Introdução
Beija-flores (Apodiformes: Trochilidae) são aves exclusivamente neotropicais, atualmente distribuídas em cerca de 100 gêneros e 300 espécies (Tiebout III 1993, mas veja Mayr 2004). No Brasil, há 38 gêneros e 86 espécies (Grantsau 1989). Apesar da Mata Atlântica do sudeste brasileiro abrigar cerca de 30 espécies de beija-flores (Grantsau 1989), dados sobre suas interações mutualísticas com as flores são ainda limitados. Estudos precursores sobre beija-flores e suas flores em Mata Atlântica foram realizados por Snow & Teixeira (1982) e Snow & Snow (1986); porém, o curto tempo de observação nesses estudos, de certa forma, limita as conclusões (Buzato et al. 2000). As interações entre beija-flores e as flores ornitófilas de diversas comunidades foram estudadas posteriormente por Fischer (1994), Sazima et al. (1995, 1996), Araujo (1996), Buzato et al. (2000) e Machado & Semir (2006). Entretanto, poucos são os estudos que enfocam flores não-ornitófilas (ornitofilia sensu Faegri & van der Pijl 1980), isto é, flores utilizadas como recurso e não adaptadas aparentemente à polinização pelos beija-flores e sua importância para estas aves, principalmente no Brasil (em comunidades por Araujo 1996, Araujo & Sazima 2003, estudos de caso como em Wolff et al. 2003, Rocca & Sazima 2006).
É surpreendente como tantas espécies de beija-flores cujo potencial de forrageamento ou cujos nichos se sobreponham extensivamente, podem coexistir temporalmente (Feinsinger 1976), uma vez que em uma comunidade de beija-flores, as espécies podem utilizar em um mesmo habitat, o mesmo tipo de recurso floral e em horários semelhantes, os quais formam três dimensões facilmente partilháveis, nesta ordem, entre os animais (Schoener 1986). Mas, restrições intrínsecas de cada espécie de beija-flor limitam o seu papel dentro da comunidade, como o formato e o tamanho do bico, a massa corporal, o comprimento e a área da asa, influenciando a partilha do recurso alimentar entre os beija-flores de uma comunidade (Feinsinger & Colwell 1978). Além disto, padrões temporais de sua atividade, preferências por determinados micro-habitats, correspondência morfológica entre bico e flor e preferência por certos tipos de néctar (composição, concentração e volume), assim como as interações agonísticas entre as espécies de beija-flores (Wolf et al. 1976), moldam a composição e a dinâmica da comunidade destas aves em um determinado local (Feinsinger & Colwell 1978). Ao lado dos beija-flores, outros grupos de aves também são conhecidos por utilizarem néctar em sua alimentação. Comparadas aos beija-flores, estas outras aves que visitam flores na região neotropical exibem de baixo a moderado grau de especialização ao hábito nectarívoro e são freqüentemente
consideradas como parasitas de sistemas de polinização de beija-flores e suas flores (Stiles 1981). Dentre os Passeriformes, na família Emberizidae, a subfamília Coerebinae e Thraupinae são formadas por espécies cuja alimentação é variada, mas na qual o néctar é um componente importante (Sick 1997). Cambacicas, sanhaços e saíras são freqüentemente observados visitando legitimamente ou pilhando flores (Sick 1997). Porém, a cambacica, Coereba flaveola, conhecida pelo hábito de pilhar as flores na base da corola, atua como polinizadora de algumas espécies ornitófilas (Snow & Snow 1971, Feinsinger et al. 1979, Steiner 1979, Neill 1987, Sazima et al. 1993, Sazima & Sazima 1999).
Os objetivos deste capítulo foram: caracterizar a avifauna que utiliza recursos florais ao longo do ano em uma área de Mata Atlântica de encosta; determinar a estratificação vertical dessas espécies de visitantes na comunidade; determinar a estratégia de forrageamento de cada espécie de ave e determinar e comparar o tipo de recurso floral utilizado por cada espécie de ave.
Material e Métodos
O presente estudo foi desenvolvido no Núcleo Sete Barras do Parque Estadual Carlos Botelho (PECB), no município de Sete Barras, São Paulo, a cerca de 100 m de altitude (para a descrição da área, vide item Área de estudo na página 5), durante os meses de janeiro de 2003 a fevereiro de 2005 e maio-junho de 2005.
Registros visuais das aves foram realizados por observação direta ou com auxílio de binóculo (10 x 24) ao percorrer as trilhas entre as sub-parcelas (cerca de 1.500 m) da área demarcada pelo Projeto “Parcelas Permanentes”, juntamente com a Trilha da Figueira e a Trilha do Rio (cerca de 1500 m) próximas à base do Núcleo Sete Barras e mais 10 km da Serra da Macaca pela rodovia estadual que atravessa o parque.
Tais trilhas foram percorridas mensalmente em diferentes horários e em diferentes freqüências. Para cada espécie em flor utilizada pelas aves ou que produzisse néctar e cuja morfologia possibilitasse a visitação por aves foram também realizadas observações focais mensais (com duração mínima de 90 minutos e máxima de 280 minutos) sobre os visitantes florais em diferentes horários da antese, observando adicionalmente indivíduos de uma mesma espécie em diferentes estratos da floresta pelo fato de poderem
atrair avifauna diferente. Indivíduos floridos de mais fácil acesso, maior abundância de flores e próximos a outras plantas em flor e que também pudessem ser visitados foram priorizados.
Além de percorrer as trilhas e de fazer observações focais, 20 árvores que possuíam flores ou estavam próximas a plantas que produziam flores visitadas por aves foram preparadas para serem escaladas com auxílio de equipamento de escalada esportiva adaptado à escalada de árvores (modificado de Perry & Williams 1981, Whitacre 1981), de modo que mensalmente de uma a cinco árvores serviram de pontos de observação no dossel (de 20 a 30 m de altura). A partir dali, observações focais foram realizadas e também registros visuais ocasionais durante o trabalho técnico de escalada e de manipulação de flores (Capítulo 1).
Durante observações sobre o comportamento de forrageamento foram anotados data e horário, altura na estratificação vertical, espécie de ave, número de indivíduos e tipo de forrageamento (caçando insetos ou em visita a flor de determinada espécie). A identificação das aves foi feita com auxílio de guias ilustrados (Grantsau 1989, Sick 1997), sendo que as espécies de aves que apresentam dimorfismo sexual conspícuo foram registradas de acordo (machos e fêmeas ou juvenis). Quando em visita a flores foram registrados os tipos de visita (legítima, quando a flor era visitada pela entrada do tubo da corola, ou ilegítima, quando o visitante fazia ou se utilizava de furos na corola para a tomada de néctar), comportamento durante a visita, o número de flores utilizado por visita de cada espécie de ave e identificação ou fotografia da espécie de flor visitada. Material testemunho das espécies de flores estudadas foi depositado no Herbário da Universidade Estadual de Campinas (UEC).
Espécies de aves foram agrupadas de acordo com as espécies de flores que visitaram (presença ou ausência), utilizando-se o coeficiente de similaridade de Jaccard e médias de grupo como método de ligação entre os grupos (cf. Ludwig & Reynolds 1988).
Resultados
Treze espécies de beija-flores foram avistadas na área de estudo (Tabela 2.1), não somente dentro da mata, mas também em áreas de borda e em áreas secundárias. Apenas três das espécies de beija-flores foram avistadas praticamente durante todo o período de estudo, sendo elas Ramphodon naevius, Thalurania
dezembro. As outras dez espécies de beija-flores foram registradas apenas durante alguns meses ao longo do ano (Figura 2.2). Apenas três espécies são representantes da família Phaethornithinae (23% do total de espécies de beija-flores), sendo de cores pardas e de grande comprimento total (12,4 a 15,8 cm). Outras dez espécies de beija-flores são da família Trochilinae, mais coloridoa e são de tamanho menor (7,6 a 11,7 cm), à exceção de Aphantochroa cirrhochloris e Melanotrochilus fuscus que apresentam comprimento total (12,0 e 12,8 mm, respectivamente) similar ao dos Phaethornithinae (Tabela 2.1).
Além dos beija-flores, outras nove espécies de aves dentre passeriformes e não-passeriformes, foram registradas apenas quando em visita a flores (Tabela 2.1), em épocas bem definidas entre maio e agosto e em janeiro (Figura 2.2). Essas aves possuem porte variado (de 10,8 a 27,0 cm) e dieta generalista, com destaque para o uso de néctar por várias espécies e, principalmente, de frutos (Tabela 2.1).
As duas espécies de beija-flores do gênero Phaethornis registradas na área foram avistadas apenas no sub-bosque e na borda da mata, enquanto os beija-flores R. naevius e T. glaucopis foram avistados no sub- bosque e também no dossel (Figura 2.3), além de áreas de borda e em mata secundária. As demais espécies de aves, tanto de Trochilidae quanto de outras famílias, foram avistadas na mata apenas no dossel ou em áreas secundárias ou de borda (Figura 2.3).
Beija-flores foram avistados mais freqüentemente visitando flores nos meses do meio do ano (maio a julho e setembro no Ano I e abril a julho e setembro no Ano II) e forragearam mais por insetos durante os meses do final do ano (novembro a janeiro no Ano I e de outubro a novembro no Ano II, Figura 2.3).
Ramphodon naevius visitou na mesma linha-de-captura (sensu Feinsinger & Colwell 1978) várias espécies,
muitas vezes vocalizando intensamente durante o trajeto, visitando espécies em diferentes estratos em uma mesma ronda (p.ex, indivíduo de V. phillipocoburgii a um metro de altura em uma árvore caída em uma clareira e indivíduos de 15 a 25 m de altura no dossel) ou mantendo territórios quando a densidade de flores era alta (em árvores de S. passifloroides no início da florada, em manchas de Heliconia sp. e da espécie exótica e invasora Musa ornata, estas duas mais comuns em borda de mata e em áreas secundárias).
Phaethornis squalidus e T. glaucopis fêmea foram observados visitando diversas flores em linhas-de-captura
e também dentro de territórios mantidos principalmente pelo macho de T. glaucopis. Outras espécies de beija- flores mantiveram territórios em épocas e em espécies de flores bem definidas, como Lophornis chalybea,
cyanus macho, respectivamente em S. passifloroides, Tabebuia serratifolia, Schwartzia brasiliensis, Fuchsia regia e na espécie exótica e invasora Crocosmia x crocosmaeflora, as duas últimas apenas na borda da mata e
em áreas secundárias. Melanotrochilus fuscus foi mais avistado capturando insetos em vôo. As demais espécies de beija-flores foram avistadas apenas uma ou várias vezes durante um único dia.
Dentre as aves que pousam e visitam flores, a maioria das espécies tem hábito de viver em casais, como Chlorophanes spiza, ou em pequenos grupos, como Orthogonis chloricterus e Cacicus haemorrhous, podendo esta última formar bandos maiores (Tabela 2.1). O forrageamento em casais ou em pequenos bandos resultou em um número muito grande de flores visitadas durante uma única visita à planta, explorando partes variadas da copa e praticamente todas as flores disponíveis. Aves que pousam tentam fazer visitas ilegítimas (pilhagem) a botões florais de Psittacanthus dichrous e a Spirotheca passifloroides freqüentemente, enquanto beija-flores foram avistados visitando praticamente somente de forma legítima as flores destas espécies.
Thalurania glaucopis utilizou o maior número de espécies de flores à procura de néctar (34 espécies,
70% do total de espécies visitadas), havendo diferenças entre machos e fêmeas (25 espécies visitadas por cada, 52% do total de espécies visitadas) e sobreposição de 44% de espécies visitadas por ambos (Figura 2.5).
Ramphodon naevius visitou um conjunto ligeiramente menor de espécies (31 espécies, 65% do total de
espécies visitadas, Figura 2.5) e, dentre os beija-flores residentes, Phaethornis squalidus visitou a menor variedade de espécies de flores (17 espécies, 35% do total de espécies visitadas, Figura 2.5). Outras espécies de beija-flores utilizaram de uma a sete espécies de plantas, representando de 2% a 15% das espécies visitadas (Figura 2.5). Comparadas aos beija-flores, as aves que pousam visitaram um número muito menor de espécies em flor (Figura 2.5). Dentre essas, a cambacica, Coereba flaveola, visitou maior número de espécies (três espécies, 6% do total de espécies visitadas), seguida pelo guaxe, Cacicus haemorrhous, e pelo pica-pau-de- cabeça-amarela, Celeus flavescens (duas espécies cada, 4% do total de espécies visitadas). As demais aves foram observadas visitando apenas uma das espécies de dossel (Figura 2.5), sendo elas Spirotheca
passifloroides, durante o inverno, Psittacanthus dichrous ou Schwartzia brasiliensis, ambas em flor durante o
verão (Capítulo 1).
Agrupando esses visitantes florais pela similaridade de utilização do recurso (Figura 2.6), R. naevius e a fêmea de T. glaucopis foram os beija-flores residentes que apresentaram maior similaridade, agrupando-se a estas aves, em seqüência, T. glaucopis macho e P. squalidus. Dois outros agrupamentos refletem as espécies
de aves que visitaram apenas as espécies de dossel (Figura 2.6) Spirotheca passifloroides (C. spiza, D.
cayana, O. cristatus e Thraupis sp.) ou Psittacanthus dichrous (E. pectoralis e H. rubica). Porém, não houve
distinção clara entre agrupamentos de aves que pousam e de beija-flores (Figura 2.6).
As aves visitaram espécies com características de néctar muito variadas. A amplitude de variação da média de volume de néctar de flores ornitófilas foi muito grande (de 1,5 a 141,9 l, Tabela 1.2, Capítulo 1), abrangendo os valores médios de espécies não-ornitófilas (Figura 2.7A), à exceção da espécie quiropterófila
Vriesea platynema (220,6 l). Os beija-flores residentes T. glaucopis (machos e fêmeas) e R. naevius visitaram
espécies dentro de uma amplitude maior de volume médio se comparados às demais aves (Figura 2.7B). À exceção de Coereba flaveola que visitou flores com menor volume médio de néctar acumulado em áreas secundárias, aves que pousam visitaram flores que produziram volume médio de néctar acumulado acima de 60 l (Figura 2.7A). Houve também grande variação na concentração média do néctar acumulado pelas espécies de flores visitadas por estas aves, apresentando as flores ornitófilas os valores mais extremos desta variação (de 4,6 a 40,9%, Tabela 1.2, Capítulo 1, Figura 2.7B). A concentração média do néctar de flores não-ornitófilas utilizadas pelas aves ocorreu dentro desta variação (Figura 2.7B), à exceção da psicófila
Calliandra sp. (3,1%). A fêmea de Thalurania glaucopis utilizou a maior amplitude de concentração média
de néctar, seguida pelas espécies de beija-flores A. versicolor e M. fuscus que utilizaram amplitudes muito similares. Com exceção de Coereba flaveola e de Cacicus haemorrhous que visitaram flores que produziram néctar com concentração média relativamente maior, porém apenas em áreas de borda e não no interior da mata, as aves que pousam visitaram flores que produziram néctar com concentrações baixas de açúcares, abaixo de 7% (Figura 2.6B).
Discussão
O número de espécies de beija-flores na área estudada é superior ao registrado para outras áreas de Mata Atlântica (Willis & Oniki 1981, Snow & Teixeira 1982, Snow & Snow 1986, Fischer 1994, Buzato 1995, Sazima et al. 1995). Entretanto, esse número de espécies foi comparável ao estudo de Araujo (1996) na planície litorânea da Mata Atlântica e de estudos na América Central (Snow & Snow 1971, Snow & Snow 1980, Stiles 1981) e na Colômbia (Rosero-Lasprilla 2003), o que sugere que estudos de maior duração e com
métodos combinados (p. ex., observação e captura por redes de neblina, como em Rosero-Lasprilla 2003, observações focais e registros visuais a partir do solo e do dossel, como o presente estudo) podem proporcionar uma amostragem melhor da comunidade de beija-flores de uma área. O número de espécies residentes foi semelhante ao de outras áreas de Mata Atlântica também com poucos beija-flores residentes: duas espécies em área estuarina (Fischer 1994), mais três na planície costeira (Araujo 1996, Sazima et al. 1995) e de quatro (Sazima et al. 1995) a cinco espécies (Machado & Semir 2006) em áreas de altitudes elevadas. A mesma porcentagem de espécies da subfamília Phaethornithinae (23%) foi encontrada na Amazônia colombiana por Rosero-Lasprilla (2003) e 25% nos capões do Pantanal sul-matogrossense por Araujo & Sazima (2003). Porém, esta proporção parece muito variável em diferentes áreas na Mata Atlântica, podendo ser de 40% no litoral sul de São Paulo (Fischer 1994), passando de 36,4% e 13,5% (Buzato et al. 2000) a 9% (Machado & Semir 2006) em diferentes altitudes, possivelmente refletindo a proporção de espécies de flores apropriadas à polinização por estes beija-flores (Araujo & Sazima 2003). Como os Phaethornithinae são típicos trapliners, ou seja, visitam flores em linhas-de-captura (sensu Feinsinger & Colwell 1978), há um número limitado de espécies com este papel ecológico em uma comunidade, habitualmente de duas a quatro espécies (Feinsinger & Colwell 1978), devido a uma possível sobreposição de nicho. Exemplo disso é a substituição de R. naevius como espécie mais comum por P. eurynome em áreas de altitude (Buzato et al.2000).
Uma vez que as aves que pousam foram registradas apenas quando em visita às flores, não é possível concluir se são residentes ou não na área de estudo. Porém, visitas destas aves às flores foram restritas à época de floração das espécies de dossel. Importante notar que as chuvas constantes durante os dias amostrados ao longo da floração das duas espécies de verão devem ter resultado em uma sub-amostragem dos visitantes que, segundo Sazima et al (1993), são de várias espécies em Schwartzia brasiliensis, diversas delas presentes na área de estudo (cf. Pacheco & Fonseca 2002) e algumas observadas visitando Spirotheca passifloroides (ver discussão no Capítulo 3.3). Aliás, algumas dessas aves de dieta generalista são visitantes conhecidos de flores à procura de néctar, como a cambacica, Coereba flaveola (Sazima & Sazima 1999), vários traupíneos (Sazima et al. 1993, Sick 1997) e o guaxe Cacicus haemorrhous (Pizzo, 1996, Agostini et al. 2006), porém, informações sobre visitas a flores para tomar néctar por parte de cotingídeos (no presente estudo) e pica-paus (Rocca et al. 2006) são recentes. A pouca atenção que tem sido dispensada a outras aves nectarívoras nas
florestas da região neotropical e a escassez de estudos sobre flores polinizadas por aves que pousam estaria relacionada às dificuldades de realizar observações na porção mais alta do dossel (Toledo 1977), sendo esta a razão pela qual todos os levantamentos sobre flora ornitófila na região neotropical citados acima são baseados apenas em dados coletados a partir do solo. Esta limitação metodológica deve levar a uma sub-amostragem das aves de uma comunidade, uma vez que o dossel de áreas nos trópicos é considerado o mais complexo dentre qualquer outro tipo de formação florestal (Lowman & Moffet 1993), sendo esperado que espécies polinizadas por aves que pousam sejam comuns em dosséis florestais (Toledo 1977).
Espécies de Phaethornis são consideradas comuns nos estratos mais baixos da floresta (Stiles 1995, Cotton 1998, Rosero-Lasprilla 2003, mas veja Neill 1987, Loiselle 1988, Vicentini & Fischer 1999) e no presente estudo P. squalidus forrageou muito próximo ao solo, sempre de forma tímida e acobertado pela vegetação. A outra espécie do gênero, P. eurynome, foi avistada uma única vez, também no sub-bosque. Estes duas espécies de Phaethornis estão de acordo com a definição de beija-flores de interior de mata (cf. Grantsau 1989, Sick 1997). Outro Phaethornithinae, R. naevius, porém, não se limitou apenas ao estrato mais baixo da floresta, forrageando em todos os estratos. Considerado anteriormente como um típico beija-flor de sub- bosque (Grantsau 1989, Sick 1997, Sazima et al. 1995, Buzato et al. 2000), registros visuais freqüentes desta espécie a partir de pontos de observação no dossel, visitando nos estratos superiores em linhas-de-captura ou em territórios incluindo recursos de flores não-ornitófilas, indicam uma maior versatilidade deste beija-flor, espécie onipresente na comunidade estudada, tanto no tempo quanto no espaço. De mesmo modo, T.
glaucopis utilizou recursos ao longo de toda estratificação vertical. O conjunto destas duas espécies de beija-
flores residentes que utilizam recursos florais no dossel foge do padrão sugerido por Feinsinger & Colwell (1978) de que a comunidade formada por residentes do dossel seria apenas de uma ou duas espécies de bico curto. Outras espécies de beija-flores, comuns em matas secundárias, áreas abertas e jardins, assim como as aves que pousam (Grantsau 1989, Höfling & Camargo 1993, Sick 1997, Develey & Endrigo 2004), foram avistadas na floresta fechada apenas no dossel. De fato, espécies de dossel geralmente são observadas em áreas não-florestadas, porém, poucas destas aves sobreviveriam sem a floresta (Levey & Stiles 1994). Aliado a isto, dentre as espécies de aves que pousam que visitaram flores, todas são conhecidas por utilizarem frutos em sua dieta (Höfling & Camargo 1993, Sick 1997, Develey & Endrigo 2004), com exceção da nectarívora- insetívora Coereba flaveola, que raramente se alimenta de frutos, estes estando muito adocicados e macios (I.
Sazima, com. pess.). Enquanto que a riqueza de aves de interior de mata é predominantemente de insetívoros, os frugívoros e nectarívoros são bem representados no dossel (Loiselle 1988, Levey & Stiles 1994), sendo, então, esperado, segundo Toledo (1977), encontrar estas aves visitando flores neste estrato da floresta.
Apesar do maior número de espécies em flor e de flores disponíveis durante o verão (Capítulo1), beija-flores foram avistados mais freqüentemente visitando flores no inverno e capturando insetos no verão. Esse comportamento pode estar relacionado ao menos com dois fatores típicos do verão. Nos dias chuvosos, há conseqüente diluição do néctar de forma indireta ou direta (Corbet 1990, Aizen 2003) e, por conseqüência, as aves evitariam tomar o néctar diluído. De fato, observações foram interrompidas devido à chuva e canceladas em dias com chuva forte na madrugada ou no início da manhã, após constatação que os beija- flores não visitavam as flores molhadas. Outro fator seria a época de reprodução dos beija-flores, que na maioria das espécies da área ocorre entre outubro e março (Grantsau 1989), havendo necessidade das fêmeas de mudarem para uma dieta mais insetívora, devido à demanda de proteínas pelos filhotes (Stiles 1995, Sick 1997) e pela entrada de jovens nas populações que supostamente teriam inicialmente uma dieta preferencialmente constituída de artrópodes (A.C. Araujo, com pess.). Snow & Snow (1986) em um estudo entre os meses de novembro e dezembro na região da Boracéia, Mata Atlântica, também registraram elevada proporção de atividades de forrageamento por insetos (34% dos registros visuais comparados aos 7 a 11%