Ophthalmologic conditions of AIDS patients with long-term follow-up
Trabalho realizado no Ambulatório de Oftalmologia e na Unidade Especial de Tratamento de Doenças Infecciosas - UETDI - Hospital das Clínicas da Faculdade de Me-dicina da Universidade de São Paulo - USP - Ribeirão Preto (SP) - Brasil.
1Pós-graduanda do Programa de Pós-Graduação em Oftal-mologia, Otorrinolaringologia e Cirurgia de Cabeça e Pescoço da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo - USP - Ribeirão Preto (SP) - Brasil. 2Professora Associada do Departamento de
Oftalmolo-gia, Otorrinolaringologia e Cirurgia de Cabeça e Pesco-ço, Divisão de Oftalmologia da USP - Ribeirão Preto (SP) - Brasil.
3Professor do Departamento de Clínica Médica, Divisão de Moléstias Infecciosas e Tropicais da USP - Ribeirão Preto (SP) - Brasil.
4Professor do Departamento de Oftalmologia, Otorrino-laringologia e Cirurgia de Cabeça e Pescoço, Divisão de Oftalmologia da USP - Ribeirão Preto (SP) - Brasil.
Endereço para correspondência: Hospital das Clíni-cas - Campus. Departamento de Oftalmologia, Otorrino-laringologia e Cirurgia de Cabeça e Pescoço. Av. Ban-deirantes, 3900 - Ribeirão Preto (SP) CEP 14049-900 E-mail: mavoftalmo@zipmail.com.br
Suporte financeiro: CNPq e CAPES Recebido para publicação em 25.08.2005 Última versão recebida em 12.06.2006 Aprovação em 11.08.2006
Nota Editorial: Depois de concluída a análise do artigo sob sigilo editorial e com a anuência da Dra. Luciana Peixoto Finamor sobre a divulgação de seu nome como revisor, agradecemos sua participação neste processo.
Márcia Abelin Vargas1
Maria de Lourdes Veronese Rodrigues2
José Fernando de Castro Figueiredo3
Nivaldo Vieira de Souza4
INTRODUÇÃO
A infecção pelo HIV-1, quando não tratada, é marcada pelo declínio progressivo das células que compõem o sistema imune, especialmente no número de linfócitos T CD4+ circulantes, o que, em um período variável de
anos leva à morte por falência imune e infecções oportunistas(1). A partir de
meados da década de 1990, foram introduzidos esquemas terapêuticos compostos por combinações de inibidores da transcriptase reversa, nucleo-sídeos e não nucleonucleo-sídeos e/ou inibidores de protease, com o objetivo de controlar a replicação do HIV-1 e, por conseguinte, aumentar a contagem de linfócitos T CD4+, reconstituindo o sistema imunológico(2). Esses esquemas,
conhecidos como terapia anti-retroviral de alta potência (HAART), resulta-ram em significativo aumento na sobrevida dos pacientes(3).
O acometimento ocular na SIDA é potencialmente ameaçador para a
da imunodeficiência adquirida com longo tempo de
seguimento
Descritores: Síndrome de imunodeficiência adquirida; Manifestações oculares; Retinite
por citomegalovírus; Terapia anti-retroviral de alta atividade
Objetivo: Avaliar as condições oftalmológicas atuais de pacientes com
síndrome da imunodeficiência adquirida (SIDA), previamente avaliados por oftalmologista, levando em consideração algumas características gerais relacionada com essa doença. Métodos: Estudo observacional de 42 pacientes com SIDA, subdivididos em dois grupos: Grupo I: 8 pacientes com SIDA e diagnóstico prévio de retinite por citomegalovírus; Grupo II: 34 pacientes com SIDA sem retinite por citomegalovírus. Os dados gerais relacionados com a SIDA foram obtidos pela análise dos prontuários médicos. Resultados: A maioria dos pacientes apresentou acuidade visual no melhor olho entre logMAR 0,0 (68,3%) e 0,1 (26,9%). Prescrição óptica para longe beneficiou 39,4% dos pacientes do Grupo II mas nenhum dos paciente do Grupo I. Presbiopia foi corrigida em 27,3% no Grupo II e 12,5% no Grupo I. Não foram encontradas manifestações oculares atuais rela-cionadas a SIDA em nenhum dos grupos. As alterações fundoscópicas encontradas em 10 pacientes foram todas alterações cicatriciais de retinite/ retinocoroidite, sendo 7 (16,7%) pacientes pertencentes ao Grupo I e 3 (7,1%) pacientes pertencentes ao Grupo II. Conclusão: Dez (24,4%) pacientes apresentaram alteração visual decorrente do envelhecimento. Com exceção dos pacientes com cicatrizes prévias de retinite ou retinoco-roidite, todos os outros participantes estavam em boas condições oftal-mológicas e a maioria dos mesmos se encontrava em recuperação imuno-lógica, devido ao uso da terapia anti-retroviral de alta potência.
visão, reduzindo a qualidade de vida dos pacientes se, como conseqüência, a visão diminuir muito. Essas lesões podem ter aparência clínica atípica, seguir um curso incomum e, não infre-qüentemente, demonstrar refratariedade ao tratamento con-vencional(4). A freqüência de acometimento ocular na SIDA
varia de 21,4% a 95% dos casos, sendo menor em pacientes não-hospitalizados(5-7) uma vez que essa freqüência
relaciona-se com o grau de imunidade dos pacientes estudados(8).
Desde a primeira publicação das manifestações oculares na SIDA, estudos subseqüentes tem documentado numero-sas condições no olho e órbita relacionadas com a SIDA, com resultados bastante semelhantes(5,8-12).
No hemisfério norte e no Brasil a infecção ocular mais comum em pacientes com SIDA é a retinite por citomegaloví-rus (RCMV), que produz deterioração progressiva da retina com marcada diminuição da acuidade visual se acometer a parte central da retina(8,10-12). O desenvolvimento da RCMV
ocorre comumente nos estágios mais tardios da SIDA, quando os pacientes apresentam imunossupressão mais acentua-da(13). Pacientes, portanto, com contagem baixa de células T
CD4+ (<50 células/mm3) têm risco aumentado de
desenvolvê-la(12,14) e estudos sugerem que aproximadamente 20 a 45% de
pacientes com SIDA irão desenvolvê-la em algum momento do curso da doença(15-16).
O diagnóstico da RCMV é clínico, pois sua aparência fun-doscópica é característica(5,17). Diferente de outras formas de
retinite necrotizante, inflamação ocular marcada não é vista e o olho usualmente está calmo externamente(4). As perdas visuais
ocorrem quando há envolvimento macular ou descolamento de retina secundário, que ocorre em até 30% dos casos(18). Atrofia
óptica e edema macular cistóide podem ocorrer(17).
Desde a introdução da HAART, tem havido um decrésci-mo na incidência do diagnóstico de SIDA, de infecções opor-tunistas, incluindo a RCMV, e da mortalidade entre os pacien-tes infectados com o HIV-1(3). Entretanto, embora a incidência
da RCMV tenha declinado marcadamente, e o risco da perda visual devido à retinite e ao descolamento de retina tenha diminuído cerca de 30% desde o advento da HAART(19), ela
permanece a principal causa de morbidade ocular(20) em
pa-cientes com SIDA.
Os objetivos do presente trabalho foram: 1) avaliar as modificações das condições oftalmológicas (acuidade visual, presença de lesões ativas ou complicações oculares relacio-nadas) de pacientes com SIDA com e sem RCMV, após um período mínimo de três anos da avaliação oftalmológica inicial, correlacionando-as com a contagem de linfócitos T CD4+,
car-ga viral do HIV e uso de HAART.
MÉTODOS
Foi realizado um estudo observacional em pacientes com síndrome da imunodeficiência adquirida (SIDA), diagnostica-da com base em manifestações clínicas e laboratoriais(21),
so-breviventes de estudo anterior(22).
Desde a fase inicial, esta pesquisa foi aprovada pela Co-missão de Ética do HCFMRP (Processo HCRP nº 1525/98).
Os pacientes participantes deste estudo foram seleciona-dos a partir do banco de daseleciona-dos do estudo, cujos daseleciona-dos foram colhidos até março de 1999(22), do qual participaram 44
pacien-tes com SIDA e RCMV e 80 pacienpacien-tes com SIDA sem RCMV. Após levantamento, através do Registro de Óbitos e da Vigilância Epidemiológica do HCFMRP, constatou-se que dos 44 pacientes com SIDA e RCMV, 32 (72,7%) já haviam falecido e 1 (2,3%) paciente não foi localizado, e que dos 80 pacientes com SIDA sem RCMV, 33 (41,3%) já haviam ido a óbito, não tendo sido localizados 4 (5,0%) pacientes. Portanto, foram inicialmente convidados a participarem do presente estudo 11 pacientes com SIDA e RCMV e 43 pacientes com SIDA e sem RCMV.
Assim, a população final do estudo foi constituída por 8 pacientes com SIDA e RCMV (Grupo I) e por 34 pacientes com SIDA sem RCMV (Grupo II), sobreviventes do estudo ante-rior(22) e que atenderam à convocação e concordaram em
parti-ciparem deste estudo.
Os dados demográficos, clínicos e laboratoriais foram obti-dos através da análise obti-dos prontuários médicos, sendo estes os mais próximos da data do exame oftalmológico atual.
As características gerais dos dois grupos estão relaciona-das no quadro 1.
Após a anamnese, o exame oftalmológico constou de me-dida e registro da acuidade visual (com a melhor correção óptica encontrada), biomicroscopia e oftalmoscopia binocular indireta sob midríase.
A medida da acuidade visual foi realizada em cada olho, separadamente, utilizando-se tabela com optotipos de Snellen disposta a seis metros de distância do paciente. Nos pacientes que não enxergaram o valor 0,1 da tabela, a visão foi testada através de outros métodos, com graduação visual regressiva: contagem de dedos do examinador a distâncias variáveis; percepção de movimentos da mão do examinador próxima ao paciente; percepção da luz de uma lanterna; ou ausência de percepção luminosa - nihil. Os dados da acuidade visual foram posteriormente convertidos para escala logarítmica, de acordo com a tabela de conversão para escala logarítmica do mínimo ângulo de resolução - logMAR(23).
RESULTADOS
A maioria dos pacientes apresentou acuidade visual (AV) no melhor olho entre logMAR 0,0 (68,3%) e logMAR 0,1 (26,9%) (Tabela 1). Uma paciente não pode informar sua acui-dade visual pelas más condições clínicas.
No Grupo I, dos oito pacientes examinados, sete pacientes apresentaram AV no melhor olho AV igual ou maior que logMAR 0,1 (logMAR 0,0 (50%) e logMAR 0,1 (37,5%)), Do registro de dados do estudo anterior(22) obteve-se o resultado
a atual, observa-se que 3 (60%) dos cinco pacientes apresen-taram piora em um dos olhos, durante o período, devido às seqüelas da RCMV (Tabela 2).
No Grupo II, 33 pacientes dos 34 examinados apresentaram AV igual ou maior que logMAR 0,1 em pelo menos um dos olhos (logMAR 0,0 (72,7%) e logMAR 0,1 (24,2%)). Uma paciente não pôde informar sua AV pelas más condições clínicas.
Além de realizarem o exame oftalmológico proposto na metodologia, 19 (57,6%) dos 33 (97,1%) pacientes do Grupo II receberam prescrição óptica para corrigir ametropias variadas, 13 (39,4%) pacientes recebendo auxílio para melhora da AV para longe e 9 (27,3%) pacientes apresentando presbiopia. No Grupo I, dos oito pacientes examinados, apenas 1 (12,5%) pa-ciente beneficiou-se de correção óptica para presbiopia.
No exame biomicroscópico do Grupo I foram observadas alterações em 3 (37,5%) dos 8 pacientes examinados, sendo elas: catarata unilateral (2 pacientes), sinéquias posteriores (2
Quadro 1. Características gerais dos participantes do estudo - Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto - 2003
Parâmetro Grupo I (N=8) Grupo II (N=34) p
Gênero M = 6 M = 23 1,00
F = 2 F = 11
Idade Mediana = 38 anos Mediana = 38,5 anos 0,40
Mn = 31 anos Mn = 29,0 anos
Mx = 41 anos Mx = 56,0 anos
Uso de HAART Sim = 8 Sim = 28 0,57
Não = 0 Não =06
Tempo de seguimento Mediana = 77 meses Mediana =068 meses 0,79
Mn = 54 meses Mn =050 meses
Mx = 89 meses Mx = 144 meses
Número de infecções oportunistas Mediana = 3,5 Mediana = 2,5 0,09
Mn = 1 Mn =20
Mx = 7 Mx =26
Número de linfócitos T CD4+/mm3 Mediana = 366,5 Mediana = 277 0,48
Mn = 24 Mn =016
Mx = 1119 Mx = 802
Log da viremia do HIV-1 detectável Mediana = 3,61 Mediana = 4,41 0,67
Mn = 3,09 Mn = 1,95
Mx = 4,41 Mx = 6,24
Nº de pacientes com viremia do HIV-1 indetectável 3/8 12/31 1,00
Tabela 1. Distribuição da acuidade visual (LogMAR), no olho de melhor visão, obtida em 41 pacientes com SIDA - Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto - 2003
Valor de AV no melhor olho Número de pacientes
0,0 28
0,1 11
0,2 0
0,3 1
0,4 0
0,5 1
0,7 0
0,8 0
1,0 0
Tabela 2. Distribuição da acuidade visual (LogMAR) no olho direito (OD) e olho esquerdo (OE) nos 8 pacientes com SIDA e retinite por citomegalivírus prévia, em 2000 e em 2003 - Hospital das Clínicas
da Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto
Paciente 2000 2003
AV-OD AV-OE AV-OD AV-OE
1 - - 0,1 0,3
2 0,2 0,0 0,5 0,0
3 - - 0,4 MM
4 0,1 0,2 0,1 MM
5 0,3 1,0 0,0 nihil
6 0,7 0,0 0,7 0,0
7 0,1 0,3 0,1 0,3
8 - - 0,8 0,0
MM: movimentos de mão; nihil: ausência de percepção luminosa
pacientes), atrofia de íris (1 paciente) e pterígio (1 paciente). No Grupo II, 14 (42,4%) dos 33 pacientes examinados apresen-taram alterações oculares externas: blefarite seborreica (6 pa-cientes), pterígio (6 pacientes) e conjuntivite viral aguda (2 pacientes). No total dos 41 pacientes nos quais realizou-se a biomicroscopia, 24 (58,5%) não apresentaram alterações de-tectáveis nesse exame.
No grupo II, dos 68 olhos submetidos ao exame fundoscó-pico, 2 (2,9%) apresentaram cicatrizes compatíveis com re-tinocoroidite por toxoplasmose e 2 (2,9%) apresentaram ci-catrizes retinianas de etiologia incerta, sendo esses últimos pertencentes a uma mesma paciente.
Os dados evolutivos da contagem de linfóctos T CD4+ e do
logaritmo da carga viral do HIV-1, nos pacientes do Grupo I, no intervalo entre as avaliações oftalmológicas, estão apre-sentados na tabela 3.
DISCUSSÃO
Os Grupos I e II foram semelhantes no que diz respeito ao gênero, à idade e às características clínicas e laboratoriais da SIDA. Trinta e seis pacientes estava em uso de HAART (85,7%), 30 pacientes apresentavam contagem de linfócitos T CD4+≥100 células/mm3 (71,4%) e 34 pacientes tinham a
conta-gem da carga viral <50.000 cópias/ml (log= 4,69) (80,9%). Esses três últimos dados os excluem de estarem em risco de desenvol-vimento de RCMV, pelos critérios usados por Rodrigues(22).
A mediana do tempo de diagnóstico de SIDA neste estudo foi de 77 meses (mínimo de 54 meses; máximo de 89 meses) para o Grupo I e de 68 meses (mínimo de 50 meses; máximo de 144 meses) para o Grupo II.
Nenhum paciente examinado apresentou alterações ocula-res atuais relacionadas a SIDA. Como já mencionado, a maioria dos pacientes encontrava-se em boas condições imunológicas. Sabe-se que as alterações oculares relacionadas a SIDA mani-festam-se, principalmente, em fases mais avançadas da infecção pelo HIV-1, quando a contagem de células T CD4+ é menor que
50 células/mm(3,14). Mesmo os pacientes que apresentavam
con-tagem de células T CD4+ menor que 50 células/mm3 (1 no Grupo
I e 6 no Grupo II), não apresentavam alterações oculares ativas relacionadas a SIDA por ocasião do último exame oftalmoló-gico, sendo que desses, apenas um, do Grupo II, não estava em uso da HAART.
Entre os 42 pacientes examinados, a maioria (39 pacientes)
apresentou acuidade visual no melhor olho entre 1,0 (logMAR 0,0) (68,3%) e 0,8 (logMAR 0,1) (26,2%). Uma paciente do Grupo II não pode informar sua acuidade visual pelas más condições clínicas. No Grupo I, entre os 8 pacientes examinados, a maioria apresentou acuidade visual no melhor olho entre 1,0 (logMAR 0,0) (50%) e 0,8 (logMAR 0,1) (37,5%), sendo que sete pacientes (87,5%) apresentavam acuidade visual igual ou maior que 0,8 (logMAR 0,1) em pelo menos um dos olhos, apesar da seqüela deixada pela RCMV prévia. A combinação da HAART e das eficazes drogas anti-CMV têm melhorado o prognóstico visual dos pacientes com RCMV, e têm reduzido muito o risco do desenvolvimento bilateral de perdas visuais importantes(24). O
risco de perda visual devido à retinite e ao descolamento de retina diminuiu cerca de 30% desde o advento da HAART(19). O
fato de todos os pacientes do Grupo I estarem em uso de HAART e terem feito uso de ganciclovir EV permite a mesma conclusão dos estudos supracitados.
Apenas os pacientes do Grupo II se beneficiaram da corre-ção óptica da ametropia encontrada, pois os pacientes com baixa de acuidade visual em algum dos olhos, pertencentes ao Grupo I, apresentavam perda visual irrecuperável devido às seqüelas da RCMV.
A prevalência de presbiopia funcional tem uma tendência ao aumento com a idade, 6,1% das pessoas na faixa etária de 30 a 34 anos apresentaram dificuldade visual de perto, ao passo que 59,9% dos indivíduos no grupo dos 70 anos ou mais tiveram a mesma condição, em estudo de prevalência de defi-ciência visual de perto realizado em 3.007 adultos acima de 30 anos em Pelotas, Rio Grande do Sul(25).
No presente estudo, os pacientes com SIDA do Grupo I apresentavam idades variando de 31 a 41 anos (mediana= 38 anos) e os pacientes do Grupo II de 29 a 56 anos (mediana= 38,5 anos). Presbiopia foi a queixa de 1 (12,5%) paciente do Grupo I com 37 anos de idade e de 9 (27,3%) pacientes do Grupo II, com idades que variaram de 39 a 56 anos. Nos dois grupos, a menor idade em que a presbiopia foi encontrada, foi em pacientes com SIDA do sexo feminino. A noção de que o aparecimento de presbiopia é mais precoce no sexo feminino foi suportada por Duarte et al.(25) que verificaram que as
mu-lheres tiveram um risco global de 22% a mais de serem acometi-das que os homens.
O perfil das alterações oculares relacionadas a SIDA so-freu alterações desde a introdução da HAART, pois os pa-cientes, outrora imunodeprimidos, experimentam, na maioria das vezes, uma surpreendente recuperação imunológica mas, infelizmente, complicações oculares relacionadas a SIDA con-tinuam a ocorrer, especialmente as infecções oportunistas, que muitas vezes deixam como seqüela a baixa visão ou a cegueira. Apesar dos esforços para conter-se a evolução fatal da SIDA, tem-se observado a ocorrência de resistência viral aos produtos disponíveis(26).
Devido a essas constatações, o cuidadoso monitoramento de pacientes com SIDA se faz necessário, pois com o aumento da sobrevida desses pacientes, a importância da manutenção de uma boa visão, mantendo a qualidade de vida, é uma prioridade. Tabela 3. Distribuição da contagem de linfócitos T CD4+ e do
logaritmo da viremia do HIV-1 obtida nos 8 pacientes com SIDA e retinite por citomegalovírus prévia, em 2000 e em 2003 - Hospital
das Clínicas da Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto
Paciente Contagem de Logaritmo da
linfócitos T CD4+ carga viral
2000 2003 2000 2003
1 24 92 4,83 3,09
2 7 24 4,70 4,41
3 210 418 - 3,61
4 42 512 4,71 3,31
5 6 157 5,68 3,69
6 108 1119 4,49 ALD
7 13 315 6,39 ALD
8 11 434 5,60 ALD
CONCLUSÕES
A maioria dos pacientes avaliados apresentou acuidade visual no melhor olho entre logMAR 0,0 (68,3%) e logMAR 0,1 (26,9%). No intervalo de tempo entre as duas avaliações oftal-mológicas, como conseqüência da HAART, houve melhora significativa dos parâmetros imunológicos e virológicos dos pacientes. Em razão disso, os pacientes que não tinham lesões prévias apresentaram condições oftalmológicas semelhantes a de pacientes imunocompetentes. Nenhum dos oito pacientes com retinite prévia por citomegalovírus apresentou lesão em atividade na segunda avaliação.
ABSTRACT
Purpose: To evaluate the ophthalmologic conditions of
pa-tients with AIDS, with long-term follow-up, previously eva-luated by an ophthalmologist, considering general conditions related with AIDS. Methods: Observational study of 42 pa-tients with AIDS divided into two groups: Group I: 8 papa-tients with previous AIDS-related cytomegalovirus retinitis, Group II: 34 patients with AIDS without cytomegalovirus retinitis. Each patient had been submitted to one ophthalmologic examination. General data of the patients were obtained from the medical records. Results: The majority of the patients presented visual acuity in the best eye between logMAR 0.0 (68.3%) and 0.1 (26.9%). Optic prescription for refractive errors benefited 39.4% of the patients in Group II but none of the patients in Group I. Presbyopia was corrected in 27.3% of Group II and in 12.5% of Group I patients. No current ocular AIDS-related manifestations were detected in any group. Ocular posterior segment alterations, all of them consisting of retinitis / retinochoroiditis scars, were found in 10 patients, 7 (16.7%) belonging to Group I and 3 (7.1%) to Group II.
Conclu-sion: Ten (24.4%) patients presented visual alteration due to
age. Except for the patients presenting previous retinitis and retinochoroiditis, all the other patients were in good ophthal-mic conditions and most of them were in immunologic reco-very due to the use of highly active antiretroviral therapy.
Keywords: Acquired immunodeficiency syndrome; Eye
mani-festations; Cytomegalovirus retinitis; Antiretroviral therapy, highly active
REFERÊNCIAS
1. Haynes BF, Pantaleo G, Fauci AS. Toward an understanding of the correlates of protective immunity to HIV infection. Science. 1996;271(5247):324-8. Review. 2. Ho D. Plenary Abstract Th19*. In: XI International Conference on AIDS,
Vancouver, 1996; July,7-12.
3. Palella FJ Jr, Delaney KM, Moorman AC, Loveless MO, Fuhrer J, Satten GA, et al. Declining morbidity and mortality among patients with advanced
human immunodeficiency virus infection. HIV Outpatient Study Investigators. N Engl J Med. 1998;338(13):853-60.
4. Ah-Fat FG, Batterbury M. Ophthalmic complications of HIV/AIDS. Postgrad Med J. 1996;72(854):725-30. Review.
5. Palestine AG, Rodrigues MM, Macher AM, Chan CC, Lane HC, Fauci AS, et al. Ophthalmic involvement in acquired immunodeficiency syndrome. Oph-thalmology. 1984;91(9):1092-9.
6. Humphry RC, Weber JN, Marsh RJ. Ophthalmic findings in a group of ambulatory patients infected by human immunodeficiency virus (HIV): a pros-pective study. Br J Ophthalmol. 1987;71(8):565-9.
7. Pinheiro SRAA, Oréfice F, Greco DB, Antunes CMF. Freqüência das mani-festações oculares nos pacientes com sorologia positiva para o HIV ou de risco para a infecção na cidade de Belo Horizonte de 1990 a 1992: parte I. Rev Bras Oftalmol. 1996;55(1):17-23.
8. Curi ALL, Muralha Neto A, Muranaka E, Muralha L, Vianna RNG. Estudo epidemiológico das alterações oftalmológicas na Síndrome da Imunodeficiên-cia Adquirida. Rev Bras Oftalmol. 1999;58(3):223-6.
9. Holland GN, Gottlieb MS, Yee RD, Schanker HM, Pettit TH. Ocular disorders associated with a new severe acquired cellular immunodeficiency syndrome. Am J Ophthalmol. 1982;93(4):393-402.
10. Jabs DA, Green WR, Fox R, Polk FB, Bartlett JG. Ocular manifestations of acquired immune deficiency syndrome. Ophthalmology. 1989;96(7):1092-9. 11. Muccioli C, Belfort Júnior R, Lottenberg C, Lima J, Santos P, Kim M, et al.
Achados oftalmológicos em AIDS: avaliação de 445 casos atendidos em um ano. Rev Assoc Med Bras (1992). 1994;40(3):155-8.
12. Dualiby PT, Suleiman JMAH. Achados oculares em AIDS no Instituto de Infectologia Emílio Ribas antes da introdução das drogas inibidoras de pro-tease. Rev Bras Oftalmol. 1999;58(5):383-7.
13. Holland GN. Acquired immunodeficiency syndrome and ophthalmology: the first decade. Am J Ophthalmol. 1992;114(1):86-95.
14. Kuppermann BD, Petty JG, Richman DD, Mathews WC, Fullerton SC, Rickman LS, Freeman WR. Correlation between CD4+ counts and prevalence of cytomegalovirus retinitis and human immunodeficiency virus-related nonin-fectious retinal vasculopathy in patients with acquired immunodeficiency syndrome. Am J Ophthalmol. 1993;115(5):575-82.
15. Schrier RD, Freeman WR, Wiley CA, McCutchan JA. Immune predisposi-tions for cytomegalovirus retinitis in AIDS. The HNRC Group. J Clin Invest. 1995;95(4):1741-46.
16. Jabs DA, Quinn TC. Acquired immunodeficiency syndrome (AIDS). In: Pepose JS, Holland GN, Wilhelmus KR, editors. Ocular infection and immunity. St. Louis: Mosby; 1996. p.289-304.
17. Muccioli C, Belfort Jr R. Retinite por citomegalovírus. In: Muccioli C, Belfort Jr R. Manifestações oculares da aids: atlas & texto. Rio de Janeiro: Cultura Médica; 1999. p.56-70.
18. Muralha NA, Curi ALL. AIDS Ocular - Parte II. In: Oréfice F. Uveíte clínica e cirúrgica: texto e atlas. Rio de Janeiro: Cultura Médica; 2000. v.1, p.541-54. 19. Holbrook JT, Jabs DA, Weinberg DV, Lewis RA, Davis MD, Friedberg D. Studies of Ocular Complications of AIDS (SOCA) Research Group. Visual loss in patients with cytomegalovirus retinitis and acquired immunodeficiency syndrome before widespread availability of highly active antiretroviral therapy. Arch Ophthalmol. 2003;121(1):99-107.
20. Jabs DA. AIDS and ophthalmology in 2004. Arch Ophthalmol. 2004;122(7): 1040-2.
21. 1993 revised classification system for HIV infection and expanded surveillance case definition for AIDS among adolescents and adults. MMWR Recomm Rep. 1992;42(RR-17):1-19.
22. Rodrigues MLV. Análise de antígenos e alelos de histocompatibilidade de classe I e II, em pacientes com aids e com aids e retinite por citomegalovírus [tese]. Ribeirão Preto - Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto da Universi-dade de São Paulo; 2000.
23. Bailey IL, Lovie JE. New design principles for visual acuity letter charts. Am J Optom Physiol Opt. 1976;53(11):740-5.
24. Kestelyn PG, Cunningham ET Jr. HIV/AIDS and blindness. Bull World Health Organ. 2001;79(3):208-13.
25. Duarte WR, Barros AJD, Dias-da-Costa JS, Cattan JM. Prevalência de defi-ciência visual de perto e fatores associados: um estudo de base populacional. Cad Saúde Pública. 2003;19(2):551-9.
