A frequência dos sexos por comprimento apresentou uma distribuição bimodal, com as fêmeas localizando-se entre as classes de comprimento de menor tamanho e os machos entre as de maior tamanho. Esta distribuição é característica de populações com peixes hermafroditas protogínicos, entretanto, não pode ser usado como diagnose de hermafroditismo, uma vez que ela pode ter várias causas, como diferentes taxas de
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mortalidade ou uso diferencial do habitat pelos dois sexos (Sadovy & Shapiro,1987).
Por outro lado, a análise histológica comprovou a existência de hermafroditismo na população estrudada (Figura 5c), sendo que os intersexos concentraram-se, exclusivamente, nas classes de comprimento 4 (45,0cm – 54,9cm) e 5 (55cm – 64,9cm), uma faixa de comprimento intermediária entre as fêmeas e os machos. Estes resultados demonstraram que há uma variação no intervalo de comprimento em que a inversão pode ocorrer, ao se comparar a população estudada com a de outras localidades. Na população de Synbranchus marmoratus estudada por Antoneli (2002) provenientes da localidade de Penápolis, SP, Brasil, a inversão de sexo ocorre, normalmente, em indivíduos cuja faixa de comprimento esteja entre 25 cm a 54,9 cm. Já na população estudada por Lo Nostro e Guerrero (1996), no litoral argentino, a inversão ocorre entre 45 cm a 60 cm. Muitos fatores podem ser responsáveis por esta variação, como: disponibilidade de alimento, temperatura da água e a estrutura populacional em comprimento, assim como a proporção sexual.
As atuais análises morfológicas das gônadas de S. marmoratus da Represa de Salto Grande, em conjunto com outras populações do litoral argentino (LO NOSTRO, 2000) e da região de Penápolis (ANTONELI, 2002), permitem confirmar que esta espécie é hermafrodita protogínica diândrica, apesar de machos primários não terem sido detectados na amostra analizada por Castilho-Almeida (1999), também realizada na região de Penápolis, que manteve a classificação protogínico diândrico para a espécie, com base na literatura. Segundo Lo Nostro (2000), a presença ou ausência de machos primários em populações de diversas regiões geográficas poderia ser decorrente da existência de diferentes raças geográficas de Synbranchiformes ou apenas da sua ausência nas amostragens.
A temperatura de incubação dos ovos também pode influenciar no desenvolvimento de machos primários e secundários em uma população, uma vez que flutuações nas temperaturas encontradas pelos peixes em diferentes habitats podem influenciar na estrutura e função de proteínas e outras macromoléculas que atuam na determinação sexual (DEVLIN & NAGAHAMA, 2002). Em Rivulus marmoratus, embriões submetidos a baixas temperaturas (19,6º C ± 0,5º C), produziram machos primários, enquanto que embriões em estágios tardios de desenvolvimento, submetidos a altas temperaturas (30º C ou mais), se diferenciaram em hermafroditas simultâneos (HARRINGTON, 1975; FRANCIS, 1992).
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5.2.2 Proporção Sexual
A proporção sexual apresentada pela população de Synbranchus marmoratus estudada desviou-se da razão esperada de 1: 1. Apesar disso, ao se analisar os períodos de estudo separadamente, percebe-se que, em todas as estações amostradas, com exceção dos meses da primavera, a proporção sexual foi de 1: 1. Além disso, os meses de primavera foram aquelas cuja amostragem obteve um maior número de fêmeas e, como já discutido anteriormente, estes meses correspondem ao início da estação reprodutiva, uma vez que é a partir da primavera que o Índice Gonadossomático começa a apresentar valores mais altos.
Desta forma, a análise da proporção sexual por estação em conjunto com os valores do Índice Gonadossomático podem explicar o surgimento de um valor de proporção sexual diferente do esperado, uma vez que, como já discutido anteriormente no item 5.1.1 – ‘‘Aspectos Reprodutivos – Índice Gonadossomático’’, durante a estação reprodutiva, a captura de machos é dificultada em razão destes estarem próximos ao ninho de desova, enquanto que a das fêmeas é favorecida por elas estarem circulando pelo ambiente procurando
um macho para a desova.
Além disso, a proporção sexual pode tornar-se tendenciosa e desviar-se da proporção mendeliana de 1:1 em casos em que não há uma diferença genética consistente entre machos e fêmeas (o que se aplica às espécies de peixes hermafroditas protogínicas) e quando fatores ambientais substituem os cromossomos sexuais na determinação do sexo (VALENZUELA et al., 2003).
5.3 Condição corpórea
Com os resultados obtidos através da análise da condição corporal, a hipótese inicial de que o processo de mudança de sexo em Synbranchus marmoratus causaria uma diminuição na condição corpórea foi refutada. Dessa forma, a inversão do sexo, aparentemente, não resulta em prejuízo para a reprodução e nem em déficit energético, uma vez que os materiais degradados a partir dos componentes substituídos parecem ser reutilizados (ZAPATA et al.,
1996).
O aumento na condição corpórea de Synbranchus marmoratus provavelmente está relacionado aos comportamentos reprodutivos da espécie. Synbranchus marmoratus é um peixe que apresenta cuidado parental dos ovos por parte dos machos, em que estes constroem um ninho para a desova das fêmeas (VAZZOLER, 1996). O sistema de acasalamento de peixes com cuidado parental frequentemente é descrito como sendo um sistema poligâmico
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em que as fêmeas visitam o território dos machos para a desova (male-territory-visiting- polygamy ou MTV na sigla em inglês) (KUWAMURA, 1997). Nestes peixes, os machos territoriais que atraem múltiplas fêmeas frequentemente sofrem a ação concorrente de machos invasores que, furtivamente, participam da desova e diminuem o sucesso reprodutivo do macho que possui tal território (MATSUMOTO et al., 2011). Por outro lado, em peixes hermafroditas protogínicos, machos grandes e dominantes monopolizam a desova de um harém de fêmeas, tanto social como geneticamente, sendo que, nestes casos, o modelo de acasalamento que se aplica é o da vantagem pelo tamanho (size-advantage model) (SUNOBE & NAKAZONO, 1990, 1993 ; WARNER, 1998 ; COLE, 2002).
Os sistemas de acasalamento de peixes sinbranquiformes ainda não estão muito bem documentados devido, em parte, à dificuldade de se catalogar o comportamento de peixes noturnos na natureza. Por sua vez, Matsumoto et al. (2011), fizeram observações sobre o sistema de acasalamento e inferências sobre a vantagem obtida pelos machos através do tamanho na espécie de peixe sinbranquídeo Monopterus albus através de observações sobre o comportamento reprodutivo do peixe em um ambiente semi-natural. Assim como Synbranchus marmoratus, M. albus é uma espécie da família Synbranchidae, é hermafrodita protogínico e apresenta cuidado parental por parte dos machos, que também constroem ninhos para a desova das fêmeas (LIU & HU, 1980; MATSUMOTO & IWATA, 1997). As duas espécies também apresentam habitats muito semelhantes, vivendo em pântanos, arrozais (no caso de Monopterus albus) e córregos com fundos lodosos (MATSUMOTO et al., 1998).
O estudo de Matsumoto et al. (2011) sugere que o sistema de acasalamento em Monopterus albus é, tipicamente, MTV poligâmico e que um maior tamanho é vantajoso no acasalamento para os machos, provavelmente pela competição dos locais de construção de ninhos. Nesta espécie, não há ocorrência de machos invasores de ninhos (REINBOTH, 1970 ; HARRINGTON, 1971; MATSUMOTO et al., 1998), pois a tentativa de burlar a desova de um macho maior pode ser muito arriscada e custosa, uma vez que machos que tentam invadir o território de outros são expulsos violentamente, sofrendo ferimentos graves que podem levar à morte. É importante notar que tais ferimentos foram raramente observados nas fêmeas. (MATSUMOTO et al., 1998). Além disso, em cativeiro, peixes grandes foram frequentemente observados engolindo co-específicos que apresentavam metade do seu
tamanho (MATSUMOTO et al., 2011).
Ao longo do período em que se deu o presente estudo, vários machos de Synbranchus marmoratus capturados durante a estação da desova foram encontrados apresentando diversas
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escoriações pelo corpo, sendo que, em um caso, foi encontrado um pequeno indivíduo de Synbranchus marmoratus dentro do estômago de um co-específico maior. Assim sendo, o hermafroditismo protogínico nestas espécies pode ser consistente com os pressupostos da hipótese da vantagem pelo tamanho (WARNER, 1975, 1984, 1988), uma vez que, quando indivíduos de um determinado sexo estão em desvantagem (e.g., devido a altas taxas de mortalidade) durante um certo estágio de vida (e.g., jovens), a mudança sexual irá evoluir como um mecanismo para evitar o sexo desvantajoso durante tal período da vida (IWASA, 1991). No caso de M. albus e S. marmoratus, diferenças na taxa de mortalidade para peixes pequenos dos diferentes sexos, devido a agressões violentas e/ou canibalismo por machos territoriais maiores é uma outra força evolutiva que pode ter conduzido ao surgimento do hermafroditsmo protogínico na espécie (MATSUMOTO et al., 2011).
Vale destacar que apesar de não haver estudo semelhante para Synbranchus marmoratus, a sua semelhança ecológica, proximidade filogenética e a presença do hermafroditismo protogínico, em conjunto com os resultados apresentados no presente trabalho, como uma maior frequência de fêmeas nas classes de menor tamanho e de machos nas classes de maior comprimento, sugerem que o sistema de acasalamento da espécie se assemelha com aquele apresentado por Monopterus albus. Outras evidências, como o maior número de fêmeas capturadas ao longo dos meses de primavera e verão, os quais correspondem, também, aos meses de pico no IGS, sugerem que, durante o período reprodutivo, os machos permanecem mais tempo próximos ao ninho participando de sua construção, protegendo-o de machos invasores e tentando atrair uma fêmea para a desova, enquanto que as fêmeas estão circulando no ambiente procurando por um macho com um ninho de desova que seja seguro e garanta a proteção dos seus ovos.
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6. Conclusão
O estudo permitiu observar o aumento na condição dos indivíduos de Synbranchus marmoratus a partir do evento de inversão sexual. Muito provavelmente, a maior higidez dos machos está relacionada aos seus comportamentos reprodutivos, como construção e manutenção de um ninho para a desova das fêmeas, assim como a presença de cuidado paternal dos ovos. Desta forma, a evolução do hermafroditismo protogínico na espécie pode estar relacionada a diferenças acentuadas nas taxas de mortalidade e fecundidade de machos e fêmeas de diferentes comprimentos.
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