Distribuição espacio-temporal da medusa

A compreensão dos padrões e processos de invasão por B. virginica está constrangida pelo conhecimento limitado das condições ambientais que favorecem ou inibem a ocorrência das medusas e pólipos. Por esse, motivo, um dos objectivos do presente trabalho foi identificar as relações entre os padrões espaciais e temporais da espécie e as condições ambientais no estuário do Mira. A presença da medusa de B. virginica apresentou um padrão sazonal no estuário do rio Mira, que pareceu estar relacionado com a temperatura e com o fotoperíodo. O ciclo de ocorrência da medusa no estuário do rio Mira iniciou-se quando a temperatura ultrapassou o patamar dos 20 ⁰C (aproximadamente) e o dia apresentou 13,9 horas. Estes factores, possivelmente, contribuiram para o início do ciclo de ocorrência, dado que a presença e a abundância da medusa são, em grande parte, controladas pelo pólipo (Brewer & Feingold, 1991; Lucas, 2001), assumindo que a perda de medusas por mortalidade ou dispersão é menor do que a libertação de medusas pelo mesmo (Schroeter, 2008). Tendo em conta a sazonalidade das produções primária e secundária nos sistemas temperados (Smetacek, 1985), as condições ambientais na Primavera (como o aumento do fotoperíodo e da temperatura) terão promovido, também, o aumento da densidade da restante comunidade de zooplâncton. Deste modo, o início e desenvolvimento do ciclo de ocorrência da medusa coincidiram com as épocas do ano em que há maior disponibilidade de alimento no estuário do rio Mira. Observou-se também que não existiram diferenças (estatisticamente significativas) na comunidade zooplanctónica durante o período de ocorrência da medusa no estuário e que estas foram distintas da comunidade encontrada nas amostras de Outono e de Inverno (quando a medusa não foi observada). Adicionalmente, verificou-se que em períodos de marés vivas (em momentos em que a amostragem se realizou em fases lunares próximas de lua cheia e de lua nova), ocorreram elevadas densidade de medusas, o que poderá sugerir que os pólipos aumentam a libertação de medusas nestas fases lunares.

A densidade da medusa esteve negativamente correlacionada com a distância à foz, já que a medusa apresentou distribuição preferencial no estuário médio, onde as salinidades variaram entre 7,64 e 32,96. Adicionalmente, a sua densidade esteve positivamente correlacionada com a percentagem de substrato rochoso e densidade de conchas de ostra. Esta correlação pode dever-se ao facto de a espécie em estudo apresentar no seu ciclo de vida uma fase bentónica que liberta a medusa. As rochas e as conchas de ostra são substrato onde se fixam os pólipos (Bardi, 2011; Mills & Rees, 2000), sendo por isso zonas de potencial fixação dos pólipos no estuário do rio Mira. É, por isso, expectável que a medusa esteja presente em

48 densidades mais elevadas em zonas próximas. A presença de medusas de pequenas dimensões em locais próximos a zonas que apresentam substrato rochoso e conchas de ostra, poderá, também, indicar que nessas zonas se situam os pólipos no estuário do rio Mira. O presente estudo e registos anteriores no esturário do rio Mira (Paula, 1987; Mattos, 1995; Presado, 2012), confirmam a presença preferencial da medusa na zona do estuário médio, o que sugere que as medusas, organismos planctónicos com capacidade natatória reduzida deverão, em situações de corrente forte, adoptar algum tipo de mecanismo de retenção que lhes permita permanecer naquela zona e não serem transportadas para zonas a montante e a jusante e eventualmente para fora do estuário, onde as condições ambientais não serão favoráveis. A realização de migrações verticais como mecanismo de retenção foi já observada em A. labiata na baía de Roscoe, Canadá, a qual permanece na baía porque se desloca em direcção ao fundo ou em direcção à superfície da massa de água consoante o período da maré (Albert, 2007). Presado (2012) registou densidades mais elevadas nas proximidades da superfície em períodos diferentes do ciclo de maré, o que indica que possivelmente realizarão migrações verticais para evitar o transporte para zonas próximas da embocadura do estuário do Mira. A salinidade, por sua vez, controlará, provavelmente, a distribuição espacial da medusa no estuário, já que no Outono (período final da estação seca, em que a influência da maré se fez sentir mais a montante (pois a contribuição em água doce para o estuário está nesta fase reduzida a valores minímos), a salinidade foi mais elevada nas estações do estuário superior e a medusa foi registada nesse local, ainda que em densidades muito baixas, em oposição ao Verão (inicio da estação seca), época em que a medusa se distribuiu apenas no estuário médio. A medusa de B. virginica é considerada eurialina, variando a gama de salinidades associada à sua ocorrência nos vários locais onde foi estudada entre 2 e 32,5 (Tabela 9). No presente estudo verificou-se que esta espécie ocorre num intervalo de salinidades ainda mais amplo do que verificado anteriormente no estuário do rio Mira e outros locais onde a medusa está presente, nomeadamente entre os 0,06 e os 32,9, e a densidade máxima foi também mais elevada (982,34 ind./m3).

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Tabela 9. Densidade da medusa de B. virginica e valores de salinidade associados em locais onde está documentada a espécie. O símbolo “≈” indica situações em que o valor foi obtido da leitura de figuras e de gráficos; “-“ indica situações em que o valor não foi divulgado pelos autores.

A distribuição espacial e temporal da medusa está de acordo com o observado em anos anteriores no estuário do rio Mira, em que a medusa apresentou densidades mais elevadas na zona do estuário médio e ocorreu nos períodos mais quentes do ano, ou seja, Primavera e Verão (Paula, 1987; Mattos, 1995; Presado, 2012).

Apesar de não se ter amostrado todo o ciclo de ocorrência de 2013, terá havido libertação de medusas pelos pólipos ao longo do período amostrado em 2013, já que se registam medusas de pequenas dimensões na maioria das datas de amostragem deste período. No entanto, e apesar de não se ter conhecimento sobre a taxa de crescimento da medusa, na fase final do ciclo de ocorrência de 2012 (Setembro – Novembro) e nas datas de Julho e de Agosto de 2013, provavelmente, não terá ocorrido libertação de medusas tão frequentemente, já que não se registaram os tamanhos mais reduzidos da medusa e estes também não foram tão

Local Intervalo de Salinidade Salinidade perante a densidade máxima Densidade máxima (medusa/m3) Referência

Suisin Marsh, Califórnia 5 – 11,3 ≈10 5,7 Schroeter (2008)

Estuário São Francisco,

Califórnia 16 -19 - 750 Donald et al.(2012)

Rio Petaluma, Califórnia 10,1-20,6 ≈12 232 Wintzer et al. (2013)

Baía de Antonina, Brasil 2-11 5 e10 0,025 e 0,027 Nogueira Jr.& De

Oliveira (2006)

Babitonga, Brasil 15-30 20 10,6 Bardi & Marques

(2009)

Estuário do Río de la

Plata, Argentina 22,3 – 24,5 23 22,08; 29,52 Genzano et al. (2006)

Complexo estuarino

Thana-Bassein, Índia - 33,6 41,96

Santhakumari et al. (1997)

Mar Cáspio 3-18 7-8 - Zaitsev & Ozturk

(2001)

Costa da Bulgária, Mar

Negro 3 - 7 - - Paranaguá, 1963

Estuário do Mira,

Portugal 7,3 – 32,5 10,4 e17,5 378 e 230 Presado (2012)

Estuário do Mira,

Portugal - 22,8 66,6 Moore (1987)

Estuário do Mira,

Portugal 20-22 ≈22 20 Paula (1987)

Estuário do Guadiana,

Portugal - ≈25 3170,100 Chícharo et al. (2009)

Estuário do Guadiana,

50 abundantes como verificado no início do ciclo. Uma vez mais, a temperatura e o fotoperíodo parecem ser decisivos para a actividade do pólipo, promovendo as diferenças nas densidades de medusas de tamanhos mais pequenos e na densidade total de medusa ao longo do ciclo. Essa actividade terá sido mais elevada no Verão (fase mais próxima do início do ciclo de ocorrência) do que no Outono (fase tardia do ciclo de ocorrência, que viria a terminar em Novembro). A actividade reprodutiva do pólipo resulta, possivelmente, do efeito sinérgico de vários factores, como observado no hidrozoário Moerisia lyonsi, cuja taxa de libertação de medusas é variável consoante diferentes combinações de temperatura, salinidade e concentração de presas no ambiente (Ma & Purcell, 2005). Também Schroeter (2008) afirma que a presença e abundância da medusa no estuário de São Francisco, Califórnia, foram explicadas por um modelo que incluiu vários factores, como a salinidade, a temperatura e oxigénio dissolvido, sendo a salinidade o factor com maior poder explicativo. No entanto, a análise efectuada no presente estudo não permitiu elaborar um modelo explicativo com os vários parâmetros ambientais medidos no estuário do rio Mira, apesar de a abundância parecer, também, condicionada pela interacção de vários factores como a salinidade, temperatura, fotoperíodo e presença de substrato favorável à fixação de pólipos.

A população da espécie B. virginica no estuário do rio Mira parece estar bem estabelecida, já que a presença de densidades elevadas tem sido referida em vários estudos ao longo dos anos até à actualidade (Moore, 1984; Paula, 1987; Mattos, 1995; Presado, 2012). O mesmo não parece acontecer com a outra população registada em Portugal, no estuário do rio Guadiana, onde a medusa foi inicialmente detectada em 2008 (Chícharo et al., 2009) e, desde então, ocorre em densidades muito variáveis entre anos, tendo sido bastante baixas nos últimos dois anos (Pereira, 2012; A. Chícharo, comunicação pessoal). O vector de introdução no estuário do rio Mira é desconhecido. A navegação comercial no estuário cessou nos anos 1960 e actualmente existe somente tráfego recreativo. A espécie poderá ter sido introduzida nos anos 1960 por embarcações comercias, em fase de medusa ou de pólipo, sabendo-se que provavelmente essa introdução terá uma única fonte e não resultará de introduções múltiplas, já que análises da genética intrapopulacional da medusa reveleram haplótipos semelhantes na população do estuário do rio Mira (A. C. Marques, comunicação pessoal).

51 4.2. Dieta e impacto da predação da medusa

Um dos impactes mais relevantes da ocorrência de blooms de zooplâncton gelatinoso está relacionado com o facto da maioria das espécies serem predadoras de zooplâncton, incluindo o ictioplâncton (larvas e ovos de peixe) (Purcell, 1985), competindo por isso com outras espécies planctonívoras (Purcell et al., 2007) e tendo um efeito directo sobre os stocks de peixes. Apesar de se saber que a medusa de B. virginica é um predador não selectivo de zooplâncton noutros sistemas (Wintzer et al., 2013), a sua dieta e o seu impacto no estuário do Mira não eram conhecidos, tendo justificado o desenvolvimento deste estudo.

A análise das cavidades gastrovasculares da medusa no estuário do Mira revelou uma elevada percentagem de cavidades gastrovasculares vazias, o que pode indiciar (i) perda dos conteúdos devido ao manuseamento da amostra; (ii) que a medusa não se alimenta em ritmo contínuo; (iii) que a medusa se alimenta a ritmos diferentes durante o dia (iv) que apresenta rápida digestão das presas que ingere ou, ainda, (v) que é capaz de se alimentar de matéria orgânica muito abundante no estuário. O estudo de Wintzer et al. (2013) sobre a dieta de B.

virginica indicou um aumento de consumo de presas pela medusa durante a manhã, o que

coincidiu com uma maior concentração de zooplâncton. Uma vez que no presente estudo as amostragens foram realizadas em períodos do dia diferentes, com o objectivo de serem efectuadas sempre no mesmo período de maré, este factor poderá ter influenciado a probabilidade de encontrar presas e em maior número nas cavidades gastrovasculares. No entanto, o estudo de Presado (comunicação pessoal), realizado ao longo de 24 horas num ponto fixo no estuário do rio Mira, não permitiu confirmar essa variabilidade nos conteúdos das cavidades gastrovasculares, uma vez que todas se encontravam vazias. A comparação entre as densidades de zooplâncton e o número médio de presas nas cavidades gastrovasculares em cada data em que se registaram conteúdos no seu interior também não identificou o padrão referido anteriormente, já que densidades mais elevadas de zooplâncton não coincidiram com maior número de presas nas cavidades. A elevada percentagem de cavidades gastrovasculares vazias em todo o período de estudo parece, por isso, indicar que a medusa não se alimenta em ritmo contínuo. Segundo Mills (1981) e Miglietta et al. (2000), as hidromedusas não são capazes de se alimentar continuamente, pois a matéria que não digerível é expelida pela boca, interrompendo o processo de ingestão. Já os resultados obtidos por Wintzer et al. (2013) apontam para uma conclusão contrária, já que apenas aproximandamente 5,6% das cavidades gastrovasculares observadas se apresentaram vazias durante um estudo de 24 horas (A. Wintzer, comunicação pessoal). A dieta identificada neste estudo foi semelhante às registadas por outros autores. Mills & Sommer (1995) identificaram

52 copépodes, náuplios de copépode e de cirrípede registando uma média de 1,4 presas por indivíduo. Já Wintzer et al. (2013) identificaram uma maior diversidade de presas na cavidade gastrovascular, sendo também os náuplios de copépode a presa mais abundante, seguida de copépodes ciclopoida e misidáceos, com uma média de 8,8 itens por medusa. No presente estudo, o número médio de presas por cavidade gastrovascular registado em cada data de amostragem em que foram observados conteúdos gastrovasculares encontra-se entre os valores descritos para a espécie (1,54 presas (± 0,09); 1,94 presas (± 0,27); 2,60 presas (± 0,14)) e registou-se uma correlação positiva entre a dimensão das medusas e o número de presas na cavidade gastrovascular. Esta correlação poderá dever-se ao facto de as medusas de maiores dimensões: (i) apresentarem tentáculos mais desenvolvidos (em número e tamanho) e maior capacidade de se mover na coluna de água, explorando melhor o volume circundante onde se encontram as presas (Bailey & Batty, 1983); e (ii) possuírem uma necessidade nutritiva superior (alocação de energia para reprodução, por exemplo). O resultado está em desacordo com o registado por Wintzer et al. (2013), já que estes autores não verificaram correlação entre os dois factores em relação à medusa de B. virginica. As presas mais abundantes nas cavidades gastrovasculares foram os copépodes mas os resultados do índice de selectividade de Jacobs não deram indicação de preferência por esta presa, provavelmente, porque foi a mais abundante na comunidade zooplanctónica nas datas em que se registaram conteúdos gastrovasculares. De um modo geral, pensa-se que as hidromedusas se alimentam passivamente enquanto flutuam na coluna de água com os tentáculos estendidos, estando a captura dependente, em grande parte, da probabilidade de a presa entrar em contacto com os tentáculos da medusa (Hyman, 1940 in Mills, 1981). A medusa de B. virginica é quiescente na coluna de água (Mills & Sommer, 1995), isto é, flutua, pulsando em determinadas situações. Deste modo, a captura das presas realizar-se-á de uma forma não activa durante o período em que flutua com os tentáculos estendidos: as presas entram em contacto com os mesmos e serão assim capturadas pela acção de cnidócitos presentes nos tentáculos. A baixa frequência de presas como os ovos de biqueirão e a selectividade positiva para este item alimentar, podem estar relacionadas com a baixa densidade deste item alimentar na coluna de água registada nas datas em que se observaram conteúdos gastrovasculares na medusa. Considerando que a captura dependerá, em grande parte, da probabilidade de encontro entre a presa e a medusa, devido ao facto de a captura das presas se dar de uma forma não activa, terá havido menor probabilidade de os ovos de biqueirão terem sido predados, devido à sua baixa abundância no meio ambiente. Em relação aos náuplios de cirrípede, verificou-se que foram seleccionados negativamente porque foram relativamente abundantes na coluna de água, mas apresentaram baixa frequência de ocorrência nas cavidades gastrovasculares. Os

53 náuplios de cirrípede são presas de pequenas dimensões e será mais provável que escapem à predação devido à sua pequena área corporal (Suchman & Sullivan, 1998), à capacidade de passar por entre os tentáculos sem haver contacto com os mesmos ou devido à força da colisão com os tentáculos não ser suficiente para que haja descarga do cnidócito (Spadinger & Maier, 1999). Wintzer et al. (2013) não registaram selectividade para nenhuma presa consumida pela medusa de B. virginica durante um ciclo de 24 horas.

No presente estudo, a taxa de mortalidade dos copépodes mais elevada provocada pela predação da medusa foi de 4,22/dia, assumindo que as medusas se alimentam em ritmo contínuo. Os valores da taxa de mortalidade dos copépodes calculados no presente estudo encontram-se dentro dos valores estimados para a medusa de B. virginica por Donald et al. (2013), que registaram impacto potencial 2 a 6/dia, para os copépodes Acartia spp. e Oithona

davisae, respectivamente, aplicando taxas de aclaramento obtidas em laboratório à densidade

máxima de medusas (com tamanho médio de 5 mm) registada no rio Napa, Califórnia. No entanto, o impacto da predação da medusa calculado no presente estudo é apenas um valor indicativo do impacto que esta terá no estuário do rio Mira. A taxa de mortalidade dos copépodes (provocada pela predação da medusa) foi calculada com dados (tempo de digestão) de um género de copépode que não foi registado neste estudo, o que pode ter influência no tempo de digestão da presa. Adicionalmente, os dados do tempo de digestão desta presa foram obtidos em condições ambientais diferentes daquelas registadas no presente estudo. O tempo de digestão de uma presa é afectado pelo tamanho da presa (Martinussen & Båmstedt, 1999) e pela temperatura do meio (Martinussen & Båmstedt, 2001). O tamanho dos copépodes foi semelhante na experiência de A. Wintzer (877,08±24,5µm) e no presente estudo. Porém, a temperatura da experiência foi de 16 ⁰C e as registadas no momento da captura da medusa no estuário do rio Mira variaram entre 20 e 21 oC. No entanto, esta diferença de temperaturas, segundo Martinussen & Båmstedt (2001), não promoveria diferenças no tempo de digestão da medusa, pelo que, provavelmente, a temperatura não terá influenciado a estimativa do impacto de predação. Adicionalmente, o cálculo efectuado não tem em conta a probabilidade de encontro entre a presa e o predador e a dimensão da medusa, factores que exercerão muita influência na taxa de aclaramento, podendo aumentá-la ou diminuí-la. Por exemplo, a probabilidade de encontro entre predador e presa e taxa de predação aumentaram com o aumento do diâmetro de cúpula da medusa de A. aurita (Bailey & Batty, 1984). Tendo em conta o elevado índice de vacuidade registado em todas as datas de amostragem, provavelmente as medusas, como referido anteriormente, não se alimentam em ritmo contínuo e podem alimentar-se de material em suspensão (Arai, 2001), portanto, o impacto da predação da medusa poderá não ser tão elevado quanto o calculado.

54 Adicionalmente, a concentração de presas em torno de uma medusa varia consoante a fase da maré, logo, o impacto da predação sobre a comunidade pode ser ampliado ou não pela variação da relação da densidade de ambas. No presente estudo, não se verificou correlação significativa entre a densidade total de zooplâncton e de medusa, que pudesse indicar impacto negativo originado pela predação da medusa sobre o zooplâncton. Verificou-se que na estação de amostragem 5 no Verão, a densidade de zooplâncton foi muito menor relativamente às outras estações de amostragem e colheitas no ponto fixo do estuário, perante a densidade mais alta de medusa registada no presente estudo. Porém, nesta estação poderá ter ocorrido amostragem deficiente de zooplâncton causada pela possível colmatação da rede por medusas. Vários autores referiram o facto de as medusas colmatarem as redes de zooplâncton durante trabalhos de recolha de plâncton no estuário do rio Mira (Mattos, 1995; Ré, 1996). No entanto elevadas concentrações de medusas foram recolhidas em outros pontos e épocas e parecem não ter afectado a recolha do restante zooplâncton.

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