2. M ATERIAIS E M ÉTODOS
4.2. Eficiência e cinética de absorção
Eficiência de Absorção de G. cervicornis
Neste estudo foi constatada uma remoção significativa dos nutrientes (N-NH4+,
N-NO3- e P-PO43-) por G. cervicornis, sendo observada uma maior eficiência de
biofiltração para as formas nitrogenadas do que para o ortofosfato. Os valores máximos de eficiência de absorção obtidos neste experimento (85,3% - N-NH4+; 97,5%
- N-NO3- e 81,2% - P-PO43-) foram semelhantes e algumas vezes superiores aos
dados encontrados na literatura. Jones et al. (2001) observaram que a espécie
Gracilaria edulis foi capaz de reduzir a concentração do N-NH4+ em 74% (2h), do N-
NO3- em 97,7% (4h) e do P-PO43- em 95,1% (10h). Recentemente, Hernández et al.
(2006) registraram uma alta performance de Gracilariopsis longissima, sendo constatada uma eficiência média de filtração de 93,2% para N-NH4+ e 62,2 % para o P-
PO43- após 7h de incubação. Os diferentes valores de eficiências observados nesses
estudos são muitas vezes devido às diferenças fisiológicas interespecíficas, ao tempo de incubação utilizado e principalmente, aos valores das concentrações iniciais dos nutrientes no meio de cultivo.
Em geral, foi observado que os valores de eficiência de absorção de G.
cervicornis reduziam à medida que se aumentava a concentração inicial do nutriente
no meio (Tabela 3). Entretanto, o valor do nutriente que foi removido pela alga se torna bastante elevado com o aumento da concentração inicial utilizada (Anexo 2). Por exemplo, no experimento utilizando o N-NH4+, G. cervicornis reduziu 85,3% e 58,3%
Discussão
44 os dados de eficiência de absorção se torna difícil chegar a uma conclusão da capacidade de G. cervicornis e confrontá-la às espécies já estudadas. Uma maneira de facilitar essa comparação é através das velocidades de absorção e dos parâmetros cinéticos calculados a partir do experimento de absorção, que serão discutidos a seguir.
Velocidade de absorção de G. cervicornis
Os resultados obtidos mostraram que velocidade de absorção G. cervicornis foi maior no período inicial de experimento. Esse desempenho também foi observado por outros autores em várias espécies de macroalgas (Nishihara et al., 2005; Pedersen et
al, 2004; Dy & Yap, 2001).
De acordo com Pedersen (1994), a absorção pelas macroalgas pode ser dividida em três fases: a absorção imediata (VS), a absorção controlada internamente
(VI) e a absorção controlada externamente (VE). A primeira fase ocorre nos primeiros
instantes em que a macroalga é exposta ao nutriente. Neste momento, a alga absorve rapidamente os nutrientes e geralmente excede os requerimentos para o seu crescimento. Em seguida, a absorção se torna controlada internamente (VI), havendo
uma diminuição da velocidade com taxas relativamente constantes. Esta fase é sucedida pela redução do nutriente no meio, que conseqüentemente, promove a diminuição da capacidade de absorção da macroalga (VE). Dy & Yap (2001) indicam
que a absorção imediata (VS) constitui uma importante estratégia para a sobrevivência
das macroalgas localizadas em áreas onde há descargas periódicas de nutrientes.
Neste estudo, podemos observar que G. cervicornis absorveu mais rapidamente o nitrogênio nos ensaios com as concentrações iniciais de 20 µmol.L-1 e
30 µmol.L-1 e o fósforo nos ensaios de 5 µmol.L-1 e 10 µmol.L-1
(Tabela 4). No que diz respeito ao nitrogênio, a velocidade de absorção de G. cervicornis pelo N-NH4+ foi
Discussão
de comportamento também foi observado em várias espécies de algas (D’Elia & DeBoer, 1978; Wallentinus, 1984; Phillips & Hurd, 2004). De acordo com McGlathery
et al. (1996), o processo de absorção e assimilação do N-NO3- apresenta um custo
maior para as macroalgas, uma vez que ele precisa antes ser reduzido em N-NH4+
pela nitrato redutase, para posteriormente ser assimilado na forma de compostos orgânicos.
Outro aspecto importante observado neste trabalho, foi o brusco aumento na velocidade de absorção do N-NH4+ no tratamento com a concentração mais elevada
(30 µmol.L-1). Lobban et al. (1985), ressaltam que a velocidade de absorção é na maioria das vezes controlada pela forma com que os nutrientes estão sendo absorvidos pela as algas. Em geral, a absorção do N-NH4+ em baixas concentrações
se torna mais lenta por ela ser realizada contra o gradiente de concentração e com uso de energia, ou seja, via transporte ativo (Hanisak & Harlin, 1978), enquanto que em ambientes com altas concentrações, o gradiente químico permite a entrada livre do N-NH4+, disponibilizando uma maneira mais rápida de absorção para a alga, a difusão
passiva (Haines & Wheeler, 1978).
Parâmetros cinéticos Vmax, Ks e Vmax :Ks
Alguns autores demonstram que a habilidade das macroalgas em adquirir nutrientes pode ser explicada através dos parâmetros cinéticos Vmax, Ks e Vmax:Ks
(Vymazal, 1987; Harrison et al., 1989; Phillips & Hurd, 2004). Um alto valor de Vmax
indica que a macroalga possui uma maior afinidade ao nutriente quando encontrado em concentrações elevadas, enquanto que as espécies que possuem baixos valores de K demonstram uma maior afinidade ao nutriente em baixas concentrações
Discussão
46 demonstrou que G. cervicornis possuiu maior afinidade para o P-PO43- quando
disponibilizado em baixas concentrações. Isto também foi observado através da razão Vmax:Ks (10,3). De acordo com Harrison et al. (1989) esta razão indica de forma mais
objetiva a habilidade da macroalga em absorver um determinado nutriente em baixa concentração, ou seja, quanto maior a razão, maior a afinidade da alga. Neste experimento, a razão Vmax:Ks foi maior para o nutriente P-PO43- (ver Tabela 5), sendo
verificadas as maiores velocidades de absorção nas concentrações de 5 e 10 µmol.L-1
(ver Tabela 4).
A cinética de absorção de nutrientes pelas macroalgas é bastante discutida na literatura (Fujita, 1985; Hernández et al., 2002; Kraemer et al., 2004; Gil et al, 2005). Entretanto, a comparação dos dados absolutos referentes aos parâmetros cinéticos obtidos em diferentes estudos deve ser realizada com cautela, uma vez que eles geralmente variam quanto à metodologia empregada, níveis de enriquecimento utilizados e as condições ambientais locais tais como salinidade, temperatura e luminosidade (Phillips & Hurd, 2004). Neste estudo, Gracilaria cervicornis apresentou um valor de Vmax para o N-NH4+ próximo ao registrado para a alga verde Ulva lactuca -
138 ± 78 µmol g-1 dry wt h-1 (Fujita, 1985), embora tenha sido menor do que o encontrado pelo mesmo autor para a alga Gracilaria tikvahiae (216 ± 48 µmol g-1 dry
wt h-1). Quanto ao nutriente N-NO3-, a espécie estudada apresentou um valor de Vmax
(67,9 µmol g-1 dry wt h-1) bem mais elevado do que o encontrado por Thomas & Harrison (1987) para a espécie Gracilaria pacifica (6 µmol g-1 dry wt h-1) e por
Wallentinus (1984) para a espécie Ceramium tenuicorne (7,6 µmol g-1 dry wt h-1). Com
relação ao P-PO43-, G.cervicornis apresentou um valor de Vmax (51,5 µmol g-1 dry wt h- 1) superior aos registros encontrados na literatura, como por exemplo, para as
espécies Gracilaria gracilis (Martínez-Aragón et al., 2002) e Ceramium tenuicorne (Wallentinus, 1984), que apresentaram valores de apenas 1,2 e 1,5 µmol g-1
dry wt h-1, respectivamente.
Discussão
A partir dos resultados obtidos neste experimento, podemos concluir que durante o experimento de campo, vários fatores interferiram no crescimento de G.
cervicornis. Dentre as variáveis analisadas, a salinidade, a luminosidade e o N-NO3-
foram considerados as que mais influenciaram na evolução da biomassa. Com relação ao experimento de absorção, foi possível observar que G. cervicornis absorveu mais rapidamente o N-NH4+, seguido do N-NO3- e por último o P-PO43-. No que diz respeito
aos parâmetros cinéticos (Vmax, Ks e Vmax/Ks), foi possível determinar que G.
cervicornis apresentou uma maior habilidade em absorver o N-NH4+ em altas
R
RE
EFFEERRÊÊNNCCIIAASS
Referências
5. R
EFERÊNCIASAnderson R.J., Smit, A.J. & Levitt, G.J., 1999. Upwelling and fish-factory waste as nitrogen sources for suspended cultivation of Gracilaria gracilis in Saldanha Bay, South Africa. Hydrobiologia, 398/399: 455-462.
Ask, E.I. & Rhodora, V.A., 2002. Advantes in cultivation technology of commecial euchematoid species: a review with suggestions for future research. Aquaculture, 206: 257-277.
Bartoli, M.; Nizzoli, D.; Naldi, M.; Vezzulli, L.; Porrello, S.; Lenzi, M. & Viaroli, P., 2005. Inorganic nitrogen control in wastewater treatment ponds from a fish farm (Orbetello, Italy): Denitrification versus Ulva uptake. Marine Pollution Bulletin, 50 (11): 1386- 1397.
Buford, M.A.; Costanzo, S.D.; Dennison, W.C.; Jackson, C.J.; Jones, A.B.; McKinnon, A.D.; Preston, N.P. & Trott, L.A., 2003. A synthesis of dominant ecological processes in intensive shrimp ponds and adjacent coastal environment in NE Autralia. Marine Pollution Bulletin, 46: 1456-1469.
Buschmann, A. H.; Mora, O. A.; Gómez, P.; Böttger, M.; Buitano, S.; Retamales, C.; Vergara, P. A.; Gutierrez, A. 1994. Gracilaria chilensis outdoor tank cultivation in Chile: use of land-based salmon culture effluent. Aquacultural Engineering, 13: 283- 300.
Buschmann, A.H.; López, D.A. & Medina, A., 1996. A review of the environmental effects and alternative production strategies of the marine aquaculture in Chile.
Referências
49 Chow, F.Y.; Macchiavello, J.; Cruz, S.S.; Fonck, E. & Olivares, J., 2001. Utilization of
Gracilaria chilensis (Rhodophyta: Gracilariaceae) as a biofilter in the depuration of
effluents from tank cultures of fish, oysters, and sea urchins. J. World Aquac. Soc., 32 (2): 215– 220.
Cordeiro-Marinho, M., 1977. Rodofíceas bentônicas marinhas do estado de Santa Catarina. São Paulo, Rickia 7: 243.
Daugherty, B.K. & Bird, K.T., 1988. Salinity and temperature effects on agar production from Gracilaria verrucosa strain G-16. Aquaculture, 75: 105-113
DeBoer, 1981. Nutrients. In: Lobban, C.S. and Wynne, M.J. (Eds) The biology of
seaweeds. University of California, Berkeley, pp. 356-392.
D’Elia, C.F. & DeBoer, J.A., 1978. Nutritional studies of two red algae. 2. Kinetics of ammonium and nitrate uptake. Journal Phycology, 14: 266–272.
De Casabianca M.L., Marinho-Soriano E. & Laugier T., 1997. Growth of Gracilaria
bursa-pastoris in a mediterranean lagoon: Thau, France. Botanica Marina, 40: 29-
37.
Dy, D.T. & Yap, H.T., 2001. Surge ammonium uptake of the cultured seaweed,
Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty (Rhodophyta: Gigartinales). Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 265: 89-100.
Duke, C.S. ; Litaker, W. & Ramus, J.,1989. Effects of temperature, nitrogen supply and tissue nitrogen on ammonium uptake rates of the Chlorophyte seaweeds Ulva
curvata and Codium decorticatum. Journal Phycology, 25: 113-120.
Folke, C.; Kautsky, N & Troell, M., 1994. The costs of eutrophication from salmon farming: implications for policy. Journal of environmental management, 40: 173-182
Referências
Friedlander, M. & Dawes, C.J., 1985. In situ uptake kinetic of ammonium and phosphate and chemical composition of the red seaweed Gracilaria tikvahiae.
Journal Phycology, 21: 448-453.
Fujita, R. M., 1985. The role of nitrogen status in regulating transient ammonium uptake and nitrogen storage by macroalgae. Journal of Experimental Marine Biology
and Ecology, 92: 283-301.
Glenn, E.P.; Moore, D.; Akutagawa, M.; Himler, A.; Walsh, T. & Nelson, S.G., 1999. Correlation between Gracilaria parvispora (Rhodophyta) biomass production and water quality factors on a tropical reef in Hawaii. Aquaculture, 178: 323–331.
Gil, M. N.; Torres, A. I. & Esteves, J. L., 2005. Uptake of sewage derived nitrogen by
Ulva rigida (Chlorophyceae) in Bahía Nueva (Golfo Nuevo, Patagonia, Argentine). Hydrobiologia, 532: 39-43.
Guanzon, N.G. Jr.; Castro-Malare, T.R. & Lorque, F. M., 2004. Polyculrure of milkfish
Chanos chanos (Forsskal) and the red seaweed Gracilariopsis bailinae (Zhang et
Xia) in brackish water earthen ponds. Aquaculture Research, 35: 423-431.
Haines, K.C. & Wheeler, P.A., 1978. Ammonium and nitrate uptake by the marine macropytes Hypnea musciformis (Rhodophyta) and Macrocystis pyrifera
(Phaeophyta). Journal Phycology, 14: 319-324.
Hanisak, M. D. & Harlin, M. M., 1978. Uptake of inorganic nitrogen by Codium fragile subsp. Tomentosoides (Chlorophyta). Journal Phycology, 14: 450-454.
Hair Jr, J.F.; Anderson, R.E.; Tathan, R.L. & Blcack, W.C., 1998. Multivariate data analysis. 5 Ed., Prentice Hall. p. 730.
Referências
51 Harrison, J. P. & Druehl, L. D., 1982. Nutrient uptake and growth in Laminariales and
other macrophytes: a consideration method. Synthetic and degradative process in Marine Macrophytes. pp. 99-120.
Harrison, P.J., Parslow, J.S. & Conway, H.L., 1989. Determination of nutrient uptake kinetic parameters: a comparison of methods. Marine Ecology Progress Series, 52: 301-312.
Hernández, I.; Martínez-Aragón, J.F.; Tovar, A.; Pérez-Lloréns & Vergara, J.J., 2002. Biofiltering efficiency in removal of dissolved nutrients by three species of estuarine macroalgae cultivated with sea bass (Dicentrarchus labrax) waste waters 2. Ammonium. Journal of Applied Phycology, 14: 375-384.
Hernández, I.; Pérez-Pastor, A.; Vergara, J.V.; Martinez-Aragón, J.F.; Fernández- Engo, Á., Pérez-Lloréns, J.L., 2006. Studies on the biofiltration capacity of
Gracilariopsis longíssima: From microscale to macroscale. Aquaculture, 252: 43-53.
Hernández-López, J. & Vargas-Albores, F., 2003. A microplate technique to quantify nutrients (NO2-, NO3-, NH4+ and PO43-) in seawater. Aquaculture Research, 34: 1201-
1204.
IDEMA (Instituto de Desenvolvimento Econômico e Meio Ambiente), 2004. Relatório de avaliação da situação sócio-econômico-ambiental do complexo estuarino - lagunar de Guaraíra & Papeba / litoral oriental do estado do Rio Grande do Norte. p. 55.
Jones, A.B., 1993. Macroalgal nutrient relationships. Degree of the Bachelor of Science. University of Queensland. 52p
Jones, A.B.; Dennison, W.C. & Preston, N.P., 2001. Integrated treatment of shrimp effluent by sedimentation, oyster filtration and macroalgal absorption: a laboratory scale study. Aquaculture, 193: 155-178.
Referências
Kraemer, G.P., Carmona, R., Chopin, T., Neefus, C., Tang, X. & Yarish, C., 2004. Evaluation of the bioremedatory potencial of several species of the red alga
Porphyra using short-term measurements of nitrogen uptake as a rapid bioassay. Journal of Applied Phycology, 16: 489-497.
Lobban, C.S.; Harrison, P. S. & Duncan, M.J., 1985. The physiological ecology of seaweeds. Cambridge University Press, 237 pp.
Marinho-Soriano, E., 1999. Species composition of seaweeds in Buzios Beach, Rio Grande do Norte, Brazil. Seaweed Res. Utiln, 21 (1 & 2): 9-13.
Marinho-Soriano, E.; Morales, C. & Moreira, W.S.C., 2002. Cultivation of Gracilaria (Rhodophyta) in shrimp pond effluents in Brazil. Aquaculture Research, 33: 1081- 1086.
Marinho-Soriano, E. 2005. Filtros vivos para limpar a água. Ciência Hoje, 37 (216): 67- 69.
Marinho-Soriano, E.; Câmara, M.R.; Cabral, T.M. & Carneiro, M.A.A. 2007. Preliminary evaluation of the seaweed Gracilaria cervicornis (Rhodophyta) as a partial substitute for the industrial feeds used in shrimp (Litopenaeus vannamei) farming. Aquaculture
Research, 38: 182-187.
Martínez-Aragón, J.F.; Hernández, I.; Pérez-Lloréns, J.L.; Vázquez, R. & Vergara, J.J., 2002. Biofiltering efficiency in removal of dissolved nutrients by three species of estuarine macroalgae cultivated with sea bass (Dicentrarchus labrax) waste waters 1. Phosphate. Journal of Applied Phycology, 14: 365–374.
Referências
53 McGlathery, K. J.; Pedersen, M. F. & Borum, J., 1996. Changes in intracellular nitrogen
pools and feedback controls on nitrogen uptake in Chaetomorpha linum (Chlorophyta). Journal Phycology, 32: 393-401.
Msuya, F. E. & Neori, A., 2002. Ulva reticulata and Gracilaria crass: Macroalgae that can biofilter effluent from tidal fishponds in Tanzania. Western Indian Ocean J. Mar.
Sci., 1 (2): 117-126.
Naylor, R.L.; Goldburg, R.J.; Primavera, J.H.; Kautsky, N.; Beveridge, M.C.M.; Clay, J.; Folke, C.; Lubchenco, J.; Mooney, H. & Troell, M., 2000. Effect of aquaculture on wold fish supplies. Nature, 405: 1017-1024.
Nelson, S.G., Glenn, E.P., Conn J., Moore, M., Walsh, T., Akutagawa, M., 2001. Cultivation of Gracilaria parvispora Rhodophyta in shrimp-farm effluent ditches and floating cages in Hawaii: a two-phase polyculture system. Aquaculture, 193: 239– 248.
Neori, A.; Ragg, N.L.C.; Shpigel, M., 1998. The integrated culture of seaweed, abalone, fish and clams in modular intensive land-based systems: II. Performance and nitrogen partitioning within an abalone (Haliotis tuberculata) and macroalgae culture system. Aquacultural Engineering, 15: 215– 239.
Neori, A.; Chopin, T.; Troell, M.; Buschmann, A.H.; Kraemer, G. P.; Halling, C.; Shpigel, M.. & Yarish, C., 2004. Integrated aquaculture: rationale, evolution and state of the art emphasizing seaweed biofiltration in modern mariculture. Aquaculture, 231: 361-391.
Nishihara, G.N.; Terada, R. & Noro, T., 2005. Effect of temperature and irradiance on the uptake of ammonium and nitrate by Laurencia brongniartii (Rhodophyta, Ceramiales). Journal of Applied Phycology, 17: 371-377.
Referências
Pedersen, M.F., 1994. Transit ammonium uptake in the macroalga Ulva lactuca (Chlorophyta): Nature, regulation and the consequences for choice of measuring technique. Journal Phycology, 30: 980-986.
Pedersen, A.; Kraemer, G. & Yarish, C., 2004. The effects of temperature and nutrient concentrations on nitrate and phosphate uptake in different species of Porphyra from Long Island Sound (USA). Journal of Experimental Marine Biology and
Ecology, 312: 235-252.
Phillips, J. & Hurd, C.L., 2004. Kinetics of nitrate, ammonium and urea uptake by four intertidal seaweeds from New Zealand. Journal Phycology, 40: 534-545.
Primavera, J.H., 1997. Socio-economic impacts of shrimp culture. Aquaculture
research, 28: 815-827.
Pruder, G.D., 1986. Aquaculture and Controlled Eutrophication – Photoautotrophic/ Heterotrophic Interaction and Water Quality. Aquacultural Engineering, 5: 115-121.
Qian, P.Y., Wu, C.Y., Wu, M., Xie, Y.K., 1996. Integrated cultivation of the red alga
Kappaphycus alvarezii and the pearl oyster Pinctada martensi. Aquaculture, 147: 21-
35.
Santelices, B. & Doty, M. S., 1989. A Review of Gracilaria Farming. Aquaculture, 78: 95-133.
Strickland J.D.H. & Parsons T.R., 1972. A practical handbook of seawater analysis. Fisheries Research Board of Canada, Ottawa, p. 310.
Referências
55 Thomas, T.E. & Harrison, P.J., 1987. Rapid ammonium uptake and nitrogen
interactions in five intertidal seaweeds grown under field conditions. Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology, 107: 1-8.
Troell, M.; Halling, C.; Nilsson, A.; Buschmann, A.H.; Kautsky, N. & Kautsky, L., 1997. Integrated marine cultivation of Gracilaria chilensis (Gracilariales, Rhodophyta) and salmon cages for reduced environmental impact and increased economic output.
Aquaculture, 156: 45-61.
Troell, M.; Halling, C.; Neori, A.; Chopin, T.; Buschmann, A.H.; Kautsky, N. & Yarish, C., 2003. Integrated mariculture: asking the right questions. Aquaculture, 226: 69–90.
Villares, R.; Puente, X. & Carballeira, A., 1999. Nitrogen and phosphorus in Ulva sp. In the Galician Rias Bajas (Northwest Spain): Seasonal fluctuations and influence on growth. Bol. Inst. Esp. Oceanogr., 15 (1-4): 337-341.
Vymazal, J., 1987. Ammonium uptake and biomass interaction in Cladophora
glomerata (Chlorophyta). British Phycological Society, 22: 163-167.
Wallentinus, I., 1984. Comparisons of nutrient uptake rates for Baltic macroalgae with different thallus morphologies. Marine Biology, 80: 215-225.
Wang, H.; Liu, C.; Qin, C.; Cao, S. & Ding, J., 2007. Using a macroalgae Ulva pertusa biofilter in a recirculating system for production of juvenile sea cucumber
Apostichopus japonicus. Aquacultural Engineering, In Press.
Wheeler, P.A. & Björnsäter, B.R., 1992. Seasonal fluctuations in tissue nitrogen, phosphorus and N:P for five macroalgal species common to the Pacific Northwest coast. Journal Phycology, 28: 1-6.
Wynne, M.J., 1998. A checklist of benthic marine algae of tropical and subtropical Western Atlantic: revision. Nova Hedwigia, 116: 1- 155.