel de qualquer espécie de mamífero silvestre nos ciclos de transmissão de parasitos depende de conhecimentos prévios de sua biologia e estratégias de vida. Além disso, um melhor entendimento das peculiaridades da interação parasito-hospedeiro passa pela necessidade da realização de uma ampla abordagem metodológica, visto que ela tem influência direta na interpretação dos resultados. Essa interpretação deve ter como base os distintos perfis de infecção dos animais, sua localização e área de vida, no sentido de abarcar o cenário onde ocorre a transmissão e, portanto, inferir possíveis riscos.

No caso de investigação dos ciclos de transmissão do Trypanosoma cruzi, o diagnóstico do parasito por hemoculturas ou xenodiagnóstico é considerado o padrão ouro da abordagem metodológica, uma vez que permite o isolamento e caracterização do agente etiológico e reflete a transmissibilidade do parasito ao vetor que nele venha se alimentar ou ao mamífero que venha a predá-lo. A visualização do parasito em exame à fresco de sangue mostra uma alta parasitemia no animal em questão, mas nesse caso a confirmação da infecção deve vir acompanhada de caracterização do agente etiológico isolado em cultura, uma vez que outros tripanosomatídeos que não o T. cruzi, indistinguíveis ao exame à fresco, podem estar presentes. Esses testes, quando positivos, demonstram uma alta transmissibilidade ao vetor ou predador. São provas muito específicas, porém, pouco sensíveis e sua importância está em se detectar os animais que, além de infectados, representam fonte de infecção. A detecção do parasito em tecidos do hospedeiro através de exames histológicos não representa infectividade ao triatomíneo, mas mostra a transmissibilidade do parasito pela via oral, em caso de predação por outro mamífero.

No caso das leishmanioses, o exame direto e cultura de sangue são muito pouco efetivos no diagnóstico e isolamento de parasitos para caracterização do agente etiológico. Nesse caso, as culturas de punções ou fragmentos de tecidos constituem o padrão ouro da abordagem metodológica, mas não refletem transmissibilidade ao vetor em todas as situações. Culturas de pele ou sangue e/ou xenodiagnóstico positivo representam a infectividade ao vetor e confirmam a transmissibilidade da Leishmania sp. A visualização direta do parasito em fragmentos de pele tem menor sensibilidade mas, associado à confirmação do agente etiológico, também atestam sua transmissibilidade. Já a cultura positiva apenas em órgãos internos (baço, fígado, medula, linfonodos e outros) mostra que a população parasitária está ativa, mas a infectividade ao vetor é menor.

___________________________________________________________________________discussão

34

Em ambos os casos, os testes sorológicos apontam para a exposição do animal ao agente etiológico. O animal foi exposto ao parasito em algum momento da sua vida, mas isso não significa que ele transmite ou mesmo que continua mantendo esse parasito. Portanto, um animal no qual apenas o teste sorológico resultou positivo, demonstra estar exposto ao ciclo de transmissão, é um hospedeiro desse parasito, mas não está envolvido na amplificação das populações parasitárias, i.e., seu potencial de transmissibilidade ao vetor é baixa. Diagnóstico molecular por PCR qualitativos são amplamente utilizados e considerados exames parasitológicos diretos enriquecidos, uma vez que detectam partes constitutivas, no caso fragmentos de DNA, dos parasitos. Apesar de indicarem a presença do parasito, à exceção das reações quantitativas (PCR em tempo real), a alta sensibilidade desses testes não nos permite concluir se a carga parasitária detectada seria suficiente para garantir a transmissibilidade daquele tripanosomatídeo.

Consideramos como reservatórios mantenedores aqueles capazes de se infectar e manter a infecção por um determinado parasito. Reservatórios amplificadores são aqueles que, além disso, apresentam um perfil de infecção que favorece a transmissibilidade desse parasito. Essa conceituação deve ser considerada para cada espécie investigada, em cada localidade e num dado recorte de tempo. Os gambás (Didelphis spp), freqüentemente citados como principal reservatório do T. cruzi, exemplificam bem a questão. De fato essas espécies podem ser excelentes reservatórios amplificadores em algumas áreas (Roque et

al., 2008), mas esta peculiaridade não se repete em todos os ecossistemas. No Pantanal sul

matogrossense, estudos apontam para importância dos quatis como reservatórios (Herrera

et al., 2008) enquanto que em alguns fragmentos de mata atlântica essa função é

desempenhada por primatas Callitriquideos (Lisboa et al., 2006). Outro aspecto importante é que reservatórios mantenedores podem se transformar em amplificadores em situações especiais, como quando sofrem doenças outras debilitantes, por exemplo, que podem alterar o perfil da infecção e favorecer a transmissibilidade do parasito.

O manejo da fauna silvestre e alterações decorrentes de modificações ambientais podem desencadear graves alterações na epidemiologia das parasitoses silvestres, ou até na epidemiologia de doenças humanas, no caso de parasitos de caráter zoonótico. O cenário observado nas três áreas investigadas de ocorrência recente de surtos de doença de Chagas reforça a necessidade de avaliar o impacto das alterações ambientais na saúde dos animais e seus parasitos como forma de antecipar e entender os fatores que levam ao aparecimento de casos humanos.

Thrichomys laurentius demonstrou ser capaz de manter infecções pelas principais

espécies de Leishmania relacionada com a doença humana (L. braziliensis e L. infantum). Estudos de campo sobre a prevalência e perfil de infecção não só de T. laurentius, como também das demais espécies congêneres, poderá definir o papel que esses abundantes

___________________________________________________________________________discussão

35

roedores podem desempenhar na epidemiologia dos ciclos de transmissão em áreas endêmicas e não endêmicas das leishmanioses no Brasil.

O conjunto desses estudos mostra a importância de uma visão abrangente, despreconceituosa, na avaliação dos cenários envolvidos numa rede parasitária de transmissão. Esse tipo de visão deve ser levado em consideração no direcionamento de ações de vigilância e controle de parasitoses. As políticas nacionais de vigilância em doença de Chagas e Leishmanioses direcionadas, respectivamente, a vetores domiciliados e cães soropositivos, refletem bem como preconceitos resultam em ações que, por não considerarem a pluralidade, são reducionistas e acabam por não ter a mesma eficácia em todos os cenários em que ocorrem. Muito raramente, se é que ocorre, a transmissão está atrelada a grupos restritos de hospedeiros, o que resulta em que essas ações geram uma expressiva melhora na situação num primeiro momento, mas não eliminam focos residuais de transmissão que podem ser responsáveis por surtos epidêmicos dessas parasitoses.

A adoção da estratégia da borrifação de inseticidas dentro nas casas no combate ao

Triatoma infestans, principal vetor da doença de Chagas até a década de 80, pode ser

comparado à descoberta da penicilina ou à vacinação em massa contra a febre amarela promovida por Oswaldo Cruz no início do século passado, no que diz respeito ao impacto na qualidade de vida e volume de pessoas beneficiadas. Essa medida, no entanto, não erradicou a doença e a transmissão para o homem continua ocorrendo em cenários diferentes, mas não menos importantes em termos de saúde pública. Das três áreas de surtos de doença de Chagas avaliadas (Roque et al., 2008; Roque & Jansen, 2008b), em duas as infecções humanas decorreram da invasão de triatomíneos infectados que habitam o ambiente silvestre, enquanto a terceira foi o resultado da invasão do homem a áreas que apresentavam um ciclo de transmissão do T. cruzi com alta transmissibilidade. Esses novos cenários de transmissão demandam novas ações de controle. Incentivar e desenvolver estudos sobre esses novos perfis de transmissão do T. cruzi são essenciais para a definição não de uma, mas de um conjunto de diversas ações que, considerando as particularidades de cada caso, possam ser aplicadas.

No caso da Leishmaniose Visceral, a idéia de que os cães são os principais responsáveis pela transmissão resulta em que a eliminação dos cães soropositivos seja considerada por muitos a única forma de controle, ignorando por completo, por exemplo, o caráter vetorial da transmissão. Raramente se realiza, por exemplo, campanhas educativas à população sobre como evitar os criadouros dos vetores e o que fazer para evitar o contato com os insetos. A questão ainda é mais grave se considerarmos que a própria identificação dos animais positivos é discutível uma vez que não distingue os animais resistentes dos susceptíveis, os que estão infectados dos que estão infectando os vetores. O trabalho apresentado no bloco 3 dessa tese mostra a potencialidade de T. laurentius, um roedor abundante em algumas áreas endêmicas de leishmanioses, na manutenção e transmissão

___________________________________________________________________________discussão

36

das duas espécies de Leishmania (L. braziliensis e L. infantum) mais prevalentes em casos humanos. Isso aponta para um aspecto essencial que não é levado em consideração nos programas de vigilância: a participação de outros mamíferos que podem manter o ciclo de transmissão e servir de constante fonte de re-infecção à população canina. A importância de se ter uma visão holística em estudos ecológicos/parasitológicos é ressaltada pelo perfil de infecção por L. braziliensis nesses roedores. A visceralização do parasito e produção de importante resposta humoral em T. laurentius vai de encontro a dois conceitos bastante difundidos, de que “L. braziliensis é uma espécies dermotrópica”, e que a “sorologia não é importante no diagnóstico desse parasito”. Certamente, à medida que novos estudos sobre a dinâmica da interação entre Leishmania sp. e seus hospedeiros silvestres forem sendo realizados, muitas das observações realizadas durante a infecção humana e expandidas como conceitos universais aos demais hospedeiros mamíferos, voltarão a ser contestadas.

A mudança de paradigmas na vigilância e controle desses agravos é necessária e urgente. Essa mudança passa, entre outros, pela necessidade de compreendermos o papel que cada hospedeiro desempenha na manutenção desses parasitos na natureza. Os fatores envolvidos na amplificação dos focos enzoóticos são particulares para cada local e em cada momento, e entender alguns desses fatores pode fornecer subsídios para a proposição de efetivas e sustentáveis estratégias de vigilância e controle para doença de Chagas e as Leishmanioses.

________________________________________________________________________conclusões

37

 Áreas submetidas a ações que resultem em simplificação da mastofauna e seleção de espécies generalistas que sejam competentes fontes de infecção do

Trypanosoma cruzi aos vetores, devem ser considerados como fatores de risco de

emergência de casos humanos.

 A presença de mamíferos domésticos sorologicamente positivos para T. cruzi, na ausência de ciclos domiciliares, sinaliza para a presença de um ciclo de transmissão ocorrendo nas proximidades de áreas de ocupação humana.

 Animais domésticos podem atuar como sentinelas de risco de transmissão do T.

cruzi para o homem. A soroprevalência da infecção nesses animais pode ser

utilizada na identificação de áreas prioritárias para o estabelecimento de ações de vigilância, educação e controle.

 Em condições experimentais, Thrichomys laurentius foi capaz de manter infecções a longo prazo e atuar como hospedeiro mantenedor dos principais agentes etiológicos das leishmanioses humanas no Brasil, Leishmania braziliensis e L. infatum.

 O perfil de infecção de T. laurentius infectados por L. infantum ou L. braziliensis foi semelhante, sendo que essa última, associada apenas a formas cutâneas da doença humana, foi capaz de visceralizar e se multiplicar em órgãos internos de T.

laurentius.

 A caracterização de um mamífero como reservatório T. cruzi e/ou Leishmania sp. depende da interpretação de todo um conjunto de resultados obtidos através de diferentes abordagens metodológicas de diagnóstico direto e indireto.

 Entender as variáveis envolvidas na dinâmica de transmissão do T. cruzi e

Leishmania sp. entre mamíferos silvestres e sinantrópicos é condição essencial para

definição de efetivas medidas de vigilância e controle em doença de Chagas e Leishmanioses.

_____________________________________________________REferÊncias bibliográficas

38

Abdussalam M, 1959. Significance of ecological studies of wild animal reservoir of zoonoses.

Bull. WHO 21: 179-186.

Agnew P, Koella JC, Michalakis Y, 2000. Host life history responses to parasitism. Microbes

Infect. 2: 891-896.

Aguirre AA, 2009. Wild canids as sentinels of ecological health: a conservation medicine perspective. Parasit. Vectors 2 (Sup I): S7.

Anonymous, 1999. Recommendations from a satellite meeting. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 94 (1): 429-432.

Araújo A, Jansen AM, Bouchet F, Reinhard K, Ferreira LF, 2003. Parasitism, the Diversity of Life, and Paleoparasitology. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 98(Supll 1): 5-11.

Araújo A, Jansen AM, Ferreira LF, 2009. Antes de Carlos Chagas: paleoparasitologia da infecção por Trypanosoma cruzi. In: Carvalheiro JR, Azevedo N, Araújo-Jorge TC,

Lannes-Vieira J, Soeiro MNC, Klein L (org.). Clássicos em doença de Chagas – história e

perspectivas no centenário da descoberta. Rio de Janeiro: FIOCRUZ; 2009. p.15-22.

Ashford RW, 1996. Leishmaniasis reservoir and their significance in control. Clin. Dermat. 14: 523-532.

Ashford RW, 1997. What it takes to be a reservoir host. Bel. J. Zool. 127: 85-90.

Aufderheide AC, Salo W, Madden M, Streitz J, Buikstra J, Guhl F, Arriaza B, Renier C, Lorentz EW, Fornaciari G, Allison M, 2004. A 9,000-year record of Chagas’disease. Proc. Nat.

Acad. Sci. 101: 2034-2039.

Barbosa PB, de Queiroz PV, Jeronimo SM, Ximenes MF, 2008. Experimental infection parameters in Galea spixii (Rodentia: Caviidae) with Leishmania infantum chagasi. Mem.

Inst. Oswaldo Cruz 103: 545-548.

Bargues MD, Klisiowicz DR, Panzera F, Noireau F, Marcilla A, Perez R, Rojas MG, O'Connor JE, Gonzalez-Candelas F, Galvao C, Jurberg J, Carcavallo RU, Dujardin JP, Mas-Coma S, 2006. Origin and phylogeography of the Chagas disease main vector Triatoma infestans based on nuclear rDNA sequences and genome size. Infect. Genet. Evol. 6: 46-62.

Borges-Pereira J, Castro JA, Campos JH, Nogueira JS, Zanza PL, Cardoso MA, Britto C, Araújo A, 2002. Estudo da infecção e morbidade da doença de Chagas no município de João

_____________________________________________________REferÊncias bibliográficas

39

Costa, Parque Nacional Serra da Capivara, Piauí, Brasil. Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 35: 315-322.

Bonvicino CR, Otazu IB, D'Andrea PS, 2002. Karyologic evidence of diversification of the genus

Thrichomys (Rodentia, Echimyidae). Cytogenet. Genome Res. 97: 200-204.

Borodin PM, Barreiros-Gomez SC, Zhelezova AI, Bonvicino CR, D'Andrea PS, 2006. Reproductive isolation due to the genetic incompatibilities between Thrichomys pachyurus and two subspecies of Thrichomys apereoides (Rodentia, Echimyidae). Genome 49: 159-167.

Braggio E, Bonvicino CR, 2004. Molecular divergence in the genus Thrichomys (Rodentia, Echimyidae). J. Mammal 85: 316-320.

Brandão-Filho SP, Brito ME, Carvalho FG, Ishikawa EA, Cupolillo E, Floeter-Winter L, Shaw JJ, 2003. Wild and synantropic hosts of Leishmania (Viannia) braziliensis in the endemic cutaneous leishmaniasis locality of Amaraji, Pernambuco State, Brazil. Trans. R. Soc. Trop.

Med. Hyg. 97: 291-296.

Brasil – Ministério da Saúde – Agência Nacional de Vigilância Sanitária, 2008. Gerenciamento do Risco Sanitário na Transmissão de Doença de Chagas Aguda por Alimentos. Nota

Técnica 35, 19 de junho de 2008.

Briceño-León R, 2007. Chagas disease and globalization of the Amazon. Cad. Saúde Pública 23 (Sup 1): S33-S40.

Briones MR, Souto RP, Stolf BS, Zingales B, 1999. The evolution of two Trypanosoma cruzi subgroups inferred from rRNA genes can be correlated with the interchange of American mammalian faunas in the Cenozoic and has implications to pathogenicity and host specificity. Mol. Biochem. Parasitol. 104: 219-232.

Brisse S, Barnabé C, Tibayrenc M, 2000. Identification of six Trypanosoma cruzi phylogenetic lineages by random ampliyed polymorphic DNA and multilocus enzyme electrophoresis. Int.

J. Parasitol. 30: 35–44.

Chaves LF, Hernandez MJ, 2004. Mathematical modeling of American cutaneous leishmaniasis: incidental hosts and threshold conditions for infection persistence. Acta Trop. 92: 245-252.

_____________________________________________________REferÊncias bibliográficas

40

Cleaveland S, Laurenson MK, Taylor LH, 2001. Diseases of humans and their domestic mammals: pathogen characterization, host range and the risk of emergence. Philos. Trans.

R. Soc. Lond. B 356: 991-999.

Corredor A, Gallego JF, Tesh RB, Morales A, De-Carrasquila CF, Young DG, Kreutzer RD, Boshell J, Palau MT, Cáceres E, Pelaez D, 1989. Epidemiology of visceral leishmaniasis in Colômbia. Am. J. Trop. Med. Hyg. 40(5): 480-486.

Courtenay O, Quinnell RJ, Garcez LM, Shaw JJ, Dye C, 2002. Infectiousness in a cohort of brazilian dogs: why culling fails to control visceral leishmaniasis in areas of high transmission. J. Infect. Dis. 186: 1314-1320.

Crisante G, Rojas A, Teixeira MM, Anez N, 2006. Infected dogs as a risk factor in the transmission of human Trypanosoma cruzi infection in western Venezuela. Acta Trop. 98: 247-254.

Cupolillo E, Brahim LR, Toaldo CB, de Oliveira-Neto MP, de Brito ME, Falqueto A, de Farias Naiff M, Grimaldi G Jr., 2003. Genetic polymorphism and molecular epidemiology of Leishmania (Viannia) braziliensis from different hosts and geographic areas in Brazil. J.

Clin. Microbiol. 41 (7): 3126-3132.

Dantas-Torres F, 2007. The role of dogs as reservoirs of Leishmania parasites, with emphasis on Leishmania (Leishmania) infantum and Leishmania (Viannia) braziliensis. Vet. Parasitol. 149: 139-146.

Dantas-Torres F, 2009. Canine leishmaniosis in South America. Parasit. Vectors. 2 (Suppl 1): S1.

da Silva AV, de Souza Candido CD, de Pita PD, Brazil RP, Carreira JC, 2008. The first record of American visceral leishmaniasis in domestic cats from Rio de Janeiro, Brazil. Acta Trop. 105: 92-94.

D’Andrea PS, Roque ALR, Teixeira BR, 2002. Alternativas para animais de laboratório: uso de

animais não convencionais – roedores silvestres. In: Andrade A, Pinto SC, Oliveira RS

(org.). Animais de laboratório: criação e experimentação. Rio de Janeiro: FIOCRUZ; p. 353-360.

Daszak P, Cunningham AA, Hyatt AD, 2000. Emerging Infectious Diseases of Wildlife – Threats to Biodiversity and Human Health. Science 287: 443-448.

_____________________________________________________REferÊncias bibliográficas

41

Daszak P, Cunningham AA, Hyatt AD, 2001. Anthropogenic enviromental change and the emergence of infectious diseases in wildlife. Acta Trop. 78: 103-116.

Dedet JP, Gay F, Chatenay G, 1989. Isolation of Leishmania species from wild mammals in French Guiana. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 83: 613-615.

Deem SL, Kilbourn AM, Wolfe ND, Cook RA, Karesh WB, 2000. Conservation Medicine. Ann.

NY Acad. Sci. 916: 370-377.

de Freitas JM, Augusto-Pinto L, Pimenta JR, Bastos-Rodrigues L, Goncalves VF, Teixeira SM, Chiari E, Junqueira AC, Fernandes O, Macedo AM, Machado CR, Pena SD, 2006. Ancestral genomes, sex, and the population structure of Trypanosoma cruzi. PLoS.Pathog. 2: e24. Delgado O, Castes M, White Jr. AC, Kreutzer RD, 1993. Leishmania colombiensis in

Venezuela. Am. J. Trop. Med. Hyg. 48: 145-147.

De-Lima H, De-Guglielmo Z, Rodríguez A, Convit J, Rodriguez N, 2002. Cotton rats (Sigmodon

hispidus) and black rats (Rattus rattus) as possible reservoirs of Leishmania spp. in Lara

State, Venezuela. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 97(2): 169-174.

de Paula AA, da Silva AV, Fernandes O, Jansen AM, 2003. The use of immunoblot analysis in the diagnosis of canine visceral leishmaniasis in an endemic area of Rio de Janeiro. J.

Parasitol. 89: 832-836.

Desjeux P, 2001. Worldwide increasing risk factors for leishmaniasis. Med Microbiol Immunol

(Berl) 190: 77-79.

Dias JCP, 2006. Notas sobre o Trypanosoma cruzi e suas características bio-ecológicas como agente de enfermidades transmitidas por alimentos. Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 39: 370-375.

Dias JCP, 2007. Southern Cone Initiative for the elimination of domestic populations of Triatoma

infestans and the interruption of transfusional Chagas disease. Historical aspects, present

situation, and perspectives. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 102 (Suppl 1): 11-18.

Dias JCP, Coura JR, 1997. Epidemiologia. In: Dias JCP e Coura JR (orgs.) Clínica e

Terapêutica da doença de Chagas. Uma abordagem prática para o clínico geral. Rio de

Janeiro: FIOCRUZ Ed., p. 33-66.

Dias JCP, Machado EM, Fernandes AL, Vinhaes MC, 2000. General situation and perspectives of chagas disease in Northeastern Region, Brazil. Cad. Saude Publica 16 (Suppl 2):13-34.

_____________________________________________________REferÊncias bibliográficas

42

Dobson A, 2004. Population dynamics of pathogens with multiple host species. Am. Nat. 164: S64-S78.

Dobson A, Cattadori I, Holt RD, Ostfeld RS, Keesing F, Krichbaum K, Rohr JR, Perkins SE, Hudson PJ, 2006. Sacred cows and sympathetic squirrels: The importance of biological diversity to human health. PLoS Med. 3: e231.

Dobson A, Foufopoulos J, 2001. Emerging infectious pathogens of wildlife. Philos. Trans. R.

Soc. Lond. B Biol. Sci. 356(1411): 1001-1012.

dos-Santos WL, David J, Badaro R, de-Freitas LA, 2004. Association between skin parasitism and a granulomatous inflammatory pattern in canine visceral leishmaniosis. Parasitol. Res. 92: 89-94.

Epstein PR, Dobson A, Vandermeer J, 1997. Biodiversity and infectious emerging diseases: Integrating health and ecosystem monitoring. In: F Grifo and J. Rosenthal (Eds)

Biodiversity and Human Health, Island Press, p. 60-86.

Estrada-Franco JG, Bhatia V, Az-Albiter H, Ochoa-Garcia L, Barbabosa A, Vazquez-Chagoyan JC, Martinez-Perez MA, Guzman-Bracho C, Garg N, 2006. Human Trypanosoma cruzi infection and seropositivity in dogs, Mexico. Emerg. Infect. Dis. 12: 624-630.

Falqueto A, Ferreira AL, dos Santos CB, Porrozzi R, da Costa MVS, Teva A, Cupolillo E, Campos-Neto A, Grimaldi Jr. G. Cross-sectional and longitudinal epidemiologic surveys of human and canine Leishmania infantum infections in an endemic rural area of southeast Brazil (Pancas, Espírito Santo). Am. J. Trop. Med. Hyg. 80 (4): 559-565.

Fayer R, 2000. Global change and emerging infectious diseases. J. Parasitol. 86: 1174-1181. Feliciangeli MD, 1997. Hourly activity of Lutzomyia ovallesi and L. gomesi (Diptera:

Psychodiade), vectors of cutaneous leishmaniosis in northcentral venezuela. J. Med.

Entomol. 34: 110-115.

Fernandes A, Iniguez AM, Lima VS, de Souza SM, Ferreira LF, Vicente AC, Jansen AM, 2008. Pre-Columbian Chagas disease in Brazil: Trypanosoma cruzi I in the archaeological remains of a human in Peruacu Valley, Minas Gerais, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 103: 514-516.

Figueiredo FB, Gremiao ID, Pereira SA, Fedulo LP, Menezes RC, Balthazar DA, Schubach TM, Madeira MF, 2008. First report of natural infection of a bush dog (Speothos venaticus) with

_____________________________________________________REferÊncias bibliográficas

43

Flynn JJ, Wyss AR, 1998. Recent advances in South American mammalian paleontology. Tree 13(11): 449-454.

Gaunt M, Miles M, 2000. The ecotopes and evolution of triatomine bugs (triatominae) and their

No documento André Luiz Rodrigues Roque (páginas 82-103)

Documentos relacionados