Espécies de peixes com maiores influências na β diversidade

Entre 11 e 17 espécies de peixes contribuíram até 90% para a dissimilaridade na estrutura da assembleia de todos os estuários entre as zonas inferiores, intermediárias e superiores nos períodos chuvoso e seco (Figura 10). Essas quantidades de espécies representaram entre 22% e 38% da riqueza de espécies de peixes nos cinco estuários.

No período seco, para cada estuário, entre duas e três espécies de peixes representaram entre 55% a 88% da dissimilaridade. Similarmente na estação chuvosa, as mesmas quantidades de espécies perfizeram entre 39% a 90% da diferença entre zonas. Dentre essas, Atherinella brasiliensis, Eucinostomus argenteus e Lile piquitinga contribuíram significativamente para a dissimilaridade em ambos os períodos em todos os estuários. Outras três espécies que contribuíram significativamente com ocorrências em dois estuários foram: Lycengraulis grossidens no estuário do rio Choró na estação chuvosa e Mugil curema e Poecilia vivipara em ambos os períodos no estuário do rio Cocó (Figura 10).

Figura 10 - Análise SIMPER das contribuições percentuais das espécies de peixes nos períodos de chuva e seca nos estuários dos rios Choró (I), Cocó (II), Curu (III), Pacoti (IV) e Pirangi (V). (ver símbolos com referências das espécies de peixes na Tabela 2).

Fonte: Elaborado pelo autor.

5 DISCUSSÃO

Nos cinco estuários avaliados foram registradas no total 85 espécies de peixes, pertencentes a 35 famílias e 16 ordens. Este registro é o primeiro no estado do Ceará envolvendo coletas, preservação e identificação taxonômica de todas as amostras de peixes. Já que(isto porquê) registros pretéritos de 100 espécies de peixes (OLIVEIRA, 1976; ALVES & SOARES-FILHO, 1996; ARAÚJO, 2000; BASÍLIO et al., 2008, 2009; OSÓRIO et al., 2011) a 187 (ZEE, 2005) para os estuários do Ceará, obtiveram a composição através de entrevistas a pescadores com uso de fotografias de espécies ou por censos visuais.

Similarmente a outros ambientes estuarinos tropicais e subtropicais do mundo e de outras partes do mundo, nos estuários avaliados, houve um reduzido número de espécies que abundaram (MÉRIGOT et al. 2017; SILVA – JUNIOR, et al., 2017; PICHLER, et al., 2015; PASSOS et al., 2013; ELLIOT et al., 2007; BARLETTA et al., 2005). Ocorreram seis tipos de guildas de uso do ambiente estuarino, sendo a marinha estuarina dependente a mais numerosa em espécies em todos os estuários, similar ao estuário do rio Formoso localizado na região nordeste do Brasil (PAIVA, et al., 2009). Estas ocorrências indicam que muitas dessas espécies dependem parcial ou totalmente dos manguezais, habitat dominante em ecossistemas estuarinos tropicais. Além disso, o maior número de espécies marinhas estuarinas dependentes

destaca a alta conectividade do estuário com o ambiente marinho, confirmando-o como ecossistema de berçário, alimentação e refúgio, sendo necessário evitar a perda de manguezais e a pressão pesqueira como medida para uma melhor gestão da pesca marinha (MÉRIGOT et al. 2017; LESLIE, et al., 2017; SELLESLAGH & AMARA, 2008).

Nos cinco estuários avaliados neste estudo, seis famílias (Gerreidae, Engraulidae, Gobiidae, Lutjanidae, Carangidade e Mugilidae) compõem 32 espécies de peixes. Espécies destas famílias ocorrem com alta frequência e em alguns casos em altas densidades em ecossistemas estuarinos tropicais e subtropicais (BLABER, 2000).

A espécie Eucinostomus argenteus da família Gerreidae apresentou maiores densidades em todos os estuários avaliados. Essa família caracteriza-se pela alta plasticidade alimentar, sendo os bivalves os itens principais de suas dietas, e por uma ampla tolerância as variações de salinidade, permitindo-as ocupar ambientes eurihalinos, estuarinos e marinhos (ARAÚJO, et al., 2016; BLABER, 2000).

A espécie Lycengraulis grossidens da família Engraulidae também esteve entre as maiores densidades nos estuários analisados. Indivíduos dessa família quando adultos formam agregações, assumindo importância comercial na atividade pesqueira e são um importante elo trófico nos ambientes costeiros, devido a sua função na conversão da biomassa planctônica em forrageira para peixes piscívoros (ARAÚJO et al., 2008).

As espécies da família Gobiidae tiveram altas frequências com baixa densidade. Indivíduos dessa família têm preferencia por fundos moles (lamosos), são onívoros, desovam no ambiente estuarino e representam grande parte da assembleia de larvas de peixes em muitos estuários tropicais (MÉRIGOT et al. 2017; BLABER, 2000). Essas características destacam a importância dessa família para a manutenção da estrutura trófica dos estuários.

Na família Mugilidae, Mugil curema apresenta alta densidade nos estuários, com destaque para o rio Cocó. Espécies dessa família se alimentam de organismos através da ingestão do substrato (iliófagos), suas presas são abundantes em águas rasas com baixa hidrodinâmica ou sobre substratos com alto conteúdo orgânico (BLABER, 2000). Tais condições são encontradas principalmente em estuários onde têm alta entrada de detritos orgânicos tornando essas espécies dependentes desses ecossistemas. Portanto ações de manutenção da área de manguezal, principal fonte de detritos orgânicos para o estuário, são importantes para sustentar populações de espécies da família Mugilidae, as quais representam o principal recurso pesqueiro estuarino do nordeste do Brasil.

As famílias Carangidae e Lutjanidade apresentaram alta frequência nas coletas, indivíduos jovens das espécies ocorrem nos estuários atrelados às raízes dos mangues (OSÓRIO et al., 2011; BLABER, 2000) e compõem, quando adultas, o estoque pesqueiro costeiro.

Em média, 30% das espécies de peixes que ocorreram nos estuários analisados explicaram 90% da β-diversidade. Essa baixa contribuição é explicada pela alta densidade de indivíduos de poucas espécies de peixes que ocorrem em todas as assembleias estuarinas. Espécies como Eucinostomus argenteus, Atherinella brasiliensis, Lile piquitinga, Lycengraulis grossidens, Mugil curema e Poecilia vivipara apresentaram as maiores densidades de indivíduos em todos os ecossistemas avaliados nos períodos de chuva e seca. Atherinella brasiliensis, pertencente à guilda estuarina, teve alta densidade junto com Eucinostomus argenteus nas zonas inferiores dos estuários. Essa espécie geralmente habita em estuários formando cardumes, possui dieta generalista que varia de copépodos a detritos, apresenta alta plasticidade trófica, rápido crescimento e curto ciclo de vida (PASSOS et al., 2013; CONTENTE et al., 2011). A espécie Lile piquitinga possui baixo valor comercial é encontrada frequentemente em estuários tropicais, com ciclo de vida de curta duração e produz poucos ovos, porém com desova múltipla durante um período prolongado (BLABER, 2000). Entre as espécies que dominaram as assembleias estuarinas, a única da guilda dulcícola ocorreu estuário do rio Cocó, Poecilia vivipara que além de ocorrer em água doce, podem ocorrer em águas salobras e águas costeiras marinhas, sendo utilizada no controle de mosquitos e com potencial para colonizar habitats com baixa qualidade de água (NELSON, 2016; HRBEK et al., 2007). Assim, os estuários avaliados apresentaram baixa diversidade da ictiofauna, altas abundâncias de poucas espécies que dominam nestes ambientes, com amplos limites de tolerância às condições físicas - químicas nos ecossistemas estuarinos, variadas estratégias reprodutivas e plasticidade trófica.

Os estuários dos rios Choró, Cocó, Curu, Pacoti e Pirangi tiveram suas β- diversidades explicadas entre as componentes turnover (substituição) e nestedness (aninhamento), as quais dependeram tanto da área de dispersão de espécies de peixes em direção as zonas superiores (ZS) quanto da heterogeneidade ambiental controlada pelos valores de salinidade ao longo do ano. Assim, valores de salinidade atenuaram a heterogeneidade desses ecossistemas possibilitando maiores ou menores áreas para a dispersão das espécies de peixes das guildas marinho estuarino dependente (MD), marinho estuarino oportunista (MO) e estuarino (E) em função do período chuvoso ou seco.

Nos estuários dos rios Choró e Pacoti, a salinidade similar ao do ambiente marinho em todas as zonas aumentando a área de dispersão aos peixes das guildas marinho estuarino dependente, marinho estuarino visitante e estuarina. Quanto aos estuários dos rios Cocó e Pirangi, a respectiva influência dulcícola para o primeiro e condição hipersalina em direção as zonas superiores para o segundo, reduzem as áreas de dispersão para as guildas de peixes com maior número de espécies. O estuário do Curu apresenta características marinhas relacionadas à salinidade ampliando a área de dispersão aos peixes das guildas marinho estuarino dependente, marinho estuarino oportunista e estuarina; no entanto, tem a menor distância entre sua zona inferior e superior quando comparado aos outros estuários avaliados. No esquema conceitual das relações esperadas entre heterogeneidade ambiental, áreas de dispersão e dissimilaridade (turnover e nestedness) espera-se que a componente nestedness (aninhamento) diminua com a ampliação da área de dispersão de espécies, enquanto a componente turnover (substituição) aumente (GIANUCA et al., 2017). Assim, os resultados do presente estudo apresentaram similaridade ao esquema conceitual anterior, sendo as β-diversidades mais explicadas por turnover nos estuários dos rios Choró e Pacoti. Nos estuários do Cocó e Pirangi, os valores de turnover foram dominantes a explicar a β- diversidade, porém houve explicações por aninhamento elevadas, enquanto que para o estuário do rio Curu uma menor distância entre a zona inferior e superior contribuiu para uma menor área de dispersão de espécies de peixes e consequentemente para um maior valor de aninhamento explicando a β-diversidade. Assim, houve um padrão relacionado às áreas de dispersão as quais foram dependentes da salinidade, e mostram que áreas menores apresentam maiores valores de aninhamento e áreas maiores menores valores desta componente.

A estruturação de assembleias estuarinas de peixes por turnover relacionando à riqueza de espécies e a densidades de indivíduos entre locais também foi relatada em estuários para invertebrados bentônicos e peixes (TEICHERT et al., 2018; MEDEIROS et al., 2016; GUTIÉRREZ – CÁNOVAS et al., 2013; VILLEGER et al., 2012). Estes resultados indicaram que, independente do táxon animal, ambientes estuarinos mostram substituição de espécies ao longo do gradiente salino, com espécies apresentando alto grau de adaptação às variações da salinidade (BARROS et al., 2014; 2012). No entanto, os resultados deste estudo destacam que em estuários com forte influência dulcícola (Cocó) ou com características hipersalinas constantes (Pirangi) apresentam uma diminuição do número de espécies e uma baixa densidade de indivíduos em direção as suas zonas superiores.

Na estação chuvosa, houve maiores valores da componente aninhamento da β- diversidade para todos os estuários avaliados. Isto indica que os incrementos de água doce

nestes ecossistemas contribuem para as flutuações de variáveis ambientais estuarinas, como salinidade, matéria orgânica, turbidez, concentração de nutrientes e carga de sedimentos, fundamentais para a sobrevivência da flora e fauna (STEICHEN & QUIGG, 2018). De fato, como no modelo conceitual de Gianuca (GIANUCA et al., 2017), a maior influência dulcícola reduziu a área de dispersão da assembleia de peixes estuarinas, diminuindo os valores de turnover (substituições).

Padrões de aninhamento nos estuários avaliados indicam que há estressores de origem natural ou antrópica ao longo do gradiente estuarino (BARROS et al., 2014; GUTIÉRREZ – CÁNOVAS et al., 2013). Estudos anteriores indicaram que estes ecossistemas sofrem, em proporções diversas, modificações ambientais (GODOY et al., 2018; QUINTELA-FALCÃO et al., 2011; CAVALCANTE et al.,2009; MOLISANI et al., 2006), que tendem a torná-los homogêneos, promovendo a perda de espécies de peixes com menores substituições de espécies, domínio de generalistas, espécies com maior amplitude de nicho (WHITFIELD et al., 2012; ELLIOT & WHITFIELD, 2011 ), e consequentemente menores β- diversidades (SOCOLAR et al., 2016).

A riqueza, a densidade e a beta diversidade da ictiofauna dos estuários avaliados na região semiárida do nordeste do Brasil são influenciadas pelas variações da salinidade. A beta diversidade é modelada principalmente pelas densidades das espécies Atherinella brasiliensis, Eucinostomus argenteus e Lile piquitinga da guildas estuarino e marinho estuarino dependente. Já as assembleias de peixes são estruturadas por turnover (substituição de espécies), havendo domínio da ordenação nestedness nos meses com maiores precipitações. Isto indica que vários locais desses estuários devem ser adequadamente conservados, por abrigar uma ampla diversidade e/ou passam por sofrer amplo processo de degradação ambiental, acarretando em perda de espécies de peixes.

6 CONCLUSÕES

As β-diversidades da ictiofauna nos estuários avaliados apresentam padrões distintos, tanto a nível espacial como temporal. Espacialmente, estuários do semiárido que experimentam maior permanência sob condições de influência dulcícola ou de hipersalinidade têm maiores β-diversidades em suas zonas superiores. Temporalmente, o período chuvoso nos estuários do semiárido diminui as áreas de dispersão aos peixes nos estuários avaliados, possibilitando aumento da explicação da β-diversidades por nestedness (aninhamento).

REFERÊNCIAS

ALVES, M. I. M.; SOARES-FILHO, A. A. Peixes do estuário do rio Jaguaribe (Ceará Brasil): aspectos fisioecológicos. Ciência Agronômica, v. 27, n. 1/2, p. 5 -16, 1996.

ANDERSON, M.; CRIST, T; CHASE, J.; VELLEND, M.; INOUYE, B.; FREESTONE, A.; SANDERS, N.; CORNELL, H.; COMITA, L.; DAVIES, K.; HARRISON, S.; KRAFT, N.; STEGEN, J.; SWENSON, N. Navigating the multiple meanings of b diversity: a roadmap for the practicing ecologist. Ecology Letters, v. 14, p. 19–28, 2011.

ARAÚJO, A. L. F.; DANTAS, R. P.; PESSANHA, A. L. M. Feeding ecology of three juvenile mojarras (Gerreidae) in a tropical estuary of northeastern Brazil. Neotropical Ichthyology, v. 14, n. 1, ´p. 1 – 10, 2016.

ARAÚJO, M. E.; TEIXEIRA, J. M. C.; OLIVEIRA, A. M. E. Peixes estuarinos marinhos

do Nordeste brasileiro. Fortaleza: Edições UFC, 2004.

ARAÚJO, M. E.; TEIXEIRA, J. M.; OLIVEIRA, A. M. E. Ictiofauna marinha do Estado do Ceará, Brasil: III. Actinopterygii de estuários. Arquivos de Ciências do Mar, v. 33, p. 139- 142, 2000.

ASTORGA, A.; DEATH, R.; DEATH, F.; PAAVOLA, R.; CHAKRABORTY, M.; MUOTKA, T. Habitat heterogeneity drives the geographical distribution of beta diversity: the case of New Zealand stream invertebrates. Ecology and Evolution, v. 4, n. 13, p. 2693– 2702, 2014. BALATA, D.; PIAZZI, L.; BENEDETTI - CECCHI, L. Sediment disturbance and loss of beta diversity on sub tidal rocky reefs. Ecology, v. 88, n. 10, p. 2455–2461, 2007.

BARLETTA, M.; BARLETTA-BERGAN, A.; SAINT-PAUL, U.; HUBOLD, G. The role of salinity in structuring the fish assemblages in a tropical estuary. Journal of Fish Biology, v. 66, p. 45-72, 2005.

BARROS, F.; BLANCHET, H.; HAMMERSTROM, K.; SAURIAU, P-G.; OLIVER, J. A framework for investigating general patterns of benthic β-diversity along estuaries.

Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 149, p. 223 – 231, 2014

BARROS, F.; CARVALHO, G. C.; COSTA, Y.; HATJE, V. Subtidal benthic macroinfaunal assemblages in tropical estuaries: Generality amongst highly variable gradients. Marine

Environmental Research, v. 81, p. 43 – 52, 2012.

BARROS, F; BLANCHET, H; HAMMERSTON, K; SAURIAU, P; OLIVER, J. A framework for investigating general patterns of benthic b-diversity along estuaries. Estuarine, Coastal

and Shelf Science, v. 149, p. 223 – 231, 2014.

BARWELL, L.; ISAAC, N.; KUNIN, W. Measuring b-diversity with species abundance data.

BASELGA, A. Partitioning abundance-based multiple-site dissimilarity into components: balanced variation in abundance and abundance gradients. Methods in Ecology and

Evolution, v. 8, p. 799 – 808, 2017.

BASELGA, A. Partitioning the turnover and nestedness components of beta diversity. Global

Ecology and Biogeography, v. 19, p. 134 – 143, 2010.

BASELGA, A. Separating the two components of abundance-based dissimilarity: balanced changes in abundance vs. abundance gradients. Methods in Ecology and Evolution, v. 4, p. 552 – 557,2013.

BASÍLIO, T. H.; FARIA V. V.; FURTADO-NETO, M. A. A. Fauna de Elasmobrânquios do estuário do rio Curu, Ceará,Brasil. Arquivos de Ciências do Mar, v. 41, n. 2, p. 65 – 72, 2008.

BASÍLIO, T. H.; GODINHO, W. O.; ARAÚJO, M. E.; FURTADO-NETO, M. A.; FARIA, V. V. Ictiofauna do estuário do rio Curu, Ceará, Brasil. Arquivos de Ciências do Mar, v. 42, n. 2, p. 81-88, 2009.

BLABER, S. J. M. Tropical Estuarine Fishes: Ecology, Exploitation and Conservation. London, Oxford: Blackwell Science, 2000.

CARPENTER, K. E. (Ed.) The living marine resources of the Western Central Atlantic.