Dos 85 moluscos colonizados apenas um possuía epibiontes em todos os sítios da
concha, 77 moluscos possuíam de um a quatro sítios colonizados e os demais em cinco, seis
ou oito sítios (Gráf. 8).
Gráfico 8. Número de sítios da concha de Physa acuta colonizados por
peritríqueos epibiontes.
Das sete espécies de epibiontes encontradas Epistylis sp. e C. polypinum colonizaram
todos os nove sítios da concha, Vorticella sp. oito, V. campanula e O. articulata sete , E.
plicatilis seis e T. kellicottiana dois (Gráf. 8a-g).
As espécies Vorticella sp. e V. campanula (Gráf. 9f, e) distribuiram-se mais
uniformemente pelos sítios colonização do que Epistylis sp. e E. plicatilis, que colonizaram
mais intensamente a região A (37% e 36%, respectivamente) (Gráf. 9 a, b), C. polypinum
ocorreu com maior abundância na região B (32%) e O. articulata na região H (36%) (Gráf. 9
c). T. kellicottiana foi encontrado somente nos sítios B e E, ocorrendo com maior abundância
em B (75%) (Gráf. 9g).
Gráfico 9. Ocorrência das espécies de peritríqueos epibiontes (em porcentagem) de acordo com o sítio
de localização na concha de Physa acuta. a. Epistylis sp.; b. Epistylis plicatilis; c. Opercularia
articulata; d. Carchesium polipynum; e. Vorticella campanula; f. Vorticella sp.; g. Thuricola
kellicottiana.
As espécies Epistylis sp., O. articulata e C. polypinum foram as que mais contribuíram,
em termos de abundância, para a composição de epibiontes nos sítios de localização nas
conchas dos fisídeos e Vorticella campanula e T. kellicottiana as de menor contribuição em
Gráfico 10. Abundância das espécies de peritríqueos epibiontes (em porcentagem) nas
DISCUSSÃO
Composição e prevalência da taxocenose epibiótica
A composição das espécies de peritríqueos colonizadores de Physa acuta mostrou-se
similar às encontradas em estudos com gastrópodes ampularídeos (DIAS et al., 2006, 2008).
Embora estudos que tratem da relação epibiótica entre ciliados epibiontes e moluscos
gastrópodes dulcícolas sejam escassos, no Brasil há relatos da ocorrência de ciliados
peritríqueos e suctórios como epibiontes em Pomacea lineata (DIAS et al., 2006), do
peritríqueo Epistylis plicatilis como epibionte de Pomacea canaliculata (UTZ, 2007) e das
espécies Vorticella campanula, Epistylis plicatilis, Opercularia sp., Vorticella microstoma,
Epistylis sp. e Carchesium polypinum em Pomacea figulina em um córrego urbano
eutrofizado (DIAS et al., 2008).
Nenhuma das espécies de peritríqueos registradas em P. acuta no presente estudo
demonstraram especificidade restrita ao hospedeiro. As espécies C. polypinum, E. plicatilis,
V. campanula e T. kellicottiana já foram registradas em ampla variedade substratos vivo e
inertes (COOK et al., 1998; FOISSNER, 1992; KAHL, 1935; LAIRD, 1959; RISSE-BUHL &
KUSSEL, 2009; SZLAUER-LUKASZEWSKA, 2007; UTZ, 2007) e, Epistylis sp. e
Vorticella sp. foram observadas colonizando substratos artificiais dispostos no mesmo
córrego em que foram coletados os fisídeos do presente estudo (ver seção I). Desse modo,
todas as espécies encontradas podem ser enquadradas, de acordo com a classificação de
NENNINGER (1948) e COOK et al. (1998), no grupo das que não se restringem ao hábito
epibiótico (grupo 0 ou 1).
Os elevados valores de prevalência de ciliados epibiontes registrados para gastrópodes
ampularídeos, como Pomacea. lineata (100%) (DIAS et al. 2006), Pomacea. figulina (82.6%)
(DIAS et al., 2008) e Physa acuta ( 60.7%, presente estudo) sugerem que moluscos
gastrópodes possam ser tolerantes ao estabelecimento de epibiontes, possuindo pouca ou
nenhuma estratégia anticolonização. De acordo com WAHL (1989) espécies que secretam
conchas de composição orgânica ou mineral podem tolerar a colonização quase que irrestrita
de sua superfície. Em alguns casos, a tolerância pode ser tão elevada que organismos ativos
podem chegar a ter o corpo quase que totalmente coberto por epibiontes, com exceção de
alguns orifícios do corpo como a borda da concha, tubos, sifões e órgãos sensoriais externos.
Em estudo sobre a colonização da concha do gastrópode marinho Littorina littorea por
barnáculos, poliquetas, ciliados e algas (WAHL & SÖNNICHSEN, 1992), observações em
campo e em laboratório, demonstraram que a prevalência de infestação de epibiontes
apresentava correlação inversa com a densidade populacional do molusco. Tais autores
observaram que L. littorea não possuía mecanismos efetivos de defesa química, física ou
mecânica contra a colonização. Entretanto, os fatores controladores da colonização estavam
associados à densidade populacional dos moluscos, uma vez que, quando em densidades
elevadas, os moluscos exibiam o comportamento de “caminhar” sobre as conchas uns dos
outros, podendo causar a remoção mecânica e destruição dos epibiontes durante a
movimentação do molusco, bem como depositar grande quantidade de muco sobre eles,
impossibilitando a alimentação de espécies de epibiontes portadoras de estruturas como os
cílios. Além da remoção de epibiontes por movimentação dos moluscos uns sobre os outros e
da ação do muco, outra possível conseqüência do comportamento agregativo desses
organismos pode ser a predação mútua de epibiontes, em que os moluscos, ao se alimentarem
de organismos aderidos às conchas uns dos outros, acabam contribuindo no controle da
colonização (RILOV, 2004).
Durante a coleta dos espécimes de P. acuta, foi observada a ocorrência de
comportamento agregativo desses moluscos que frequentemente caminhavam por cima das
conchas uns dos outros. Este fato sugere que, assim como em L. littorea, o comportamento
agregativo desses moluscos pode constituir-se em fator controlador da intensidade de
colonização e que, na ausência desse tipo de comportamento, a prevalência de infestação de
peritríqueos em P. acuta pudesse atingir valores mais elevados do que o registrado no
presente estudo.
A elevada prevalência de epibiontes encontrada no presente estudo pode também estar
relacionada às condições eutróficas do córrego Yung, onde os moluscos foram coletados. Esse
córrego urbano recebe despejo direto de esgoto doméstico in natura ao longo de seu curso,
apresentando concentração de nutrientes e de oxigênio favoráveis ao desenvolvimento da
taxocenose de ciliados peritríqueos (ver seção I). Tal associação epibiótica pode ser utilizada
como indicadora de poluição orgânica do ambiente, conforme demonstrado por CABRAL et
al. (2010), HENEBRY & RIDGEWAY (1979) e XU (1992) que observaram que prevalência
de infestação e a abundância de epibiontes em invertebrados aquáticos era bem mais elevada
em ambientes eutrofizados do nos oligotróficos. HENEBRY & RIDGEWAY (1979)
propuseram o uso da prevalência de organismos planctônicos colonizados por epibiontes
como um indicador útil e rápido do enriquecimento orgânico de um ambiente.
A dominância de espécies é uma característica comum da taxocenose de peritríqueos,
e geralmente, as espécies são aquelas que formam colônias ou pseudocolônias (COOK, 1998).
O predomínio do ciliado colonial Epistylis sp. em relação a outras espécies coloniais (E.
plicatilis e O. articulata) e pseudocolôniais (V. campanula) da taxocenose epibiótica pode
estar relacionada a taxa de colonização (zoóides/colônia) possivelmente mais elevadas dessa
espécie em comparação com as demais, bem como com as condições físico-químicas do
ambiente, como concentrações de nutrientes e oxigênio, favoráveis ao desenvolvimento dessa
espécie de ciliado peritríqueo, como demonstrado na seção 1 em que tal espécie foi
considerada indicadora do ambiente em que foi encontrada (córrego Yung).
O tamanho e textura da concha são características importantes que podem afetar o
processo de colonização da superfície de moluscos. Normalmente, conchas maiores possuem
maior abundância e diversidade de espécies de epibiontes do que as menores, por serem
substratos disponíveis a mais tempo no ambiente (CREED, 2000; GUTIÉRREZ et al., 2003;
VASCONCELOS et al, 2007; WARNER, 1997). Com relação à textura, conchas com
superfícies ásperas e irregulares podem ser mais favoráveis ao assentamento de larvas de
epibiontes do que as de superfície lisa (OLABARRIA, 2000; WARNER, 1997), fornecendo
microhábitats de refúgio para os epibiontes e maior superfície de adesão possibilitando a
adesão firme desses organismos e resistência do epibionte a danos mecânicos resultantes da
abrasão. Embora as conchas de P. acuta não possuam ornamentações, as concavidades das
suturas presentes entre as voltas da espira podem criar microhábitats adequados ao
estabelecimento de peritríqueos epibiontes.
Sítio de localização
A escolha de sítios de localização no corpo do basibionte normalmente não ocorre de
forma aleatória, mas é determinada pelas necessidades ecológicas do epibionte, bem como
pelo comportamento, biologia e fisiologia do basibionte. Os peritríqueos epibiontes tendem a
colonizar com maior freqüência regiões expostas a um maior suprimento de oxigênio e
alimento, e que forneçam proteção contra danos mecânicos da abrasão causada pela
movimentação dos hospedeiros (COOK et al., 1998; DIAS et al., 2009; HANAMURA, 2000;
REGALI-SELEGHIM & GODINHO, 2004; UTZ & COATS, 2005).
Ao colonizarem a superfície de basibiontes com corpos segmentados tal como crustáceos,
os peritríqueos tendem a se estabelecer em regiões de baixa mobilidade como o cefalotórax e
o abdômen (UTZ & COATS, 2005), e com maior adesão e oxigenação como antenas,
antênulas e pereiópodes (MAYÉN-ESTRADA & ALADRO-LUBEL, 2001), e sujeitas à
menor abrasão durante a movimentação do basibionte como a região ventral em anfípodes
(FERNANDEZ-LEBORANS et al. 2006).
Embora a concha de moluscos da espécie Physa acuta não apresente tantas
especializações morfológicas como o corpo de crustáceos, foi observada colonização
diferencial entre os sítios da região dorsal e ventral da sua concha de P. acuta. A menor
abundância de peritríqueos na região ventral pode ser conseqüência da intensa produção de
muco pela glândula pedal e do contato e atrito constantes dessa região com o pé muscular e
com o substrato durante a locomoção do fisídeo. A produção de muco pode configurar um
tipo de defesa mecânica do basibionte contra o processo de colonização. Devido ao seu
caráter fluído, o muco pode impedir os epibiontes de aderirem firmemente à concha do
basibionte e também impossibilitar o batimento de cílios e flagelos podendo comprometer ou
reduzir algumas atividades do epibionte como a captação de alimentos por filtração (WAHL,
1989; WAHL & SÖNNICHSEN, 1992).
Apesar da ocorrência de peritríqueos epibiontes em quase todas as regiões da superfície
das conchas de P. acuta, algumas espécies exibiram distribuição mais concentrada em sítios
situados na região da espira (regiões B-E e G-I) do que na volta corporal da concha (regiões A
e F). Tal diferença na distribuição dos epibiontes pode ser determinada por diferenças na
superfície de adesão entre as regiões da concha fornecendo proteção à abrasão e
posicionamento hidrodinamicamente favorável.
As associações epibióticas podem modificar as interações do basibionte com o meio
em que ele vive atuando como agente controlador da população de hospedeiros
comprometendo a sua fecundidade e sobrevivência (GILBERT & SCHRÖDER, 2003;
HENEBRY & RIDGEWAY, 1979; WAHL, 1989; WAHL et al. 1997). A elevada intensidade
de infestação, com mais de 2000 zoóides de peritríqueos epibiontes em alguns casos, pode
reduzir a velocidade de locomoção do molusco, devido ao aumento da superfície de atrito
com a água e do sobrepeso. A presença de formas coloniais, que podem atingir mais de 2 mm
de comprimento, pode aumentar a visibilidade dos fisídeos aos predadores tornando-os mais
susceptíveis à predação.
Em ambientes aquáticos densamente povoados a elevada competição por espaço torna
vantajosa a ocupação de substratos vivos. Como observado no presente estudo, parte
representativa da diversidade e abundância de ciliados peritríqueos ocorreu como epibionte de
moluscos em ambiente eutrofizado, demonstrando a importância de se analisar também
taxocenose epibiótica em estudos sobre a composição e estrutura da taxocenose desses
ciliados.
Apesar da importância dos moluscos gastrópodes para a manutenção da diversidade de
ambientes aquáticos, servindo como substrato para adesão e refúgio à predação e ao estresse
físico e fisiológico para organismos epibiontes, são poucos os estudos que abordam os
aspectos quantitativos e ecológicos da interação entre moluscos gastrópodes e protistas
ciliados epibiontes. No presente trabalho, foi observado que P. acuta constitui um
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Os resultados obtidos no presente estudo demonstraram que a poluição orgânica
influencia a composição e estrutura da taxocenose de ciliados em ambientes lóticos com
gradiente de poluição orgânica de modo que:
1) Os parâmetros abundância, densidade e índice de dominância de peritríqueos tendem a
aumentar de acordo com o grau de trofia do ambiente, apresentando baixos valores em ambientes
oligotróficos e elevados valores em ambientes eutróficos, podendo ser considerados boas métricas
na detecção de gradiente de poluição orgânica.
2) Valores elevados de riqueza e diversidade de peritríqueos caracterizam ambientes
mesotróficos, ou seja, com níveis intermediários de poluição orgânica e valores elevados do
índice de dominância caracterizam ambientes eutróficos, com níveis elevados de poluição
orgânica.
3) A elevada abundância e a frequência de ocorrência de peritríqueos das espécies Opercularia
articulata, Platycola decumbens, Pseudovorticella chlamydophora e Thuricola kellicottiana
indicam que o ambiente é mesotrófico enquanto que a elevada abundância e frequência de
Carchesium polypinum indicam que o ambiente avaliado apresenta níveis elevados de poluição
orgânica.
4) Parte representativa da composição e estrutura da taxocenose de ciliados peritríqueos em
ambientes lóticos pode ser encontrada colonizando invertebrados aquáticos, tal como foi
observado no presente estudo que registrou elevada prevalência, diversidade e, principalmente
abundância de ciliados peritríqueos como epibiontes no molusco gastrópode Physa acuta.
5) A elevada prevalência de peritríqueos em P. acuta demonstra que esses moluscos não
apresentam mecanismos anticolonização efetivos e constituem um microambiente favorável
ao estabelecimento e desenvolvimento de ciliados peritríqueos.
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