UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
“JÚLIO DE MESQUITA FILHO”
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS – RIO CLARO
unesp
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS (ZOOLOGIA)
O EFEITO DA FRAGMENTAÇÃO NA DIVERSIDADE ESPECÍFICA E FUNCIONAL DE PRIMATAS NO BRASIL
VANESSA ELLEN WENDT CAMPOS
Dissertação apresentada ao
Instituto de Biociências do Câmpus de Rio Claro, Universidade Estadual Paulista, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas (Zoologia)
VANESSA ELLEN WENDT CAMPOS
O EFEITO DA FRAGMENTAÇÃO NA DIVERSIDADE ESPECÍFICA E FUNCIONAL DE PRIMATAS NO BRASIL
Orientadora: Profa. Dra.Laurence Marianne Vincianne Culot Co-Orientador: Prof. Dr. Milton Cezar Ribeiro
Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências do Câmpus de Rio Claro, Universidade Estadual Paulista, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas (Zoologia)
Campos, Vanessa Ellen Wendt
O efeito da fragmentação na diversidade específica e funcional de primatas no Brasil / Vanessa Ellen Wendt Campos. - Rio Claro, 2016
48 f. : il., figs., tabs.
Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências de Rio Claro
Orientadora: Laurence Marianne Vincianne Culot Coorientador: Milton Cezar Ribeiro
1. Ecologia vegetal. 2. Dispersão de sementes por primatas. 3. Funções ecológicas. I. Título.
581.5 C198e
Agradecimentos
Gostaria de agradecer ao Cnpq e a Fapesp pelo financiamento do meu projeto e da minha bolsa e a minha orientadora Laurence Culot. Muito obrigada por ter me dado um voto de confiança e por ter me encorajado a continuar na profissão acadêmica. Muito obrigado por ter me proporcionado dois anos de grande aprendizado e ótimas experiências. Laurence, você é um grande exemplo e uma inspiração na minha vida acadêmica, espero poder aprender muito com você ainda.
Miltinho muito obrigado pela co-orientação e pelas conversas. Também gostaria de agradecer o pessoal do LEEC: Juliana, John, Renata, Bernardo, pela ajuda com os mapas, às análises estatísticas e com os problemas do computador (muito obrigada John!). Muito obrigada Ivan Perez pela ajuda com a filogenia dos primatas.
Muito obrigada ao pessoal do LaP e do projeto de extensão de “Conservação do Mico-leão-preto”, as discussões nas reuniões e as atividades com as crianças foram muito importantes para a minha formação como pesquisadora e professora, e em especial ao Lucas, pela ajuda com a montagem do banco de dados dos primatas.
Gostaria de agradecer à minha família que sempre me apoio e esteve ao meu lado em todas as minhas decisões. Muito obrigada, mãe, pai, Lulu, vó Herta e tia Marcia. Família Zike Tuma obrigada por todo o apoio e carinho nesses anos.
Gostaria de agradecer a Dafne, Dina, Ingrid e Wanessa pela amizade e carinho, apesar da distância e do tempo separadas o companheirismo e o amor não mudaram nesses anos de amizade.
Muito obrigada família CBI 2009. Malu, Pah, Lary, Lê, Bre, Dani, Bia, Biga, Boi, Jorge, Carioca, Baby, Tibu, Mil, Luá, Raquelzinha. Obrigada por fazer parte da minha vida e dividir grandes momentos ao longo dessa jornada.
Resumo
As florestas tropicais representam um dos biomas mais ameaçados pelas ações antrópicas no mundo. Os primatas representam 40% da biomassa de vertebrados frugívoros nas florestas tropicais, mas mais da metade das espécies estão ameaçadas de extinção. Tendo em vista a importância dos primatas no funcionamento dos ecossistemas devido a sua função de dispersores de sementes, é de extrema relevância entender como a fragmentação das florestas tropicais afetam as comunidades de primatas e suas funções. Portanto, nossos objetivos são: 1) analisar a relação entre diversidade funcional e filogenética de primatas e como esses índices são influenciados pela riqueza; 2) determinar o efeito da fragmentação das florestas tropicais na riqueza específica e funcional dos primatas; 3) determinar quais características funcionais são perdidas com a fragmentação, na Amazônia e na Mata Atlântica brasileira. Para isso, montamos bancos de dados de ocorrência dos primatas e de suas características funcionais ligadas à dispersão de sementes para gerar os índices de diversidade funcional (FD), regularidade funcional (FEve) e divergência funcional (FDiv) e relacioná-los com métricas da paisagem: área do fragmento, isolamento médio entre os fragmentos, distância em relação à zona urbana, distância à floresta contínua, conectividade funcional e porcentagem de cobertura vegetal no entorno do fragmento. A diversidade funcional dos primatas é fortemente correlacionada com a diversidade filogenética (R2= 0.94 e p<0.001). A redução da área dos fragmentos e da conectividade funcional, assim como o aumento do isolamento médio entre os remanescentes florestais diminuem a diversidade (FD), a regularidade (FEve) e a divergência funcional (FDiv) dos primatas. As espécies de primatas de grande porte que possuem grandes áreas de vida e que dispersam grandes sementes são as espécies mais prejudicadas pela fragmentação. Nosso trabalho permitiu ressaltar que além da perda de riqueza específica de primatas, a fragmentação nas florestas tropicais também afeta o serviço de dispersão de sementes, o que, consequentemente, pode alterar a estrutura das comunidades vegetais.
Abstract
Tropical forests are the most threatened biome by human activities worldwide. Primates represent almost 40% of the frugivore vertebrate biomass in tropical forests and more than half of their species are threatened by extinction. Given the importance of primates as seed dispersers for the ecosystem functioning, it is extremely important to understand how the fragmentation of tropical forests affects primate communities and the functions they provide. Therefore, this project aims at: 1) analyzing the relationship between primate functional and phylogenetic diversities and how those indices are influenced by species richness; 2) determining the influence of forest fragmentation on primate species richness and functional diversity; 3) determining which functional traits are lost with habitat fragmentation, in Amazonian and Atlantic Forests of Brazil. To do this, we built a database of primates’ occurrence and their functional traits related to seed dispersal to compute indices of functional diversity (FD), functional evenness (Feve) and functional divergence (FDiv). Then, we related these indices to landscape metrics: patch size, average isolation between patches, distance to the nearest urban area, distance to the nearest continuous forest, functional connectivity and percentage of forest cover surrounding the fragment. Functional diversity is strongly correlated with phylogenetic diversity (R2= 0.94 e p<0.001). The decrease of fragment areas and functional connectivity, and the increase of average isolation between forest remnants, reduce primate functional diversity (FD), regularity (FEve) and divergence (FDiv). Large primates with large home ranges that disperse large seeds are the most affected by fragmentation. Our results enable highlighting that beyond the loss of primate species richness, the fragmentation of tropical forests also affect seed dispersal service, which consequently may alter the structure of plant communities.
Sumário
Página
Introdução...08
Material e Métodos...11
Resultados...18
Discussão...29
Referências bibliográficas...32
7
O Efeito da Fragmentação na Diversidade Específica e Funcional
de Primatas no Brasil
Vanessa Ellen Wendt Campos 1, Lucas Augusto Pereira 1, Milton Cezar Ribeiro 2 e
Laurence Culot 1.
1-Laboratório de Primatologia (LaP), Departamento de Zoologia, Universidade Estadual
Paulista „Júlio de Mesquita Filho‟, Rio Claro, SP, Brasil.
2-Laboratório de Ecologia Espacial e Conservação, Departamento de Ecologia, Universidade
Estadual Paulista „Júlio de Mesquita Filho‟, Rio Claro, SP, Brasil.
Autor para Correspondência. E-mail: vanessaellen@hotmail.com
Resumo
1. As florestas tropicais representam um dos biomas mais ameaçados pelas ações antrópicas no mundo. Os primatas representam 40% da biomassa de vertebrados frugívoros nas florestas tropicais, mas mais da metade das espécies estão ameaçadas de extinção. Tendo em vista a importância dos primatas no funcionamento dos ecossistemas devido a sua função de dispersores de sementes, é de extrema relevância entender como a fragmentação das florestas tropicais afetam as comunidades de primatas e suas funções.
2. Portanto, nossos objetivos são: 1) analisar a relação entre diversidade funcional e filogenética de primatas e como esses índices são influenciados pela riqueza; 2) determinar o efeito da fragmentação das florestas tropicais na riqueza específica e funcional dos primatas; 3) determinar quais características funcionais são perdidas com a fragmentação, na Amazônia e na Mata Atlântica brasileira.
8 áreas de vida e que dispersam grandes sementes são as espécies mais prejudicadas pela fragmentação.
5. Nosso trabalho permitiu ressaltar que além da perda de riqueza específica de primatas, a fragmentação nas florestas tropicais também afeta o serviço de dispersão de sementes, o que, consequentemente, pode alterar a estrutura das comunidades vegetais. Palavras-chave: dispersão de sementes, funções ecológicas, fragmentação.
Introdução
As florestas tropicais se tornaram um dos principais alvos das ações antrópicas nas últimas décadas (Myers et al. 2000). Estima-se que são devastadas aproximadamente 13 milhões de hectares por ano dessas florestas ao redor do mundo para o agronegócio (Fao, 2010). A bacia Amazônica apresenta mais da metade dos remanescentes de florestas tropicais do mundo e vem enfrentando altas taxas anuais de desmatamento (Laurence et al. 2011). Na Mata Atlântica, esse processo de desmatamento já reduziu a sua área original em 88% e os remanescentes florestais que sobraram estão irregularmente distribuídos ao longo da costa brasileira, apresentando uma grande variação quanto à qualidade e a estrutura vegetal (Ribeiro et al. 2011).
A consequência desse processo é a criação de fragmentos de tamanhos e formas variados, com diferentes graus de isolamento e cercados por diferentes tipos de matriz, como centros urbanos e áreas com pastagem e agricultura (Fahrig, 2003; Arroyo-Rodriguez e Días, 2010). A redução da área e o isolamento desses fragmentos altera o fluxo gênico, reduz a riqueza de espécies, altera a disponibilidade de recursos e consequentemente afeta o funcionamento desse ecossistema (Myers et al. 2000; Laurence et al. 2011; Gilbert 2003; Hooper et al. 2005; Kupfer et al. 2006). Cada organismo dentro de uma comunidade desempenha um papel ecológico, ou seja uma função (Tilman, 2001; Hooper et al. 2002), e a modificação das espécies presentes nesta comunidade pode alterar o funcionamento desse ecossistema.
9 engenheiros do ecossistema (Chapman et al. 2013). Os primatas folívoros participam da estruturação da paisagem via herbivoria (Chapman et al. 2013), enquanto que os frugívoros podem dispersar uma grande quantidade e diversidade de sementes (Chapman 1995; Chapman e Russo 2011). Os primatas representam por volta de 40% da biomassa de frugívoros nas florestas tropicais, e cerca de 35,6% das espécies que ocorrem no mundo (UICN, 2008). Consequentemente, é considerado um grupo essencial à manutenção da estrutura vegetal e à sua regeneração (Chapman e Onderdonk 1998; Culot et al. 2010).
Além disso, os primatas apresentam uma grande variação no comportamento em resposta a fragmentação (Marsh 2003; Marshall et al. 2010), ou seja, algumas espécies são mais sensíveis a perda de hábitat, como as espécies do gênero Leontopithecus e Brachyteles, enquanto outras são menos sensíveis à fragmentação, como Cebus apella e
algumas espécies do gênero Callithrix (Benchimol e Peres 2014). Esse efeito é mais drástico em espécies de grande porte, que apresentam uma grande área de vida e que consomem uma grande quantidade de frutos (Harcourt e Doherty 2005; Boyle e Smith, 2010; Benchimol e Peres 2014). Essas características indicadoras da resiliência dos primatas frente à fragmentação estão também relacionadas à eficiência de dispersão de sementes.
10 A variabilidade de tamanho corporal, distância diária percorrida e tamanho da área de vida dos primatas afeta diretamente a eficiência de dispersão de sementes (Chapman, 1995). Portanto, é esperado que a fragmentação do habitat altere o serviço de dispersão de sementes. A utilização dos índices de diversidade funcional e uma análise integrativa da paisagem, tanto na escala do fragmento quanto da paisagem (Arroyo-Rodríguez e Fahrig 2014), são importantes ferramentas que podem ajudar a compreender o efeito da fragmentação das florestas tropicais na diversidade funcional dos primatas e as suas consequências para o funcionamento do ecossistema.
Portanto, este trabalho tem como objetivos:1) analisar a relação da diversidade funcional com a diversidade filogenética e como esses índices são influenciados pela riqueza de espécies de primatas; 2) determinar o efeito da fragmentação na riqueza específica e na diversidade funcional dos primatas, em relação ao seu papel de dispersores de sementes; 3) identificar quais características funcionais são preservadas e quais são perdidas com o processo de fragmentação das florestas tropicais no Brasil.
11 Figura 1: Resultado esperado para a relação (a) entre a diversidade filogenética (PD) e a diversidade funcional (FD) e (b) entre o processo de fragmentação e a diversidade funcional (FD).
Material e Métodos
Banco de dados
12 O banco de dados das métricas da paisagem foi caracterizado através de seis métricas: 1) área do fragmento (ha), 2) isolamento médio entre os fragmentos (m), 3) distância em relação à zona urbana (m), 4) distância à floresta contínua (>100 km2), 5) conectividade funcional e 6) porcentagem de cobertura vegetal no entorno do fragmento (Marsh 2003). Para o cálculo do isolamento médio foram criados mapas de distância entre os fragmentos onde foram gerados pontos aleatórios para extrair essas distâncias (10000 pontos dentro do mapa matricial da Amazônia e 1000 pontos dentro de um buffer de 1 km de cada fragmento da Mata Atlântica). Geramos os pontos aleatórios de maneiras diferentes na Amazônia e na Mata Atlântica devido à distribuição heterogênea dos fragmentos na Mata Atlântica; ao gerar os 10000 pontos aleatórios na Mata Atlântica, a grande maioria encontrava-se muito distante dos fragmentos analisados, impossibilitando o cálculo. Posteriormente, foi calculada tanto para a Amazônia quanto para a Mata Atlântica, a distância média desses pontos aleatórios em relação ao fragmento analisado dentro de um buffer de 1 km no entorno desta área. As métricas de distância à zona urbana e à floresta contínua foram calculadas a partir da distância euclidiana dessas áreas em relação aos fragmentos. A porcentagem de cobertura vegetal foi calculada para diferentes raios a partir do ponto central do fragmento (500m, 1000m, 2000m, 3000m, 4000m, 5000m e 10000m). A conectividade funcional corresponde ao tamanho da área (m2) funcionalmente conectada ao fragmento analisado (Ribeiro et al. 2009). Essa métrica também foi analisada considerando diferentes distâncias (100m até 1500m, com intervalos de 100m).
O cálculo das métricas da Amazônia foi feito a partir de imagens de satélite do LandSat-5 que foram convertidas em mapas vetoriais de uso e cobertura do solo de
2014 fornecidos pelo INPE, do projeto Prodes
13 Dos 72 fragmentos amostrados para o Brasil (Fig. 2), 39 foram amostrados para Floresta Amazônica e 33 para a Mata Atlântica. No bioma Amazônico, esses fragmentos apresentam uma área média de mais de 3.5 milhões de hectares, enquanto que na Mata Atlântica o tamanho médio não ultrapassa os 8000 hectares (Tabela 1). Os dois biomas apresentam uma porcentagem de cobertura vegetal média e uma variação bem semelhante, sendo que a média para o bioma Amazônico é de 42.7% e para a Mata Atlântica é de 54.6% (Tabela 1). Em relação à distância média à zona urbana, os fragmentos amostrados na Mata Atlântica encontram-se mais próximos do que os fragmentos da Floresta Amazônica (10 km versus 23.6 km). Estes por sua vez apresentam distâncias menores em relação à floresta contínua e estão mais conectados do que os fragmentos da Mata Atlântica, entretanto esses fragmentos apresentam um isolamento médio menor do que os fragmentos da Floresta Amazônica (Tabela 1).
Tabela 1: Lista das métricas da paisagem calculadas para os fragmentos presentes nos dois biomas com seus respectivos valores médio (desvio padrão), mínimo e máximo.
Métricas da paisagem Floresta Amazônica Mata Atlântica
Média (dp) Mínimo Máximo Média (dp) Mínimo Máximo
Área do fragmento (ha) 3588572 (12295367)
3 70637989 7851.5 (15022.2)
41.1 74674.1
Cobertura vegetal (%) 42.7 (27.4) 2.1 100 54.5 (28.3) 9.5 100
Distância à zona urbana (m) 23655.5 (18310.8)
997.6 82880.5 10472.8 (6435.7)
1350.9 26797.2
Distância à floresta contínua (m) 10293.4 (12221.5)
0 62280.1 47472.3 (67783)
0 237078.4
Isolamento médio (m) 304.6 (126.8)
79.3 576.1 99.7 (41.9) 23.6 171.5
Conectividade (m2) 22176112 (45839267)
3 172933132 382.2 (214.6)
15 Para o banco de dados de características funcionais (Material suplementar- Tabelas 3 e 4), nós selecionamos 15 características relacionadas direta ou indiretamente com a função de dispersão de sementes (Tabela 2). As características funcionais selecionadas foram divididas em 4 grupos distintos: caraterísticas intrínsecas de cada espécie, características relacionadas aos hábitos alimentares, características comportamentais indicadoras da diversidade de hábitat onde os primatas podem se alimentar e dispersar sementes e características diretamente relacionadas com os padrões de dispersão de sementes.
Tabela 2: Lista das características funcionais dos primatas utilizadas para gerar os índices de diversidade funcional e as árvores de regressão.
Tipo de característica Características funcionais Sigla
Intrínseca de cada
espécie Peso corporal (g) Peso
Tamanho médio dos grupos T. grupo
Dieta Porcentagem de frutas Frutas
Porcentagem de folhas Folhas
Porcentagem de presa animal P. animal
Riqueza de gênero de frutos consumidos
(1000h; Hawes e Peres 2013) 1 Riq. gen
Tempo de digestão (h) T. digestão
Comportamento Diversidade de hábitats ocupados (generalista
ou especialista) 2 Habitat (gen/esp)
Distância diária percorrida (m) Dist. diária
Área de vida (ha) Área
Padrão de dispersão Padrão de deposição das sementes (aglomerado
ou disperso) P. dep (aglo/disp)
Largura média e máxima das sementes (cm) L.med.sem/L.máx.sem
Comprimento médio e máximo das sementes
16 1- Riq.gen = riqueza rarefeita de gêneros de frutos consumidos, com esforço amostral de 1000h, fornecidos por Hawes e Peres 2013.
2- Habitat- diversidade de hábitats diferentes ocupados pelas espécies, gen = generalista (mais do que 3 hábitats diferentes) ou esp = especialista (igual ou menos do que 3 hábitats diferentes). Essa classificação foi feita com base na lista de hábitats fornecidos pela UICN (2014) para cada espécie de primata.
Análise de dados
Todas as análises dos dados foram realizadas com o programa R v 3.1.1 (R Core Team 2015). Usamos o pacote FD (Laliberté e Legendre 2010; Laliberté, Legendre e Shipley 2014) para obter os índices de diversidade funcional definidos por Villégier et al. (2008) e adaptados por Laliberté e Legendre (2010). Estes índices permitem o uso
simultâneo de variáveis quantitativas, semi-quantitativas e qualitativas, e a presença de dados faltantes. Utilizamos uma matriz de presença das espécies de primatas nas comunidades devido à falta de dados de abundância e densidade dessas espécies. Para cada fragmento estudado, calculamos os quatro índices fornecidos pela função dbFD (FRic, FEve, FDiv e FDis), isto porque já foi demonstrado a complementariedade de três deles para indicar as mudanças nos processos de combinação de espécies (Mouchet et al. 2010; Mason et al. 2012).
17 índice foi utilizado o pacote picante (Kembel et al. 2010), e este foi calculado como um dendrograma filogenético com a função pd.
Além dessas medidas de diversidade funcional, também foi calculado a diversidade filogenética (PD) dessas comunidades. Para isso, utilizamos uma árvore filogenética das espécies de Platyrrhini, fornecida por Aristide et al. (2015), em que foram selecionadas sequências de DNA do citocromo b (CytB) para a montagem da filogenia. Para obter esse índice utilizamos a matriz de presença e ausência juntamente com a filogenia, e este valor é obtido através da soma dos braços do dendrograma filogenético (Cadotte, Cardinale e Oakley 2008). Assim como o FD, esse índice também foi gerado com o pacote picante (função pd).
Antes de gerar todos os modelos para analisar a relação dos índices de diversidade funcional com as métricas da paisagem, nós realizamos uma seleção das variáveis preditoras via uma Análise de Componentes Principais (ACP) e análises de correlação (Zurr et al. 2010). A ACP, rodada com o pacote stats e a função prcomp (R Core Team 2015), permitiu identificar, para as métricas da paisagem calculadas com diferentes raios, qual raio tem maior poder explicativo para os dois biomas independentemente. Somente os raios selecionados para cada bioma foram incluídos nos modelos. No caso da Amazônia e da Mata Atlântica foi utilizado o raio de 3000m para porcentagem de cobertura vegetal, e a distância de 400m e 300m para conectividade funcional na Amazônia e na Mata Atlântica, respectivamente. Para incluir nos nossos modelos variáveis não correlacionadas, retiramos das análises as variáveis que apresentavam um valor de correlação igual ou maior que 0.6 e valor de VIF (Fator de Inflação de Variância) maior que 2 (Zurr et al. 2010), separadamente para a floresta Amazônica e a Mata Atlântica.
18 Testamos a relação entre a riqueza específica e os índices de diversidade funcional com modelos aditivos generalizados mistos (GAMM), em que a latitude e a longitude entraram como fatores aleatórios. Para isso, utilizamos o pacote mgcv e a função gamm (Wood 2011). A relação entre o efeito da fragmentação sobre a diversidade funcional dos primatas também foi realizada através de um GAMM, com as coordenadas geográficas como fator aleatório, as variáveis da estrutura da paisagem como fatores fixos e os índices de diversidade funcionais como variáveis respostas. Usando o pacote bblme (Bolker 2008), selecionamos os melhores modelos de acordo com o critério de informação Akaike (AIC), sendo os modelos apresentados com ΔAIC ≤ 2.0 e wAIC ≥ 0.1, modelos igualmente plausíveis (Burnham e Anderson 2010).
Para determinar quais características funcionais são mais sensíveis às métricas da paisagem e consequentemente quais características são mantidas ou perdidas nos fragmentos, geramos árvores de regressão com as variáveis da paisagem significativas de cada bioma. Usamos as características funcionais médias (CWM) de cada comunidade que foram geradas a partir do cálculo da diversidade funcional, como variáveis preditoras e como variáveis respostas as métricas da paisagem. Neste tipo de análise são feitas divisões sucessivas das variáveis preditoras de maneira que estas divisões (nó) expliquem a variação encontrada nos ramos produzidos pelas variáveis respostas (De‟ Ath 2002). Utilizamos o pacote rpart, função rpart (Therneau, Atkinson e Ripley 2014) e partykit, função as.party (Hothorn e Zeileis 2015) para produzir as árvores de regressão.
Resultados
Relação da riqueza específica com diversidade filogenética e funcional
19 Na Mata Atlântica, no geral, as famílias Callithrichidae, Cebidae e Atelidae foram separadas em dois grupos funcionais cada, mas as famílias filogeneticamente próximas se mostraram também funcionalmente próximas (Fig. 4-a). Entretanto, a família Pithecidae se mostra mais próxima funcionalmente de espécies da família Callitrichidae do que é filogeneticamente.
Na floresta Amazônica, algumas espécies filogeneticamente próximas aparecem funcionalmente distintas: isso ocorre com as espécies da família Pithecidae, o gênero Callicebus aparece funcionalmente próximo à família Callithrichidae, enquanto que
Pithecia pithecia, Chiropotes utahickae e Cacajao melanocephalus aparecem em
grupos funcionais distintos (Fig. 4-b).
20 pretos) e na Mata Atlântica (n=33, pontos vermelhos), assim como (c) a relação entre a PD e a FD .
22 Relação das métricas da paisagem com os índices de diversidade funcional
23 Tabela 3: Lista dos melhores modelos selecionados para explicar a relação dos índices de diversidade funcional (FD, Feve, FDiv) e da riqueza específica (Riq_sp) com as métricas da paisagem: área do fragmento (área), isolamento médio (iso_médio), distância à zona urbana (dist_zu) e conectividade (conec), tendo como fator aleatório (FA) a latitude e longitude dos fragmentos na Amazônia (AM) e Mata Atlântica (MA). As variáveis significativas de cada modelo estão em negrito.
Bioma
Variável
resposta Melhores modelos ΔAIC wAIC R2 P
AM FD área 0.0 0.367 0.09 0.034
área + FA 2.0 0.135 0.09 0.034 FEve iso_médio 0.0 0.425 0.27 0.0008
iso_médio +FA 1.9 0.170 0.27 0.001
área + iso_médio 2.0 0.157 0.29 0.0006
FDiv área 0.0 0.217 0.13 0.016
área + dist_zu 0.6 0.161 0.18 0.013
área + iso_médio 0.7 0.150 0.19 0.012
Riq_sp área 0.0 0.375 0.18 0.003
área +FA 1.2 0.201 0.18 0.004 MA FD área +FA 0.0 0.303 0.07 0.098 FEve área + conec 0.0 0.143 0.10 0.041
área 0.5 0.114 0.37 0.037
FDiv dist_zu +FA 0.0 0.50 0.02 0.057 Riq_sp iso_médio 0.0 0.245 0.08 0.052
24 A área do fragmento afeta de maneira positiva a diversidade funcional (FD) das espécies tanto para a Amazônia (Fig. 5-c) quanto para a Mata Atlântica (Fig. 5-d). A área do fragmento junto com a conectividade explicam a variação da regularidade funcional (FEve) da Mata Atlântica (Fig.5-f). Sendo assim, fragmentos maiores e mais conectados apresentam maior regularidade funcional (FEve). Para a Amazônia, é o isolamento médio que melhor explica a regularidade funcional (FEve) (Fig. 5-e), sendo que fragmentos mais isolados apresentam menor regularidade funcional (FEve).
A divergência funcional (FDiv) para a Amazônia teve como modelo selecionado a área do fragmento, apresentando valores menores em fragmentos maiores (Fig. 5-g). Já para a Mata Atlântica (Fig. 5-h), o modelo selecionado foi a distância à zona urbana, sendo assim, quanto maior a distância das áreas urbanas maior será a divergência funcional (FDiv).
26 Figura 5: Relação da riqueza específica e dos índices de diversidade funcional (FD, FEve e FDiv) com as métricas da paisagem dos melhores modelos selecionados para Amazônia (a, c, e, g) e para Mata Atlântica (b, d, f, h). (a) Relação da riqueza específica com a área dos fragmentos. (b) Relação da riqueza específica com o isolamento médio. (c ; d) Relação da diversidade funcional (FD) com a área dos fragmentos. (e) Relação da regularidade funcional (FEve) com o isolamento médio. (f) Relação da regularidade funcional (FEve) com a conectividade e a área dos fragmentos. (g) Relação da divergência funcional (FDiv) com a área dos fragmentos. (h) Relação da divergência funcional (FDiv) com a distância à zona urbana.
29 Discussão
A redução do tamanho da área, o aumento do isolamento entre esses remanescentes florestais e a proximidade de centros urbanos reduz a riqueza específica assim como a diversidade, a regularidade e a divergência funcional dos primatas nas florestas tropicais. As espécies de primatas de grande porte que possuem grandes áreas de vida e consequentemente podem dispersar sementes por longas distâncias são as mais ameaçadas pela fragmentação e consequentemente deixam de dispersar sementes grandes, alterando assim a manutenção e o funcionamento do ecossistema.
Os índices de diversidade funcional (FD) e filogenético (PD) são sensíveis à adição de novas espécies assim como já era esperado (Poos et al. 2009; Schweiger et al. 2008). Nossos resultados não indicam a presença de uma curva de saturação na relação da riqueza específica com a diversidade funcional, sugerindo a ausência de redundância funcional das espécies de primatas da Amazônia e da Mata Atlântica em relação à dispersão de sementes (McConkey e Brockelman 2011; Bueno et al. 2013). A relação significativamente positiva entre a diversidade funcional e a diversidade filogenética indica que as espécies filogeneticamente proximais também apresentam características morfológicas parecidas em relação à dispersão de sementes (Fleagle e Reed 1996). Essa relação pode ser considerada um indício que a evolução das características funcionais ocorreu em paralelo com a evolução filogenética (Fritz e Purvis, 2010), e que devido a uma pequena variação sazonal e grande disponibilidade de recursos nas áreas tropicais foi possível a conservação dos nichos ocupados (de Mazancourt et al. 2008; Aristide et al. 2015). Entretanto, o dendrograma funcional apresenta algumas exceções, como
ocorrem com Callithrix aurita e Cebus nigritus robustus na Mata Atlântica, que possuem a mesma riqueza de gênero de frutas consumidas e o mesmo tempo de digestão. Para a Amazônia essa diferença entre os dendrogramas para as espécies da família Pithecidae não fica claro, provavelmente devido à ausência de dados de dispersão de sementes dessas espécies.
30 ocasionada pela fragmentação e diretamente relacionada a uma função no ecossistema. Tanto a perda de hábitat (área do fragmento) quanto à fragmentação (isolamento médio, a conectividade e distância à zona urbana) afetam de maneira negativa a riqueza específica, a diversidade, a regularidade e a divergência funcional de primatas na Amazônia e na Mata Atlântica. A redução da área do fragmento diminui o número de espécies presentes (Harcourt e Doherty 2005; Boyle e Smith 2010; Benchimol e Peres 2013, 2014) e a diversidade funcional dos primatas, corroborando a nossa hipótese que a diversidade funcional é afetada da mesma maneira que a riqueza específica.
A relação entre área e diversidade funcional pode ser atribuída pela diversidade de hábitats disponíveis (Benchimol e Peres 2014) e possivelmente pelo grau de complexidade da estrutura vegetal (Cadotte, Carscadden e Mirotchnick 2011). Grandes áreas florestais podem apresentar uma diversidade de hábitats maior assim como uma maior disponibilidade de recursos, possibilitando um aumento da diversidade funcional. Em contrapartida, áreas menores apresentam uma probabilidade maior de perder populações de primatas, afetando assim a riqueza dessas áreas. Além disso, o aumento da área pode reduzir a divergência funcional, ou seja, espécies menos divergentes entre si podem apresentar sobreposição de nichos sem prejuízo de ambas as espécies (Villéger et al. 2008; Schleuter et al. 2010). Espécies do gênero Alouatta, Cebus, e Lagothrix
podem apresentar sobreposição de nichos em épocas com alta disponibilidade (Stevenson et al. 2000). Nossos resultados sugerem que fragmentos mais afastados das áreas urbanas apresentam espécies mais divergentes, entretanto essa relação apresentou pouco poder explicativo.
31 funcionalmente equilibradas no espaço funcional, apresentando uma maior regularidade de funções (Mason et al. 2005; Mouillot et al. 2013).
A alteração dos índices de diversidade funcional afeta de maneira direcional a dispersão de sementes, comprovando a nossa hipótese de que as mesmas características que determinam a resiliência dos primatas também estão relacionadas à efetividade de dispersão (Cadotte, Carscadden e Mirotchnick, 2011). Nós observamos que as espécies maiores, apresentando grande área de vida e uma dieta mais frugívora são as espécies mais sensíveis à fragmentação, já que essas espécies precisam de grandes áreas florestais com recursos disponíveis para a manutenção de suas populações (Boyle e Smith 2010; Benchimol e Peres 2014). Sendo assim, o serviço de dispersão de sementes será mantido apenas por espécies de pequeno e médio porte nas áreas fragmentadas, com exceção de algumas espécies de grande porte como é o caso de algumas espécies do gênero Alouatta que são mais tolerantes à fragmentação (Arroyo-Rodríguez e Días 2010).
A alteração do serviço de dispersão de sementes através da modificação das comunidades de primatas devido à fragmentação do hábitat pode ter severas consequências para o funcionamento do ecossistema. A extinção de grandes espécies de primatas, que são responsáveis pela dispersão de grandes sementes em grandes quantidades, por longas distâncias, gera uma alteração das comunidades de plantas (Peres 1994; Peres et al. 2016), devido ao aumento da dispersão de espécies com sementes pequenas ou dispersas por meio abiótico. Como essas pequenas sementes darão origem a espécies arborícolas com baixa densidade de madeira e consequentemente menor capacidade de estoque de carbono (Wright et al. 2007; Bello et al. 2015), é esperado que o efeito da fragmentação nas comunidades de primatas
32 processo de dispersão de sementes, portanto, podem ajudar a direcionar medidas mitigadoras que possibilitem a preservação desses serviços ecossistêmicos.
Os dados observados neste trabalho sugerem que a fragmentação, além de reduzir o número de espécies, também diminui a diversidade funcional dos primatas na Amazônia e na Mata Atlântica. Também ressaltamos a importância de uma abordagem integrativa da paisagem, visto que além do efeito da área, o isolamento médio e a conectividade foram importantes para explicar a variação na regularidade e divergência funcionais. Este trabalho é o primeiro a abordar as consequências das ações antrópicas no funcionamento do ecossistema em relação à uma função específica, um passo determinante para avaliar melhor os efeitos da perda da biodiversidade.
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39
Material suplementar
Tabela 1: Lista dos fragmentos analisados na Amazônia juntamente com as coordenadas geográficas e a referência bibliográfica.
Local Longitude Latitude Referência bibliográfica Parque Nacional de Jaú -63.11673889 -2.367363889 Barnett et al. 2002
Reserva Biológica Uatumã -59.59527778 -1.836111111 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.6875 -1.783333333 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.44777778 -1.789722222 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.35388889 -1.841388889 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.655 -1.877222222 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.66277778 -1.678333333 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.68722222 -1.831388889 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.63777778 -1.791111111 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.41555556 -1.798611111 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.78472222 -1.702777778 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.44222222 -1.739444444 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.71666667 -1.671111111 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.77861111 -1.597222222 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.70333333 -1.741666667 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.51472222 -1.772777778 Benchimol e Venticinque 2014 Reserva Biológica Uatumã -59.62722222 -1.592777778 Benchimol e Venticinque 2014 Fazenda Vitória -47.58333333 -2.916666667 Carvalho 2003
Fazenda Arataú -50.33333333 -3.833333333 Ferrari et al. 1999 Ferreira Penna Scientific Station -51.46666667 -1.7 Ferrari et al. 1999 T.I.Parakanã -49.93333333 -4.466666667 Ferrari et al. 1999 ECFPn -51.45 -1.75 Bobadilla e Ferrari 2000 Floresta Nacional de Carajás -50.19576667 -6.170538889 Martins et al. 2012 Fazenda Badajós -47.78333333 -2.55 Lopes e Ferrari 1996 Fazenda São Marcos -47.33333333 -2.516666667 Lopes e Ferrari 1996 Fazenda São Sebastião -47 -1.866666667 Lopes e Ferrari 1996 Gurupi Biological Reserve -46.75 -3.416666667 Lopes e Ferrari 1996 Fazenda São Marcos -47.33333333 -2.216666667 Lopes e Ferrari 2000 Gurupi Biological Reserve -46.75 -2.416666667 Lopes e Ferrari 2000
VNP -61.17333333 1.706944444 Pontes, Paula e Magnusson 2012 RFAD -59.92540278 -2.953633333 Rodrigues e Vidal 2011
L1 -55.01244444 -2.802194444 Sampaio et al. 2010 L2 -54.89866667 -2.560861111 Sampaio et al. 2010
BOGPM -65.30959167 -4.850069444 Santos e Mendes-Oliveira 2012 FAEXP -60.05471111 -2.639658333 Silva 2013
40
Amanã Reserve -64.63972778 -2.573147222 Souza, Queiroz e Ayres 2004
Tabela 2: Lista dos fragmentos analisados na Mata Atlântica juntamente com as coordenadas geográficas e a referência bibliográfica.
Local Longitude Latitude Referência bibliográfica Mata São José -47.477433 -22.358816 Bernardo e Galetti 2004 Rebio Córrego do Veado -40.15 -18.35 Chiarello 1999
Rebio Córrego Grande -39.808391 -18.267905 Chiarello 1999 Reserva Florestal Linhares -39.958743 -19.126546 Chiarello 1999 Putiri -40.160588 -19.875451 Chiarello 1999
Caetetus -49.7 -22.4 Cullen Jr., Bodmer e Pádua 2000 Fazenda Rio Claro -49.899416 -22.839361 Cullen Jr., Bodmer e Pádua 2000 Fazenda Mosquito -51.518201 -22.671531 Cullen Jr., Bodmer e Pádua 2000 Fazenda Tucano -52.464406 -22.477651 Cullen Jr., Bodmer e Pádua 2000 Morro do Diabo -52.333333 -22.5 Cullen Jr., Bodmer e Pádua 2000 Caraguatatuba -45.428132 -23.588901 Galetti et al. 2009
Ilha do Cardoso -47.902577 -25.034306 Galetti et al. 2009 Ilha Bela -45.324478 -23.842628 Galetti et al. 2009 Jacupiranga -48.366667 -24.883333 Galetti et al. 2009 Juréia -47.233333 -24.533333 Galetti et al. 2009 Petar -48.466667 -24.516667 Galetti et al. 2009 Parque Estadual Carlos Botelho -48.033333 -24.133333 Galetti et al. 2009
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ReBio Augusto Ruschi -40.548528 -19.897472 Martins 2005
Mata do Cedro -44.610556 -20.446389 Penido e Zanzini 2012 ReBio Santa Rita do Sapucaí -45.738853 -22.204744 Eduardo e Passamani 2009 RPPN da UNISC -52.538956 -29.391611 Abreu Jr. e Köhler 2009 ReBio Guaríbas -35.182322 -6.722794 Fernandes 2003
RPPN Gargaú -34.955556 -7.021111 Fialho e Gonçalves 2008 RPPN Senador Antônio Farias -34.988239 -6.412947 Fialho et al. 2014
Mata do Bugio -53.761533 -23.3842 Aguiar, Pie e Passos 2008 Fazenda Trapsa -37.24785 -11.177611 Chagas e Ferrari 2010 Fazenda Crasto -37.415569 -11.361969 Hilário 2013
41 Tabela 3: Lista das espécies de primatas da Amazônia e suas características funcionais. Peso (g); Frutas = porcentagem de frutas na dieta; Folhas = porcentagem de folhas na dieta; P. animal = porcentagem de presa animal na dieta; Riq.gen = riqueza rarefeita de gêneros de frutos consumidos, com esforço amostral de 1000h, fornecidos por Hawes e Peres 2013; Habitat- diversidade de hábitats diferentes ocupados pelas espécies gen = generalista (mais do que 3 hábitats) ou esp = especialista (igual ou menos do que 3 hábitats) 1 ; Dist. Diária = distância diária percorrida (m); Área = área de vida (ha); T. grupo = tamanho médio do grupo; P. dep = padrão de deposição das fezes – aglo = aglomerado ou disp = disperso.
Espécies Peso Frutas Folhas P.
animal Riq. gen Habitat
Dist.
Diária Área T. grupo P. dep
Aotus_azarae 1285 0.41 0.34 NA 43.6 gen 378.5 7.7 NA NA
Alouatta_belzebul 7200 0.43 0.45 0 19.3 esp 802 14.4 8.9 aglo
Alouatta_macconnelli 6169.3 0.31 0.51 0.05 19.3 gen 1222.5 49 9 aglo
Alouatta_seniculus_seniculus 7292.6 0.41 0.47 0 19.3 gen 685.5 17.3 10 aglo
Aotus_nigriceps 936.2 0.66 0.17 0.12 43.6 gen 596.3 8.3 4 NA
Aotus_trivirgatus 923.8 NA NA NA 43.6 esp 252 5.4 2.5 NA
Ateles_chamek 6000 0.84 0.14 NA 36.6 gen 2445.5 207.2 46 NA
Ateles_paniscus 8268.9 0.83 0.09 0.02 36.6 esp 2540 224.5 25 NA
Cacajao_melanocephalus 3600 0.28 0.05 0.02 96 esp 3350 701 100 NA
Callicebus_cupreus 1135.2 NA NA NA 59.3 esp NA 25 NA disp
Callicebus_moloch 5125 0.54 0.28 0.17 59.3 esp 598.7 7.2 NA disp
Callicebus_torquatus_lugens 1200 0.67 0.11 0.17 NA esp 906.7 18 NA disp
Cebuella_pygmaea 120.2 NA NA 0.17 3.5 esp 290 0.4 12 NA
Cebus_albifrons 2206.7 0.72 0.15 0.20 18.5 gen 3616.7 203.3 35 disp
Cebus_apella 2826.1 0.67 0.09 0.23 39.6 gen 2792.8 201.7 15 disp
Cebus_olivaceus 2873 NA NA 0.33 NA esp 2220.5 275 36 disp
Chiropotes_chiropotes 2950 0.53 0.01 0.06 93.3 esp 2468.7 314.1 22 NA
Chiropotes_utahickae 3000 0.27 0.02 0.01 93.3 gen 2530 58 24 NA
Lagothrix_cana 7921.3 0.74 0.15 0.01 55.6 esp NA 935 40 NA
Mico_argentatus 337 0.36 NA 0.05 19.9 esp 1042 21 7.5 NA
Pithecia_pithecia 1653.2 0.49 0.09 0.03 57.3 gen 1760 25.4 7 NA
42
Espécies Peso Frutas Folhas P.
animal Riq. gen Habitat
Dist.
Diária Área T. grupo P. dep Saguinus_fuscicollis_fuscicollis 371.7 0.64 0.10 0.24 33.6 gen 1515 70.6 6.5 NA
Saguinus_midas 456.8 0.65 0.05 0.30 NA gen 400 31.4 11 NA
Saguinus_nigricollis_nigricollis 429.5 0.82 NA 0.07 33.6 gen NA 29.2 8.5 NA
Saimiri_sciureus 828.7 NA NA NA 40.2 gen 1923.5 107 50 NA
43 Continuação da Tabela 3: Lista das espécies de primatas da Amazônia e suas características funcionais. T. digestão = tempo médio de digestão (h); L.med.sem = largura média das sementes dispersas (cm); C.med.sem = comprimento médio das sementes dispersas (cm); L.máx.sem = largura máxima da semente dispersa (cm); C.máx.sem = comprimento máximo da semente dispersa (cm).
Espécies T. digestão L.med.sem C.med.sem L.máx.sem C.máx.sem
Aotus_azarae NA NA NA NA NA
Alouatta_belzebul 20 1.21 2.03 5 8
Alouatta_macconnelli NA 1.10 1.79 3.50 5.59
Alouatta_seniculus_seniculus 35 0.99 1.55 2 3.19
Aotus_nigriceps NA NA NA NA NA
Aotus_trivirgatus NA NA NA NA NA
Ateles_chamek NA NA NA 2.30 4.20
Ateles_paniscus 5.2 NA NA 3 4.20
Cacajao_melanocephalus NA NA NA NA NA
Callicebus_cupreus NA NA 2 NA NA
Callicebus_moloch NA NA 2 NA NA
Callicebus_torquatus_lugens NA NA 2 NA NA
Cebuella_pygmaea 6.3 NA NA NA NA
Cebus_albifrons NA 0.56 NA 0.80 NA
Cebus_apella 35 0.56 NA 0.80 NA
Cebus_olivaceus NA 0.56 NA 0.80 NA
Chiropotes_chiropotes NA NA 1.52 NA NA
Chiropotes_utahickae NA NA 1.52 NA NA
Lagothrix_cana NA 1.38 2.80 1.80 3.30
Mico_argentatus NA NA NA NA NA
Pithecia_pithecia 15 NA 1.52 NA NA
Saguinus_bicolor NA 0.72 1.23 1.15 1.70
44 Tabela 4: Lista das espécies de primatas da Mata Atlântica e suas características funcionais. Peso (g); Frutas = porcentagem de frutas na dieta; Folhas = porcentagem de folhas na dieta; P. animal = porcentagem de presa animal na dieta; Riq.gen = riqueza rarefeita de gêneros de frutos consumidos, com esforço amostral de 1000h, fornecidos por Hawes e Peres 2013; Habitat- diversidade de hábitats diferentes ocupados pelas espécies gen = generalista (mais do que 3 hábitats) ou esp = especialista (igual ou menos do que 3 hábitats) 1; Dist. Diária = distância diária percorrida (m); Área = área de vida (ha); T. grupo = tamanho médio do grupo; P. dep = padrão de deposição das fezes – aglo = aglomerado ou disp = disperso.
Espécies Peso Frutas Folhas
P.
animal Riq. gen Habitat
Dist.
Diária Área T. grupo P. dep
Alouatta_caraya 6420 0.27 0.56 0 19.3 gen 678 3.6 12 aglo
Alouatta_fusca 6730 0.27 0.66 0 19.3 gen 344 4.8 5.7 aglo
Brachyteles_arachnoides 10200 0.35 0.45 0 37.4 esp 766 99.3 31 disp
Brachyteles_hypoxanthus 9400 0.35 0.37 0 37.4 esp 1267 238.5 48.3 disp
Callicebus_coimbrai 1165 0.58 0.20 0.03 38.3 esp 1212 10.9 6 disp
Callicebus_personatus_nigrifrons 1325 0.61 0.11 0.07 38.3 esp 1014 16.6 6 disp
Callicebus_personatus_personatus 1450 0.69 0.19 0.01 38.3 esp 740 7 6 disp
Callithrix_aurita 429 0.24 0 0.26 38.3 gen 962 25.7 6 disp
Callithrix_geoffroyi 359 0.15 0 0.16 38.3 gen 889 20.4 8.5 disp
Callithrix_jacchus 282 0.35 0.10 0.15 38.3 gen 1117 3.3 8.2 disp
Callithrix_kuhlii 482 0.38 0 0.10 38.3 gen 1309 28 5.4 disp
Callithrix_penicillata 344 0.16 0 0.41 38.3 gen 1163 13.7 5.5 disp
Cebus_flavius 2900 0.48 0.08 0.19 39.6 esp NA 130.2 39.8 disp
Cebus_libidinosus_paraguayanus 3050 0.40 0.04 0.37 39.6 gen NA 300 20.5 disp
Cebus_nigritus_robustus 3700 0.51 0.18 0.20 39.6 gen 1344 242 17 disp
Cebus_xanthosternos 3050 0.39 0 0.48 39.6 gen 3606 726 27 disp
Leontopithecus_chrysomelas 620 0.81 0 0.14 15.8 esp 1628 103.4 NA disp
45 Continuação da Tabela 4: Lista das espécies de primatas da Mata Atlântica e suas características funcionais. T. digestão = tempo médio de digestão (h); L.med.sem = largura média das sementes dispersas (cm); C.med.sem = comprimento médio das sementes dispersas (cm); L.máx.sem = largura máxima da semente dispersa (cm); C.máx.sem = comprimento máximo da semente dispersa (cm).
Espécies T.
digestão L.med.sem C.med.sem L.máx.sem C.máx.sem
Alouatta_caraya 20 0.78 1.23 5 8
Alouatta_fusca 20 0.63 0.81 2 5.10
Brachyteles_arachnoides 8 0.75 1.19 2.90 6.40 Brachyteles_hypoxanthus 8 0.96 1.37 5 7.50 Callicebus_coimbrai 3 0.75 1.48 2.70 6.20 Callicebus_personatus_nigrifrons 3 0.66 0.91 2 2.20 Callicebus_personatus_personatus 3 1.66 1.86 1.70 1.80 Callithrix_penicillata 3 0.70 0.76 2.50 2.30
Callithrix_aurita 3 0.49 0.74 1 1.40
Callithrix_geoffroyi 3 0.85 1.26 5 8
Callithrix_jacchus 3 1.89 2.78 5 8
Callithrix_kuhlii 3 0.98 1.18 2.50 2
Leontopithecus_chrysomelas 1 0.96 1.30 3.50 4.50 Leontopithecus_rosalia 1 0.80 1.08 2.60 2.70
Cebus_flavius 3.5 1.47 1.96 5 8
Cebus_libidinosus_paraguayanus 3.5 0.61 1.04 2.50 3 Cebus_nigritus_robustus 3.5 0.65 1.13 3.50 5 Cebus_xanthosternos 3.5 0.99 1.36 4.70 8.40
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