PREVISIBILIDADE DO ESTÍMULO VISUAL
No primeiro estudo, foi utilizada uma manipulação visual periódica simples, movimentando a sala móvel de forma senoidal, com frequências, amplitudes e velocidades que não permitiram que os participantes discriminassem o movimento do cenário visual. Os resultados revelaram que, embora a oscilação corporal das pessoas com DP tenha ocorrido com maior magnitude e com maior variabilidade em relação ao grupo controle, não houve diferença nas variáveis ganho e fase, o que indica que houve um acoplamento sensório-motor com estrutura similar entre as pessoas com DP e os pares controle. Portanto, as pessoas com DP foram influenciadas pela informação visual da mesma forma que seus pares para controlar a postura em pé e quieta, pelo menos em uma condição de automaticidade, em que não há discriminação consciente da manipulação visual.
Quando as pessoas se deslocam por um ambiente com maior variedade de estímulos visuais, como, por exemplo, maior quantidade de objetos, ou quando têm de fazer mudanças de direção, há maior variação da intensidade e do deslocamento do fluxo óptico na retina. Além disso, o fluxo óptico disponível não é periódico e também varia em complexidade. Esse “superfluxo” (overflow) causa uma sobrecarga sensorial no sistema, que aumenta a demanda de processamento pelo SNC. Como consequência da sobrecarga sensorial, há um comprometimento do desempenho motor, dificultando a orientação e a navegação no ambiente. Essa dificuldade fica ainda mais evidente nos casos de pessoas com DP (VITÓRIO et al., 2013;
PIERUCCINI-FARIA et al., 2014; SIMIELI et al., 2017). Portanto, a complexidade da informação visual parece prejudicar o controle motor das pessoas com DP.
Na área do comportamento motor, complexidade se refere ao número de partes ou componentes de uma habilidade motora e à demanda de processamento da informação que caracteriza uma habilidade (MAGILL, 2011). Assim, habilidades mais complexas têm mais componentes e envolvem mais processamento da informação que habilidades menos complexas. Analogamente, adotamos neste trabalho o conceito de complexidade para caracterizar o número de frequências
componentes da informação visual, a exemplo de estudos anteriores (TOLEDO;
BARELA, 2014; SCHMUCKLER, 2017), característica esta que modifica a demanda por processamento da informação. Desse modo, uma informação visual mais complexa é aquela composta por múltiplas frequências e, portanto, envolve maior processamento.
Outro aspecto interessante a respeito das informações visuais ambientais é que elas podem ocorrer de forma contínua, por exemplo, quando alguém anda em um piso plano sem obstáculos, ou de forma aleatória, por exemplo, quando alguém caminha por uma trilha na mata. Portanto, as informações visuais ambientais podem ser mais previsíveis ou menos previsíveis, fazendo com que o sistema sensório-motor utilize a previsibilidade destas informações para antecipar os movimentos (mecanismo de feedforward). Previsibilidade pode ser considerada, então, como a repetição de padrões que o SNC pode prontamente discernir. Mecanismos preditivos do SNC são capazes de estimar estados sensoriais futuros e de facilitar a integração sensorial, diminuindo o tempo necessário para processar informações sobre as entradas sensoriais futuras (MUSOLINO et al., 2006).
As respostas posturais à manipulação visual podem ser influenciadas pela complexidade e pela previsibilidade do estímulo visual (MUSOLINO et al., 2006;
TOLEDO; BARELA, 2014; SCHMUCKLER, 2017). As características da informação visual, como o grau de previsibilidade, são cruciais para o controle postural, pois o SNC pode detectar facilmente padrões periódicos (MUSOLINO et al., 2006). Isso poderia significar que, em um ambiente com informações visuais previsíveis, as pessoas teriam mais facilidade para controlar sua orientação corporal. No entanto, Schmuckler (2017) demonstrou que crianças e adultos jovens têm suas respostas posturais desencadeadas por informações visuais tanto previsíveis quanto imprevisíveis (oscilação da sala móvel com frequências múltiplas e aleatórias), apresentando oscilação corporal nas frequências que coincidem com as frequências do estímulo.
As pessoas idosas são mais influenciadas pela manipulação visual em relação a adultos jovens (DI FABIO; EMASITHI, 1997), inclusive na situação de conflito sensorial na sala móvel com diferentes níveis de complexidade da informação visual, sobretudo quando os estímulos visuais são mais imprevisíveis
(TOLEDO; BARELA, 2014). Estes autores associaram o maior acoplamento entre informação visual e oscilação corporal das pessoas idosas ao pior desempenho em sua propriocepção de tornozelo.
Em relação a pessoas com DP, vários estudos demonstraram que as informações visuais são críticas para o controle postural (AZULAY et al., 2002;
SUAREZ et al., 2011; CAUDRON et al., 2014; FUKUNAGA et al., 2014). No entanto, a previsibilidade da informação visual parece não alterar o comportamento postural das pessoas com DP. Quando pessoas com DP foram submetidas a deslocamentos discretos e sucessivos do ambiente visual, com amplitude e velocidade que se repetiam ao longo das tentativas (portanto, informação com alta previsibilidade), não atenuaram sua oscilação corporal, mesmo tendo sido informadas sobre a manipulação visual, ao contrário de pessoas com lesão cerebelar e pessoas do grupo controle (BRONSTEIN et al., 1990).
Por outro lado, os resultados do primeiro estudo (CRUZ et al., 2018) demonstraram que as pessoas com DP anteciparam sua oscilação corporal em relação ao estímulo visual tanto quanto o grupo controle, como atestam os valores de fase positivos na condição de frequência 0,1 Hz da sala móvel. Isto indica que o sistema sensório-motor detectou a previsibilidade do estímulo e antecipou a resposta motora, devido à característica periódica da informação visual (movimento oscilatório senoidal).
Então, a informação visual fornecida de forma previsível foi incorporada à resposta motora tanto na situação em que as pessoas com DP tinham conhecimento consciente da manipulação (BRONSTEIN et al., 1990) quanto na situação em que as pessoas com DP não discriminaram a manipulação visual (CRUZ et al., 2018).
Isto sugere que a previsibilidade dos estímulos visuais desempenha um papel importante na orientação corporal das pessoas com DP.
Dessa forma, o objetivo deste estudo foi investigar a influência da complexidade e da previsibilidade da informação visual no acoplamento entre a informação visual e a oscilação corporal de pessoas com DP, em relação a pessoas sem DP, durante a manutenção da posição em pé e quieta. A hipótese sugerida foi que os estímulos visuais mais complexos e os menos previsíveis produziriam maior
magnitude de oscilação corporal e maior acoplamento visuomotor em pessoas com DP que em seus pares sem DP.
4.1 Método
4.1.1 Participantes
O processo de seleção da amostra está representado pel fluxograma (Figura 12). Após os contatos iniciais, foram avaliados 42 participantoes com DP idiopática, dos quais 21 não foram incluídos na amostra, pelas razões apontadas na Figura 12. Restaram, portanto, 21 participantes, que compuseram o grupo Parkinson, com média de idade de 62,1 ± 7,2 anos (entre 48 e 72 anos), sendo seis mulheres e quinze homens. Também foram selecionadas e avaliadas 21 pessoas para o grupo controle, pareadas com os participantes do grupo Parkinson por idade (média: 62,3 ± 7,1 anos, entre 48 e 72 anos) e sexo. O pareamento foi feito da seguinte maneira: após as avalições de um participante com DP, era convidada para o grupo controle uma pessoa de mesmo sexo e de idade com diferença de no máximo um ano do seu par com DP. A faixa etária incluiu as categorias adultos de meia-idade (45 a 64 anos) e idosos jovens (de 65 a 74 anos), de acordo com Spirduso, Francis e MacRae (2005). A Tabela 2 apresenta a caracterização da amostra.
Figura 12 – Fluxograma do processo de seleção da amostra dos estudos 2 e 3.
H&Y: escala de Hoehn & Yahr; AVE: acidente vascular encefálico; ADM:
amplitude de movimento; FOG: freezing of gait
Tabela 2 – Características dos grupos dos estudos 2 e 3
Grupo Parkinson Grupo Controle p
Número de participantes 21 21
Sexo (mulheres/homens) 6/15 6/15
Idade (anos) 62,1 ± 7,2 (48 a 72) 62,3 ± 7,1 (48 a 72)
Massa (kg) 76,7 ± 12,0 74,0 ± 11,9 0,47
Estatura (m) 1,62 ± 0,11 1,65 ± 0,07 0,42
IMC (kg/m2) 29,2 ± 4,1 27,3 ± 4,1 0,15
Tempo de diagnóstico (anos) 4,6 ± 3,4 (2 a 14) -
H&Y estágio 1: 3 pessoas
estágio 2: 18 pessoas - UPDRS-III (máximo 132 pontos) 23,7 ± 10,1 (7 a 43) -
MEEM (máximo 30 pontos) 27,5 ± 2,8 (20 a 30) 29,0 ± 1,2 (25 a 30) 0,028*
IMC: índice de massa corporal; H&Y: escala de Hoehn & Yahr; UPDRS-III: Unified Parkinson’s Disease Rating Scale - parte 3; MEEM: Mini Exame do Estado Mental; * Teste t de Student para amostras independentes (p < 0,05).
Os participantes com DP foram convidados entre as pessoas atendidas pelo Hospital São Paulo, da Universidade Federal de São Paulo (Unifesp), ou pelo Hospital do Servidor Público Estadual, do Instituto de Assistência Médica ao Servidor Público Estadual (Iamspe), ambos na cidade de São Paulo, por meio de seus profissionais. Estes participantes faziam uso de medicação de reposição dopaminérgica e estavam nos estágios 1 ou 2 (média 1,9 ± 0,4) da escala de Hoehn
& Yahr (HOEHN; YAHR, 1967) de severidade da DP. Os critérios de inclusão foram:
(1) ter DP idiopática, diagnosticada por um especialista experiente, de acordo com os critérios da MDS (POSTUMA et al., 2015); (2) estar classificado nos estágios 1 ou 2 da escala de Hoehn & Yahr; (3) não ter doenças neurológicas, exceto a DP, nem alterações sensoriais e/ou motoras detectáveis nas mãos e nos braços; (4) não ter discinesia; (5) obter pontuação mínima de 20 no Mini Exame do Estado Mental – MEEM (ANEXO A), limite este progressivamente maior conforme os anos de escolaridade (BRUCKI et al., 2003); (6) ter acuidade visual normal ou corrigida; (7) não ter perda auditiva; (8) não ter disfunção vestibular; (9) não ter se submetido a cirurgia ablativa de estruturas subcorticais; (10) não participar de terapia de estimulação cerebral profunda (deep brain stimulation – DBS) e (11) não ter diagnóstico de congelamento da marcha (freezing of gait – FOG). Todos estes critérios foram baseados em avaliações prévias realizadas nos hospitais supramencionados, exceto as avaliações do MEEM, realizadas no Laboratório de Análise do Movimento, no mesmo dia de obtenção de dados dos demais testes.
Para os participantes do grupo controle, os critérios de inclusão foram não referir queixa de: (1) doenças neurológicas; (2) doenças musculoesqueléticas; (3) baixa acuidade visual; (4) perda auditiva e (5) disfunção vestibular.
Todos os participantes de ambos os grupos foram informados sobre os procedimentos do estudo e assinaram um termo de consentimento livre e esclarecido (ANEXO B), de acordo com os procedimentos aprovados pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Universidade Cruzeiro do Sul (ANEXO C). Os critérios de exclusão adotados foram: (1) não conseguir realizar a tarefa e (2) retirar seu consentimento.
4.1.2 Procedimentos Experimentais
Os procedimentos experimentais foram realizados no Laboratório de Análise do Movimento (LAM) do Instituto de Ciências da Atividade Física e Esporte (ICAFE) da Universidade Cruzeiro do Sul, na cidade de São Paulo. Em uma única visita ao LAM, os participantes, que haviam auto administrado sua dose usual de medicação dopaminérgica há aproximadamente 1 h (estado on), foram solicitados a permanecer descalços e em pé dentro da sala móvel descrita no estudo 1, a 1 m de distância da parede anterior desta sala, com os braços ao lado do corpo e com afastamento lateral dos pés aproximadamente na largura dos ombros. Os participantes também foram solicitados a manter, durante as tentativas, a postura o mais quieta possível, com o olhar fixo em um alvo (círculo branco de 5 cm de diâmetro), colocado na parede anterior da sala móvel, na altura dos olhos de cada participante. Cada participante realizou dez tentativas de 60 s. Na primeira tentativa, a sala permaneceu parada. As demais tentativas foram agrupadas em três blocos de três tentativas, cada um deles com uma condição experimental. A sala foi movimentada na direção ântero-posterior, de acordo com parâmetros baseados em um estudo de Musolino e colaboradores (2006). Os movimentos da sala (séries temporais e espectros de frequência) nas três condições experimentais estão representados na Figura 13.
Figura 13 – Representação das séries temporais (coluna da esquerda) e espectros de frequência (coluna da direita) do movimento da sala móvel nas três condições experimentais: movimento periódico simples (A); movimento periódico complexo (B) e movimento não periódico complexo (C)
No primeiro bloco, o movimento da sala foi periódico simples (frequência de 0,2 Hz, amplitude de 0,6 cm e velocidade pico a pico de 0,6 cm/s). Em cada um dos outros dois blocos, houve uma condição de manipulação da informação visual com múltiplas frequências combinadas de oscilação da sala móvel. Este movimento oscilatório com múltiplas frequências é denominado movimento complexo. No segundo bloco, o movimento da sala foi periódico complexo (combinação de três senoides, com frequências predominantes de 0,1, 0,3 e 0,5 Hz e amplitude e velocidade variáveis, repetidas periodicamente). No terceiro bloco, o movimento da sala foi não periódico complexo (as mesmas três frequências predominantes da condição anterior, mas sem periodicidade). Uma ficha de coleta foi utilizada para cada participante, para registrar seus dados, as condições de movimento da sala móvel e eventuais observações. Entre as tentativas, houve um breve intervalo, para permitir que o participante saísse da posição, descansasse e eventualmente relatasse algum desconforto.
Os participantes não foram informados sobre o movimento da sala. Um massageador elétrico vibratório permaneceu ligado ao lado da sala móvel, para gerar um som aleatório (ruído branco), com a finalidade de mascarar possíveis pistas auditivas provenientes da sala móvel. Para a captação e o registro das posições da sala móvel e dos participantes ao longo do tempo, foi utilizado o mesmo sistema descrito no estudo 1 (Optotrak Certus – Northern Digital Inc., Waterloo, Canadá).
4.1.3 Tratamento e Análise de Dados
Os procedimentos para tratamento e análise dos dados foram os mesmos adotados no estudo 1, para as variáveis dependentes AMO, coerência, ganho e fase.
4.1.4 Análise Estatística
Primeiramente, a normalidade e a homogeneidade de variância foram constatadas. Então, as análises estatísticas utilizaram testes paramétricos: Análises de Variância (ANOVAs) e Análises Multivariadas de Variância (MANOVAs). Para analisar se houve diferença entre os grupos em relação à magnitude de oscilação corporal nas tentativas em que a sala permaneceu parada, foi utilizada uma MANOVA one-way, tendo como fator grupo e como variáveis dependentes a AMO na direção ântero-posterior e a AMO na direção médio-lateral.
Em relação às variáveis de desempenho do controle postural e de relacionamento entre a informação visual e a oscilação corporal, nas condições em que a sala foi movimentada, as análises estatísticas examinaram se houve diferença entre os grupos em cada uma das condições de oscilação da sala móvel (movimento periódico simples, movimento periódico complexo e movimento não periódico complexo).
Para cada condição de manipulação da informação visual, foram feitas as seguintes análises:
a) Movimento periódico simples: foram utilizadas duas ANOVAs one-way, com fator grupo, sendo que cada ANOVA utilizou uma das seguintes variáveis dependentes: a AMO na direção ântero-posterior e a coerência. Também foi utilizada uma MANOVA one-way, com fator grupo e variáveis dependentes ganho e fase.
b) Movimento periódico complexo: foram utilizadas duas ANOVAs, sendo uma ANOVA one-way, com fator grupo e variável dependente AMO na direção ântero-posterior, e uma ANOVA (2 x 3), com fatores grupo e frequência do estímulo visual, este último tratado como medida repetida, e como variável dependente a coerência. Foi utilizada, ainda, uma MANOVA (2 x 3), com fatores grupo e frequência do estímulo visual, este último tratado como medida repetida, e como variáveis dependentes o ganho e a fase.
c) Movimento não periódico complexo: foram utilizadas duas ANOVAs, sendo uma ANOVA one-way, com fator grupo e variável dependente AMO na direção ântero-posterior, e uma ANOVA (2 x 3), com fatores grupo e frequência do estímulo visual, este último tratado como medida repetida, e como variável dependente a coerência. Também foi utilizada uma MANOVA (2 x 3), com fatores grupo e frequência do estímulo visual, este último tratado como medida repetida, e como variáveis dependentes o ganho e a fase.
Quando necessário, análises univariadas e testes post-hoc (Tukey´s honestly significant difference – HSD) foram realizados. Todas as análises foram calculadas no programa SPSS (IBM) e o nível de significância foi de 0,05.
4.2 Resultados
Durante e após as coletas, os participantes não relataram qualquer percepção do movimento da sala móvel, na condição de movimento periódico simples. Já nas condições de movimento complexo, alguns participantes referiram alguma sensação de oscilação corporal ou de oscilação do ambiente. Porém, em nenhum momento antes do término das coletas foi revelado que a sala se movia.
Portanto, os participantes não discriminaram a manipulação da informação visual na
condição de movimento periódico simples, mas alguns deles discriminaram alguma alteração da informação visual nas condições de movimento complexo, embora não soubessem ao certo o que estava ocorrendo.
4.2.1 Desempenho do Controle Postural
Para analisar o desempenho do controle postural, tanto na condição sem manipulação visual quanto nas condições com manipulação visual, foi utilizada a variável dependente AMO. Na condição em que não houve manipulação da informação visual (sala parada), os grupos não apresentaram diferença na oscilação corporal em nenhuma das direções (Figura 14). MANOVA não revelou efeito de grupo, Wilks’ Lambda = 0,90, F(2, 39) = 2,18, p = 0,13.
Figura 14 – Médias e desvios-padrão da amplitude média de oscilação (AMO) nas direções ântero-posterior (AP) e médio-lateral (ML) dos grupos controle e Parkinson, sem manipulação da informação visual
Nas condições com manipulação da informação visual, não houve diferença de oscilação corporal entre os grupos nas condições de movimento periódico simples e movimento periódico complexo, mas houve diferença entre os grupos na condição de movimento não periódico complexo. A Figura 15 apresenta as médias e os desvios-padrão da AMO na direção ântero-posterior para os grupos controle e Parkinson nas três condições de manipulação da informação visual. Para a condição
Direção
AMO (cm)
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
AP ML
Controle Parkinson
de movimento periódico simples, ANOVA não revelou diferença entre os grupos, F(1, 41) = 3,86, p = 0,057. Para a condição de movimento periódico complexo, ANOVA também não relevou diferença entre os grupos, F(1, 41) = 1,19, p = 0,28. Já para a condição de movimento não periódico complexo, ANOVA relevou diferença entre os grupos, F(1, 41) = 7,15, p = 0,011. Neste caso, o grupo de participantes com Parkinson apresentou magnitude de oscilação corporal maior que a observada para o grupo controle.
Figura 15 – Médias e desvios-padrão da amplitude média de oscilação (AMO) na direção ântero-posterior (AP), nas três condições de oscilação da sala móvel, para os grupos controle e Parkinson. PS: periódico simples; PC:
periódico complexo; NP: não periódico complexo. Nota: * p < 0,05.
4.2.2. Relacionamento entre Informação Visual e Oscilação Corporal
Para analisar o relacionamento entre a informação visual e a oscilação corporal, foram utilizadas as variáveis coerência, ganho e fase.
Em relação à variável coerência, não houve diferença entre os grupos, em todas as condições de manipulação da informação visual, o que sugere que a DP não afeta a força de acoplamento entre informação visual e oscilação corporal, independente da complexidade e da previsibilidade do estímulo visual. A Figura 16 apresenta as médias e os desvios-padrão da coerência entre o movimento da sala e a oscilação corporal para ambos os grupos.
Condição
AMO-AP (cm)
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
PC NP PS
Controle Parkinson
*
Figura 16 – Médias e desvios-padrão da coerência, nas três condições de oscilação da sala móvel, para os grupos controle e Parkinson. PS: periódico simples; PC: periódico complexo; NP: não periódico complexo. Nota: * p <
0,05.
Para a condição de movimento periódico simples, ANOVA não revelou diferença entre os grupos, F(1, 41) = 0,99, p = 0,33. Para a condição de movimento periódico complexo, ANOVA não relevou efeito de frequência, F(2, 80) = 1,25, p = 0,29, nem efeito de grupo, F(1, 40) = 0,088, p = 0,77, nem efeito de interação entre frequência e grupo, F(2, 80) = 1,53, p = 0,22. Para a condição de movimento não periódico complexo, ANOVA também não relevou efeito de grupo, F(1, 40) = 0,39, p
= 0,54, nem efeito de interação entre frequência e grupo, F(2, 70) = 0,43, p = 0,62, mas revelou diferença entre as frequências, F(2, 70) = 8,29, p < 0,001. Testes post hoc indicaram que, na condição de movimento não periódico complexo, a coerência foi menor na frequência de 0,5 Hz que em 0,1 Hz e em 0,3 Hz, mas não houve diferença entre 0,1 Hz e 0,3 Hz.
Os resultados das variáveis ganho e fase apontaram que a estrutura do acoplamento entre o movimento da sala e a oscilação corporal foi semelhante entre os dois grupos, diferindo apenas em relação à fase na condição do estímulo periódico simples (Figura 17). Isto sugere que a DP não afeta o relacionamento espacial da estrutura do acoplamento visuomotor, independente da complexidade e da previsibilidade do estímulo visual. Porém, os menores valores de fase do grupo Parkinson na condição de movimento periódico simples sugerem que a DP provoca
Condição
Ganho
um atraso no relacionamento temporal do acoplamento visuomotor quando os estímulos visuais têm baixa complexidade e alta previsibilidade.
Figura 17 – Médias e desvios-padrão do ganho (A) e da fase (B), nas três condições de oscilação da sala móvel, para os grupos controle e Parkinson.
PS: periódico simples; PC: periódico complexo; NP: não periódico complexo.
Nota: * p < 0,05.
Para a condição de movimento periódico simples, MANOVA revelou diferença entre os grupos, Wilks’ Lambda = 0,82, F(2, 39) = 4,38, p = 0,019. Testes univariados revelaram que não houve diferença entre os grupos para o ganho, F(1, 40) = 1,555, p = 0,22, mas houve diferença entre os grupos para a fase, F (1, 40) = 7,876, p = 0,008, com o grupo Parkinson apresentando valores menores de fase que o grupo controle.
Para a condição de movimento periódico complexo, MANOVA não relevou efeito de grupo, Wilks’ Lambda = 0,95, F(2, 39) = 0,97, p = 0,39, nem efeito de interação entre frequência e grupo, Wilks’ Lambda = 0,94, F(4, 37) = 0,55, p = 0,70, mas revelou efeito de frequência, Wilks’ Lambda = 0,26, F(4, 37) = 25,9, p < 0,001.
Testes univariados revelaram que houve diferença entre as frequências de oscilação da sala móvel tanto para o ganho, F(2, 66) = 6,04, p = 0,006, quanto para a fase, F(2, 80) = 48,1, p < 0,001. Testes post hoc indicaram que o ganho em 0,1 Hz foi
Testes univariados revelaram que houve diferença entre as frequências de oscilação da sala móvel tanto para o ganho, F(2, 66) = 6,04, p = 0,006, quanto para a fase, F(2, 80) = 48,1, p < 0,001. Testes post hoc indicaram que o ganho em 0,1 Hz foi