RESULTADOS E DISCUSSÃO

Verificou-se que, independente das combinações de temperaturas empregadas, foram constatados quatro instares no desenvolvimento do pulgão. Em relação ao primeiro instar, observou-se redução significativa na duração desse parâmetro com o aumento das temperaturas. Ao se utilizar 11°/21°C (média 16°C), o tempo gasto foi três vezes maior do que a 26/30°C (média 28°C) (Tabela 1). A duração verificada a 11°/21°C assemelhou-se à obtida por Xia, Werf e Rabbinge (1999), que foi de 3,5 dias para ninfas de A. gossypii criadas a 15°C, em algodoeiro. Empregando-se as condições de temperaturas 26/30°C, a duração média foi de 1,0 dia, próxima à constatada por Aldyhim e Khalil (1983), em plantas de abóbora e por Xia, Werf e Rabbinge (1999), em algodoeiro, a 30°C, e por Leite et al. (2008), em abóbora cultivar Caserta, a 27°C. A maior duração do primeiro instar a 11°/21°C pode ser devido à proximidade da temperatura da escotofase com o limiar de desenvolvimento para esse instar que, segundo Xia, Werf e Rabbinge (1999), é de 8,2°C e decresce sucessivamente para os demais instares, demonstrando maior sensibilidade das ninfas nesse estádio em relação a temperaturas mais baixas.

Para o segundo instar, a duração na combinação de temperaturas 11°/21°C foi cerca de duas vezes superior à observada a 26°/30°C. As durações desse estádio diferiram significativamente entre si, para todas as combinações de temperatura (Tabela 1). Aldyhim e Khalil (1983) e Soglia et al. (2002) verificaram, em plantas de abóbora e em crisântemo, respectivamente, duração de 3,4 dias, à temperatura constante de 15ºC. Esses resultados são superiores aos observados no presente estudo, em que a maior duração observada na combinação 11º/21ºC foi de 2 dias. As durações médias a 18°/24°C (média 21°C) e a 26°/30°C assemelharam-se às observadas por Kocourek et al. (1994) a

20° e a 25°C, respectivamente (1,6 dia e 1,0 dia), em plantas de pepino cultivar Sandra. Leite et al. (2008) observaram um tempo mediano de vida de três dias, a 30°C, que é o triplo do observado neste estudo, a 26°/30°C. Isso sugere que as temperaturas flutuantes de 26/30°C favorecem o desenvolvimento dos afídeos, não causando os efeitos deletérios verificados nas temperaturas extremas constantes (CAMPBELL et al., 1974; DAVIS; RADCLIFFE; RAGSDALE, 2006).

Tabela 1 Duração média, em dias (±EP), dos instares de Aphis gossypii, em quatro combinações de temperaturas noturno-diurnas e fotofase de 12 horas.

Instares Temperaturas

noturnas/diurnas

(ºC) Primeiro Segundo Terceiro Quarto 11/21 3,0±0,04a (60) 2,0±0,03a (58) 2,1±0,05a (58) 2,5±0,07a (57) 18/24 2,1±0,04b (60) 1,8±0,05b (60) 1,9±0,07b (59) 1,9±0,07b (59) 21/27 1,8±0,05c (59) 1,2±0,05c (59) 1,0±0,01c (59) 1,2±0,05c (59) 26/30 1,0±0,01d (60) 1,0±0,00d (60) 1,0±0,0c (60) 1,3±0,06c (60) Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si, pelo teste de Kruskal- Wallis, a 5% de significância. Valores entre parênteses indicam o número de observações.

A duração do terceiro instar decresceu com o aumento das temperaturas, variando de 2,1 a 1,0 dia. Nas temperaturas 21°/27°C (média 24°C) e 26°/30°C, as durações foram iguais. A 11º/21°C, esse instar durou de 2,1 dias, menor do que a observada por Soglia et al. (2002), em crisântemo, de 3,2 dias, a 15°C. Porém, o resultado obtido nessas temperaturas foi mais próximo ao obtido por Leite et al. (2008), que observaram duração de 2,0 dias, em plantas de abóbora, a

18°C. Nas combinações 21°/27°C e 26°/30°C, as durações foram próximas às verificadas por Kocourek et al. (1994), em plantas de pepino cultivar Sandra, a 25°C e a 30°C.

Para ninfas de quarto instar também foi observado um decréscimo na duração dos estádios, à medida que se utilizaram temperaturas mais elevadas e durações semelhantes nas combinações de temperaturas 21°/27°C e 26°/30°C (Tabela 1). A duração desse instar, obtida no presente estudo, foi menor do que as observadas por Xia, Werf e Rabbinge (1999), em algodoeiro e por Soglia et al. (2002), em crisântemo, ambas a 15°C. Steenis e El-Khawass (1995), utilizando plantas de pepino cultivar Sporu, verificaram durações menores nas temperaturas constantes 20°, 25° e 30°C, que foram de 1,1; 0,8 e 0,9 dias, respectivamente, em relação às demais temperaturas flutuantes observadas para a cultivar Caipira, neste estudo. Esse fato também pode ser verificado para os demais instares, sugerindo que, nas temperaturas mais baixas, a flutuação das mesmas acelera o desenvolvimento, enquanto, nas temperaturas mais altas, há uma desaceleração do desenvolvimento, quando comparados aos observados em temperaturas constantes.

Considerando a fase ninfal de A. gossypii, a combinação de temperaturas flutuantes 11º/21°C proporcionou duração de 9,6 dias, sendo mais que o dobro da duração a 26°/30°C, que foi de 4,3 dias. Houve diferença significativa no tempo necessário para o desenvolvimento do inseto até atingir a fase adulta, em todas as combinações de temperatura (Tabela 2). A duração proporcionada pelas temperaturas flutuantes 11°/21°C foi inferior às obtidas por Soglia et al. (2002), em plantas de crisântemo e por Kersting, Satar e Uygun (1999) e Xia, Werf e Rabbinge (1999), em plantas de algodão. Porém, foi semelhante à observada por Aldyhim e Khalil (1983), a 15°C (10 dias), em abóbora. As durações obtidas nas demais temperaturas flutuantes foram maiores do que as observadas nas temperaturas constantes correspondentes por Steenis e El-Khawass (1995), nas

cultivares de pepino Sporu e Aramon. Verifica-se, na maioria dos casos, tendência de diminuição na duração da fase ninfal a 11°/21°C e um discreto aumento para 18°/24°, 21°/27° e 26°/30°C, quando comparadas às obtidas em temperaturas constantes, confirmando as observações de Bryant, Bale e Thomas (1999).

Tabela 2 Duração média, em dias (±EP), da fase de ninfa, da longevidade e do ciclo biológico de Aphis gossypii, em quatro combinações de temperaturas noturno- diurnas e fotofase de 12 horas.

Temperaturas

noturnas/diurnas (ºC) Fase de ninfa Longevidade Ciclo biológico 11/21 9,6±0,07a (57) 57,0±1,72a (57) 66,6±1,72a (57) 18/24 7,6±0,08b (59) 16,5±0,72d (59) 24,2±0,07d (59) 21/27 5,2±0,05c (59) 31,2±0,60b (59) 36,4±0,06b (59) 26/30 4,3±0,06d (60) 25,9±0,36c (60) 30,2±0,36c (60) Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si, pelo teste de Kruskal- Wallis, a 5% de significância. Valores entre parênteses indicam o número de observações.

A maior longevidade de A. gossypii foi verificada na combinação de temperaturas 11°/21°C (Tabela 2). Nessas temperaturas, os adultos sobreviveram por 40,5; 25,8 e 31,1 dias a mais do que os mantidos a 18°/24°, 21°/27° e 26°/30°C, respectivamente. A longevidade constatada a 11°/21°C (57 dias) foi superior às observadas por Aldyhim e Khalil (1983), em plantas de abóbora e por Kersting, Satar e Uygun (1999) e Xia, Werf e Rabbinge (1999), em algodoeiro, que foram de 25,5; 25,4 e 39,7 dias, respectivamente, à

temperatura constante de 15°C. As longevidades observadas a 21°/27°C e 26°/30°C foram superiores às observadas por Steenis e El-Khawass (1995), em plantas de pepino cultivar Sporu, a 25° e 30°C, respectivamente. Assim, verifica-se que, quando comparadas às temperaturas constantes, de maneira geral, as temperaturas flutuantes proporcionaram maiores longevidades em todas as combinações noturnas e diurnas, favorecendo os afídeos. Segundo Kocourek et al. (1994), o fato de apresentarem as maiores longevidades em temperaturas baixas pode habilitar fêmeas a sobreviverem, durante o inverno, em casas de vegetação não aquecidas. Nesse contexto, como as temperaturas flutuantes permitiram maior longevidade e estas são condições mais próximas das reais, a sobrevivência desses indivíduos em campo ou em ambientes protegidos em épocas mais frias pode estar sendo subestimado nos estudos feitos sob temperaturas constantes.

Observou-se, ainda, que a longevidade na combinação de temperaturas 18°/24°C foi inferior àquelas obtidas a 21°/27°C e 26°/30°C (Tabela 2). Esse fato também foi observado por Kocourek et al. (1994), em plantas de pepino, que obtiveram longevidades de 40,3; 33,6, 18,9; 28,0 e 27,1 dias para 10°, 17°, 20°, 25° e 30°C, respectivamente e por Kersting, Satar e Uygun (1999), em plantas de algodão, com durações de 39,7; 19,5; 23,1 e 16,8 dias, para 15°, 20°, 25° e 30°C, respectivamente. Assim, para ambos os autores, a temperatura constante de 20°C proporcionou longevidade aquém da esperada, o que ocorreu também no presente estudo, para as temperaturas flutuantes de 18°/24°C. Estudos fisiológicos e ecológicos sobre esses insetos devem ser feitos nessa faixa de temperatura para elucidar as razões desse fato.

A duração do ciclo biológico dos afídeos variou de 66,6 a 24,2 dias. De forma geral, diminuiu com o incremento das temperaturas, porém, na combinação 18°/24°C, a duração foi inferior às demais, em consequência da

curta longevidade (Tabela 2). Verificou-se que, quando submetido a 26°/30°C, a duração do ciclo biológico de A. gossypii foi de 30,2 dias, praticamente o dobro da observada por Steenis e El-Khawass (1995) em plantas de pepino, a 30°C. Leite at al. (2008), a 27°C, verificaram duração de 16,02 dias, em plantas de abóbora. Esse fato confirma as observações de Beck (1983) sobre a influência dos termoperíodos sobre o desenvolvimento dos insetos que é vantajosa para os mesmos, permitindo que permaneçam por mais tempo no ambiente.

No período pré-reprodutivo, as durações médias variaram de 0,2 a 0,3 dias, sendo semelhantes nas quatro combinações de temperaturas estudadas (Tabela 3). Durações maiores para esse período foram observadas por Kocourek et al. (1994), em plantas de pepino, por Aldyhim e Khalil (1983), em plantas de abóbora e por Xia, Werf e Rabbinge (1999), em algodoeiro, em todas as temperaturas constantes correspondentes às médias das temperaturas flutuantes utilizadas neste estudo. Durações mais próximas das obtidas neste estudo foram observadas apenas por Steenis e El-Khawass (1995), que verificaram 0,5 e 0,3 dias para o período pré-reprodutivo, nas temperaturas constantes de 25° e 30°C, respectivamente. Isso sugere que a flutuação das temperaturas favoreceu também a reprodução, diminuindo o período pré-reprodutivo, provavelmente devido à maior semelhança com as condições naturais do ambiente.

A maior duração do período reprodutivo foi de 22,9 dias, verificada a 11°/21°C. Nas temperaturas 18°/24°C e 21°/27°C, observaram-se as menores durações desse período, que foram semelhantes entre si, sendo de 14,5 e 13,6 dias, respectivamente. A 26°/30°C, a duração foi intermediária às observadas nas demais temperaturas (Tabela 3). A duração a 11°/21°C foi similar à obtida por Aldyhim e Khalil (1983), a 15°C, em plantas de abóbora, que foi de 22,1 dias. Nas temperaturas flutuantes de 26°/30°C, a duração foi maior do que as observadas por Leite et al. (2008), a 27°C, e por Steenis e El-Khawass (1995), a

30°C, que foi de cerca de 10,4 dias, para ambos. O período reprodutivo nas temperaturas flutuantes mais baixas foi próximo ao obtido por outros autores sob temperaturas constantes, porém, nas demais se verificou pequeno aumento.

Tabela 3 Duração média, em dias (±EP), dos períodos pré-reprodutivo, reprodutivo e pós-reprodutivo de Aphis gossypii, em quatro combinações de temperaturas noturno-diurnas e fotofase de 12 horas.

Períodos Temperaturas

noturnas/diurnas (ºC) _{Pré-reprodutivo Reprodutivo Pós-reprodutivo}

11/21 0,3±0,07a (57) 22,9±0,54a (57) 33,8±1,52a (57) 18/24 0,3±0,07a (59) 14,5±0,62c (59) 1,7±0,36d (59) 21/27 0,2±0,05a (59) 13,6±0,25c (59) 17,5±0,61b (59) 26/30 0,3±0,05a (60) 15,6±0,36b (60) 10,0±0,43c (60) Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si, pelo teste de Kruskal- Wallis, a 5% de significância. Valores entre parênteses indicam o número de observações.

O período pós-reprodutivo de A. gossypii a 11°/21°C foi aproximadamente o dobro e o triplo dos verificados a 21°/27°C e 26°/30°C, respectivamente. Similar ao ocorrido na longevidade, as temperaturas 18°/24°C provocaram uma redução nesse período e mais estudos devem ser feitos para elucidar as razões desse fato (Tabela 3). Na combinação de temperaturas 11°/21°C, o período foi duas vezes maior que o observado por Leite et al. (2008), a 18°C. A duração do período pós-reprodutivo nas temperaturas testadas foi, de forma geral, mais elevada do que as observadas por Steenis e El-Khawass (1995), em pepino e por Aldyhim e Khalil (1983) e Leite et al. (2008), em plantas de abóbora, todos utilizando temperaturas constantes.

Quanto às fecundidades diárias, constataram-se 3,50 e 3,76 ninfas para 11°/21° e 18°/24°C, respectivamente, que foram semelhantes entre si e praticamente a metade do observado nas demais temperaturas, que foram 6,71 e 6,47 ninfas, a 21°/27° e 26°/30°C, respectivamente, e também semelhantes entre si (Tabela 4). Embora os pulgões mantidos nas temperaturas 18°/24°C tenham apresentado redução na longevidade e no total de descendentes, a fecundidade diária não foi afetada. As fecundidades diárias obtidas a 11°/21° e a 18°/24°C foram próximas às verificadas por Leite et al. (2008) em plantas de abóbora, na temperatura constante de 21°C, que foi de 3,67 ninfas. Resultados semelhantes aos constatados nas temperaturas flutuantes de 21°/27°C e 26°/30°C foram relatados por Steenis e El-Khawass (1995), quando avaliaram os aspectos biológicos de A. gossypii em plantas de pepino, sendo a fecundidade diária igual a 6,7 ninfas, a 30°C.

Tabela 4 Número médio total e diário de ninfas (± EP) produzidas por Aphis gossypii em quatro combinações de temperaturas noturno-diurnas e fotofase de 12 horas.

Número de ninfas Temperaturas noturnas/diurnas (ºC) _{Diário Total} 11/21 3,50±0,07b (57) 78,58±1,51c (57) 18/24 3,76±0,12b (59) 51,51±1,31d (59) 21/27 6,71±0,09a (59) 90,44±1,64b (59) 26/30 6,47±0,10a (60) 99,22±1,51a (60) Valor-p <0,0001 <0,0001

Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si, pelo teste de Tukey, a 5% de significância. Valores entre parênteses indicam o número de observações.

A fecundidade total dos afídeos observada a 26°/30°C foi de 99,22 ninfas. De forma geral, houve um aumento na produção de ninfas com o incremento das temperaturas, exceto para a combinação 18°/24°C (51,51 ninfas) (Tabela 4). Fato semelhante foi observado por Leite et al. (2008) que obtiveram 17,53; 53,00; 73,66 e 55,45 ninfas, respectivamente, nas temperaturas 18°, 21°, 24° e 30°C, em plantas de abóbora. Esses autores verificaram redução na fecundidade total na temperatura constante de 20°C, da mesma forma que o observado neste estudo, nas temperaturas flutuantes de 18°/24°C. Porém, não foi possível elucidar o motivo dessa redução em ambos os experimentos. Para os demais tratamentos, a fecundidade foi superior à observada em temperaturas constantes correspondentes às médias das flutuantes por Kocourek et al. (1994), Leite et al. (2008) e Steenis e El-Khawass (1995). Cabe ressaltar que, a 26°/30°C, os pulgões produziram, em média, 23,12 e 29,42 ninfas a mais, na comparação com os resultados relatados por Kocourek et al. (1994) e Steenis e El-Khawass (1995), em plantas de pepino, a 30°C. Isso confirma a influência dos termoperíodos sobre A. gossypii, aumentando a produção de ninfas, quando comparada à obtidas por outros autores, em temperaturas constantes.

A viabilidade das ninfas nos respectivos instares e na fase ninfal total não foi afetada pelas temperaturas, variando de 95% a 100% (Tabela 5). Esses resultados diferiram dos obtidos por Steenis e El-Khawass (1995), os quais relataram que A. gossypii criado em plantas de pepino apresentou mortalidade das formas imaturas entre 18,4% e 24,5%, sendo significativamente maior no primeiro instar. É importante ressaltar que, nas temperaturas flutuantes, não foi verificado efeito deletério de temperaturas mais elevadas, como observado por Leite et al. (2008), trabalhando com A. gossypii em plantas de abóbora, à temperatura constante de 30°C. Estes autores constataram que apenas 31,7% das ninfas atingiram a fase adulta e que menos de um terço delas produziu descendentes. Fato semelhante foi observado por Kersting, Satar e Uygun

(1999), em algodoeiro, os quais, quando mantiveram as ninfas a 35°C, constataram a mortalidade de todas elas. Contudo, ao empregarem as temperaturas flutuantes 30°/35°C, os mesmos autores observaram que 83% das ninfas atingiram a fase adulta. Este fato corrobora o verificado em temperaturas flutuantes no presente estudo, confirmando as observações de Torres, Musolin e Zanuncio (2002) de que as condições de temperaturas flutuantes podem produzir modelos mais realísticos das condições de campo.

Tabela 5 Viabilidade (%) dos instares e da fase ninfal de Aphis gossypii em quatro combinações de temperaturas noturno-diurnas e fotoperíodo de 12 horas.

Instares Fase Temperaturas

noturnas/diurnas (ºC) _{Primeiro Segundo Terceiro Quarto ninfal}

11/21 100,0a (60) 97,0a (60) 100,0a (58) 98,0a (58) 95,0a (60) 18/24 100,0a (60) 100,0a (60) 98,0a (60) 100,0a (59) 98,0a (60) 21/27 98,0a (60) 100,0a (59) 100,0a (59) 100,0a (59) 98,0a (60) 26/30 100,0a (60) 100,0a (60) 100,0a (60) 100,0a (60) 100,0a (60) Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si, pelo teste de CMP, a 5% de significância. Valores entre parênteses indicam o número de observações.

Assim, considera-se que a combinação 26°/30°C foi a faixa de temperatura ótima para o desenvolvimento e a reprodução de A. gossypii, uma vez que proporcionou menor tempo de desenvolvimento e maior produção diária e total de ninfas. Conforme Kersting, Satar e Uygun (1999), o menor tempo de desenvolvimento e a maior porcentagem de reprodução indicam que a colônia de afídeos utilizada apresenta potencial para aumentar rapidamente a densidade populacional nos cultivos durante a estação quente.

4 CONCLUSÕES

As combinações de temperaturas afetam a duração dos instares, a fase ninfal, a longevidade e o ciclo biológico de A. gossypii, criado em folhas de pepino, cultivar Caipira.

A duração dos instares, a fase ninfal, a longevidade e o ciclo biológico de A. gossypii diminuem com o aumento das temperaturas.

O aumento das temperaturas reduz os períodos reprodutivo e pós- reprodutivo de A. gossypii.

As temperaturas flutuantes não influenciam a viabilidade dos instares e da fase ninfal de A. gossypii.

As combinações de temperaturas flutuantes utilizadas não causam efeitos deletérios no desenvolvimento de todas as fases de A. gossypii.

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