Luana Jaime Tocchio1; Milton César Calzavara Marcondes2; Leonardo Liberali Wedekin2 & Yvonnick Le Pendu1
1 Grupo de Pesquisa em Mamíferos Aquáticos de Ilhéus. Universidade Estadual de
Santa Cruz, Departamento de Ciências Biológicas. Rodovia Jorge Amado, km 16, Salobrinho, 45650-000, Ilhéus, Bahia, Brasil.
2 Instituto Baleia Jubarte. Rua Barão do Rio Branco, 26, Caravelas, Bahia, 45900-000,
Brasil.
Endereço para correspondência: luanatocchio@gmail.com
RESUMO: Muitas variáveis influenciam a frequência e distribuição de encalhes de mamíferos marinhos que ocorrem nos litorais. Algumas espécies podem apresentar padrões de ocorrência de encalhes, que frequentemente estão relacionados à abundância, locais de ocupação, migração e reprodução dos animais. Para entender os padrões temporais e espaciais de encalhes na principal área de reprodução da baleia jubarte (Megaptera novaeangliae) no Brasil, dados de um estudo sistemático de resgate de carcaças na costa do Banco dos Abrolhos entre 2003 e 2011 foram usados para construir modelos lineares generalizados. Esses modelos incorporaram a influência de variáveis espaciais e temporais na presença ou ausência de encalhes de baleias jubarte ao longo do Banco dos Abrolhos. As covariáveis utilizadas na modelagem foram Mês, Ano, Trecho da costa e Abundância de baleias. O melhor modelo, selecionado pelo menor valor do critério de informação de Akaike (AIC), incluiu todas as covariáveis, exceto a Abundância. O trecho da costa teve uma influência marcante na chance de ocorrer algum encalhe durante um dado mês, sendo maior na região de Caravelas e municípios ao norte dessa região. Além do efeito espacial, a cada incremento de um ano foi indicada uma chance 1,25 maior de alguma região da área de estudo ter um encalhe em um determinado mês, indicando um crescimento anual do número de encalhes ao longo do período amostrado. Este crescimento certamente acompanha o crescimento da população de baleias jubarte que reproduzem no Brasil. O efeito dos meses foi mais sutil, com uma chance levemente maior de ocorrência de encalhes no mês de setembro. Os resultados auxiliam a interpretação e contextualização dos registros de encalhes de baleia jubarte no Banco dos Abrolhos, agregando informações importantes para o monitoramento populacional da espécie.
31 Palavras chave: baleia jubarte, padrões, encalhes, modelos lineares generalizados, Brasil.
INTRODUÇÃO
O encalhe de mamíferos aquáticos da Ordem Cetartiodactyla é comum em praias do mundo inteiro. Esse fenômeno acomete animais vivos ou mortos. Se o animal está vivo, o encalhe acontece quando um ou mais indivíduos chegam ao litoral e não são capazes de retornar ao ambiente aquático (GERACI; LOUNSBURY, 1993; JEFFERSON et al., 1993). O mesmo procede com animais mortos, quando carcaças são transportadas até a terra pelo regime de ventos e correntes e lá se estabelecem (PERRIN; GERACI, 2002). No Brasil, encalhes de baleias jubarte ocorrem principalmente nos meses de julho a novembro. Esses encalhes são observados, em sua grande maioria, na costa dos estados da Bahia e Espírito Santo (IBJ, dados não publicados). Isso ocorre porque as águas da plataforma continental adjacentes a esses estados constituem o local de maior abundância de baleias jubarte no país, e o período de julho a novembro caracteriza a temporada reprodutiva da população, quando os animais migram para a região (MARTINS et al., 2004; ZERBINI et al., 2004; ANDRIOLO et al., 2010; WEDEKIN, 2011).
Carcaças de cetáceos provenientes de animais que morrem no oceano muitas vezes não encalham no litoral. As carcaças que encalham representam apenas uma parcela do número de baleias mortas no mar. Isso ocorre porque vários fatores influenciam o destino dessas carcaças (WILLIAMS et al., 2011). Como exemplos temos a direção e velocidade de ventos e correntes marítimas, consumo por outros organismos do corpo do animal, a distância da costa em que a carcaça se encontra, a temperatura da água oceânica e outras variáveis. Assim, esses e outros fatores determinam se a carcaça irá encalhar ou permanecer no oceano (JONES et al., 1998; NORMAN et al., 2004; FAERBER; BAIRD, 2010; PELTIER et al., 2012).
Há muitas variáveis que influenciam a frequência e distribuição de encalhes (PELTIER et al., 2012). Dessa forma, algumas espécies apresentam padrões de ocorrência de encalhes, que podem estar relacionados à abundância, locais de ocupação, migração e reprodução de populações (GERACI; LOUNSBURY, 1993). Informações acerca desses padrões podem ser obtidas a partir dos registros de encalhes, assim como causa mortis, estimativas de mortalidade e parâmetros populacionais. (SIMMONDS,
32 1997; MEDEIROS, 2006; WILLIAMS et al., 2011). Isso realça a importância da construção de uma base de dados contendo registros de encalhes ao longo dos anos. Obtendo-se a data e localização de encalhes, é possível investigar padrões de distribuição espaço-temporal de carcaças (MCFEE et al., 2006).
Recentemente, a modelagem de dados tem sido bastante empregada em estudos relacionados à ecologia de espécies (WILLIAMS et al., 2006; PRACA et al., 2009; PIROTTA et al., 2011). A modelagem de dados pode ser uma forma de investigar padrões de encalhes. Modelos Lineares Generalizados (GLM) mostraram-se úteis na descrição de padrões espaciais e temporais de encalhes de pinípedes (KINAS et al., 2005). O objetivo desse método é criar modelos precisos com o mínimo de parâmetros possíveis para explicar uma variação (BURNHAM & ANDERSON, 2002). Uma faceta importante da técnica de modelagem é a possibilidade de se realizar previsões, porque ela permite a interpretação de variáveis de forma independente ou conjunta, em diferentes espaços de tempo. Dessa forma, torna-se fácil manipular fatores dentro de situações teóricas (KINAS et al., 2005).
Devido ao fato da indústria baleeira ter sido responsável pela morte de mais de 200.000 indivíduos de baleias jubarte somente no hemisfério sul (CLAPHAM; BAKER, 2002), monitorar a recuperação da espécie é de suma importância (WILLIAMS et al., 2006). A abundância de jubartes vêm aumentando em águas brasileiras desde a proibição da caça comercial (ZERBINI et al., 2004; WARD et al., 2006; ANDRIOLO et al., 2006b, 2010; ROSSI-SANTOS et al., 2008), porém, elas ainda encontram-se suscetíveis a diversas ameaças antrópicas na costa do Brasil (PIZZORNO et al., 1998; MARTINS et al., 2013). Nesse sentido, torna-se interessante saber interpretar e contextualizar registros de encalhes, para a realização de um eficaz monitoramento populacional da espécie (MUSTIKA et al., 2009).
O conhecimento dos padrões de encalhes de uma espécie pode auxiliar na previsão de períodos de maior ocorrência de carcaças no litoral, preparando a população e órgãos competentes para esse tipo de evento (EVANS et al., 2005). Tais conhecimentos também facilitam a identificação de eventos anormais de mortalidade, que podem ser potencialmente causados pelo homem (MCFEE et al., 2006). Nesse contexto, o presente estudo teve como objetivo investigar a influência de variáveis espaço-temporais na ocorrência de encalhes de baleias jubarte no Banco dos Abrolhos.
33 MATERIAL E MÉTODOS
Coleta de dados
Registros de encalhes de baleias jubarte: os 139 registros de encalhes
utilizados nesse estudo foram cedidos pelo Instituto Baleia Jubarte e Instituto ORCA e coletados sistematicamente nos estados da Bahia e Espírito Santo de 2003 a 2011. Através de campanhas anuais ocorridas nas praias desses estados, a população é instruída a relatar ocorrências de encalhes de mamíferos aquáticos para o Instituto Baleia Jubarte e Instituto Orca através de uma linha telefônica que permanece ligada 24 horas por dia. Uma equipe de veterinários procura atender todas as chamadas e visitar os encalhes o mais rapidamente possível. Ao comparecerem aos locais dos encalhes, os veterinários coletam informações como data, hora e coordenadas geográficas do local, além do comprimento, espécie, sexo e classe etária do indivíduo encalhado. Esses registros são, posteriormente, inseridos em uma base de dados. Para a realização dos modelos, foram utilizados somente os encalhes ocorridos na região da costa adjacente ao Banco dos Abrolhos, entre os municípios de Belmonte - BA (15.75°S) e Aracruz - ES (20.25°S).
Abundância de baleias jubarte: a abundância de baleias jubarte no Banco dos
Abrolhos foi utilizada como covariável na produção dos modelos. Os dados de abundância foram extraídos de Andriolo et al. (2010) para os anos de 2002 a 2005 e Wedekin et al. (2010) para o ano de 2008, e foram obtidos pela técnica de contagens e amostragem de distâncias ao longo de transecções lineares, através de sobrevoos realizados na costa do Brasil. Nesses trabalhos, a costa foi dividida em oito estratos (Figura 1). Os estratos C, D e E localizam-se em águas da plataforma continental correspondente ao Banco dos Abrolhos e por isso foi utilizada somente a abundância desses estratos nesse estudo. Assim, os valores de abundância dos estratos C, D e E foram somados para se obter a abundância total de jubartes no Banco dos Abrolhos em cada ano do estudo.
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Figura 1: Estratos amostrados nos sobrevoos para estimar a abundância de baleias jubarte nos anos de 2005, 2008 e 2011. Nos anos de 2001 a 2004, foram utilizados nos sobrevoos apenas os estratos A, B, C, D e E. Os estratos C, D e E localizam-se em águas da plataforma continental correspondente ao Banco dos Abrolhos. Fonte: Wedekin (2011).
Para os anos em que não foi possível obter valores de abundância por estrato da literatura (2006, 2007, 2009, 2010 e 2011), os mesmos foram calculados através da taxa de incremento anual da população para cada estrato, fornecida por Wedekin (2011). O valor dessas taxas foi incorporado aos dados da literatura para estimar o número de indivíduos que foram adicionados a cada estrato em anos em que dados de levantamento aéreo não estavam disponíveis.
Análise dos dados
Foram construídos modelos generalizados lineares com distribuição binomial da variável resposta (VENABLES; RIPLEY, 2010; FOX; WEISENBERG, 2011) para verificar a influência de variáveis espaciais e temporais na presença ou ausência de encalhes ao longo do Banco dos Abrolhos. A distribuição binomial foi a mais adaptada
35 para o caso por se tratar de uma distribuição de probabilidade discreta do número de sucessos numa sequência de tentativas independentes, ou seja, a presença ou ausência de encalhes nos diferentes trechos da costa. Esse modelo também é chamado de regressão logística, e a função de ligação utilizada foi a função logit, por se tratar de eventos de chance. Deste modo, considerou-se como variável resposta a presença ou ausência de encalhes em cada ano (2003 a 2011), em cada mês (julho a novembro) e em cada um dos trechos de 0,5° de latitude da costa. Foram utilizadas as seguintes variáveis nos modelos: Área da costa, Mês (como variável categórica), Ano e Abundância de baleias jubarte (Tabela 1).
Tabela 1: Descrição das variáveis utilizadas nos modelos
Variável Descrição
Área Trechos de 0,5o de latitude desde 15,75o S até 20,25o S (Banco dos Abrolhos)
Mês Meses da temporada reprodutiva de baleias jubarte no Brasil (julho a novembro)
Ano Os anos considerados foram 2003 a 2011
Abundância Abundância de baleias no Banco dos Abrolhos nos diferentes anos (2003 a 2011)
Foram construídos diferentes modelos utilizando todas as combinações possíveis dessas quatro covariáveis, além de cada covariável separadamente. A colinearidade das variáveis explanatórias do modelo foi investigada através de gráficos de dispersão e índices de correlação linear. Através dos gráficos de dispersão é possível interpretar visualmente o grau de associação entre as variáveis. Já o índice de correlação linear, ou coeficiente de correlação de Pearson, indica correlação linear quando seu valor aproxima-se de 1 ou -1. Valores próximos a 0 indicam que as variáveis não estão linearmente relacionadas. Nenhuma variável explanatória do modelo foi correlacionada com outra e, portanto, todas as variáveis puderam ser incluídas simultaneamente em um mesmo modelo. Também não foi observada a sobredispersão dos dados, ou seja, variação em excesso da distribuição binomial. Essa dispersão é medida pelo fator de inflação da variância, que funciona como um índice do grau de variação extrabinomial. No caso, fatores de inflação da variância próximos a 1 indicam que os dados seguem a distribuição binomial.
Os parâmetros dos modelos foram estimados através de métodos de maximização da verossimilhança usando a função “glm” do pacote “stats” do programa
36 livre R (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2009). Modelos lineares generalizados nada mais são do que extensões dos modelos de regressão linear. A diferença está no fato de se poder trabalhar com outras distribuições da família exponencial para a variável resposta, além da distribuição normal, como por exemplo distribuições Gama, Poisson e Binomial. Como esse tipo de análise fornece vários modelos, com diferentes combinações de covariáveis explanatórias, um método de escolha do melhor modelo é importante.
Um critério bastante usado para determinar o melhor modelo é o critério de informação de Akaike (AIC), que mede o bom ajuste do modelo aos dados, descontado pelo número de parâmetros (BURNHAM; ANDERSON, 2002). Assim, os diferentes modelos resultantes da análise foram comparados por esse critério e o menor valor de AIC indicou o modelo mais parcimonioso, isto é, que melhor explica a variação dos dados usando o menor número de parâmetros. Juntamente com o AIC foi comparado o valor do logaritmo da verossimilhança, que também mede a plausibilidade dos modelos. Também foi utilizado para comparar os modelos valores de delta AIC e peso AIC. O delta AIC é a diferença entre o AIC de um certo modelo e o AIC do melhor modelo considerado. Ele atua como uma medida de força de evidência a favor de algum modelo, comparando o melhor modelo com os demais. Modelos cujos valores de delta AIC são menores que 2 são considerados plausíveis. O peso AIC também é uma medida de força de evidência, porém normalizada, e reflete uma probabilidade do modelo estar correto. Os valores do AIC, delta AIC e peso AIC nunca são interpretados de forma isolada, e sim, em comparação com os valores de outros modelos.
RESULTADOS
Foram construídos 10 modelos diferentes para descrever a presença de encalhes ao longo da costa. O melhor modelo, selecionado pelo menor valor de AIC, foi o modelo que incluiu o Ano, a Área e o Mês (Tabela 2).
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Tabela 2: Modelos generalizados lineares com distribuição binomial para a presença ou ausência de encalhes nos trechos da costa da Bahia e Espírito Santo entre 2003 e 2011. Variáveis: Ano; Área; Mês; Abundância de baleias. # pars = número de parâmetros; LogVer = logaritmo da verossimilhança; AIC = critério de informação de Akaike.
Modelo # pars LogVer AIC Delta AIC Peso AIC
Ano+Área+Mês 15 -186,598 404,3 0,0 0,743 Ano+Área+Mês+Abundância 16 -186,583 406,4 2,12 0,257 Área+Mês 14 -196,282 421,5 17,23 0,000 Ano+Área 11 -211,728 446,1 41,76 0,000 Área+Abundância 11 -213,607 449,8 45,51 0,000 Ano+Mês 6 -219,734 451,7 47,35 0,000 Área 10 -220,227 461,0 56,65 0,000 Mês 5 -227,885 465,9 61,60 0,000 Ano+Abundância 3 -233,366 472,8 68,48 0,000 Ano 2 -241,668 487,4 83,06 0,000
O teste de razão de verossimilhança entre o melhor modelo selecionado, com as três variáveis (Mês, Ano e Área), e os modelos aninhados, sem cada uma dessas variáveis, foi significativo nos três casos (Tabela 3). Para verificar isso o melhor modelo, com as 3 variáveis juntas, foi testado com modelos sem o ano primeiramente, seguido de modelos sem a área e depois modelos sem o mês. Sendo assim, foi feito esse teste para se comparar dois modelos. Se o resultado dessa comparação não for significativo, os dois modelos são iguais e a variável retirada poderia ser descartada, pois ela não influencia na distribuição da variável resposta. Como o resultado do teste deu significativo, os modelos são considerados diferentes, e todas as variáveis foram importantes em explicar a variação encontrada nos dados.
Tabela 3: Testes de razão de verossimilhança entre o modelo incluindo Mês, Ano e Área como covariáveis e os modelos aninhados sem essas variáveis.
Variável Qui-quadrado GL p
Ano 19,37 1 <0,001
Área 66,27 9 <0,001
38 A tabela 4 mostra as razões de chance estimadas pelo melhor modelo que incluiu o Mês, Ano e Área como covariáveis. Notadamente, a região da costa teve uma influência marcante na chance de ocorrer algum encalhe durante um dado mês, especialmente a região de Caravelas e municípios ao norte dessa região, que tiveram uma chance de 10 a 40 vezes maior de ocorrer um encalhe. A cada incremento de um ano foi indicada uma chance 1,25 vezes maior de alguma região da área total amostrada, em um dado mês, ter um encalhe. O efeito dos meses foi mais sutil, com uma chance levemente maior de ocorrência de encalhes no mês de setembro. Os efeitos do mês de agosto e da área 20. 25o S são dados pelo intercepto. As previsões dos modelos foram demonstradas em gráficos (Figura 2). Para melhor visualização desses gráficos foi adicionado um pequeno ruído ao valor dos pontos de ausência e presença de encalhes, visando minimizar a concentração de pontos em uma mesma região da figura.
Tabela 4: Razão de chances estimadas através da exponenciação dos coeficientes do modelo linear generalizado com distribuição binomial que incluiu o Mês, Ano e Área como covariáveis que explicam a variação da presença ou ausência de encalhes nos trechos da costa ao longo da temporada reprodutiva da baleia jubarte entre 2003 e 2011. Os valores de latitude para cada área correspondem à valores centrais.
Coeficiente Estimativa IC – 95% IC + 95% Intercepto 0,00 0,00 0,00 Ano 1,25 1,13 1,38 Área (19.75°S) 9,64 2,26 67,27 Área (19.25°S) 6,21 1,40 44,06 Área (18.75°S) 12,52 2,99 86,85 Área (18.25°S) 18,04 4,36 124,68 Área (17.75°S) 40,61 9,78 283,03 Área (17.25°S) 8,39 1,95 58,80 Área (16.75°S) 2,19 0,39 16,92 Área (16.25°S) 12,52 2,99 86,85 Área (15.75°S) 1,00 0,11 8,92 Mês (Julho) 0,35 0,16 0,73 Mês (Novembro) 0,05 0,01 0,15 Mês (Outubro) 0,41 0,19 0,85 Mês (Setembro) 1,06 0,53 2,13
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Figura 2: Previsões dos modelos estimadas através do modelo linear generalizado com distribuição binomial que incluiu o Mês, Ano e Área como covariáveis que explicam a variação da presença ou ausência de encalhes nos trechos da costa ao longo da temporada reprodutiva da baleia jubarte entre 2003 e 2011. Pontos agrupados em torno do valor 0 correspondem a registros de ausência de encalhes, enquanto pontos agrupados em torno do valor 1 correspondem a registros de presença de encalhes. Os eixos “x” correspondem ao ano, mês e latitude nos respectivos gráficos.
DISCUSSÃO
Os resultados mostraram que as variáveis Ano, Mês e Área foram importantes para explicar a variação dos encalhes de baleias jubarte do Banco dos Abrolhos, como demonstrado pelo melhor modelo, indicado pelo menor AIC. Esse tipo de modelo também foi utilizado para explicar variações nos encalhes de pinípedes no sul do Brasil, utilizando as mesmas variáveis (KINAS et al., 2005). O segundo melhor modelo, que incluiu não só o Ano, Mês e Área como variáveis, mas também a Abundância de Baleias, não obteve suporte devido à diferença do delta AIC maior que 2. Porém, isso não descarta totalmente o efeito da Abundância de baleias, pois a diferença de delta AIC observada foi pequena (2.12), indicando alguma plausibilidade também nesse modelo.
40 No entanto, o efeito da Abundância de Baleias foi sutil, explicando pouco da variação encontrada nos dados. O modelo que incluiu somente o Ano e o Mês teve alto AIC e delta AIC, indicando que essas variáveis sozinhas não explicam com fidedignidade a presença ou ausência de encalhes no Banco dos Abrolhos.
O fato da covariável Abundância de Baleias não ter sido inclusa no melhor modelo pode estar relacionado à ocorrência de homogeneidade nesses dados. Isso porque no Banco dos Abrolhos são identificadas duas regiões com abundâncias distintas: uma que compreende os estratos C, D e E e outra que compreende apenas a parte sul do estrato C, que não possui adjacência com os estratos D e E, como observado na Figura 1. Como os estratos D e E encontram-se mais distantes da costa, há possibilidade de que as carcaças de animais que morrem nesses locais não consigam chegar ao litoral. Isso porque elas teriam que percorrer uma grande distância para chegar a encalhar, ficando expostas por mais tempo à processos de decomposição ou ao consumo por outros organismos, podendo se desintegrar ou afundar nesse período. Peltier (2012) indica uma relação inversa entre a distância da costa e o descobrimento de carcaças. Sendo assim, é provável que a grande maioria das carcaças encontradas na região dos Abrolhos seja proveniente do estrato C. Assim, existiria apenas um valor de abundância para todos os trechos da costa, comprometendo a eficácia da variável.
Já o teste de razão de verossimilhança entre os modelos com as três variáveis e os modelos aninhados indicou todas as três variáveis como sendo importantes em explicar a variação dos dados. Se o resultado desse teste não fosse significativo para dois determinados modelos, haveria igualdade nos modelos, ou seja, a variável investigada não seria de grande importância para explicar os dados e poderia ser descartada.
O fato da região de Caravelas e municípios ao norte dessa região terem maior influência na chance de ocorrência de encalhes, em um dado mês, pode estar relacionado à presença da sede do Instituto Baleia Jubarte no local. Provavelmente, as informações acerca de encalhes chegam com maior facilidade ao Instituto em regiões onde o mesmo está mais presente. Em locais afastados, a única maneira dos moradores comunicarem o encalhe é por telefone, o que muitas vezes pode não acontecer. Da mesma forma, há chance das campanhas informativas de encalhes atingirem os moradores de Caravelas com mais intensidade, deixando a população melhor instruída