REVISTA
PAULISTA
DE
PEDIATRIA
www.rpped.com.br
ARTIGO
ORIGINAL
Efeito
agudo
do
exercício
aeróbio
vigoroso
sobre
o
controle
inibitório
em
adolescentes
Rodrigo
Alberto
Vieira
Browne
a,∗,
Eduardo
Caldas
Costa
a,
Marcelo
Magalhães
Sales
b,
André
Igor
Fonteles
a,
José
Fernando
Vila
Nova
de
Moraes
ce
Jônatas
de
Franc
¸a
Barros
aaUniversidadeFederaldoRioGrandedoNorte(UFRN),Natal,RN,Brasil bUniversidadeCatólicadeBrasília(UCB),Brasília,DF,Brasil
cUniversidadeFederaldoValedoSãoFrancisco(Univasf),Petrolina,PE,Brasil
Recebidoem4deabrilde2015;aceitoem9deagostode2015 DisponívelnaInternetem10denovembrode2015
PALAVRAS-CHAVE Esporte;
Educac¸ãofísica etreinamento; Cognic¸ão;
Func¸ãoexecutiva; Puberdade
Resumo
Objetivo: Verificaroefeitoagudodoexercícioaeróbiovigorososobreocontroleinibitórioem adolescentes.
Métodos: Estudocontroladoerandomizadocomdelineamentocruzado.Vintepúberesforam submetidosaduassessõesde30 minutos:1) sessãoexercícioaeróbiofeito entre65-75%da frequênciacardíacadereserva,comcincominutosparaaquecimento,20minutosna intensi-dadealvoecincominutosdevoltaàcalma;e2)sessãocontroleassistindoadesenhoanimado. Previamenteeapósassessões,otestedeStroopcomputadorizado(Testinpacs®)foiaplicado para avaliaro controleinibitório.Otempo dereac¸ão(ms) eos erroscometidos (n) foram registrados.
Resultados: Otempodereac¸ãodasessãocontrolenãoapresentoudiferenc¸asignificativa.Por outrolado, otempo de reac¸ão dasessão exercíciodiminuiu após aintervenc¸ão (p<0,001). Oserroscometidosnasessãoexercícioforammenoresdoquenasessãocontrole(p=0,011). Adicionalmente,houveassociac¸ãopositivadotempodereac¸ão()dasessãoexercíciocoma idade(r2=0,404;p=0,003).
Conclusões: Oexercícioaeróbiovigorosoparecepromovermelhoriaagudanocontroleinibitório emadolescentes.Oefeitodoexercíciosobreodesempenhodocontroleinibitóriofoiassociado àidadeedemonstrouserreduzidoemfaixasetáriasmaisaltas.
©2015SociedadedePediatriadeSãoPaulo.PublicadoporElsevierEditoraLtda.Esteéumartigo OpenAccesssobalicençaCCBY(https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.pt).
DOIserefereaoartigo:http://dx.doi.org/10.1016/j.rppede.2016.01.005
∗Autorparacorrespondência.
E-mail:rodrigodenatal@gmail.com(R.A.V.Browne).
KEYWORDS Sports;
Physicaleducation andtraining; Cognition;
Executivefunction; Puberty
Acuteeffectofvigorousaerobicexerciseontheinhibitorycontrolinadolescents
Abstract
Objective: Toassesstheacuteeffectofvigorousaerobicexerciseontheinhibitorycontrolin adolescents.
Methods: Controlled, randomized study with crossover design. Twenty pubertal individuals underwent two30-minutesessions:1) aerobicexercisesessionperformedbetween 65%-75% ofheartratereserve,dividedinto5minutesofwarm-up,20minutesatthetargetintensityand 5minutesofcooldown;and2)controlsessionwatchingacartoon.Beforeandafterthe sessi-ons,thecomputerizedStrooptest---TestinpacsTMwasappliedtoevaluatetheinhibitorycontrol. Reactiontime(ms)anderrors(n)wererecorded.
Results: Thecontrolsessionreactiontimeshowednosignificantdifference.Ontheotherhand, thereactiontimeoftheexercisesessiondecreasedaftertheintervention(p<0.001).The num-beroferrorsmadeattheexercisesessionwerelowerthaninthecontrolsession(p=0.011). Additionally,therewasapositiveassociationbetweenreactiontime()oftheexercisesession andage(r2=0.404,p=0.003).
Conclusions: Vigorous aerobic exerciseseems topromote acuteimprovementinthe inhibi-torycontrolinadolescents.Theeffectofexerciseontheinhibitorycontrolperformancewas associatedwithage,showingthatitwasreducedatolderageranges.
©2015SociedadedePediatriadeSãoPaulo.PublishedbyElsevierEditoraLtda.Thisisanopen accessarticleundertheCCBYlicense(https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).
Introduc
¸ão
Ocontroleexecutivo(oufunc¸õesexecutivas)sereferea pro-cessoscognitivosdeumaordemsuperiorque gerenciamo controledeoutrasfunc¸õescognitivasmaisbásicase orien-tamocomportamentoidealparaalcanc¸arcomportamentos dirigidosaobjetivos. Demodogeral, ocontroleexecutivo ésubdividoemcontroleinibitório(CI),memóriade traba-lhoeflexibilidadecognitiva.1OCIéconsideradoodomínio
principaldocontroleexecutivoeumfatordeterminantedo sucessoescolar,umavezquecontrolaaatenc¸ão,o compor-tamento, o pensamento e/ou emoc¸ão parasobrepor uma fortepredisposic¸ãointernaouatrac¸ãoexternaeadaptar-se asituac¸õesconflituosas.1
Atividadesescolaressãoummodelodesolicitac¸ão ambi-ental referente à autonomia e ao controle das func¸ões atencionais, de organizac¸ão e de planejamento, o que demandaumdesempenhoeficientedoCI.2Evidências
apon-tamqueodesenvolvimentodashabilidadesdoCIdurantea infânciapromoveumacrescentecapacidadeparaosucesso nodesenvolvimentodateoriadamente---facilitaareflexão eaaprendizagem---,3bemcomoummelhordesempenhoem
tarefasderaciocíniocontrafactual4eestratégico.5OCI
tam-bémtemsidofortementeassociadoaoníveldeinteligência6
edesempenhoescolar.7
Ambasasregiõesfrontais,corticaisesubcorticais, sub-servemo controleexecutivo.O córtexpré-frontal (CPF)é quedesempenhapapel-chave.8Aumentodaatividade
cere-bral doCPF foi observadodurante a feitura de tarefa do CI(testedeStroop).9O CPFcompreendeumquartoaum
terc¸odocórtexcerebralecontémricasconexões recípro-casconsigomesmo,comoutrasáreascorticaisecomregiões subcorticaiselímbicas.10Odesempenhodocontrole
execu-tivosedesenvolve desdeaprimeira infância,ao longoda adolescência,atéaidadeadulta,11concomitantementecom
asmudanc¸as neuroanatômicas,funcionais12 e deperfusão
sanguínea13docérebro,incluindoregiõesdoCPF.
Oexercício físicotem sidoconsiderado umimportante fator ambiental para o neurodesenvolvimento,14 para a
promoc¸ãodasaúdecognitivae cerebral,15 bemcomopara
ummelhor desempenho docontrole executivo e escolar.7
Apenasumaúnicasessãodeexercícioaeróbiotem demons-tradoaprimoraraeficiênciadoCIemcrianc¸as16 eadultos
jovens,17-19 ao contrário do que foiobservado em
adoles-centes logo após 20 minutos de exercício aeróbio feito no cicloergômetro a 60% da frequência cardíaca máxima (FCmáx).20 O desempenho cognitivo pós-exercício agudo
pareceserdependentedaintensidade.21 Nametanálisede
Changet al.,21 osestudos que usaram baixa intensidade,
<50% daFCmáx, apresentaram um efeito negativo sobre o
desempenho cognitivo. Por outro lado, em estudos com intensidades>64%daFCmáx,osefeitosforampositivos.
Uma possível hipótese fisiológica que pode explicar o efeito agudo da intensidade do exercício sobre o CI se deveao aumentodofluxosanguíneocerebral geradopelo esforc¸odoexercício,oquepodereverberarsobreo desem-penhocognitivopós-exercício.17-19NoestudodeYanagisawa
etal.,19houveumaumentodofluxosanguíneocerebral(↑
hemoglobina oxigenada) no CPF e melhoria do desempe-nhonotestedeStroopemadultosjovensapós10minutos de exercício aeróbio a 50% do consumo de oxigênio pico (VO2pico).Omesmoefeitofoiobservadoemexperimentos
semelhantesconduzidoscomadultosjovensapós20minutos deexercícioentre60-70%daFCmáx18 eapós15minutosde
exercícioa40%dacargamáxima,respectivamente,17eem
crianc¸asapós20minutosdeexercícioaeróbioentre65-75% daFCmáx.16
na medida em que têm o CPF em maturac¸ão. É um período de mudanc¸as estruturais, funcionais12 e de
per-fusão sanguínea.13 A hipótese do estudo é que a adoc¸ão
de uma prescric¸ão do exercício aeróbio com controle da intensidade, volume e outros fatores de confusão asso-ciados ao aprimoramento cognitivo pelo exercício agudo possafavorecerosmecanismosfisiológicos cerebrais indu-zidospeloexercícioereverberarsobreodesempenhodoCI pós-exercício,conformeevidenciadoemcrianc¸as16e
adul-tosjovens.17-19Portanto,oobjetivodopresenteestudofoi
investigaroefeitoagudodoexercícioaeróbiovigorososobre oCIemadolescentes.Aintensidadeeovolumedoexercício foram prescritos conforme as recomendac¸ões de exercí-ciosvigorososparaadolescentesdaOrganizac¸ãoMundialde Saúde22edeacordocomomelhorefeitoobtidopela
meta-nálisedeChangetal.21 Outrosfatoresdecontrole,comoo
horáriodoexercícioeointervalodotempoparaaaplicac¸ão dotestecognitivopós-exercício,foramigualmente ancora-dospelametanálisedeChangetal.21
Método
Estudo controlado e randomizado com delineamento cru-zado, conduzido em ambiente praiano do município de Icapuí(CE).O efeitoagudodoprotocolodeprescric¸ão do exercíciofoitestadoporduassessões,comintervalomínimo de48horas,a saber:(1)sessãodeexercícioaeróbio vigo-roso; e (2) sessão controle assistindo a desenho animado próprio para a idade. Metade dos participantes, aleato-riamente,recebeu primeiro o tratamento experimental e depois o de controle, enquanto a outra metade recebeu primeiro o controle e depois o experimental. Por fim, a avaliac¸ãododesempenhodoCIfoifeitapreviamenteeapós assessões.
Otamanhoamostralfoicalculadocomopoderestatístico (1-)apriori,comaanálisedevariânciaadotadano des-fechoprincipaldoestudo(SplitPlotAnova),comumeffect sizedef=0,333 (consideradomédio)e umalfade0,05.O poder estatístico conferido à presente amostra, indepen-dentementedosexo,foide80%(G*Power®,versão3.1.9.2; InstituteforExperimentalPsychologyinDusseldorf, Alema-nha).
Vinte adolescentes(tabela 1)deambos ossexos e fisi-camente ativos, entre 10 e 16 anos, foram recrutados aleatoriamentenas escolas públicas de ensino fundamen-taldomunicípiodeIcapuí.Cartazessobreapesquisaforam fixadosnos murais informativos das escolas para recrutar osvoluntárioseumapalestrafoifeitaem diaelocal pré--determinadoparaosinteressados.Oscritériosdeinclusão foram:i)disponibilidadedecompareceràavaliac¸ãoinicial eàs sessõescontrole e exercícionoperíodo matutino;ii) serfisicamenteativo,ouseja,estarmatriculadoeassíduo (≥1 anoe ≥2×/semana, respectivamente)em programas esportivosextracurricularesqueocorremnaspróprias esco-lasnocontraturno;iii)cumpriroscritériosdoquestionário deprontidãoparaaatividadefísica(PAR-Q);iv)classificado como‘‘púbere’’(estágiosde2a4docritériodeTanner);23
e v)não apresentar deficiência físicaou intelectual e/ou contraindicac¸õesclínicas,neuromotoras,psicológicase/ou cognitivas.
Tabela 1 Caracterizac¸ão da amostra de adolescentes (n=20).Dadosexpressosemmédiaedesviopadrãoparaas variáveisparamétricas,medianaeintervalodeconfianc¸ade 95%paranãoparamétricaseamplitudedevariac¸ão (mínimo--máximo)
Proporc¸ão, medidasde posic¸ãoe dispersão
Mínimo--Máximo
Sexo (mascu-lino/feminino)
11/9
Maturac¸ão (estágios: 2/3/4)
7/6/7
Idade(anos) 13,0±1,8 (10,0-16,0) Massacorporal
(kg)
51,4±9,3 (34,0-76,0)
Estatura(cm) 157,4±9,5 (146,0-180,0) IMC(kg·m−2) 20,6±2,3 (15,4-24,5) VO2máx
(mL/kg−1/min−1)a
48,4(47,4-51,8) (43,9-59,9)
Vmáx(km·h−1) 11,6±1,2 (9,5-14,0) FCmáx(bpm) 203,6±6,0
(192,0-213,0) FCrep(bpm) 65,0±7,3 (50,0-76,0) FCcontrole
(bpm)
80,8±7,9 (67,3-99,8)
FCexercício (bpm)
165,4±8,3 (149,8-176,8) FCR(%)a 73,5(70,0-73,3) (65,0-75,0)
FCcontrole,frequênciacardíacamédiadasessãocontrole; FCe-xercício,frequênciacardíacamédiadasessãoexercício;FCmáx, frequênciacardíacamáxima;FCR,percentualdafrequência car-díacadereservadasessãoexercício;FCrep,frequênciacardíaca de repouso; IMC, índice demassa corporal; Vmáx, velocidade máxima;VO2máx,consumomáximodeoxigênio.
a Variávelnãoparamétrica.
OprojetodepesquisafoiaprovadopeloComitêdeÉtica emPesquisadaUniversidadeFederaldoRioGrandedoNorte (protocolo n◦ 876.286/2014 CEP/UFRN), em consonância
comaDeclarac¸ãodeHelsinqueeaResoluc¸ãon◦ 466/2012
doConselhoNacionaldeSaúde.Todososadolescentes sele-cionados apresentaram o termo de consentimento livree esclarecido, termodeassentimento, PAR-Qequestionário histórico-médicopreenchidosedevidamenteassinados.
A massa corporal e a estatura foram mensuradas por uma balanc¸a mecânica (G-Tech®) e um estadiômetro fixo na parede (Sanny®), respectivamente. O índice de massa corporal (IMC) foi calculado pela fórmula: [IMC = massa corporal(kg)×estatura(m)−2].24
A maturac¸ão sexual foi avaliada pelas pranchas de Tanner23 para distinguir a pré-puberdade da puberdade
comocritériodeinclusãonoestudo.25 Aspranchas
dasimagens suacondic¸ão maisseassemelhava.O estágio puberalfoiclassificadoemumaescalaentre1e5,asaber: 1=pré-púbere;2-4=púbere;e5=pós-púbere.
O testedecorridaprogressivodeesforc¸o máximo26 foi
aplicadoparaobtenc¸ãodaFCmáx.Esse testefoiconduzido
em quadra poliesportivacoberta (entre 7-10h) e consiste decorridas emvaivémem umadistânciade20 metros.A velocidadefoicontroladapeloáudiodeummetrônomo.A velocidadeinicialfoide8,5km/h,seguidadeincrementos de 0,5 km/h a cada estágio de um minuto. A frequência cardíaca(FC)foi monitoradadurantetodo otesteporum cardiofrequencímetro(Beurer®,Alemanha).AFC
máxfoi
con-sideradacomoamaiorFCatingidaduranteoteste,válida apenas quandoobservados sinais deesforc¸o intenso.27 Os
participantes foram encorajados verbalmente a se man-ter pelomaior tempopossível. O testefoi mantido até a exaustãovoluntária.Avelocidademáxima(Vmáx)foiusada
paraestimaroconsumo máximodeoxigênio(VO2máx)pela
equac¸ãodeLégeretal.28
A FC de repouso (FCrep) foi verificadacom o avaliado naposic¸ão supinoem repousopor cincominutos.Foi con-siderada a menor FC obtida. A FC de reserva (FCR) foi a diferenc¸aentreaFCmáxeaFCrep(FCR=FCmáx-FCrep).Para
determinarasFCs-alvoparaaprescric¸ãodoexercício, usou--seopercentualdaFCR.OpercentualdaFCRfoisomadoà FCrepparadeterminaraFC-alvoemexercício:FC-alvo=(% intensidade(emdecimal)×FCR)+FCrep.24
Em dia distinto à sessão exercício, os avaliados foram familiarizadoscomaintensidadedoexercícioecomo per-manecer na FC-alvo. Na sessão exercício, foi feito um aquecimentodecincominutoscomcaminhada,seguidode 20 minutosdecorridaem intensidade vigorosa (65-75%da FCR)ecincominutosdevoltaàcalma,totalizando30 minu-tos. A FC foi controlada durante toda a sessão por um cardiofrequencímetro (Beurer®, Alemanha), a fim de que
oparticipantepermanecessenaFC-alvo.Alémdocontrole individual do próprio participante, conforme orientac¸ões duranteafamiliarizac¸ão,aFCfoimonitoradaeregistradaa cadatrêsminutos.Senecessário,orientac¸õesverbaiseram fornecidasparaajustedaintensidade.Oexercíciofoifeito naareiadapraia(areiaúmida,marébaixaeterrenoplano), comosavaliadosdescalc¸os.Assessõesforamfeitasentre 7-10hcomumatemperaturaeumidadedoarentre26◦-30◦C
e52%-74%,respectivamente.
Durante a sessão-controle,os avaliadospermaneceram sentadospor 30minutosnolaboratório deinformáticada escolaassistindo a desenhoanimadopróprio paraaidade (KungFuPanda).AFCfoimonitoradaeregistradaacadatrês minutosporumcardiofrequencímetro(Beurer®,Alemanha).
O desempenho doCI foiavaliado peloteste de Stroop computadorizado(Testinpacs®),comauxíliodeumdesktop
emonitorde14polegadas.29Rememoramentofoifeito
pre-viamenteacadasessão.O testefoi aplicadoanteseapós 10 minutos de cada sessão. O instrumento tem três eta-pas,asduasprimeirascongruenteseaúltimaincongruente. Osdedosindicadoremédiodamãodireitapermaneceram sobreasteclasdassetasdaesquerda(←)edadireita(→), respectivamente,queforamacionadasconformecada estí-mulo.Naetapa 1,retângulosnascoresverde,azul,preto e vermelhoforamapresentados,individualmente,no cen-trodomonitor.Noscantosinferioresdomonitor,respostas em correspondênciaounãocomacordoretânguloforam
exibidas até que o participante respondesse à tentativa pressionandoasteclas←ou→.Naetapa2,tantoos estí-mulosquanto asrespostas foramexibidos na condic¸ãode palavras,sempreemcorbranca.Computava-secomoacerto quandooestímuloearespostacoincidiam.Porúltimo,na etapa 3, a palavra de uma das quatro cores era exibida emcorincompatível.O avaliadofoiinstruídoa pressionar ateclacorrespondenteàcordapalavraeinibiraresposta paraaidentidadedapalavra.Emtodasasetapasos estímu-losforamapresentadosdeformaautomáticaealeatória,12 tentativasporetapa. Otempodereac¸ão(TR)em milisse-gundos(ms)eaquantidadedeerros(n)cometidosemcada etapaforamregistrados.
Osprocedimentos estatísticos foramfeitos comauxílio doSPSSforWin/v.19.0(StatisticalPackageforSocial Scien-ces,Chicago,IL,USA)eG*Powerversão3.1.9.2(Institutefor ExperimentalPsychology inDusseldorf, Alemanha).A nor-malidadeeahomogeneidadedasvariânciasdosdadosforam testadaspelostestesdeShapiro-WilkeLevene, respectiva-mente. As variáveis paramétricas foram apresentadas em média e desvio padrão ou erro padrão e as não paramé-tricasemmédia oumediana eseusrespectivos intervalos deconfianc¸ade95%.Oníveldesignificânciafoifixadoem
p<0,05.
AconfiabilidadedotestedeStroop (TR)entreos valo-res basais (pré×pré) foi verificada pelo coeficiente alfa de Cronbach (␣). O teste t para amostras independentes foiaplicadopara compararo TRbasal entreascondic¸ões (pré×pré).Split-PlotAnova,ajustadapelaidade cronoló-gica, foi aplicadana comparac¸ão intra e entre condic¸ões (2×2)doTR.Ahipótesedeesfericidadefoiverificadapelo testedeMauchlye,quandoviolada,osgrausdeliberdade foramcorrigidospelasestimativasdeGreenhouse-Geisser.O tamanhodoefeitodasvariânciasfoicalculadopeloeta qua-drado(2).Otestetpareadofoiaplicadoparacadagrupo
separadamente,afimdeselocalizaremasdiferenc¸as obser-vadasnaSplit-Plot.Otamanhodoefeitofoicalculadopela equac¸ão:
r=
t2
t2+gl
ANCOVAnãoparamétricadeQuadecomajustepelaidade cronológica foi aplicadapara comparar os deltas( =pré--pós)daquantidadedeerroscometidosentreascondic¸ões (controle×exercício).Apósanálisedanormalidadee homo-geneidade das variâncias dos resíduos, a regressão linear simples(r2) e o coeficiente de correlac¸ão de Pearson (r)
foramaplicadosparaassociarodeltadoTR(=pré-pós)da etapa3incongruentecomaidadecronológica.
Resultados
Entreosadolescentesselecionadosparaoestudo,foi veri-ficadoque65%eramrepetentesnafaseescolar.Natabela1
estãoapresentadasasvariáveisdecaracterizac¸ãoda amos-tra,maturac¸ãosexual,medidasantropométricas,variáveis estimadas e obtidas pelo teste de corrida progressivo de esforc¸omáximo (VO2máx,Vmáx e FCmáx)e média daFCdas
a médiado %FCR em que os adolescentes permaneceram duranteasessãoexercício.
O TR das etapas1, 2 e 3 doteste de Stroop entre os valores basais (pré×pré) apresentaram confiabilidade de ␣=0,502; ␣=0,493; ␣=0,752; respectivamente. Não houve diferenc¸aentreosvaloresbasaisdoTR(pré×pré)naetapa1 (t[38]=-0,567;p=0,574),naetapa2(t[38]=-0,740;p=0,464) enaetapa3(t[38]=-0,665;p=0,510).
Naetapa1 congruentedotestedeStroop,ainterac¸ão tempo×condic¸ões, ajustada pela idade, não diferiu esta-tisticamente,F(1,37)=1,98;p=0,168;2=0,051.Nãohouve diferenc¸a entre as condic¸ões, F(1, 37)=0,00; p=0,982; 2=0,000. Também não houve um efeito significativo no tempo,F(1,37)=2,79;p=0,103;2=0,070(fig.1A).
A segunda etapa congruente, etapa 2, não mostrou diferenc¸aestatísticanainterac¸ãotempo×condic¸ões, ajus-tada pela idade, F(1, 37)=2,28; p=0,139; 2=0,058. Não houvediferenc¸aentreascondic¸ões,F(1,37)=0,00;p=0,955;
–50
Controle
Exercício
A
B
–75
–100
–125
Dif. [pós - pré]
TR (ms)
Dif. [pós - pré]
TR (ms)
C
*
*
Dif. [pós - pré]
TR (ms)
–150
–175
–200
–75
–100
–100 –50 0 –125
–150
–150 –175
–200
–200
–250 –225
Figura 1 Efeito agudo do exercício aeróbio vigorososobre o tempo de reac¸ão (TR) nas etapas 1 (A), 2(B) e 3 (C) do testedeStroopcomputadorizado(Testinpacs®).SplitPlotAnova ajustadopelaidadecronológicaaplicadanacomparac¸ãointra eentrecondic¸ões (2×2).Osdadosdodelta (=pós-pré)são apresentadosemmédiaeerropadrão.*p<0,001;pré×pós.
2=0,000. Houve um efeito significante no tempo, F(1, 37)=4,66;p=0,037;2=0,112.Por meiodotestetpareado (pré×pós) verificou-se que a condic¸ão controle não dife-riu,t(19)=2,05;p=0,055;r=0,43;masacondic¸ãoexercício diferiu de modo significativo,t(19)=4,20; p<0,001; r=0,69 (fig.1B).
Jánafaseincongruente,etapa3,houveumainterac¸ão tempo×condic¸õesestatisticamentesignificativa,ajustada pelaidade, F(1,37)=12,49;p=0,001;2=0,252.Nãohouve diferenc¸a entre as condic¸ões, F(1, 37)=0,134; p=0,716; 2=0,004. Houve um efeito significativo no tempo, F(1, 37)=5,64;p=0,023;2=0,132.Por meiodotestetpareado
(pré×pós) verificou-se que a condic¸ão controle não dife-riu,t(19)=0,64;p=0,532;r=0,15;masacondic¸ãoexercício diferiu de modo significativo,t(19)=4,94; p<0,001; r=0,75 (fig.1C).Oserroscometidos,ajustadospelaidade,não dife-riramentreascondic¸õescontrole×exercícionaetapa1[F(1, 38)=0,105;p=0,748(fig.2A)]enaetapa2[F(1,38)=0,045;
p=0,834(fig.2B)],masnaetapa3houvediferenc¸a significa-tiva[F(1,38)=7,162;p=0,011(fig.2C)].
Comoanálisesecundária,foiverificadaassociac¸ão posi-tiva(p=0,003)doTRdaetapa3incongruentedacondic¸ão exercíciocomaidade cronológica(fig.3).Por outrolado, nãohouveassociac¸ãodoTRdaetapa 3dacondic¸ão con-trolecomaidadecronológica(r2=0,021;p=0,545).Ocálculo
amostralaposterioridaanálisedeassociac¸ãofoiconduzido com umalfa de 0,05, tamanhoamostral de 20 sujeitose umcoeficientedecorrelac¸ãode0,635.Opoderestatístico conferidonaanálisefoide88%.
Discussão
O presente estudo investigou o efeito agudodo exercício aeróbiovigorososobreoCIem adolescentes.Osprincipais achadossugeremqueoexercícioaeróbio vigoroso, aguda-mente,aprimoraodesempenhodoCI,vistoquehouveuma melhoriasobreainterferênciaStroop(inibic¸ãodaresposta) observada pela diminuic¸ão no TR da fase incongruente (fig.1C),comumefeitofocalconsideradogrande(r=0,75), acompanhadopormenoreserroscometidos(fig.2C).Esses resultadospodemserdegrandeimportânciaparaelucidar ainfluênciadoexercíciosobreaeficiênciadoCIe,por con-seguinte,contribuir parao processo deaprendizagem em ambienteescolar.2
Ainfluência queo exercício promoveunodesempenho doCIestádeacordocomasevidênciasdeestudos conduzi-doscomcrianc¸as16 eadultosjovenssaudáveis.17-19Comoa
intensidadedoexercícioéumfatorimportantepara poten-cializarodesempenhocognitivopós-exercício,21adotou-se,
nopresenteestudo,umprotocolodeexercícioem intensi-dadevigorosa,que,alémdeserindicadapelaOrganizac¸ão MundialdeSaúdeparaadolescentes,22seriaadequadapara
induzirosmecanismosfisiológicosresponsáveisafavorecero desempenhocognitivo.21Porexemplo,emumametanálise,
aintensidadedoexercícioteveumainfluênciasignificativa talqueoexercícioprescrito<50%daFCmáxresultouemum
efeito negativo significativo(d=−0,113)sobre o desempe-nhocognitivo,masquandoprescritoem 64-76%ou77-93% daFCmáx osresultados forampositivos, comumefeito de
Controle
Exercício 0,6
0,4
0,2
–0,2
–0,4
–0,6 0,0
Dif. [pós - pré] erro (n)
A
0,6
0,4
0,2
–0,2
–0,4
–0,6
1,2
0,8
0,4
–0,4
–0,8
–1,2 0,0 0,0
Dif. [pós - pré] erro (n)
Dif. [pós - pré] erro (n)
B
C
*
Figura2 Efeitoagudodoexercícioaeróbiovigorososobreos erros cometidos nasetapas 1(A), 2(B) e 3(C) do teste de Stroop computadorizado (Testinpacs®). ANCOVA não paramé-tricaajustadapelaidadecronológicaaplicadanacomparac¸ão entreascondic¸ões.Osdadosdodelta(=pós-pré)são apre-sentadosemmédiaeintervalodeconfianc¸ade95%.*p=0,011; controle×exercício.
Alémdaintensidadedoexercício,outrosfatores contro-lados podem ter sido igualmente importantes para que o exercíciopudessefavorecerosbenefícioscognitivos,entre eles o volume e o horário do exercício, assim como o intervalodetempoparaaaplicac¸ãodotestecognitivo pós--exercício.Nessesentido,ovolumedeexercíciotambémfoi ajustadoconformeasrecomendac¸õesdaOrganizac¸ão Mun-dialdeSaúde22sobreovolumedeexercíciosvigorosospara
adolescenteseconformeoutrosestudosqueevidenciaram
9 –800 –700 –600 –500 –400 –300 400
r=0,635, p=0,001
r2=0,404, p=0,003
300
–200 200
–100 100 0
10 11 12 13
Idade cronológica (anos)
Dif. [pós - pré]
TR (ms)
14 15 16 17
Figura3 Regressãolinear(r2)ecoeficientedecorrelac¸ãode
Pearson(r)entreodelta(=pós---pré)dotempodereac¸ão(TR) daetapa3incongruentedotestedeStroopdasessãoexercício comaidadecronológica.
benefícioscognitivosapós20minutosdeexercícioaeróbio emcrianc¸as16 eadultosjovens.18
Ointervalodetempoparaaplicac¸ãodotestecognitivofoi definidoentre10e20minpós-exercício,conformeomelhor tamanhodoefeitoobtidopelametanálisedeChangetal.,21
naqualessefatordecontrolefoiconsideradoum modera-dorprimáriodosbenefícioscognitivos.Porexemplo,Chang etal.21 categorizaram o tempopara aplicac¸ão dos testes
cognitivosem0-10min;11-20minou>20minapóso exer-cícioe obtiveram umtamanhodeefeitode -0,060,0,262 e0,171, respectivamente.Ou seja,o tempodeaplicac¸ão pós-exercícioinfluenciousignificativamentenotamanhodo efeito.Osefeitospositivosforamobservadossomentea par-tirde11minutospós-exercício.
OsachadosestatísticosdametanálisedeChangetal.21
sobre o intervalo de tempo para a aplicac¸ão de testes cognitivos pós-exercício tem coerência com o modelo da hipofrontalidade de ativac¸ão reticular proposto por Die-triche Audiffren,30 em que ésugerida umadiminuic¸ão da
ativac¸ão cerebral em regiões não associadasdiretamente com o exercício físico (i.e., CPF) para o suprimento de regiõesdiretamenteassociadas.Corroborandoesse entendi-mento,noestudodeWangetal.31foiobservadoumdeclínio
nodesempenhodoCIduranteoexercícioaeróbiovigoroso, oquepoderiareverberarnaeficiênciadoCIimediatamente apósoexercício.Assim,essesestudoseessemodeloteórico concordamcomanecessidadedeumlapsotemporalentre ofimdoexercíciofísicoeoiníciodeumatarefacognitiva paraque ocorraumahomeostasia emnívelcerebral, mais especificamentenoCPF.
Nossosdadosdemonstramqueoexercícioaeróbioparece tersidoumaferramentacapazdeinfluenciaragudamenteos mecanismosfisiológicosresponsáveisafavorecero desem-penhodoCI.Osmecanismosaindasãoumtantocontroversos epoucoexplorados,porém aprincipalhipótesefisiológica que podeexplicar esses efeitos se refere ao aumentodo fluxo sanguíneo cerebral, o que poderiareverberar sobre o desempenho cognitivo pós-exercício.17-19 Por exemplo,
Yanagisawaetal.,19 comousodaespectroscopiade
Defato, houve aumento do fluxo sanguíneo do CPF late-ral em ambos os hemisférios (↑ hemoglobina oxigenada) devidoà interferênciaStroop(incongruência). Em contra-partida,essaativac¸ãofoisignificativamenteaumentadano CPFdorsolateral esquerdoe coincidiu com a melhoria do desempenhonatarefacognitiva(↓TR).
Como análise secundária, evidenciou-se associac¸ão do TR da fase incongruente (etapa 3) da condic¸ão exercí-cio com a idade cronológica (r2=0,404) (fig. 3). Ou seja,
o aprimoramento do CI pós-exercício foi reduzido em maiores faixas etárias. A análise de regressão demons-traque40,4%davariabilidadeencontradanodesempenho do CI pós-exercício pode ser explicada pela idade cro-nológica. Nesse sentido, devido às evidências de que um dos mecanismos fisiológicos responsáveis pelo aprimora-mento do CI pós-exercício pode ser o aumento do fluxo sanguíneo cerebral,17-19 a variabilidade no pode estar
relacionadaàmaturac¸ão domecanismodeperfusão cere-bralduranteaadolescência.13Notadamente,Satterthwaite
etal.13observaramumgrandeimpactodapuberdadesobre
odesenvolvimentodaperfusãocerebral.Osautores avalia-ramofluxo sanguíneocerebral de922jovensentreoitoe 22anoseobservaramque,aolongodaadolescência,ofluxo cerebralemtodoocórtexdiminuiconsideravelmente, inclu-sivenoCPF.Ofluxocerebraldamassacinzentamédiasofreu umdeclínioacentuadonofimdainfânciae inícioda ado-lescênciaatécercados16-18anos,seguidoporumligeiro aumentoduranteoiníciodafaseadulta.
Apesar de original, o presente estudo apresenta limitac¸ões,umadelasnãoteravaliadoodesempenhodoCI combinadocomumatécnicadeneuroimagem,oque pode-riapromovermaiorsuportenaconfirmac¸ãodasevidências. Apesardisso,diversosestudosjáconfirmaramqueo exercí-cioaeróbio,deformaaguda,podeaprimoraroCIemnível macroneural,visto promover impactosignificativosobrea atividade cerebral doCPF durante a feitura de tarefa do CIapós10-20minutosdeexercícioaeróbioemcrianc¸as16e
adultosjovens.17,18
Ousodoprocedimentodeautoavaliac¸ãodamaturac¸ão sexualparadistinguirapré-puberdadedapuberdadecomo critériodeinclusão tambémé considerado umfator limi-tante.Aavaliac¸ãoporinspec¸ãovisualporavaliadortreinado éométodoindiretomaisconfiável.25Contudo,pode-se
jus-tificar que a amostra foi composta, em sua maioria, por adolescentesnafasedapuberdade.25Noestudode
Rasmus-sen etal.,25 conduzido com 898 crianc¸as e adolescentes,
aautoavaliac¸ão damaturac¸ão sexualdemonstrouser uma técnicasuficientementeprecisaparaumasimplesdistinc¸ão entrepré-puberdade e puberdade. Oestágio mamáriofoi avaliadocorretamentepor44,9%dasmoc¸as(=0,28;r=0,74;
p<0,001)eogenitalpor54,7%dosrapazes(=0,33;r=0,61;
p<0,001).Jáapilosidadepubianafoide66,8%pelasmoc¸as (=0,55; r=0,80; p<0,001) e 66,1% pelos rapazes (=0,46;
r=0,70;p<0,001).
Vale ressaltar que o presente estudo é pioneiro na investigac¸ãodos efeitos agudosdoexercícioaeróbio vigo-rososobreoCIemadolescentesecontribuiparaelucidaros efeitosdoexercícioaeróbioparaessapopulac¸ão,quetemo desempenhodocontroleexecutivo11efunc¸ões,estruturas12
eperfusãocerebral13 emmaturac¸ão.Além disso,oestudo
teveapremissadecontrolarasvariáveispossíveis,comoa quantidadehomogêneadeadolescentesdeambosossexos,
a obtenc¸ão da FCmáx por um testede corrida progressivo
deesforc¸omáximo,aintensidadeeovolumedoexercício dacondic¸ãoexperimental,ohoráriodosexercíciosfísicos,a adoc¸ãodeumtestecognitivocomputadorizado,queregistra odesempenhoemmilissegundos,eotempoparaaplicac¸ão dotestecognitivopós-exercício.Diantedisso,oestudopode fornecersubsídiosparaaaplicabilidadedesseprotocolode exercícioaeróbionocontextoescolar.32
Emconclusão,umasessãodeexercícioaeróbiovigoroso feitopor20minutosparecepromovermelhoriana capaci-dade doCI em adolescentes.Adicionalmente, oefeito do exercíciosobreo desempenho doCIfoiassociado à idade cronológica. Issoevidencia que os benefícios doexercício foram reduzidos em faixas etárias mais elevadas. Como implicac¸õespráticas, osachadosdesteestudo contribuem para justificara inclusão das aulas de educac¸ão físicano turno escolar,ouseja, entreasoutrasdisciplinas curricu-lares (i.e., português e matemática). Assim como para a inclusão de um recreio/intervalo fisicamente ativo, uma vez que 20 minutos de exercício aeróbio vigoroso podem favoreceraeficiênciadoCIe,porconseguinte,contribuir paraamelhoriadaaprendizagemlogoapós 10minutosde recuperac¸ãopós-exercício.
Financiamento
Bolsadeestudoemníveldemestradoacadêmicoconcedida peloProgramadeDemandaSocial(DS)daCoordenac¸ãode Aperfeic¸oamento dePessoal de Nível Superior (Capes) ao primeiroautor(R.A.V.Browne).
Conflitos
de
interesse
Osautoresdeclaramnãohaverconflitosdeinteresse.
Agradecimentos
AoProf.◦AntônioJosédaCosta,queproporcionouanuência
e acolhimento para que a pesquisa fosse feitain locona instituic¸ão educacional que coordena, a Escolade Ensino Fundamental Prof.a Joana Marques Bezerra, do município deIcapuí(CE).
Referências
1.Diamond A. Executive functions. Annu Rev Psychol. 2013;64:135---68.
2.CypelS. O papel dasfunc¸õesexecutivas nostranstornos da aprendizagem. In: Rotta N, Ohlweiler L, Riesgo R, editors. Transtornosdaaprendizagem:abordagemneurobiológica emul-tidisciplinar.PortoAlegre:Artmed;2006.p.375---87.
3.Benson JE, Sabbagh MA, Carlson SM, Zelazo PD. Individual differences in executive functioning predict preschoolers’ improvement from theory-of-mind training. Dev Psychol. 2013;49:1615---27.
4.BeckSR,RiggsKJ,GorniakSL.Relatingdevelopmentsin chil-dren’scounterfactualthinkingandexecutivefunctions.Think Reason.2009;15:337---54.
6.LeeHW, Lo YH, Li KH, SungWS, Juan CH. The relationship betweenthe developmentofresponse inhibition and intelli-genceinpreschoolchildren.FrontPsychol.2015;6:802. 7.VanderNietAG,HartmanE,SmithJ,VisscherC.Modeling
rela-tionshipsbetweenphysicalfitness,executivefunctioning,and academicachievementinprimaryschoolchildren.PsycholSport Exerc.2014;15:319---25.
8.Badre D. Cognitive control, hierarchy, and the rostro--caudal organization of the frontal lobes. Trends Cogn Sci. 2008;12:193---200.
9.ZhangL, SunJ, Sun B, Luo Q, Gong H. Studying hemisphe-riclateralization during a Stroop task through near-infrared spectroscopy-basedconnectivity.JBiomedOpt.2014;19:57012. 10.Olson EA,Luciana M. The developmentof prefrontal cortex functions inadolescence: Theoretical models and a possible dissociationofdorsalversusventralsubregions.In:NelsonCA, LucianaM,editors.HandbookofDevelopmentalCognitive Neu-roscience.2aed.Cambridge:MITPress;2008.p.575---90.
11.RomineCB,ReynoldsCR.Amodelofthedevelopmentoffrontal lobefunctioning:findingsfromameta-analysis.Appl Neuropsy-chol.2005;12:190---201.
12.Blakemore SJ. Imaging brain development: the adolescent brain.Neuroimage.2012;61:397---406.
13.SatterthwaiteTD,ShinoharaRT, WolfDH,HopsonRD,Elliott MA,Vanderkar, etal. Impactof pubertyontheevolution of cerebralperfusionduringadolescence.ProcNatlAcadSciUS A.2014;111:8643---8.
14.HertingMM,ColbyJB,SowellER,NagelBJ.Whitematter con-nectivityand aerobic fitness in male adolescents. DevCogn Neurosci.2014;7:65---75.
15.KhanNA,HillmanCH.Therelationofchildhoodphysicalactivity andaerobicfitnesstobrainfunctionandcognition:areview. PediatrExercSci.2014;26:138---46.
16.PontifexMB,SalibaBJ, RaineLB,Picchietti DL,HillmanCH. Exercise improves behavioral, neurocognitive, and scholas-tic performance in children with ADHD. J Pediatr (Rio J). 2013;162:543---51.
17.EndoK,Matsukawa K,Liang N,NakatsukaC,TsuchimochiH, OkamuraH,etal.Dynamicexerciseimprovescognitivefunction inassociationwithincreasedprefrontaloxygenation.JPhysiol Sci.2013;63:287---98.
18.LiL, MenWW,ChangYK,Fan MX,JiL, WeiGX. Acute aero-bicexerciseincreasescorticalactivityduringworkingmemory: afunctionalMRIstudyinfemalecollegestudents.PLoSOne. 2014;9:e99222.
19.YanagisawaH,DanI,TsuzukiD,KatoM,OkamotoM,Kyutoku Y,etal.Acutemoderateexerciseelicitsincreaseddorsolateral prefrontalactivationandimprovescognitiveperformancewith Strooptest.Neuroimage.2010;50:1702---10.
20.StrothS,KubeschS,DieterleK,RuchsowM,HeimR,KieferM. Physicalfitness,butnotacuteexercisemodulatesevent-related potentialindicesforexecutivecontrolinhealthyadolescents. BrainRes.2009;1269:114---24.
21.ChangYK,LabbanJD,GapinJI,EtnierJL.Theeffectsofacute exerciseoncognitiveperformance:ameta-analysis.BrainRes. 2012;1453:87---101.
22.WorldHealthOrganization.Globalrecommendationson physi-calactivityforhealth.Geneva:WHO;2010.
23.TannerJ.Growthatadolescencewithageneralconsideration oftheeffects ofhereditaryand Environmental Factorsupon GrowthandMaturationfromBirthtoMaturity.2aed.Oxford:
BlackwellScientificPublications;1962.
24.HeywardVH.Avaliac¸ãofísicaeprescric¸ãodeexercício:técnicas avanc¸adas.6aed.PortoAlegre:Artmed;2013.
25.RasmussenAR, Wohlfahrt-VejeC,Renzy-MartinKT,HagenCP, TinggaardJ, MieritzMG,etal. Validityofself-assessmentof pubertalmaturation.Pediatrics.2015;135:86---93.
26.LégerLA,LambertJ.Amaximalmultistage20-mshuttlerun test to predict VO2 max. EurJ Appl Physiol Occup Physiol. 1982;49:1---12.
27.ArmstrongN, Welsman JR. Assessmentand interpretationof aerobicfitnessinchildrenandadolescents.ExercSportSciRev. 1994;22:435---76.
28.LégerLA, MercierD, GadouryC,LambertJ. The multistage 20 metre shuttle run test for aerobic fitness. J Sports Sci. 1988;6:93---101.
29.Córdova C, Karnikowski M, Pandossio J, Nóbrega O. Caracterizac¸ão de respostas comportamentais para o teste de Stroop computadorizado-Testinpacs. Neurociencias. 2008;4:75---9.
30.Dietrich A, Audiffren M.The reticular-activating hypofronta-lity (RAH) model of acute exercise. Neurosci Biobehav Rev. 2011;35:1305---25.
31.WangCC,ChuCH,ChuIH,ChanKH,ChangYK.Executive func-tionduringacuteexercise:theroleofexerciseintensity.JSport ExercPsychol.2013;35:358---67.