Camada I II/III IV V/VI Significância
Histograma 7 O grupo PV ir apresentou uma densidade celular relativamente homogênea entre as diferentes regiões do córtex pré frontal em relação aos outros grupos celulares
5.6 Homogeneidade versus heterogeneidade da arquitetura inibitória cortical.
A imunohistoquímica para as proteínas ligantes de cálcio tem sido usada para parcelamento de áreas corticais (Bourne et al., 2007; Ding et al., 2009; Ongur et al., 2003; Nimchinsky et al., 1997). Entretanto, existem poucos estudos quantitativos que examinem a distribuição dos interneurônios GABAérgicos no córtex pré frontal de primatas (Condé et al., 1999; DeFelipe et al., 1999; Dombrowski et al., 2001; Elston & Gonzales Albo, 2003; Sherwood et al., 2010).
No presente trabalho, observamos que os grupos imunorreativos para as diferentes proteínas ligantes de cálcio podem apresentar diferenças em relação a densidade celular de acordo com as características citoarquitetonicas de cada região investigada. Desse modo as regiões que compõe o córtex pré frontal apresentam distintos perfis de densidade celular e citoarquitetura, os quais podem ser descritos de uma maneira quantitativa. Considerando esses distintos perfis, identificamos a região dorsolateral como uma região granular caracterizada pela presença das seis camadas celulares bem
74 definidas. Essa região apresentou uma alta densidade celular para o grupo CR ir quando comparada a densidade celular apresentada pelo grupo na região orbital a qual foi caracterizada como uma região disgranular assim como a região medial caracterizada como região agranular caracterizada pela ausência da camada celular IV. Por outro lado a densidade celular dos grupos CB ir e PV ir se mantiveram homogênea através das três regiões analisadas.
Quando comparmos a densidade celular entre os grupos imunorreativos, grupo CR ir monstrou uma densidade celular duas vezes maior quando comparado a densidade do grupo CB ir assim como do grupo PV ir. Essas diferenças foram mais evidentes quando comparamos a densidade celular entre os grupos nas região dorsolateral granular e na região orbito frontal disgranular. Entretanto a região medial agranular foi caracterizada por uma certa homogeneadade para a densidade celular entre os grupos. Considerando a análise estereológicas para os grupos celulares imunorreativos para as proteínas ligantes de cálcio, o córtex pré frontal pode ser fracionado em três regiões distintas levando em consideração o perfil citoarquitetônico característico de cada região, assim como a densidade celular dos grupos CB ir, CR ir e PV ir em cada uma das regiões analisadas.
Diferenças regionais para a densidade celular dos grupos neuronais imunorreativos para as proteínas ligantes de cálcio têm sido descritas em diferentes espécies primatas (DeFelipe et al., 1999, Dombrowski et al., 2001; Elston e Albo, 2003; Kritzer et al., 1992). Quando comparamos os resultados descritos em diferentes trabalhos aos nossos achados, encontramos algumas diferenças dignas de nota entre as espécies no que tange à distribuição dos grupos neuronais imunorreativos para CB, CR e PV.
75 Resultados descritos por Elston e Gonzalez Albo (2003) foram caracterizados por diferenças na densidade celular dos grupos imunorreativo para CB entre a região dorsolateral granular e a região orbital disgranular no córtex pré frontal do macaco da
noite ( ). Por outro lado os grupos PV ir e CR ir, não apresentam
diferenças significativas, sendo o grupo CB ir apresentou uma maior densidade celular entre os grupos analisados.
Dombrowski e colaboradores (2001) demonstraram que as áreas dorsolaterais granulares do córtex pré frontal do apresentam uma alta densidade celular para PV, quando comparada as regiões medias agranulares e as regiões orbitais disgranulares. Enquanto o grupo CB ir apresentou uma maior densidade na região órbito frontal, quando comparada as regiões dorsais e orbitais. Por outro lado, o grupo CR ir apresentou uma distribuição homogênea entre as áreas analisadas. Múltiplas comparações entre as áreas demonstraram que grupo PV ir apresentou uma densidade celular duas vezes maior em relação a densidade celular do grupo CB ir e ao grupo CR ir em todas as regiões do córtex pré frontal analisadas.
O estudo realizado por Condé e colaboradores (1999) no córtex pré frontal do
macaco cynomolgus ( ) demonstrou uma distribuição homogênea
entre grupos imunorreativos para as proteínas ligantes cálcio nas diferentes regiões corticais. No refererido estudo, análises quantitativas demonstraram que grupos CR ir, CB ir e PV ir não se diferenciam em relação as suas densidades celulares entre as regiões granulares e regiões agranulares analisadas. No entanto a análise de variância revelou diferenças sutis na densidade celular entre os grupos analisados. As análises, demonstraram que o grupo CR ir, apresentou uma densidade celular aproximadamente
7F duas vezes maior, quando comparado aos grupos CB ir e PV ir em todas as áreas analisadas.
Comparações entre áreas de diferentes modalidades corticais tem demonstrado uma densidade de interneurônios imunorreativos para proteínas ligantes de cálcio aproximadamente duas vezes maior nas áreas do córtex pré frontal quando comparadas com as outras áreas corticais, refletindo especializações regionais na circuitaria dos interneurônios (Eslton e Gonzalez Albo, 2003). Por outro lado, as diferenças regionais da densidade celular entre os grupos imunorreativos para proteínas ligantes de cálcio pode variar de acordo com o antígeno. Por exemplo, a CR apresentou uma diminuição progressiva nas regiões órbito frontal e medial, enquanto que os grupos CB e PV apresentaram diminuições sutis entre as regiões.
Como mencionado acima, a variação quantitativa nos diferentes estudos pode ser atribuída a diferentes fatores, como espécies utilizadas como modelo, fatores que interferem nas técnicas aplicadas como retração tecidual, penetração do anticorpo, assim como a diferenças metodológicas aplicadas na estimativa do número de células. Além dos fatores descritos, alguns dos estudos mapearam a distribuição dos grupos de celulares exclusivamente em regiões disgranulares ( Elston & Gonzalez Albo,2003) ou em regiões eulaminadas (Condé et al., 1999; Elston & Gonzalez Albo, 2003).
De que forma surgem as características celulares e moleculares específicas nas diferentes regiões do córtex pré frontal? Os padrões de proliferação celular, duração do ciclo celular, migração e eliminação neuronal apresentam papeis fundamentais na formação do córtex cerebral (para revisão Caviness et al., 1995; McConnell, 1991), podendo ser responsáveis pelos distintos perfis das diferentes áreas que formam o córtex pré frontal. De acordo com as estimativas de Canviness e colaboradores (1995), durante a
77 fase inicial do desenvolvimento cortical, a duração do ciclo celular é mais longa sendo que poucas células migram para o córtex, sugerindo que as áreas do córtex pré frontal medial agranular que apresentam uma menor densidade celular completam seu desenvolvimento em um período mais curto que áreas eulaminadas. Nossos dados demonstram que a densidade celular foi aproximadamente equivalente nas camadas profundas em todas as regiões do córtex pré frontal, enquanto que as camadas superiores apresentaram diferenças sutis entre as regiões, de sorte que a região medial agranular apresentou um número menor de células em relação as áreas dorsolaterais eulaminadas. Essa evidencia é consistente com a fase inicial uniforme do desenvolvimento cortical descrito por Rakic (1988), sugerindo que o período de desenvolvimento pode ser prolongado nas regiões eulaminadas. A alta densidade celular na região dorsolateral pode ser explicada pela alta densidade nas camadas II/III, que são formadas após as camadas mais profundas de acordo com o padrão de desenvolvimento “inside out” apresentado pelo córtex (Rakic, 2009).
Nossos dados demonstram que os números de neurônios imunorreativos para CB e PV não diferem nas distintas áreas do córtex pré frontal, revelando certas características comuns na organização neurobiológica do córtex dos primatas. No entanto algumas características regionais da população dos neurônios GABAérgicos pode ser relacionada com o perfil específico do processamento cortical de cada área. Em particular a inibição intracolunar por neurônios GABAérgicos tem sido implicada aos padrões temporais de atividade das assembleias neuronais (Markram et al., 2004), dessa forma, especializações dos circuitos inibitórios podem contribuir para as diferenças no processamento entre as modalidades sensórias. Similarmente nossos resultados sugerem que certos processos
78 computacionais das áreas do córtex pré frontal do sagui são preferencialmente relacionados a padrões citoarquitetônicos específicos.
79
6 Conclusão
A imunohistoquímica para CB, CR e PV revelou detalhes da morfologia somatodendritica e axonal de subpopulações neuronais, permitindo estudo morfofuncional detalhado. A maioria das células imunorreativas apresentaram características de interneurônios, caracterizados por diferentes padrões dendríticos e axonais. No entanto fomos capazes de classificar cada grupo celular através de características morfológicas. Juntamente com a caracterização axonal, a caracterização através de parâmetros morfométricos das árvores dendríticas nos fornece um ótimo arcabouço para a classificação morfofuncional dos diferentes grupos de interneurônios.
A aplicação das técnicas de imunohistoquímica juntamente com a aplicação de ferramentas estereológicas nos permitiu caracterizar a distribuição dos grupos celulares de acordo com o perfil citoarquitetonico cada região analisada no córtex pré frontal do sagui. Dessa maneira fomos capazes de fracionar o córtex pré frontal em três regiões distintas apoiadas na densidade e distribuição celular de cada cada grupo imunorreativo associada ao perfil citoarquitetônico de cada uma, revelando semelhanças e as diferenças intrínsecas na organização dos circuitos inibitórios.
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7 Referência Bibliografica
ADAMS, D.L. & ZEKI, S. Functional organization of macaque V3 for stereoscopic depth. Journal of Neurophysiology, 51: 1F 31.
ANDRESSEN, C., BLÜMCKE, J. & CELIO M.R. Calcium binding proteins: selective markers of nerve cells. Cell Tissue Research, 271: 181 208, 1993.
ANGELUCCI, A., LEVITT, J.B., WALTON, E.J., HUPE, J.M., BULLIER, J. & LUND, J.S. Circuits for focal and global signal integration in primary visual cortex.
Journal of Neuroscience, 22: 8F33 8F4F, 2002
ARABADZISZ, D. & FREUND, T.F. Changes in excitatory and inhibitory circuits of the rat hippocampus 12 14 months after complete forebrain ischemia. Neuroscience, 92: 27 45, 1999.
ARELLANO, J.I., MUNOZ, A., BALLESTEROS YANEZ, I., SOLA, R.G. & DeFELIPE, J. Histopatology and reogarniaztion of chandelier cells in the humam epileptic sclerotic hippocampus. Brain, 127 (1): 45 F7, 2004.
AURICCHIO, P. Primatas do Brasil. Terra Brasilis Editora Ltda. 1995, 1F8 p. BAIMBRIDGE, K. G., CELIO, M., & ROGERS, J. H. Calcium binding proteins in the nervous system. Trends in Neurosciences, 15: 303 307, 1992.
BALLESTEROS YANEZ, I., BENAVIDES PICCIONE, R., ELSTON, G.N., YUSTE, R. & DEFELIPE, J. Density and morphology of dendritic spines in mouse neocortex. Neuroscience, 138: 403 409, 200F.
81 BARBAS, H. & PANDYA, D.N. Architecture and frontal cortical connections of premotor cortex (area 1F) in the Rhseus monkey. The Journal Comparative Neurology, 25F: 211 228, 1987.
BARBAS, H. & D.N. Architecture and intrinsic connections of the prefrontal cortex in the rhesus monkey. The Journal Comparative Neurology, 28F: 353 375, 1989.
BARBAS, H., HILGETAG, C.C., SAHA, S., DERMON, C.R. & SUSKI, J.L. Parallel organization of contralateral and ipsilateral prefrontal cortical projections in the rhesus monkey. Neuroscience, F: 32 40, 2005.
BARBAS, H., MEDALLA, M., ALADE, O., SUSKI, J., ZIKOPOULOS, B. & LERA, P. Relationship of prefrontal connections to inhibitory systems in superior temporal areas in the rhesus monkey. Cerebral Cortex, 9: 135F 1370, 2005
BARONE, P. & KENNEDY, H. Non uniformity of neocortex: areal heterogeneity of NADPH diaphorase reactive neurons in adult macaque monkeys. Cerebral Cortex, 10: 1F0 174, 2000.
BEIERLEIN, M., GIBSON, J.R. & CONNORS, B.W. Two dynamically distinct inhibitory networks in lawer 4 of the neocortex. Journal Neurophysiology, 90 (5): 2987 3000, 2003.
BENAVIDES PICCIONE, R., BALLESTEROS YANEZ, I., DEFELIPE, J. & YUSTE, R. Cortical area and species differences in dendritic spine morphology. Journal
of Neurocytology, 31: 337 34F, 2002.
BENAVIDES PICCIONE R., HAMZEI SICHANI, F., BALLESTEROS YÁÑES, I., DeFELIPE, J. & YUSTE, R. Dendritic size of pyramidal neurons differs among mouse cortical regions. Cerebral Cortex, 1F: 990 1001, 200F.
82 BRYSCH, W., BRYSCH, I., CREUTZFELDT, O.D., SCHLINGENSIEPEN, R. & SCHILINGENSIEPEN, K.H. The topology of the thalamo cortical projections in the marmoset monkey (Callithrix jacchus). Experimental Brain Research, 81: 1 17, 1990.
BOURNE, J.A., WARNER, C.E., UPTON, D.J. & ROSA, M.G. Chemoarchitecture of the middle temporal visual area in the marmoset monkey
( ): laminar distribution of calcium binding proteins (calbindin,
parvalbumin) and nonphosphorylated neurofilament. The Journal of Comparative
Neurology, 500: 832 849, 2007.
BRAENDGAARD, H. & GUNDERSEN, H.J. The impact of recent stereological advances on quantitative studies of the nervous system. Journal Neuroscience Methods, (1 2):39 78, 198F.
BRAUN, K. Calcium binding proteins in avian and mammalian central nervous system: localization, development, and possible functions. Progress in Histochemistry
and Cytochemistry, 21: 1 F4, 1990.
CANVINESS, V.S., TAKAHASHI, T. & NOWAKOWSKI, R.S. Numbers, time and neocortical neuronogensis: a general developmental and evolutionary model. Trends
in Neuroscience, 9: 379 383, 1995
CANVINESS, V.S. & TAKAHASHI, T. Proliferative events in the cerebral ventricular zone. Brain & Development, 3: 159 1F3, 1995.
CARAFOLI, E. Intracellular calcium homeostasis. Annual Review Biochemistry, 5F: 395 433, 1987.
83 CAVALCANTE, J.S., ALVES, A.S., COSTA, M.S. & BRITTO, L.R. Differential distribution of afferents containing serotonin and neuropeptide Y within the marmoset suprachiasmatic nucleus. Brain Research, 927: 200 203, 2002.
CAVALCANTE, J.S., COSTA, M.S., SANTEE, U.R. & BRITTO, L.R. Retinal projections to the midline and intralaminar thalamic nuclei in the common marmoset
( ). Brain Research, 1043: 42 47, 2005.
CELLERINO, A., SICILIANO, R., DOMENICI, L. & MAFFERI, L. Parvalbumin immunoreactivity: a reliable marker for the effects of monocular deprivation in the rat visual cortex. Neuroscience, 51: 749 753, 1992.
CELIO, M.R. Calbindin D 28k and parvalbumin in the rat nervous system.
Neuroscience, 35: 375 475, 1990.
CELIO, M.R., BAIER, W., DE VIRAGH, P., SCHÄRER, E. & GERDAY, C. Monoclonal antibodies direct against the calcium binding protein parvalbumin. Cell
Calcium, 9: 81 89, 1988.
CLEMO, H.R., KENISTON L. & MEREDITH M.A. A comparison of the distribution of GABA ergic neurons in cortices representing different sensory modalities.
Journal of Chemical Neuroanatomy, 2F: 51 F3, 2003.
COBOS, I., CALCAGNOTTO, M.E., VILAYTHONG, A.J., THWIN, M.T., NOEBELS, J.L., BARABAN, S.C. & RUBENSTEIN, J.L. Mice lacking Dlxl show subtype specific loss of interneurons, reduced inhibition and epilepsy. Nature
Neuroscience, 8 (8): 1059 10F8, 2005.
CONDE, F., LUND, J.S., JACOBWITZ, D.M., BAIMBRIDGE, K.G. & LEWIS, D.A. Local circuit neurons immunoreactive for calretinin, calbindinD 28k or
84 parvalbumin in monkey prefrontal cortex: distribution and morphology. The Journal
Comparative Neurology, 341: 95 11F, 1994
COSTA, M.S. & BRITTO, L.R. Calbindin immunoreactivity delineates the
circadian visual centers of the brain of the common marmoset ( ). Brain
Research Bulletin, 43: 3F9 373, 1997.
COSTA, M.S., SANTEE, U.R., CAVALCANTE, J.S., MORAES, P.R., SANTOS, N.P. & BRITTO, L.R. Retinohypothalamic projections in the common
marmoset ( ): A study using cholera toxin subunit B. The Journal of
Comparative Neurology, 415: 393 403, 1999.
DEFELIPE, J. Neocortical neuronal diversity: chemical heterogeneity revealed by co localization studies of classic neurotransmitters, neuropeptides, calcium binding proteins, and cell surface molecules. Cerebral Cortex, 3: 273 289, 1993.
DEFELIPE, J. Types of neurons, synaptic connections and chemical characteristics of cells immunoreactive for calbindin D28K, parvalbumin and calretinin in the neocortex. Journal of Chemical Neuroanatomy, 14: 1 19, 1997.
DEFELIPE, J. Cortical interneurons: from Cajal to 2001. Progress in Brain
Research, 13F: 215 238, 2002a.
DEFELIPE, J. Sesquicentenary of the birthday of Santiago Ramón y Cajal, the father of modern neuroscience. Trends in Neurosciences, 25: 481 484, 2002b.
DEFELIPE, J. & FARIÑAS, I. The pyramidal neuron of the cerebral cortex: Morphological and chemical characteristics of the synaptic inputs. Progress in
Neurobiology, 39: 5F3 F07, 1992.
DEFELIPE, J., GONZALEZ ALBO, M.C., DEL RIO, M.R. & ELSTON, G.N. Distribution and patterns of connectivity of interneurons containing calbindin, calretinin,
85 and parvalbumin in visual areas of the occipital and temporal lobes of the macaque monkey. The Journal of Comparative Neurology, 412: 515 52F, 1999.
DEFELIPE, J. & JONES, E.G.. Corsi, P., Jones, E.G. and Shepherd, G.M. Cajal on the cerebral cortex. Oxford University Press, 1988. F53 p.
DE LA MOTHE, L.A., BLUMELL, S., KAJIKAWA, Y. & HACKETT, T.A. Cortical connections of the auditory cortex in marmoset monkeys: core and medial belt regions. The Journal of Comparative Neurology, 49F: 27 71, 200F.
del RIO, M.R. & De FELIPE, J. Double bouquet axons in the human temporal neocortex: relationship to bundles of myelinated axons and colocalization of calretinin and calbindin D 28k immunoreactives. Journal of Chemical Neuroanatomy, 13: 243 251, 1997.
del RIO, M.R. & De FELIPE, J. A study of SMI 32 stained pyramidal cells, parvalbumin immunoreactive chandelier cells and presumitive thalamocortical axons in the human temporal neocortex. The Journal Comparative Neurology, 342: 389 408, 1994
DING, S.V., VAN HOESEN, G.W., CASSELL, M.D. & POREMBA, A. Parcellation of human temporal polar cortex: a combined analysis of multiple cytoarchitectonic chemoarchitectonic and pathological markers. The Journal
Comparative Neurology, 514: 595 F23, 2009.
DOMBROWSKI, S.M., HILGETTAG, C.C. & BARBAS, H. Quantitative architecture distinguishes prefrontal cortical systems in the Rhesus monkey. Cerebral
Cortex, 11:975 988, 2001.
DOUGLAS, J.R. & MARTIN K.A.C. Inhibition in cortical circuits. Current
8F DOUGLAS, J.R. & MARTIN K.A.C. Neuronal circuits the neocortex. Annual
Reviews of Neuroscience, 27: 419 451, 2004.
DOUGLAS, R.J. & MARTIN K.A.C. Mapping the matrix: the ways of neocortex.
Neuron, 5F: 22F 238, 2007.
DRUGA, R. Neocortical inhibitory system. Folia Biologica, 55: 201 217, 2010 ELSTON G.N. & ROSA, M.G.P. The occipitoparietal pathway of the macaque monkey: comparison of pyramidal cell morphology in layer III of functionally related cortical visual areas. Cerebral Cortex, 7: 432 452, 1997.
ELSTON, G.N. & ROCKLAND, K. The pyramidal cell of the sensorimotor cortex of the macaque monkey: Phenotypic variation. Cerebral Cortex, 12: 1071 1078, 2002.
ELSTON, G.N. Cortex, cognition and the cell: new insights into the pyramidal neuron and prefrontal function. Cerebral Cortex, 13: 1124 1138, 2003.
ELSTON, G.N. & GONZALEZ ALBO, M.C. Parvalbumin , calbindin , and calretinin immunoreactive neurons in the prefrontal cortex of the owl monkey (
): a standardized quantitative comparison with sensory and motor areas. Brain
Behavior and Evolution, F2: 19 30, 2003.
ELSTON, G.N., ELSTON, A., FREIRE, M.A.M, GOMES LEAL, W., DIAS, I.A., PEREIRA, A.J., SILVEIRA, L.C. & PICANÇO DINIZ, C.W. Specialization of pyramidal cell structure in visual areas V1, V2 and V3 of South American rodent, Dasyprocta primnolopha. Brain Research, 110F: 99 110, 200F.
ELSTON G.N., BENAVIDEZ PICCIONE, R., ELSTON, A., ZEITSCH, B., DeFELIPE, J., MANGER, P. & KASS, J.H. Specializations of the granular prefrontal
87 cortex of primates: implications for cognitive processing. The Anatomical Record Part
B, 288: 2F 35, 200F
ESTRADA, C. & DEFELIPE, J. Nitric oxide producing neurons in the neocortex: morphological and functional relationship with intraparenchymal microvasculature.
Cerebral Cortex, 8: 193 203, 1998.
FREIRE, M.A.M. Santiago Ramón y Cajal, o pai da Neurociência Moderna.
Neurociências Brasil, 3: 14F 147, 200F.
FREIRE, M.A.M., ROCHA, E.G., OLIVEIRA, J.L.F., GUIMARÃES, J.S., SILVEIRA, L.C.L., ELSTON, G.N., PEREIRA, A. & PICANÇO DINIZ, C.W. Morphological variability of NADPH diaphorase neurons across areas V1, V2 and V3 of the common agouti. Brain Research, 2010.
FREUND, T.F. Interneuron diversity series: rhythm and mood in perisomatic inhibition. Trends in Neurosciences 2F: 489–495, 2003
FREUND, T.F. & KATONA, I. Perisomatic inhibition. Neuron, 5F: 33 54, 2007. FUSTER, J.M. Memory in the cortex of the primate. Biology Reserch, 28: 59 72, 1995
FUSTER, J.M. Network memory. Trends in Neuriscience, 10: 451 459, 1997. FUSTER, J.M. Memory networks in the prefrontal cortex. Progess Brain
Research, 122: 309 1F, 2000.
FUSTER, J.M. Frontal lobe and cognitive development. Journal of
Neurocytology, 1(3 5): 373 85, 2002.
GABBOTT, P.L.A. & BACON, S.J. Local circuit neurons in the medial prefrontal cortex (area 24a, b, c, 25, 32) in the monkey.1 Cell morphology and morphometrics. The
88 GAO, W. J., WORMINGTON, A. B., NEWMAN, D.E. & PALLAS, S.L. Development of inhibitory circuits in visual and auditory cortex of postnatal ferrets: immunocytochemical localization of calbindin and parvalbumin containing neurons. The
Journal of Comparative Neurology, 422: 140 157, 2000.
GLASER, J.R. & GLASER, E. M. Stereology, morphometry, and mapping: the whole is greater than the sum of its parts. Journal Chemical Neuroanatomy 20(1): 115 12F, 2000.
GLASER, E.M. & WILSON, P.D. The coefficient of error of optical fractionator population size estimate: a computer simulation comparing three estimators. Journal of
Microscopy, 192: 1F3 171, 1998.
GOLDAMAN RACKIC P.S. Regional and cellular fractionation of working memory. Proc. Natl. Acad. Scie. USA, 93: 13473 13480, 199F.
GONCHAR, Y. & BURKHALTER, A. Three distinct families of GABAergic neurons in rat visual cortex. Cerebral Cortex, 7: 347 358, 1997.
GONCHAR, Y.A., JOHNSON, P.B. & WEINBERG, R.J. GABA
immunopositive neurons in rat neocortex with contralateral projections to SI. Brain
Research, F97: 27 34, 1995.
GONCHAR, Y.A., WANG, Q. & BURKHALTER A. Multiple distinct subtype of GABAergic neurons in mouse visual cortex indentified by triple immunostaining.
Frontiers in Neuroanatomy, 1: 1 10, 2008.
GONZALEZ ALBO, M.C., ELSTON, G.N. & DEFELIPE, J. The human temporal cortex: characterization of neurons expressing nitric oxide synthase, neuropeptides and calcium binding proteins, and their glutamate receptor subunit profiles. Cerebral Cortex, 11: 1170 1181, 2001.
89 GUIMARÃES, J.S., FREIRE, M.A.M, LIMA, R.R., SOUZA RODRIGUES, R.D., COSTA, A.M., dos SANTOS, C.D., PICANÇO DINIZ, C.W. & GOMES LEAL, W. Mechanisms of secondary degeneration in the central nervous system during acute neural disorders and white matter damage. Revista de Neurologia, 48: 175 181, 2009.
GUNDERSEN, H.J. Stereology of arbitrary particles. A review of unbiased number and size estimators and the presentation of some new ones, in memory of William R. Thompson. Journal of Microscopy, 143:3 45,1983
GUNDERSEN, H.J., BAGGER, P., BENDTSEN, T.F., EVANS, S.M., KORBO, L., MARCUSSEN, N., MOLLER, A., NYENGAARD, J.R., PAKKENBERG, B., SORENSEN, S.B., VESTERBY, A. & WEST, M.J. The new stereological tools: disector, fractionator, nucleator and point sampled intercepts and their use in pathological research and diagnosis. APMIS, 10: 857 881, 1998.
HEIZMANN, C.W., RÖHRENBECK, J. & KAMPHUIS, W. Parvalbumin, molecular and functional aspects Advances in Experimental Medicine and Biology, 2F9: 57 FF, 1990.
HENDRICKSON, A.E., VAN BREDERODE, J.F.M., MULLIGAN, A., & CELIO, M.R. Development of the calcium binding proteins parvalbumin and calbindin in monkey striate cortex. The Journal of Comparative Neurology, 307: F2F F4F, 1991.
HENDRY, S.H.C., JONES, E.G., EMSON, P.C., LAWSON, D.E.M., HEIZMANN, C.W. & STREIT, P. Two classes of cortical GABA neurons defined by differential calcium binding protein immunoreactivities. Experimental Brain Research, 7F: 4F7 472, 1989.
HOF, P.R., GLEZER, I.I., CONDÉ, F., FLAGG, R.A., RUBIN, M.B., NIMCHINSKY, E.A., DANIELA, M. & WISENHORN, A. Cellular distribution of the
90 calcium binding protein parvalbumin, calbindin and calretinin in the neocortex of mammals: phylogenetic and developmental patterns. Journal Chemical Neuroanatomy, 1F: 77 11F, 1999.
HOGAN, D. & BERMAN, N.E.J. The development of parvalbumin and calbindin D28K immunoreactive interneurons in kitten visual cortical areas.
Developmental Brain Research, 77: 1 21, 1994.
JACOBS, B., SCHALL, M., PRATHER, M., KAPLER, E., DRISCOLL, L., BACA, S., JACOBS, J., FORD, K., WAINWRIGHT, M. & TREML, M. Regional dendritic and spine variation in human cerebral cortex: a quantitative golgi study.
Cerebral Cortex, 11: 558 571, 2001.
JACOBOWITZ, D.M. & WINSKY, L. Immunocytochemical localization of calretinin in the forebrain of the rat. The Journal Comparative Neurology, 304: 198 218, 1991.
JELINEK, H.F. & ELSTON, G.N. Pyramidal neurones in macaque visual cortex: Interareal phenotypic variation of dendritic branching patterns. Fractals, 9: 287 295, 2001.
JEON, C.J. & PARK, H.J. Immunocytochemical localization of calcium binding protein calretinin containing neurons in cat visual cortex. Molecules and Cells, 7: 721 725, 1997.
JELSING, J., GUNDERSEN, H.J., NIELSEN, R. HEMMINGSEN, R.. & PAKKENBERG, B. The postnatal development of cerebellar purkinje cells in the