Este artigo representa o fechamento da tese e a apresentação dos resultados da influência de um programa de intervenção com Realidade Virtual não imersiva na ativação cortical e no desempenho de duas atividades de dupla tarefa, sendo uma de menor e outra de maior complexidade, em idosos saudáveis.
Tal artigo visou responder a ideia central do estudo que foi investigar e comparar a influência de um programa de exercícios com realidade virtual não imersiva com um programa de exercícios convencionais no desempenho de duas atividades de dupla tarefa, sendo uma de menor e outra de maior complexidade, e no padrão de ativação cortical das ondas alfa e beta.
ARTIGO 1
ATIVAÇÃO CORTICAL DE IDOSOS SAUDÁVEIS DURANTE DESEMPENHO EM ATIVIDADE DE DUPLA TAREFA
Idaliana Fagundes de Souza; Candice Simões Pimenta de Medeiros; Kim Mansur Yano; Larissa Bastos Tavares; Fabrícia Azevêdo da Costa Cavalcanti
Resumo
Introdução: Nas atividades diárias, os indivíduos precisam realizar tarefas simultâneas, como andar e observar os obstáculos, prevenindo acidentes. No entanto, achados morfológicos em idosos apresentaram redução da substância cinzenta no lobo frontal, região necessária para a execução de tarefas da função executiva, primordial na Dupla Tarefa (DT), sendo essas, fundamentais de serem treinadas no processo de envelhecimento para que ocorram ganhos motores e cognitivos. O eletroencefalograma (EEG) é utilizado para observação da dinâmica cerebral através da captura do fluxo elétrico; contudo, estudos que demonstram os padrões cerebrais no desempenho DT são escassos. Objetivo: Investigar o padrão de ativação cerebral em idosos durante desempenho de uma atividade de DT. Metodologia: Estudo observacional descritivo do tipo transversal, onde foram investigados indivíduos entre 65 e 75 anos. Os sujeitos foram submetidos a uma atividade de DT por meio do Teste de Deambulação Funcional (TDF), fazendo uso do Emotiv EPOC para análise eletroencefalográfica, a fim de observar a ativação cortical no desempenho da DT. A análise descritiva foi realizada através dos valores de média, desvio padrão, mediana e frequência. Resultados: 23 indivíduos, com média de 68,74±3,03 anos, sendo a maioria do sexo feminino (60,87%) e escolaridade predominante no ensino fundamental incompleto (30,43%). A média do tempo de duração do TDF1 foi de 106,11 seg ± 72,88. Na análise do mapeamento cerebral foi possível evidenciar que as áreas com maior ativação tanto para a onda alfa quanto para a beta foi o córtex pré-motor e área motora suplementar E, além do córtex temporal D. Conclusão: Os dados obtidos apontam que idosos com boa funcionalidade e bom estado cognitivo apresentaram bom desempenho em atividade de DT, com baixo número de erros. Quanto à ativação cerebral, as áreas pré-motora e motora suplementar E, juntamente com a área do córtex temporal D foram as mais ativadas no desempenho da tarefa proposta, configurando a tarefa com demandas cognitivo-motora e sugerindo a demanda cognitiva como mais complexa que a demanda motora para os sujeitos investigados.
Abstract
Background: In daily activities, individuals need to perform simultaneous tasks, such as walking and observing obstacles, preventing accidents. However, morphological findings in the elderly showed a reduction of the gray matter in the frontal lobe, a region necessary for the execution of executive function tasks, which is paramount in Dual Task (DT). These are essential to be trained in the aging process for motor and cognitive development. The electroencephalogram (EEG) is used to observe brain dynamics by capturing the electric flow; however, studies demonstrating brain patterns in DT performance are scarce. Objective: To investigate the pattern of brain activation in the elderly during the performance of a DT activity. Methodology: A descriptive observational cross-sectional study, where individuals between 65 and 75 years old were investigated. The subjects were submitted to a DT activity through the Functional Ambulation Test (PTO), using the Emotiv EPOC for electroencephalographic analysis, in order to observe the cortical activation in the performance of the DT. Descriptive analysis was performed through the values of mean, standard deviation, median and frequency. Results: 23 individuals, with an average of 68.74 ± 3.03 years, most of them female (60.87%) and predominant education in incomplete elementary school (30.43%). The mean duration of TDF1 was 106.11 sec ± 72.88. In the brain mapping analysis, it was possible to show that the areas with the highest activation for both alpha and beta waves were the pre-motor cortex and supplementary motor area E, besides the temporal cortex D. Conclusion: The data obtained show that elderly people with good functionality and good cognitive status showed good performance in DT activity, with a low number of errors. As for brain activation, the premotor and supplementary motor areas E, together with the area of the temporal cortex D were the most active in the performance of the proposed task, configuring the task with cognitive-motor demands and suggesting cognitive demand as more complex than the motor demand for the investigated subjects.
Introdução
Durante a execução das atividades diárias, os indivíduos precisam realizar tarefas simultâneas, como andar e observar a presença de obstáculos e, na presença deles, manter o equilíbrio prevenindo acidentes (SAALMANN et al., 2012; HAEGENS et al., 2014; SAMAHA e POSTLE, 2015). A capacidade de realizar Dupla Tarefa (DT) é um requisito importante para o cotidiano e por ser uma tarefa comum, a associação de tarefas motoras e cognitivas, as atividades motoras são desempenhadas automaticamente e o que precede essa habilidade motora é um processo de aprendizagem no qual a prática e sua variabilidade levam a formação de programas de ação (TEIXEIRA & ALOUCHE, 2007).
No momento em que duas tarefas são executadas simultaneamente, é exigido um alto grau de processamento de informações. Caso haja prejuízo na execução de uma das tarefas, primária ou secundária, a automatização da tarefa estará prejudicada, em decorrência da competição por demandas similares de processamento (TEIXEIRA & ALOUCHE, 2007) se limitando a acionar apenas uma tarefa por vez (CORBETTA e SHULMAN, 2002; MENDEL et al., 2015).
As alterações encefálicas acompanham o envelhecimento e estão associadas com o declínio sensório-motor, cognitivo e perceptivo modificando a execução das habilidades motoras, o padrão de ativação cerebral e o nível de participação dos idosos, fazendo com que as queixas de desequilíbrio e os episódios de quedas aumentem com a progressão da idade (JENSEN, 2000). A estreita ligação funcional entre a convergência dos sinais do estímulo e a seleção da resposta motora está relacionada a ativação de áreas da rede frontoparietal (CORBETTA e SHULMAN, 2002). As funções executivas são requeridas na DT e demandam do aumento da atividade neural (SZAMEITAT et al., 2002; HANNA-PLADDY, 2007). Tisserand et al., (2004) identificaram achados morfológicos de redução da substância cinzenta no lobo frontal, relacionados à idade. A região frontal é primordial durante a execução de tarefas que exigem a função executiva (HANNA-PLADDY, 2007).
Visando investigar as distintas alterações anatômicas, fisiológicas e comportamentais que ocorrem mediante o envelhecimento, a ciência vem utilizando variados recursos que possam auxiliar o reconhecimento de alterações estruturais e funcionais cerebrais (DAMASCENO, 1999), destacando-se a Eletroencefalografia (EEG). A EEG possibilita uma alta resolução temporal, capaz de medir a atividade cerebral a cada milésimo de segundo (SILVEIRA, 2013) e uma observação dinâmica e funcional do cérebro. Os eletrodos tem a capacidade de detectar diferentes tipos de ondas cerebrais: delta, teta, alfa, beta e gama (BADCOCK, et al., 2013); que refletem a
interação na atividade cortical com o meio ambiente gerando uma constante atividade simultânea (LANG, 2012).
Os idosos apresentam redução da substância cinzenta no lobo frontal e esta região é primordial para a execução de atividades mútuas, motoras e cognitivas, indispensáveis para a independência funcional (ALVAREZ e EMORY, 2006). Com o envelhecimento, as perdas nas funções executivas corroboram com o declínio no desempenho da DT. Esse declínio repercute nas atividades de vida diária, gerando maior predisposição aos episódios de queda e contribuindo com altos índices de morbimortalidade; dessa forma, essa problemática reflete em um importante problema de saúde pública (BLE et al., 2006; VOOS, 2009; HOLTZER et al., 2014). Os estudos que demonstram os padrões cerebrais evocados no desempenho de atividades de DT em idosos ainda são escassos. Portanto, existe a necessidade de identificar a influência da DT a nível cortical, observando o padrão de ativação cerebral durante o desempenho dessas tarefas; e contribuir com a comunidade científica, com o intuito de melhorar as técnicas de prevenção e reabilitação dos declínios físicos, funcionais e cognitivos associados ao envelhecimento. Dessa forma, o presente estudo tem como objetivo descrever a ativação cerebral de idosos saudáveis durante o desempenho de uma atividade de dupla tarefa.
Materiais e métodos Participantes
Foi realizado um estudo descritivo do tipo transversal em um hospital público em Natal, RN, Brasil. O projeto foi aprovado pelo comitê de ética em pesquisa institucional sob parecer nº. 1.946.317.
A amostra foi selecionada por conveniência, composta por 30 idosos de ambos os sexos, que foram admitidos segundo os seguintes critérios de inclusão: ter idade entre 65 anos e 75 anos; ser funcionalmente independente e sem uso de dispositivos auxiliares; ser hemodinamicamente estável com regular condicionamento cardiorrespiratório e ausência de histórico de epilepsia fótica.
Como critérios de exclusão, foram adotados: ter sido submetido a intervenção por meio da atividade de dupla tarefa em um período anterior a 6 meses da data do presente estudo; não atingir no rastreamento cognitivo - Mini Exame de Estado Mental- (MEEM) 24 pontos (para idosos com menos de um ano de estudo) e 18 para a população sem instrução escolar; não atingir o score de 4-6 no Short Physical Performance Battery (SPPB), não se adaptar ao Epoc, apresentar enjoo e / ou alterações na hemodinâmica corporal.
Instrumentos e procedimentos
Após concordância voluntária para participar da pesquisa, os indivíduos assinaram o termo de consentimento livre e esclarecido de acordo com a resolução 466/12 do CNS. Em seguida, passaram pela avaliação fisioterapêutica e aplicação dos instrumentos supracitados (MEEM e SPPB).
Na sequência, o equipamento de EEG EPOC® foi posicionado nos pacientes conforme orientação fornecida pelo fabricante. Todos os 14 eletrodos foram devidamente hidratados com solução salínica, a fim de favorecer a condução e registro do sinal elétrico através do escalpo. Em seguida, o dispositivo foi posicionado na cabeça dos participantes de modo que cada eletrodo ficasse em maior contato possível com a região analisada sob o couro cabeludo. Participantes com muito cabelo, especialmente do sexo feminino, precisou de maior atenção quanto a sua manipulação, de modo que fosse possível o contato mínimo para obtenção de um sinal confiável, marcado pela cor verde no painel de controle do equipamento exibido na tela do computador. Quatro eletrodos receberam atenção especial: dois de referência, posicionados bilateralmente na região temporal imediatamente acima das orelhas, e os eletrodos AF3 e AF4, requeridos a uma distância de três dedos, aproximadamente 4cm, acima da sobrancelha.
Continuando os procedimentos, deu-se início à preparação para o desempenho da atividade de dupla tarefa, por meio do Teste de Deambulação Funcional (TDF), que foi realizada independentemente pelos participantes que tiveram sua atividade eletroencefálica aferida do primeiro ao último minuto.
A DT foi executada por meio do TDF que consiste em duas partes, sendo considerado para esse estudo apenas a primeira tarefa do teste, menos complexa, correspondente à parte A (TDF1), que requer a conexão sequencial crescente por meio da deambulação, aos números de 1 a 25, localizados dentro de círculos, distribuídos de forma aleatória.
Os sujeitos foram monitorados pela frequência cardíaca e saturação de oxigênio por um fisioterapeuta durante a realização da DT para controle da condição hemodinâmica dos mesmos. Após a conclusão da tarefa, foi anotado o tempo de desempenho da mesma e os possíveis erros apresentados pelos sujeitos investigados, sendo retirado o aparelho de EEG dos sujeitos. O protocolo acima descrito, foi realizado 1 vez, em um encontro, com duração total aproximada de 1 hora, sendo utilizado para orientação e adaptação dos sujeitos quanto aos instrumentos utilizados e avaliação.
Análise de Dados
Os dados foram tabulados e analisados segundo as próprias normas de avaliação do Emotiv EPOC®.
As variáveis de interesse foram obtidas por meio dos dados cruzados a partir de duas frequências de onda: alfa (8-12 Hz) e beta (13-30Hz). Para normalizar o tempo, extraiu-se o valor no tempo relativo ao meio da tarefa de cada indivíduo e foi feito uma janela de tempo referente a 20 segundos (- 10 segundos antes e + 10 segundos depois) centralizada na amostra. Em seguida, realizou-se o processamento para encontrar janelas sem ruído. O sinal capturado passou por um filtro passa-banda, adotando-se a frequência de 6HZ a 40HZ, permitindo a passagem de onda na frequência alfa e beta, excluindo as demais ondas. Em seguida, foi feito a normalização do sinal seguindo as normas do Emotiv EPOC®. Após a filtragem do tempo comum a todos foi aplicado à normalização pelo “zscore”, visando observar e analisar as áreas e os estados corticais durante a execução do TDF1 (LAGERLUND e WORRELL, 2005). Sendo em seguida realizada a análise descritiva dos dados.
Resultados
Foram recrutados 30 idosos para participar do estudo. Entretanto, apenas 23 indivíduos se enquadraram aos critérios de inclusão da pesquisa. As informações sociodemográicas estão descritas na Tabela 1.
Tabela 1 Caracterização sociodemográfica da amostra.
Variáveis Frequência (n) % Média (DP)
Sexo Feminino 14 60,87 Masculino 9 39,13 Idade (Anos) 23 100 68,74±3,03 Grau de escolaridade
Ensino Médio Incompleto 16 69,56
Ensino Médio Completo 7 30,44
Evento de quedas Não 19 82,61 Sim 4 17,39 Comorbidades Sim 14 60,87 Não 9 39,13 MEEM (Score) 23 100 25,74±3,25 SPPB (Score) 23 100 10±1,28 TDF1 Tempo (Segundos) 23 100 115,22±2,88 Número de Erros 23 100 0,74±1,48
Legenda: MEEM, Mini Exame do Estado Mental; SPPB, Short Physical Performance Battery, TDF1, Teste de Deambulação Funcional parte A; DP, Desvio padrão.
As intensidades das potências médias das ondas alfa e beta do processamento do EEG bruto adquiridas por meio do Power Spectral Density (PSD) dos 14 canais ativos foram representadas por meio do mapeamento cerebral com a construção dos mapas do escalpo nas Figuras 1 e 2. A intensidade das ondas foi analisada por meio da graduação de cores. A cor vermelha representa a mais alta ativação; seguida pela cor laranja e amarelo que representam ativação alta-moderada; a cor verde representa ativação moderada; e as cores azul claro e escuro, representam baixa ativação cerebral. Observa-se que apesar das potências de magnitudes diferentes para as ondas alfa e beta, os canais F7 e T8, equivalentes ao córtex pré-motor e área motora suplementar E e ao córtex temporal D, respectivamente, obtiveram maiores ativações nas análises espectrais dos mapeamentos para as duas ondas.
Figura 1. Mapeamento cerebral na banda de frequência alfa. A aquisição do EEG bruto dos 14 canais ativos gerou o processamento dos mapas cerebrais e graduação da potência (intensidade) das ondas cerebrais no escalpo.
Figura 2. Mapeamento cerebral na banda de frequência beta; A aquisição do EEG bruto dos 14 canais ativos gerou o processamento dos mapas cerebrais e graduação da potência (intensidade) das ondas cerebrais no escalpo. Na tabela 2, podemos evidenciar o potencial de ativação das ondas alfa e beta durante a execução do TDF1. Com destaque para forte ativação da onda beta nas áreas F3, equivalente ao córtex pré-motor e área motora suplementar E e T8 equivalente à área temporal D, demonstrando esforço neural nessas áreas para execução da tarefa.
Tabela 2. Descrição das frequências de onda alfa e beta nos canais da região frontal, temporal, parietal e occipital.
Ondas Cerebrais
Alfa Power Beta Power
Canais Média (DP) Média (DP)
Frontal AF3 0,0130±0,0053 0,0121±0,0050 0,0118±0,0060 AF4 0,0127±0,0064 F7 0,0126±0,0054 0,0117±0,0052 0,0124±0,0047 F8 0,0134±0,0050 F3 0,0158±0,0053 0,0147±0,0052 0,0123±0,0049 F4 0,0132±0,0053 FC5 0,0129±0,0050 0,0120±0,0048 0,0122±0,0042 FC6 0,0132±0,0045 Temporal T7 0,0148±0,0037 0,0136±0,0034 0,0146±0,0046 T8 0,0154±0,0045 Parietal P7 0,0144±0,0048 0,0134±0,0047 0,0128±0,0042 P8 0,0138±0,0044 Occipital O1 0,0146±0,0058 0,0135±0,0058 0,0138±0,0041 O2 0,0146±0,0042
Legenda: AF3, região ântero-frontal esquerda; AF4, região ântero-frontal direita; F3 e F7, regiões frontais à esquerda; F4 e F8, regiões frontais à direita; FC5, região fronto-central esquerda; FC6, região fronto- central direita; T7, região temporal esquerda; T8, região temporal direita; P7, região parietal esquerda; P8, região parietal direita; O1, região occipital esquerda; O2, região occipital direita; DP, desvio padrão; a, teste t pareado; b, teste de wilcoxon; *, significância estatística. Os dados foram expressos em 10*log10 dB/Hz. Discussão
A maioria dos participantes do estudo era do sexo feminino. Com relação à escolaridade, o ensino fundamental incompleto prevaleceu e os sujeitos não apresentaram comprometimento cognitivo, avaliado pelo MEEM. O desempenho funcional dos participantes apresentou média de 10 pontos, caracterizando-os assim, com bom desempenho funcional através do SPPB. O tempo de desempenho da atividade de dupla tarefa foi de 115, 22 segundo e os sujeitos investigados apresentaram baixo número de erros na atividade proposta.
Alguns achados relatam forte relação entre baixa escolaridade e o desempenho de atividades de dupla tarefa e/ou atividades que exigem da função executiva (ANDRADE- MACHADO et al., 2011). Os sujeitos com baixa escolaridade quando comparados à indivíduos com pelo menos quatro anos de escolaridade formal, tendem a apresentar desempenho mais lento
e maior número de erros nas tarefas caracterizadas como duplas. Isso parece ocorrer pela necessidade da associação de uma estratégia sensorial a uma semântica na elaboração de um movimento; sendo assim, por apresentarem uma estratégia semântica menos elaborada, indivíduos com baixa escolaridade apresentam mais falha e piores desempenhos em testes cognitivo-motores (NITRINI et al., 2005). Considerando que a população do estudo não apresenta baixa escolaridade, podemos atribuir o baixo número de erros apresentados pelos indivíduos a esse fator.
Ademais, uma série de estudos sugere o nível de escolaridade como bom preditor para alta pontuação no MEEM (KNYAZEV e VOLF, 2015; DASCAL et. al., 2013; MELO e BARBOSA, 2015). A manutenção do bom estado cognitivo foi um requisito encontrado nessa pesquisa que parece ter contribuído com o tempo de desempenho da dupla tarefa e o baixo número de erros.
Com relação ao mapeamento cerebral, os resultados encontrados evidenciam que tanto para a onda alfa, quanto para a beta, as principais áreas ativadas durante o desempenho da atividade de dupla tarefa proposta foram o córtex pré-motor e a área motora suplementar E, além do córtex temporal D.
Uma questão que deve ser considerada em termos de aprendizagem, é a assimetria hemisférica da ativação cortical. Estudos abordam que quanto maior a assimetria hemisférica em termos de ativação, menor a aprendizagem da tarefa em questão (GOLDBERG, 2002). O hemisfério direito é predominantemente ativado em atividades novas enquanto a ativação do hemisfério esquerdo relaciona-se a uma tarefa aprendida, cuja informação foi advinda do hemisfério D, sendo este, dominante no que se refere à atenção e percepção espacial (HAUFLER, 2000).
Contudo, os resultados nessa abordagem são controversos, principalmente pelos aspectos metodológicos de análise do EEG, quando alguns estudos comparam apenas ativação entre hemisférios enquanto outros comparam a ativação entre as áreas correspondentes em ambos os hemisférios cerebrais (LUFT e ANDRADE, 2006).
Outros autores relatam uma preferência hemisférica a depender do tipo de atividade proposta; quando tarefas com características visuo-espaciais, exigem predominantemente o hemisfério D, enquanto as de caráter de linguagem ativam o hemisfério E (GOBBELÉA, LAMBERTYA et al., 2008). Os resultados do presente estudo demonstram que tanto o hemisfério direito quanto o esquerdo foram ativados, sugerindo ativação assimétrica entre os hemisférios cerebrais, o que é sugestivo de esforço neural para o desempenho da atividade proposta.
A área temporal é responsável pela recepção e integração de estímulos olfativos e auditivos, desempenhando um papel importante na aprendizagem e memória (SEELEY, STEPHENS et al., 2007). Este, também contribui para o processamento de informações verbais e não verbais, sendo de grande importância para a memória operacional em conjunto com o pré- frontal (COLOM et al., 2016). Schon et al. (2013) compararam a ativação do córtex temporal e frontal usando ressonância magnética funcional (FMRI) durante tarefas familiares e não familiares, e descobriram que o córtex temporal é ativado com o córtex frontal apenas em novas tarefas de memória operacional.
Tal achado foi observado nos resultados do presente estudo, tendo em vista as características cognitivo-motora da tarefa em questão, o que exige da função executiva dos sujeitos para o seu desempenho. Um aspecto relevante é que a área temporal foi predominantemente ativada no hemisfério direito, reforçando a ideia do esforço cognitivo-motor que a tarefa exigiu dos sujeitos investigados.
Já o córtex pré-motor e a área motora suplementar, apresentam como função a seleção dos padrões e estratégias motoras, além da organização da sequência motora a ser executada (MARTIN, 1998). Drobyshevsky, Baumann et al. (2005), investigando a ativação cortical de idosos durante uma tarefa de características visuo-motoras, identificaram a ativação predominante do córtex motor e córtex motor suplementar bilateralmente, reforçando os achados do presente estudo cuja tarefa proposta também contempla aspectos visuais, com caráter cognitivo, associado à demanda motora.
Conclusão
A partir dos resultados encontrados, podemos concluir que idosos com boa funcionalidade e cognição, durante o desempenho de uma atividade de dupla tarefa, com aspectos cognitivo-motor, apresentam ativação cortical das ondas alfa e beta em ambos os hemisférios cerebrais, com ênfase no córtex pré-motor e a área motora suplementar do hemisfério esquerdo, além do córtex temporal do hemisfério direito. Assim, sugere-se que a tarefa proposta estimula a