LUÍS OLÍMPIO MENTA GIASSON
Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Campus de Rio Claro, para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas (Área de Concentração: Zoologia)
Rio Claro
COMPORTAMENTO SOCIAL E REPRODUTIVO DE Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) NA MATA ATLÂNTICA
LUÍS OLÍMPIO MENTA GIASSON
Orientador: Prof. Dr. Denis Otávio Vieira de Andrade Co-orientador: Prof. Dr. Célio Fernando Baptista Haddad
Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Campus de Rio Claro, para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas (Área de Concentração: Zoologia)
Rio Claro
Agradecimentos
Para que este trabalho fosse possível, o apoio e o incentivo dos grandes e queridos amigos Paulo Hartmann e Marilia Hartamann foi decisivo. Além de tudo, Paulo e Marilia ajudaram nos trabalhos de campo e tornaram mais amena a aclimatação ao novo ambiente.
Pela orientação agradeço ao Denis O. V. de Andrade. Pela co-orientação e apoio, disponibilizando o laboratório e equipamentos, agradeço ao Célio F. B. Haddad.
O convívio agradável e a troca de informações entre os colegas de laboratório certamente possibilitaram um aprendizado e amadurecimento científico, não previstos em normas de cursos de Pós-Graduação. Para tanto agradeço aos estimados colegas Cynthia, Paulo Garcia, Luciana Lugli, Marilia, Moisés, Felipe Toledo, Juliana, Maitê, Anne, Flavio e ao Célio, que torna isto possível.
Pelo convívio e pela identidade regional que ajudaram a abrandar a saudade de casa agradeço aos amigos Paulo Hartmann, Marilia, Daniel e Felipe Zílio.
Pela ajuda no trabalho de campo num momento difícil e importante deste trabalho agradeço ao colega Felipe Toledo.
Agradeço a CAPES pela bolsa de pesquisa.
ÍNDICE
Página
Resumo...1
Abstract...2
Introdução Geral...3
Referências Bibliográficas...6
CAPÍTULO I...7
BIOLOGIA REPRODUTIVA DE Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) NA MATA ATLÂNTICA, SUDESTE DO BRASIL. Introdução...8
Material e Métodos...10
Resultados...12
Características dos indivíduos pós-metamórficos...12
Dimorfismo sexual no tamanho...13
Formação do coro...14
Acasalamento e relações de tamanho...15
Oviposição...18
Discussão...21
Características dos indivíduos pós-metamórficos...21
Dimorfismo sexual no tamanho...21
Formação do coro...22
Acasalamento e relações de tamanho...23
Oviposição...26
Resumo...28
Abstract...29
CAPÍTULO II...33
O COMPORTAMENTO SOCIAL DE Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) MEDIADO POR SINAIS ACÚSTICOS E VISUAIS. Introdução...34
Material e Métodos...37
Área de estudos...37
Estudos a campo...39
Resultados...43
Marcação e recaptura...43
Sítio de vocalização...43
Sinalização acústica...44
Sinalização visual...53
Interações sociais...55
Táticas defensivas...59
Discussão...61
Resumo...68
Abstract...69
Referências Bibliográficas...70
COMPORTAMENTO SOCIAL E REPRODUTIVO DE Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) NA MATA ATLÂNTICA
Resumo
Abstract
SOCIAL AND REPRODUCTIVE BEHAVIOR OF Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) IN ATLANTIC FOREST
The behavioral repertoire of most anuran species living in Brazil is largely unknown. Hyla albomarginata is a common species in the Atlantic forest at coastal Brazil and there are scarce information on its life history. This way, the aims of this work were to analyze aspects of the reproduction and of behavior, through different communication systems, during the social interactions in H. albomarginata. In 15 monthly trips to the study area the individuals were marked and measured (snout-vent length). In some occasions the daily activity period was registered, the behaviors during reproductive activity were observed, and the vocalizations were recorded. Hyla
Introdução geral
Atualmente a Mata Atlântica está restrita a aproximadamente 98.000 km² de remanescentes, ou 7,6% de sua cobertura original, ademais, os últimos remanescentes desta formação florestal ainda encontram-se sob intensa pressão antrópica e risco iminente de extinção (MORELLATO & HADDAD, 2000). São Paulo é o Estado do país que detém a maior área de Mata Atlântica e ecossistemas associados (cerca de 17 mil km2), possuindo ainda cerca de 7% de sua cobertura vegetal original. O Núcleo Picinguaba, do Parque Estadual da Serra do Mar, faz divisa com Parque Nacional da Serra da Bocaina, formando um importante corredor ecológico. É área piloto da Reserva da Biosfera da Mata Atlântica em São Paulo e reconhecido pela UNESCO como área de importância internacional (dados do plano de gestão ambiental do Núcleo Picinguaba, Estado de São Paulo, 1998). Desta forma, torna-se urgente a necessidade de se estudar organismos associados a esse bioma, sendo a região do Núcleo Picinguaba de especial interesse.
Alguns trabalhos sobre anuros têm sido feitos na área do Parque Estadual da Serra do Mar, Município de Ubatuba, destacando-se os de BASTOS & HADDAD (1995, 1996), que abordam as interações acústicas e atividade reprodutiva de Hyla
ao curso de Pós-Graduação em Zoologia da UNESP de Rio Claro. Estes trabalhos vêm contribuindo muito para o conhecimento da biologia das espécies do local.
Hyla albomarginata (Fig. 1) apresenta ampla distribuição geográfica, ocorrendo na Mata Atlântica do Rio Grande do Norte a Santa Catarina (LUTZ, 1973). FROST (2000) limita sua distribuição à Mata Atlântica de Pernambuco a Santa Catarina. Ainda cita sua ocorrência nas terras baixas caribenhas da Colômbia a Guiana e baixa Bacia Amazônica; no entanto, apresenta o comentário de que estas populações devam tratar-se de espécie distinta.
Fig. 1 – Macho de Hyla albomarginata em atividade de vocalização. Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP.
Apesar da abundância e do longo período de atividade durante o ano, pouco se sabe sobre as características básicas da biologia de H. albomarginata. O presente trabalho tem por objetivo descrever a reprodução e os comportamentos associados às interações sociais e a defesa, em H. albomarginata.
Referências bibliográficas
BASTOS, R.P. & HADDAD, C.F.B. 1995. Vocalizações e interações acústicas de Hyla elegans (Anura, Hylidae) durante a atividade reprodutiva. Naturalia, 20: 165-176.
BASTOS, R.P. & HADDAD, C.F.B. 1996. Breeding activity of the Neotropical treefrog Hyla elegans (Anura, Hylidae). J. Herpetol., 30 (3): 355-360.
FROST, D.R. 2000. Amphibians species of the world: an online reference. V2.20. 2000. http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.html.
HADDAD, C.F.B. & BASTOS, R.P. 1997. Predation on the toad Bufo crucifer during reproduction (Anura: Bufonidae). Amphibia-Reptilia, 18: 295–298.
HADDAD, C.F.B. & GIARETTA, A.A. 1999. Visual and acoustic communication in the Brazilian torrent frog, Hyloides asper (Anura, Leptodactylidae). Herpetologica, 55 (3): 324-333.
LUTZ, B. 1973. Brazilian Species of Hyla. Austin: Univ. Texas Press. 265p.
MORELLATO, L.P.C & HADDAD, C.F.B. 2000. Introduction: the Brazilian Atlantic Forest. Biotropica, 32 (4b): 786-792.
Capítulo I
Introdução
Apenas uma pequena parcela das espécies de anuros na região Neotropical possui estudos sobre biologia reprodutiva. Entretanto, estes estudos têm gerado informações novas e importantes sobre as estratégias reprodutivas, os modos reprodutivos, cortejamento e outras características da biologia destas espécies (e.g., POMBAL-JR et al., 1994; BASTOS & HADDAD, 1996; HÖBEL, 2000; HADDAD & SAWAYA, 2000; PRADO et al., 2000; OVASKA & RAND, 2001; PRADO et al. 2002).
A diversidade de modos reprodutivos em anfíbios é maior do que a observada em qualquer outro grupo de vertebrados. Tal diversidade é particularmente marcante nos trópicos, onde alguns modos são restritos a ambientes de montanha com alta umidade atmosférica (DUELLMAN, 1985). Em revisão recente, HADDAD & SAWAYA (2000) reconhecem 12 modos reprodutivos para os Hylidae do mundo, sendo 11 destes modos encontrados nos Hylidae da Mata Atlântica. O modo reprodutivo é definido como uma combinação de fatores relacionados à oviposição e desenvolvimento, incluindo sítio de oviposição, às características do ovo e da desova, à taxa e duração do desenvolvimento, ao estágio e tamanho dos eclodentes e ao tipo de cuidado parental, se ocorrer (DUELLMAN, 1985). O desenvolvimento de ovos e girinos em poças é considerado como condição basal, o que parece ocorrer em Hyla
albomarginata, de acordo com a literatura (LUTZ, 1973).
Poucos vertebrados são tão dependentes das condições ambientais quanto os anfíbios. Seus limites geográficos, ecologia, comportamento e história natural são fortemente influenciados pela distribuição e abundância de água, principalmente na forma de chuva (HEYER et al., 1994).A maioria das espécies tropicais e subtropicais é capaz de se reproduzir ao longo do ano; em regiões tropicais sazonalmente secas, a atividade reprodutiva de anuros está associada com a estação chuvosa (DUELLMAN & TRUEB, 1986). Entretanto, mesmo em regiões onde as estações seca e chuvosa são bem definidas, algumas espécies são oportunistas e capazes de reprodução contínua quando as condições ambientais são favoráveis (e.g., PRADO et al., 2000).
apresentam correlação positiva e significativa entre os comprimentos rostro-cloacais (CRC) (e.g., BOURNE, 1993; BASTOS & HADDAD, 1996), pesos (e.g., ROBERTSON, 1986, 1990) ou ambos (e.g., BASTOS & HADDAD, 1999), considera-se que a fêmea escolhe machos por clasconsidera-ses de tamanho. Uma das razões considera-seria a de proporcionar uma melhor taxa de fecundação. A escolha exercida pela fêmea, em relação ao CRC, se dá em função de uma melhor justaposição das cloacas durante a desova, pois possibilita uma maior taxa de fecundação (BOURNE, 1993; BASTOS & HADDAD, 1996, 1999). Quando a escolha é feita com base no peso, machos mais leves que uma certa proporção do peso da fêmea são evitados por serem potencialmente incapazes de fecundar toda a desova (ROBERTSON, 1986, 1990). Da mesma forma, machos muito mais pesados que uma certa proporção do peso da fêmea são evitados por atrapalharem o nado, ou mesmo afogarem as fêmeas, durante desovas prolongadas (ROBERTSON, 1986, 1990).
O sucesso reprodutivo em fêmeas de anfíbios é fortemente dependente do tamanho, de modo que fêmeas maiores produzem mais ovos do que fêmeas menores (HALLIDAY & TEJEDO, 1995). A massa e o volume são, provavelmente, as medidas de tamanho mais acuradas na determinação dos efeitos do tamanho da fêmea sobre o potencial reprodutivo (PRADO et al. 2000).
Hyla albomarginata (Fig. 1) apresenta ampla distribuição geográfica, ocorrendo na Mata Atlântica do Rio Grande do Norte a Santa Catarina (LUTZ, 1973). FROST (2000) limita sua distribuição à Mata Atlântica de Pernambuco a Santa Catarina.
Material e métodos
Foram realizadas 15 excursões ao campo com duração de três a nove dias. Das 15 saídas 13 foram mensais, entre março/2001 e março/2002 e duas saídas extras foram realizadas em junho/2002 e em outubro/2002. O local de estudo situa-se próximo à sede do Núcleo Picinguaba (23º21’S, 44º49’W), no município de Ubatuba, litoral norte do Estado de São Paulo. No local existem duas poças: a primeira é a mais próxima da SP 055 (rodovia Rio – Santos), no km 08, é mais exposta que a segunda, a qual fica em contato com a mata de encosta. Ambas são alongadas e se comunicam por uma das extremidades. A primeira possui um perímetro de 118,45m, comprimento com cerca de 53m e a largura em torno de 11,3m, a segunda possui um perímetro de 117,83m, comprimento de 48,75 e largura variando entre sete e 11,5m. Além das poças já mencionadas, outros locais foram visitados, principalmente quando não houve atividade de Hyla albomarginata nas poças próximas à sede do Núcleo Picinguaba. Os mais visitados foram: poças na região da restinga, poças ao longo do trecho da rodovia Rio – Santos (km 0 a 12) inserido no perímetro do Núcleo Picinguaba e em remanso do rio da Paciência.
Durante as observações naturalísticas, os turnos de observação tiveram início ao entardecer e término quando a atividade dos anuros diminuía, encerrava por completo ou quando a atenção do observador perdia eficiência em função do cansaço. Nas observações noturnas foram usadas lanternas elétricas de luz branca. Para evitar interferência ou perturbação durante a exibição dos comportamentos foi utilizado papel celofane vermelho cobrindo o foco da lanterna. Qua ndo o papel celofane não foi usado, procurou-se iluminar os animais com intensidade mínima de luz, mas suficiente para a observação. Isso foi possível desviando o foco da lanterna do animal observado ou pondo a mão na frente da lanterna, deixando passar apenas a quantidade de luz necessária. Para as observações de comportamento utilizaram-se os métodos de animal focal, seqüências e de todas as ocorrências (ALTMANN, 1974; LEHNER, 1979; MARTIN & BATESON, 1986).
amplexo. Além disso, foram incluídos nas análises, animais e desovas depositados na coleção científica CFBH, do Departamento de Zoologia, I.B., UNESP – Rio Claro, SP, mas apenas os provenientes da região de Ubatuba. Estes animais foram pesados em balança com precisão de 0,01g e medidos com paquímetro de precisão de 0,01mm. Para as análises, foi utilizado sempre o peso das fêmeas após desova ou após a retirada dos óvulos.
Os indivíduos foram marcados com cinto de fio de poliéster, na região inguinal, com combinação única de miçangas coloridas (SCHIESARI, 1996). As marcações foram feitas somente nas duas poças próximas à sede do Núcleo Picinguaba. Foram registradas as seguintes informações: dia da marcação ou recaptura, código de marcação, sexo, localização na poça e CRC (comprimento rostro-cloacal) com paquímetro com precisão de 0,1mm.
Em quatro ocasiões (novembro/2001, fevereiro/2002, junho/2002 e outubro/2002) foram feitos censos dos machos vocalizando a cada hora desde o início até o término das vocalizações. A temperatura da água e do ar (esta última a 1 m de altura da superfície d’água) foram obtidas com termômetro de mercúrio com precisão de 0,5°C, no início e término das atividades e ao longo da noite a cada censo. Com relação a estes registros o horário de verão foi desconsiderado, utilizando-se sempre o horário real.
Resultados
Características dos indivíduos pós-metamórficos
Fig. 1 – Juvenil de Hyla albomarginata no fim da metamorfose em poça na restinga, Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP.
Dimorfismo sexual no tamanho
As fêmeas foram significativamente maiores e mais pesadas que os machos (Tab. 1), evidenciando o dimorfismo sexual no tamanho, que é perceptível inclusive no campo. Existiu forte correlação entre o CRC e o peso tanto em machos quanto em fêmeas, sendo que nos machos a relação foi linear (r2 = 0,564, Y = 0,266X - 15,98, P < 0,001, N =21) e nas fêmeas a relação foi geométrica (r2 = 0,605, Y = 0,0001X2,846, P = 0,001, N = 14). Dois indivíduos que tiveram um período de cinco meses entre a primeira marcação e a última recaptura não apresentaram variação significativa de CRC (de 51,6mm a 51,3mm e de 50,7mm a 51,5mm).
Tab. 1 – Comparação (teste t) entre machos e fêmeas de Hyla albomarginata, quanto ao Comprimento Rostro Cloacal (CRC) e ao peso. Fêmeas pesadas após a desova.
Machos Fêmeas
N Média ± DP Amplitude N Média ± DP Amplitude t gl P
17:00 17:45 18:30 19:15 20:00 20:45 21:30
Jan Fev Ma Abr Mai Jun Jul Ag Set Out No Dez Meses do ano
Horas do dia
Formação do coro
As primeiras vocalizações foram emitidas por machos ainda na mata ou escondidos na vegetação marginal da poça. Em algumas noites, quando não houve atividade na poça, foi possível escutar estas vocalizações, que eram muito esporádicas e compostas por apenas uma nota, vindas da mata. Os horários das primeiras vocalizações coincidiram com os horários do ocaso ao longo do ano, sendo que houve correlação significativa entre estas duas variáveis (rs = 0,68, P = 0,0024, N = 17 noites; Fig. 2). Cerca de uma hora após o ocaso (rs = 0,82, P = 0,0066, N = 9; Fig. 2) as vocalizações se intensificam, iniciando os coros com vocalizações em antifonia (veja capítulo II para mais detalhes sobre vocalizações). A atividade de vocalização se estendeu até cerca de oito horas após o ocaso, sendo que o pico de atividade ocorreu em torno de 02:30 h após o ocaso (Fig. 3). Aparentemente, a temperatura não influenciou o horário de início das vocalizações, mas ela pode ter contribuído para a diminuição da atividade no decorrer da noite (Fig. 3).
Fig. 2 – Correlação entre o horário do início das vocalizações de Hyla albomarginata e o horário do ocaso. A linha corresponde ao horário do ocaso, os círculos vazios aos horários das primeiras vocalizações e os círculos cheios aos horários dos primeiros coros com vocalizações em antifonia.
densidade de machos nas poças foi possível encontrar alguns vocalizando na vegetação aquática, mas em menor quantidade que os encontrados na vegetação marginal. Não houve atividade de vocalização durante todos os meses do trabalho, nas poças em que foram feitas marcações. No entanto, foi registrada atividade de vocalização em outros locais, onde as condições ambientais permaneceram adequadas à reprodução. Foram escutadas vocalizações de H. albomarginata nos meses de maio de 2001, julho de 2001 a março de 2002 e também nos meses de amostragens extra em junho e outubro de 2002. Fêmeas ovadas foram encontradas nos meses de agosto, setembro e novembro de 2001, em fevereiro de 2002 e no mês de amostragem extra em outubro de 2002.
Fig. 3 – Média (pontos centrais) e Desvio Padrão (linhas verticais acima e abaixo dos pontos) do número de machos de Hyla albomarginata vocalizando ao longo da noite. Calculados para quatro noites, a não ser os dois últimos horários os quais se referem a duas e a uma noites, respectivamente. As linhas horizontais correspondem às médias das temperaturas do ar (abaixo) e da água (acima) ao longo das quatro noites. As contagens foram feitas em diferentes épocas do ano.
Acasalamento e relações de tamanho
Em duas ocasiões, quando fêmeas foram vistas próximas de um agrupamento de machos, foram observadas vocalizações territoriais, perseguições e brigas com confrontos físicos entre os machos (para mais detalhes sobre corte veja capítulo II). Não foi observado se a fêmea de H. albomarginata rejeita machos até escolher algum.
Horas após ocaso 0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
0:00 1:00 2:00 3:00 4:00 5:00 6:00 7:00 8:00
Situações evidentes de machos satélites não foram observadas em H. albomarginata e os machos não esperaram ser tocados pelas fêmeas para iniciar o amplexo.
Os machos não encontrados em amplexo atingiram, na média, 85,3% do comprimento e 70,7% do peso das fêmeas. Os machos acasalados atingiram 84,6 ± 4,5% do comprimento e 76,2 ± 12,4% do peso das fêmeas com as quais entraram em amplexo. Não houve diferença significativa no comprimento e no peso entre machos que acasalaram e machos não encontrados em amplexo (Tab. 2). Existiu correlação significativa entre os pesos de macho e fêmea em amplexo (r = 0,768, P = 0,016, N = 9; Fig. 4), mas não entre os CRCs de machos e fêmeas em amplexo (r = 0,528, P = 0,117, N = 10; Fig. 5).
Houve diferença significativa nas variâncias dos pesos entre machos e fêmeas em amplexo (F = 7,24, gl = 8, P = 0,0056, N = 9), conseqüentemente, a proporção do peso do macho em amplexo em relação ao da fêmea não é constante. Sendo assim, foi investigada a existência de associação entre o peso da fêmea e a proporção do peso do macho em amplexo em relação ao peso da fêmea. Um teste de regressão entre estas duas variáveis revelou a existência de correlação significativa, obedecendo a um modelo logarítmico [r2 = 0,802, Y = - 9,31Ln(X) + 183,69, P = 0,0011, N = 9; Fig. 6]. Deste modo, fêmeas mais pesadas acasalaram com machos proporcionalmente mais leves do que as fêmeas mais leves.
Tab. 2 – Comparação (teste t) entre machos de Hyla albomarginata que acasalaram (entraram em amplexo) e que não acasalaram, quanto ao Comprimento Rostro Cloacal (CRC) e ao peso.
Machos acasalados Machos não acasalados
N Média ± DP Amplitude N Média ± DP Amplitude t gl P
5 6 7 8 9
6 7 8 9 10 11 12 13
Peso das fêmeas (g)
Peso dos machos (g)
40 43 46 49 52 55
52 54 56 58 60 62
CRC fêmeas (mm)
CRC machos (mm)
Fig. 4 – Correlação entre os pesos de fêmeas e machos de Hyla albomarginata, encontrados em amplexo em poças temporárias no Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP.
50 60 70 80 90 100
6 7 8 9 10 11 12 13
Peso das fêmeas (g)
Proporção do peso do macho (%)
Fig. 6 – Relação entre o peso da fêmea e a proporção do peso do macho amplectado em relação ao peso da fêmea em Hyla albomarginata, em poças temporárias do Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP.
Oviposição
de uma só vez uma massa alongada de ovos. O ato da oviposição em si demorou apenas alguns segundos e, após isto, o casal separou-se, seguindo direções opostas. Todo o processo, desde o momento em que a fêmea desceu do poleiro até a desova, durou menos de 10 min. Em alguns segundos a desova, que estava submersa e aglomerada, começou a se expandir e flutuar tomando um formato circular, como um filme na superfície da água. Uma outra desova, encontrada próxima do local de registro de um amplexo, apresentou as mesmas características, um aglomerado de ovos flutuantes, depositados na superfície da água, em formato circular e parcialmente presa à vegetação aquática emergente.
Discussão
Características dos indivíduos pós-metamórficos
O padrão de coloração de H. albomarginata corresponde ao descrito por COCHRAN (1955) e LUTZ (1973). A mudança de coloração nos anfíbios é mediada por ação hormonal, os hormônios são liberados pela pituitária na circulação e agem diretamente nos melanóforos (STEBINS & COHEN, 1995). As mudanças de cor podem servir para camuflar os anfíbios no ambiente (STEBINS & COHEN, 1995). A diferença entre padrão de coloração diurno e noturno em H. albomarginata pode estar relacionada à proteção contra predadores visualmente orientados durante o dia, pois a coloração verde tende a confundi-la com o substrato onde repousa durante o dia (folhas de árvores e bromélias). Ademais, a mudança de coloração pode atuar na regulação da temperatura corpórea (NOBLE, 1954) e balanço hídrico durante o dia, uma vez que há indicações de que a cor da pele pode influenciar a capacidade de alguns anfíbios em resistir a dessecação (STEBINS & COHEN, 1995). A função da coloração mais escura durante a noite, através dos melanóforos visíveis na forma de grânulos castanho escuro, não está satisfatoriamente explicada.
Dimorfismo sexual no tamanho
Ao contrário do padrão de coloração, H. albomarginata apresenta dimorfismo sexual quanto ao tamanho, sendo as fêmeas mais pesadas e maiores que os machos. As dimensões de H. albomarginata, tanto dos machos quanto das fêmeas da população estudada, estão dentro dos intervalos apresentados por LUTZ (1973). O dimorfismo sexual no tamanho em H. albomarginata era esperado, pois as fêmeas são maiores que machos na maioria das espécies de anuros (cerca de 90% segundo SHINE, 1979).
SHINE (1979) sugere que nas espécies em que há combates entre machos há uma tendência a não haver dimorfismo sexual ou os machos são maiores que as fêmeas. Esta hipótese não é suportada pelas observações neste estudo, pois em H.
a taxa de crescimento após a maturação sexual. Na maioria das espécies de anfíbios estudadas, fêmeas protelam a maturidade por um ou dois anos em relação aos machos (HALLIDAY & TEJEDO, 1995). Assim, em H. albomarginata é possível que os machos atinjam a maturidade sexual precocemente em relação às fêmeas. Fatores ecológicos também podem exercer um forte efeito sobre o dimorfismo sexual no tamanho. Ou seja, se a mortalidade estiver relacionada ao tamanho ou à idade em um dos sexos, ela pode aumentar ou compensar o dimorfismo sexual no tamanho (HALLIDAY & TEJEDO, 1995). Por exemplo, em Rana catesbeiana os machos ficam mais expostos nas arenas de vocalização e possivelmente sofrem uma pressão de predação maior que as fêmeas (HOWARD, 1981). Esta força seletiva pode também atuar em H. albomarginata diminuindo as chances dos machos atingirem tamanhos semelhantes ao das fêmeas. Aparentemente, os machos maiores não são favorecidos, quanto ao sucesso reprodutivo (Tab. 2), em relação a machos menores em H.
albomarginata. Além disso, machos podem não ter as mesmas taxas de crescimento que as fêmeas após a maturidade sexual, pois a pressão seletiva para um corpo maior, que comporte maior quantidade de óvulos nas fêmeas, não deve valer para a quantidade de espermatozóides nos machos.
Formação do coro
A influência da intensidade luminosa nos horários de início das vocalizações de anuros tem sido demonstrada para algumas espécies (e.g., CARDOSO & HADDAD, 1992; BASTOS & HADDAD, 1995). Os horários de início das vocalizações não coincidem necessariamente com os horários do início do coro, os quais também podem estar correlacionados com o pôr do sol (BASTOS & HADDAD, 1995). A influência do grau de luminosidade é constatada em H. albomarginata através da correlação entre o início das vocalizações e o ocaso e entre o início das vocalizações em coro e o ocaso.
término precoce da atividade de vocalização nas noites mais claras. Até o ponto de serem escutadas apenas as primeiras vocalizações vindas da mata sem haver atividade subseqüente na poça, nas noites mais claras de lua crescente e cheia. Porém a atividade podia ser retomada caso houvesse nebulosidade ou chuva. A luminosidade da lua ao inibir a atividade de vocalização pode atuar na diminuição da exposição dos indivíduos a predadores visualmente orientados.
O horário de pico de atividade de H. albomaginata é similar ao encontrado para
H. elegans (BASTOS & HADDAD, 1996), espécie sintópica de H. albomaginata na área de estudo. A existência de um pico de atividade de vocalização no início da noite, representado pelo horário com maior número de indivíduos vocalizando, também é verificada em outros hilídeos (e.g., HADDAD & CARDOSO, 1992; HÖBEL, 2000).
A diminuição gradual da atividade após o pico pode ser atribuída à fadiga dos indivíduos, mas também pode ser influenciada pela queda da temperatura ao longo da noite. Em algumas ocasiões foi verificado que o término do turno de vocalização de H.
albomarginata na poça de estudo era anterior àquele observado em outra poça de tamanho maior, não muito distante. CARDOSO & HADDAD (1992), em um estudo com comunidade de anuros, demonstram que, para cada espécie, quanto maior o número de indivíduos vocalizando maior a duração do turno de vocalização. Esta pode ser uma explicação para a diferença no horário de término das vocalizações de H.
albomarginata entre as duas poças, pois a poça maior comporta um maior número de indivíduos que mantém a atividade por mais tempo possivelmente através do estímulo das interações vocais. Sendo assim, o número de indivíduos vocalizando na poça também deve influenciar a duração do turno de vocalização.
Acasalamento e relações de tamanho
H. minuta (HADDAD & CARDOSO, 1992). Machos que conseguem acasalar podem ser em média mais pesados (e.g., BASTOS & HADDAD, 1999) ou mais pesados e com maior tamanho que os machos não encontrados em amplexo (e.g., ROBERTSON, 1986; BASTOS & HADDAD, 1996). Desta forma, talvez as fêmeas de H. albomarginata tenham acasalado com os machos maiores e/ou mais pesados dentre os machos agrupados em um dado ponto da poça. Sendo necessário, em estudos futuros, verificar a relação de tamanho (peso e CRC) entre o macho acasalado e os machos mais próximos nas vizinhanças, em H. albomarginata.
Em algumas espécies, nas quais o amplexo é axilar, os machos, cujos CRCs não desviam muito de uma determinada proporção dos CRCs das fêmeas, são escolhidos para acasalar. Isto garante uma melhor justaposição das cloacas durante a desova e, conseqüentemente, uma taxa maior de óvulos fecundados (BOURNE, 1993; BASTOS & HADDAD, 1996). Apesar de não ter havido correlação entre os CRCs de machos e fêmeas em amplexo, o macho em amplexo nunca foi maior que 93,3% ou menor que 77,9% do CRC da fêmea em H. albomarginata. Portanto, o CRC do macho em amplexo, estando dentro de determinados limites, não deve interferir na justaposição das cloacas, ou não deve influenciar a taxa de fecundação dos óvulos em H.
albomarginata.
Ao contrário do CRC, há correlação positiva entre o peso do macho e da fêmea encontrados em amplexo em H. albomarginata, o que também foi encontrado por ROBERTSON (1986, 1990) em Uperoleia laevigata. Entretanto, a proporção do peso do macho em relação ao peso da fêmea não foi constante em H. albomarginata. Fêmeas mais pesadas acabam acasalando com machos com menos de 76% (proporção média do peso do macho/peso da fêmea) do peso da fêmea ao passo que fêmeas mais leves acasalam com machos com proporções de peso bem acima desta média. Este padrão contrasta com o que foi observado para Uperoleia laevigata, na qual a proporção do peso do macho em relação ao peso da fêmea em amplexo não desvia muito de 70% (ROBERTSON, 1986, 1990).
por fêmeas leves. Assim, em H. albomarginata a preferência por machos mais pesados, em termos absolutos, aumenta com o aumento do peso da fêmea (ver Fig. 4). Porém, a escolha de fêmeas mais pesadas deve ser limitada pela baixa disponibilidade de machos mais pesados na população, gerando a distorção observada entre as proporções de peso do macho em relação ao peso da fêmea. Como a disponibilidade de machos suficientemente pesados é alta para fêmeas leves, o problema maior para fêmeas leves deve ser evitar machos que sejam excessivamente pesados. Os machos em amplexo podem atingir proporções elevadas em relação ao peso da fêmea (até 92,2%), quando as fêmeas são mais leves; entretanto, estes nunca ultrapassam o peso das fêmeas. Machos muito pesados podem ser incômodos e difíceis de carregar (ROBERTSON, 1986, 1990) ou, no caso de H. albomarginata, talvez seja difícil de manter o casal flutuando durante a desova.
Como não houve correlação entre o número de óvulos e o peso ou CRC das fêmeas, fêmeas leves podem possuir número de óvulos tão elevados quanto fêmeas mais pesadas. Desta forma, uma hipótese alternativa para a escolha das fêmeas leves é que os machos muito leves poderiam não ter esperma suficiente para fecundação de todos os óvulos das fêmeas mais leves. Os machos que acasalaram com fêmeas mais leves tiveram proporções de peso, em relação ao peso das fêmeas, mais elevadas do que a média, de cerca de 76% em H. albomarginata (Fig. 6). Machos leves têm quantidades significativamente menores de esperma do que machos mais pesados em U. laevigata (ROBERTSON, 1990). Da mesma forma, em S. rubra machos menores têm menos esperma que machos maiores (BOURNE, 1993).
O mecanismo usado pelas fêmeas para identificar a faixa de peso dos parceiros reprodutivos pode ser a faixa de freqüência do canto de anúncio. A freqüência dominante está significativamente correlacionada tanto com o peso quanto com o CRC, ao passo que outras características acústicas não apresentam correlação com o peso ou CRC (capítulo II).
escolha por classe de tamanho pelas fêmeas resultam em fertilização; os demais acasalamentos foram determinados pela competição entre machos (78% resultaram da disputa entre o macho em amplexo e o macho deslocador e 7% de machos satélites). Embora não tenha sido observada uma situação evidente de macho satélite e nem machos tentando separar casais em H. albomarginata, o macho que atrai a fêmea pode não ser o mais eficiente em afastar rivais e perder a fêmea para outro macho mais competente durante uma disputa. Esta hipótese é baseada no fato de terem sido observados conflitos com vocalizações territoriais e agressões físicas quando da chegada de fêmeas próximas a agrupamentos de machos em H. albomarginata. Em uma ocasião, logo após haver um conflito físico entre dois machos, o vencedor amplectou uma fêmea que estava próxima e o outro amplectou um indivíduo de H. faber que também estava por perto. Desta forma, experimentos envolvendo escolha das fêmeas com base em diferentes parâmetros acústicos, associados à verificação de correlação entre o peso do macho e a quantidade de esperma disponível, poderiam ajudar a elucidar os fatores envolvidos na formação de casais em H. albomarginata.
Oviposição
desenvolvimento dos embriões. Ou pode evitar a morte destes por anoxia em ambientes com alta concentração de matéria orgânica. Para H. albomarginata a hipótese de evitar que a estrutura da desova seja desfeita por machos transeuntes pode ser aplicada a indivíduos de outras espécies, principalmente as de maior porte (e.g., Bufo crucifer,
Leptodactylus ocellatus, Hyla faber), que utilizam a mesma poça para reprodução. Em H. albomarginata,mesmo os amplexos, só ocorrem após uma diminuição no número de indivíduos vocalizando na poça.
O comportamento de oviposição de H. albomarginata foi semelhante ao descrito para H. elegans, principalmente com relação ao nado em círculos antes de desovar (BASTOS & HADDAD, 1996). Entretanto, a desova de H. albomarginata é formada por uma massa de óvulos depositada de uma única vez, diferentemente do que ocorre emoutros hilídeos (KLUGE, 1981; BASTOS & HADDAD, 1996), nos quais os óvulos são postos um a um ou em pequenos lotes enquanto são fecundados.
A ausência de correlação entre o número de óvulos e o peso ou CRC das fêmeas não era esperada. Entretanto, isto indica que outros fatores podem influenciar a fecundidade em H. albomarginata além do tamanho das fêmeas. As fêmeas de H.
albomarginata podem ser capazes de fazer mais de uma desova em uma estação reprodutiva, como observado para outras espécies (e.g., TELFORD & DYSON, 1990; BASTOS & HADDAD, 1996). TELFORD & DYSON (1990) sugerem que as fêmeas de Hyperolius marmoratus são capazes de ajustar o intervalo entre as desovas de acordo com o padrão de chuvas. Assim, independentemente de seu tamanho, as fêmeas de H.
Resumo
Abstract
REPRODUCTIVE BIOLOGY OF Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) IN THE ATLANTIC FOREST, SOUTHEAST OF BRAZIL.
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Capítulo II
Introdução
Estudos de história natural em anuros abrangem aspectos do comportamento social, como territorialidade, corte, cuidado parental e outras interações envolvendo, principalmente, vocalizações (e.g., ROBERTSON, 1986a, 1986b; WELLS, 1988; BASTOS & HADDAD, 1995, 2001; LIMA et al., 2002).
Nos trabalhos de história natural com anuros brasileiros, freqüentemente encontram-se comportamentos ou padrões comportamentais novos ou com interpretações e informações novas, que surpreendem pela complexidade (e.g., CARDOSO & HADDAD, 1984; SAZIMA & CARAMASCHI, 1986; MARTINS, 1988, 1989; POMBAL et al.,1994; BASTOS & HADDAD, 1995; MARTINS et al. 1998; HADDAD & GIARETTA, 1999; HADDAD & SAVAYA, 2000; MATOS et al., 2000; GUIMARÃES et al., 2001). Entretanto, no Brasil, estudos sobre anfíbios anuros são principalmente de caráter taxonômico, sendo pouco comuns trabalhos que tratem de aspectos de história natural (POMBAL-JR, 1992). Conseqüentemente, há escassez de informações sobre o repertório comportamental da maioria das espécies de anuros brasileiros, mesmo das mais comuns.
Alguns trabalhos e revisões relacionam diferentes aspectos do comportamento social à ecologia, vocalizações e a outras características da biologia de anfíbios anuros (e.g., DUELLMAN, 1967; WELLS, 1977, 1981, 1988; CARDOSO, 1984; JIM, 1985; HADDAD, 1989, 1995). Porém, na maioria das vezes as considerações são feitas com base no estudo de poucas espécies e algumas generalizações apresentadas podem ser modificadas a luz de estudos adicionais, particularmente com espécies tropicais (WELLS, 1977; CARDOSO, 1984; JIM, 1985; HADDAD, 1989).
1998). Para CARDOSO (1984), as manifestações de sociabilidade dos anuros adultos se referem ao cuidado com a prole, organização de coro durante a formação de agregados para a reprodução, manutenção do espaçamento durante a corte nupcial e territorialidade.
A maioria das espécies de anuros forma agregados, durante o período reprodutivo, nos quais os machos vocalizam para atrair as fêmeas (DUELLMAN & TRUEB, 1986). Como em muitos outros animais, a maior parte do comportamento social dos anuros está centrada na competição entre machos por acesso a acasalamentos (WELLS, 1977). Os conflitos de interesse, decorrentes desse processo, são resolvidos através de interação acústica (CARDOSO & HADDAD, 1984; BASTOS & HADDAD, 1995; MARTINS et al. 1998), exibições de posturas envolvendo partes coloridas, contrastantes e brilhantes do corpo (WELLS, 1977;POMBAL et al.,1994;HADDAD & GIARETTA, 1999), podendo culminar em agressões físicas (CARDOSO & HADDAD, 1984; POMBAL et al.,1994; BASTOS & HADDAD, 1995; MARTINS et al. 1998). No entanto, lutas são onerosas em termos de tempo, energia e riscos de injúria e, portanto, a maioria dos animais tende a resolver disputas com exibições convencionais e apenas raramente com combates físicos (ROBERTSON, 1986a).
A formação de agregados e as interações sociais em anuros demandam uma coordenação que é regulada através de sistemas de comunicação. Podemos definir comunicação como o processo em que emissores usam sinais ou exibições especialmente modelados para modificar o comportamento do receptor (KREBS & DAVIES, 1996). No entanto, os exemplos práticos mostram que é difícil se chegar a uma definição de comunicação que não seja ambígua e que possa ser facilmente aplicada a todos os casos (HADDAD, 1995). Para poder compreender o modo como se processam, ou a natureza das interações sociais dos anuros, é fundamental conhecer quais e como os sistemas de comunicação são utilizados pelas diferentes espécies.
maioria, noturnas, um sistema desenvolvido de comunicação visual não seria esperado (HADDAD, 1995). Entretanto, revisando a sinalização visual nos anuros, HÖDL & AMÉZQUITA (2001) demonstram que este é um importante modo de comunicação, pelo menos para algumas espécies. De fato, em anuros diurnos, possivelmente devido a maior facilidade de estudo, tem-se comprovado e discutido a utilização de sinais visuais em diferentes tipos de interações sociais (e.g., CRUMP, 1988; POMBAL et al., 1994; LINDQUIST & HETHERINGTON, 1996; HADDAD & GIARETTA, 1999). HÖDL & AMÉZQUITA (2001) propõem uma classificação para os padrões de sinalização visual em anuros, sumarizam os sinais visuais utilizados dentre os diferentes taxa de anuros e tentam fazer associações entre os sinais visuais e as condições ecológicas nas quais eles podem ter evoluído.
Hyla albomarginata apresenta ampla distribuição, ocorrendo na Mata Atlântica do leste brasileiro, de Pernambuco a Santa Catarina (FROST, 2000). FROST (2000) também cita sua ocorrência nas terras baixas caribenhas da Colômbia a Guiana e baixa Bacia Amazônica; no entanto, apresenta o comentário de que estas populações tratam-se de espécie distinta. Hyla albomarginata reproduz, ao longo do ano, em poças temporárias próximas a matas. Os machos utilizam ramos de vegetação ou plantas aquáticas flutuantes como poleiros de vocalização (BOKERMANN, 1967; LUTZ, 1973; FEIO et al., 1998; capítulo I).
Material e métodos Área de estudos
Fig. 1 – Vista parcial da primeira poça na área de estudo, no Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, Município de Ubatuba, São Paulo, Brasil.
Estudos de campo
As visitas à área de estudo foram mensais, num total de 15 (março/2001 a março/2002, junho/2002 e outubro/2002), com duração de três a nove dias. Durante as observações naturalísticas os turnos de observação tiveram início ao entardecer ou no início do horário de pico de atividade, e término quando a atividade dos anuros diminuía, encerrava por completo, ou quando a atenção do observador diminuía em decorrência do cansaço.
Nas observações noturnas foram usadas lanternas elétricas de luz branca. Porém, como medida para evitar interferência ou perturbação durante a exibição dos comportamentos, foi utilizado papel celofane vermelho cobrindo o foco da lanterna. Quando o papel celofane não foi usado, procurou-se iluminar os animais com intensidade mínima de luz, apenas suficiente para a observação. Isso foi possível desviando o foco da lanterna do animal observado ou pondo a mão na frente da lanterna deixando passar apenas a quantidade de luz necessária. Além das observações noturnas foram feitas procuras durante o dia para localizar possíveis abrigos diurnos dos animais.
Para o reconhecimento individual dos animais foi utilizado o método de marcação e recaptura com cinto de fio de poliéster, na região inguinal, utilizando uma ou duas miçangas coloridas em combinação única (SCHIESARI, 1996; Fig. 3). As marcações foram feitas somente nas duas poças próximas à sede do Núcleo Picinguaba. Este método ainda serviu para a observação de preferência ou fidelidade aos territórios pelos machos e amplitude de deslocamento dos indivíduos na poça.
Cada indivíduo adulto foi marcado na primeira vez em que foi encontrado e, da mesma forma como os indivíduos recapturados, foram anotados o dia da marcação ou recaptura o código de marcação (cores das miçangas utilizadas), sexo, localização na poça e CRC (comprimento rostro-cloacal) com paquímetro com precisão de 0,1mm. Para alguns indivíduos também foi registrada a distância do indivíduo coespecífico mais próximo (em cm), a altura do poleiro em relação ao nível da água (em cm) e o tipo de sítio onde o indivíduo estava.
Para as observações de comportamento social foram utilizados os métodos de animal focal, seqüências e de todas as ocorrências (ALTMANN, 1974; LEHNER, 1979; MARTIN & BATESON, 1986). Para estimular a exibição de comportamentos foram realizados experimentos de “playback”, introdução de machos próximos de outros e, em uma ocasião, um casal em amplexo foi separado e os indivíduos foram observados até entrarem novamente em amplexo. Quando houve introdução de machos próximos de outros, consideraram-se apenas os experimentos que deram certo, ou seja, quando houve interação entre os indivíduos e quando qualquer ato comportamental não foi influenciado por alguma perturbação direta do observador.
O uso de “playback” ocorreu de duas maneiras, a mais simples consistia em gravar o canto de um indivíduo por alguns segundos e reproduzi-lo para o mesmo indivíduo ou para outros no mesmo coro e registrar as reações destes. O experimento mais elaborado consistiu em três etapas: 1- contagem das vocalizações (notas de anúncio e notas territoriais) de um determinado indivíduo durante três minutos; 2- emissão do “playback” e contagem das vocalizações durante três minutos e 3- sem a emissão do “playback”, a contagem por mais três minutos. Durante o experimento também foi contado o número de exibições de sinais visuais (ver resultados). Este experimento serviu para verificar se havia variação na taxa de emissão de notas e/ou sinais visuais em função do “playback”. Os cantos utilizados para o segundo experimento de “playback” foram editados em computador (ver especificações adiante), de modo a terem taxas de repetição de notas mais elevadas que o normal; eram de dois tipos: 1- apenas com notas de anúncio com taxa de vocalização de 62 notas/minuto e 2- notas de anúncio e notas territoriais (ver resultados) com 56 notas/minuto, sendo 43 notas do canto de anúncio e 13 notas do canto territorial, intercaladas aleatoriamente. A intensidade média da emissão dos cantos foi semelhante à utilizada pelos indivíduos desta espécie. Foi registrado o código de marcação dos indivíduos observados, os horários de observação e a localização na poça.
Para as gravações dos cantos utilizou-se um gravador profissional de rolo, marca Uher modelo 4000 Report, com microfone Uher M518A, à velocidade padrão de 19 cm/s. Também foram feitas gravações com gravador SONY TCM-323 com microfone externo. Para os indivíduos que tiveram os cantos gravados foram registrados os seguintes dados: CRC, peso, altura e tipo de sítio de vocalização, distância do macho mais próximo e temperatura. As gravações foram analisadas e os sonogramas produzidos em computador Macintosh com o programa Canary 1.2.4, usando resolução 16 bit, freqüência de amostragem de 22 kHz, FFT com 256 pontos e frame length com 64 pontos. A intensidade das vocalizações foi medida com decibelímetro Brüel & Kjær - Type 2232, a 50 cm de distância, procurando-se manter o aparelho direcionado lateralmente e na mesma altura dos indivíduos.
Uma vez que não existe padronização para a descrição de vocalizações, este estudo segue as seguintes definições: a palavra “canto” é sinônimo de vocalização; “nota” é a unidade func ional do canto, isto é, a estrutura sonora que possui significado biológico e “pulsos” são as sub-unidades formadoras das notas. Embora os pulsos ainda possuam subdivisões, uma análise a este nível possivelmente não forneceria informações relevantes.
Resultados
Marcação e recaptura
Foram marcados 104 indivíduos de Hyla albomarginata,sendo que apenas três destes eram fêmeas. O mês com maior número de marcações foi setembro/2001 com 45 indivíduos marcados em três noites. No total de 35 recapturas, 24 ocorreram no dia seguinte ou até três dias após a marcação e 11 recapturas ocorreram duas semanas ou mais após a marcação. Dois indivíduos tiveram um intervalo de cinco meses entre a marcação e a última recaptura (entre 6/9/2001 e 15/2/2002 e entre 15/1/2002 e 19/6/2002). Todos os animais recapturados foram machos e nenhum animal marcado foi reencontrado em outro local que não uma das duas poças onde foram realizadas as marcações.
Das 35 recapturas, 31 ocorreram próximas ao local da captura ou recaptura anterior. Das 11 recapturas feitas com mais de duas semanas de intervalo, cinco foram feitas muito próximo do local da marcação ou recaptura. Era freqüente observar indivíduos permanecendo no local de chegada na poça durante toda à noite. Em uma ocasião um indivíduo marcado foi localizado durante o dia, dormindo em uma bromélia, onde esteve em atividade de vocalização na noite anterior. Este indivíduo voltou a vocalizar durante a noite no mesmo local. Entretanto, alguns indivíduos eram encontrados em diferentes pontos das poças na mesma noite ou de uma noite para outra. Além disso, foi observado o deslocamento de machos de um ponto a outro e de uma poça a outra. Quando isto ocorreu o local onde estes indivíduos estavam apresentava agrupamentos menores e menos atividade de vocalização do que o local para onde os machos se dirigiam. Ainda, em noites quentes, logo após ou durante chuvas, era comum encontrar indivíduos pulando na rodovia Rio–Santos, em várias direções, sendo que muitos eram atropelados por automóveis.
Sítios de vocalização
marginais e 25% em capim. Na segunda poça 86,6% dos registros foram feitos em capim, 4,8% em ramos de árvores na beira da poça, 3,8% em galhos ou vegetação emersa no interior da poça e 3,8% em bromélias. O tipo de vegetação utilizado influenciou na altura de poleiro utilizado, havendo diferença significativa (t = - 3,57, gl = 45, P < 0,001) entre as alturas do poleiro no capim, mais baixas, e em arbustos, mais altas.
É comum a formação de agrupamentos de dois até oito ou mais indivíduos, dependendo da densidade de machos ao longo da margem das poças. Nestes agrupamentos geralmente um ou alguns indivíduos, aparentemente “dominantes”, se destacam pela maior taxa de repetição de vocalização. Mesmo nestes agrupamentos os machos tendem a se manter espaçados durante as vocalizações (160 ± 88,83 cm, 10–400 cm, N = 47). Em períodos de alta densidade de machos, a distância entre os machos, aparentemente, tende a ser menor ocorrendo mais situações de disputas territoriais (ver adiante). O tipo de vegetação utilizado também teve influência no espaçamento entre os machos, havendo menor espaçamento entre machos no capim (U = 148, z = - 1,98,
P = 0,0482) do que nos arbustos.
Sinalização acústica (vocalizações)
Para H. albomarginata foram registrados três tipos de vocalizações, de acordo com o contexto em que são emitidas (sensu DUELLMAN & TRUEB, 1986; WELLS, 1977): canto de anúncio (advertisement call, Figs. 4A e 5), canto territorial (territorial
Fig. 4 – Sonograma (acima) e oscilograma (abaixo) dos cantos de (A) anúncio, indicando as subunidades H 2a e H 2b, e (B) territorial de Hyla albomarginata. Temperatura do ar = 24ºC, indivíduo com 48,3 mm de comprimento rostro cloacal.
As vocalizações analisadas possuem estrutura multipulsionada e harmônica (fundamental ou primeiro harmônico = H 1 e segundo harmônico = H 2), geralmente com maior concentração de energia no segundo harmônico (Fig. 4, Tab. 1). No canto de anúncio é possível distinguir duas subunidades, geralmente de forma mais evidente no segundo harmônico (H 2a e H 2b). De um modo geral existe freqüência ascendente nas notas do canto de anúncio, sendo que a segunda subunidade apresenta uma faixa de freqüência mais alta (T = 714, Z = - 11,204, P < 0,0001, N = 215 notas de 20 indivíduos; Tab. 1, Figs. 4 e 5) e intensa que a primeira (Figs. 4 e 5). O número de pulsos da primeira subunidade é significativamente maior que o da segunda subunidade (T = 1905, Z = - 9,695, P < 0,0001, N = 224 notas de 18 indivíduos; Tab. 1). Entretanto, há ocasiões em que a divisão em duas subunidades fica mais sutil ou mesmo imperceptível. Isto ocorre quando as notas são emitidas isoladamente, na primeira nota de uma seqüência de notas ou em situações em que há alta atividade de vocalização e
A B
100 200 300 400 500 4
3
2
1
H 2a H 2b
Tempo (ms)
um indivíduo “tenta encaixar” suas notas no intervalo das notas de seus vizinhos. No último caso também pode haver uma diminuição no número de pulsos da nota.
O canto territorial apresenta faixas de freqüência semelhantes às do canto de anúncio (Fig. 4, Tab. 1), diferenciando-se deste pela menor duração da nota (t = 6,302, gl = 9, P = 0,0138, Tab. 1, Fig. 4), menor número de pulsos por nota (U = 1973, z = 5,207, P < 0,0001, Tab. 1, Fig. 4) e no maior espaçamento entre os pulsos (U = 31, z = 8,814, P < 0,0001, Tab. 1, Fig. 4), sendo auditivamente identificável no campo, com relativa facilidade. O canto territorial não apresenta a estrutura de duas subunidades como o canto de anúncio, mas os pulsos também apresentam freqüência ascendente (Fig. 4, Tab. 1).
O canto de anúncio pode ser subdividido em dois tipos, de acordo com o contexto de emissão: a- canto com apenas uma nota, esporádico, emitido mais comumente no início e fim da atividade na poça, dentro da mata e também em noites com baixa densidade de indivíduos; b- canto ritmado, ou seja, com notas sucessivas e com intervalos regulares de repetição (Fig. 5, Tab. 1), comum, geralmente emitido durante o período de maior atividade e possuindo de duas a mais de 20 notas.
Fig. 5 – Sonograma (acima) e oscilograma (abaixo) do canto de anúncio de Hyla albomarginata com múltiplas notas. Notar a regularidade dos intervalos, que duram mais que as notas, e a divisão evidente de cada nota em duas unidades temporais. Temperatura do ar 24,5ºC, indivíduo medindo 51,5mm de comprimento rostro cloacal.
200 600 1000 1400 1800
Freqüência (kHz)
Tempo (ms) 4
3
2
Tab. 1 – Resumo das características de sete variáveis físicas analisadas das vocalizações de Hyla albomarginata.
Vocalizações
Anúncio Territorial
Variáveis
H 1 H 2a H 2b H 1 H 2
Freqüência (Hz)
entre 1061 ± 76 e
1431 ± 71 (63 de 4)
entre 2183 ± 71 e 2722 ± 109 (63 de 4)
entre 2275 ± 88 e 2851 ± 120 (63 de 4)
entre 924 ± 59 e
1518 ± 90 (10 de 3)
entre 2038 ± 139 e
2711 ± 226 (10 de 3) Número de
pulsos por nota ou unidade
15,5 ± 2,2 (10 a 21) (63 de 4)
7,65 ± 1,5 (5 a 11) (63 de 4)
6,25 ± 1,45 (3 a 9) (63 de 4)
6 ± 1,8 (3 a 8) (10 de 3)
Anúncio Territorial
Duração da nota (ms)
148,52 ± 11,4 (119,7 a 177)
(63 de 4)
111,49 ± 38,13 (49 a 156,7)
(10 de 3)
Intervalo entre notas em grupos (ms)
209,35 ± 32,05 (165 a 345)
(49 de 4)
Não emitido em intervalos regulares
Duração dos pulsos (ms)
8,79 ± 0,99 (6,7 a 12,9) (107 de 4)
11,25 ± 3,66 (4,1 a 20)
(69 de 5)
Intervalo entre
pulsos (ms) pulsos justapostos
6,19 ± 3 (1,4 a 13,8)
(44 de 3)
Intervalo entre intensidades máximas dos pulsos (ms)
8,79 ± 1,04 (6,4 a 11,8) (107 de 4)
18,12 ± 3,44 (9,7 a 23,8)
(36 de 4)
Os dados são apresentados como Média ± Desvio Padrão (Amplitude) (N notas ou pulsos de N machos). H1 = primeiro harmônico, H2 = segundo harmônico, a = primeira unidade e b = segunda unidade do segundo harmônico.
2,0 2,2 2,4 2,6 2,8 3,0
45 46 47 48 49 50 51 52 53
Comprimento rostro cloacal (mm)
Frequência dominante - H2 b (kHz)
para efeito de padronização, foram utilizadas somente as médias da freqüência dominante dessa unidade de cada indivíduo, para verificar correlações. A variação na faixa de freqüência do canto desta espécie está correlacionada negativamente com o CRC e com o peso dos indivíduos (r = - 0,614, P = 0,0039, N = 20 e r = - 0,565, P = 0,0353, N = 14, respectivamente; para análise de regressão linear ver Figs. 6 e 7). Apesar da freqüência estar correlacionada mais significativamente ao CRC do que ao peso, é preciso considerar a pouca precisão do dinamômetro usado nas pesagens (0,5g), as quais foram feitas no campo. Não houve correlação entre a freqüência dominante e a temperatura do ar (rs = 0,127, P = 0,626, N = 17).
Não há correlação entre o número médio de pulsos por notas e o CRC ou peso dos machos (rs = 0,032, P = 0,897, N = 18 e rs = 0,002, P = 0,993, N = 14, respectivamente). Também não houve correlação entre o número médio de pulsos por nota e a temperatura do ar (rs = 0,178, P = 0,495, N = 17).
2,0 2,2 2,4 2,6 2,8 3,0
3,5 4 4,5 5 5,5 6 6,5 7
Peso (g)
Freqüência dominante - H2 b (kHz)
Fig. 7 – Regressão linear entre a freqüência dominante do canto e o peso dos machos de H. albomarginata (r2 = 0,319, Y = - 0,111X + 3,133 P = 0,0337).
CRC (mm)
Intensidade (dB)
Peso (g)
Intensidade (dB)
Fig. 8 – Influência do tamanho na intensidade de vocalização em quatro machos de H. albomarginata. Medidas feitas com temperaturas em torno de 17,5ºC. Os boxes representam o primeiro e terceiro quartis, separados pela mediana; as linhas verticais, abaixo e acima, representam o menor e o maior escores, respectivamente.
Temperatura (ºC)
Intensidade (dB)
Fig. 10 – Influência da temperatura na intensidade de vocalização em cinco machos de H. albomarginata. O box referente a 17,5ºC possui medidas de dois machos. Os boxes representam o primeiro e terceiro quartis, separados pela mediana; as linhas verticais, abaixo e acima, representam o menor e o maior escores, respectivamente.
Fig. 11 – Influência do horário na intensidade de vocalização em sete machos de H. albomarginata. Os boxes representam o primeiro e terceiro quartis, separados pela mediana; as linhas verticais, abaixo e acima, representam o menor e o maior escores, respectivamente.
Horário
Sinalização visual
Durante a atividade reprodutiva os indivíduos de H. albomarginata apresentam a região dorsal e partes expostas das pernas e braços com coloração esverdeada ou verde amarelado, coberta por pontos castanho escuro. A parte posterior e interna das coxas possui mancha cor laranja, também a região inguinal, os pés, e em menor grau as mãos são alaranjados. As regiões com cor laranja são mais ou menos expostas, ou até mesmo escondidas, dependendo da posição adotada ou dos sinais que os indivíduos exibem. Cinco tipos de sinais visuais foram observados em H. albomarginata e três deles podem ser categorizados conforme HÖLD & AMEZQUITA (2000). Dois sinais desta espécie não se enquadram na classificação e descrições apresentadas, sendo útil e necessário relacionar e descrever os sinais, dentro dos contextos nos quais foram exibidos por H.
como atividade reprodutiva intensa, com interações e confrontos físicos, dois machos exibiram este comportamento para mim, aparentemente por causa da luz da lanterna. Eles se voltaram na minha direção, se aproximaram até o limite do ramo em que estavam e exibiram este sinal, cerca de quatro vezes, com os braços esticados para frente e com movimentos bem conspícuos da mão. 3− Chutar “Leg kicking” (nova categoria de sinal): a perna é estendida para o lado ou para trás e, na seqüência, retraída, em um movimento rápido, como um coice (Fig. 12 C). Durante este movimento a perna não se eleva muito, ou seja, fica à mesma altura que o corpo. Com este movimento a cor laranja brilhante das coxas e região inguinal fica mais visível. A exibição pode não ser completa, com a perna sendo apenas parcialmente estendida. Durante uma interação agonística este comportamento pode ser exibido de costas para um rival com ambas as pernas estendidas para trás e, na seqüência, retraídas, em um movimento rápido. Este comportamento também é exibido, aparentemente, sem a presença de um rival em seu campo visual. 4− Erguer o corpo “Body raising” (sensu HÖLD & AMEZQUITA, 2000): os braços e as pernas, estas parcialmente, são estendidos, conferindo uma postura erguida (Fig. 12 D). Deste modo a cor laranja brilhante das coxas e região inguinal é exposta. Esta exibição é comum mas não é necessariamente adotada durante a vocalização. Esta postura pode ser adotada por um macho residente que está na iminência de saltar sobre um macho invasor, experimentalmente introduzido em seu território. Pode haver outras exibições, como tamborilar os dedos ou estender as pernas, durante esta postura. 5– Inflar o corpo “Body inflation” (sensu HÖLD & AMEZQUITA, 2000) ocorre como resultado da vocalização, o que torna o laranja brilhante da região lateral/inguinal mais evidente.
Fig. 12 – Sinalizações visuais de Hyla albomarginata: A - tamborilando os artelhos; B - levantando a mão esquerda, com um movimento amplo; C - chutando com a perna esquerda; D - corpo erguido em postura de apreensão. Notar manchas na parte posterior da coxa e região inguinal, visíveis em C e D, as quais correspondem a cor laranja claro.
Interações sociais
Os comportamentos sociais desta espécie, observados nos agregados reprodutivos, são de três tipos: 1– a corte, 2– as interações acústicas não agressivas e 3– as interações territoriais.
vocalizava, mas com intensidade do canto de anúncio normal e não com a vocalização de corte. Nesta ocasião havia baixa densidade de machos na poça, pois a atividade de vocalização já estava no fim. Quando o macho estava próximo da fêmea saltou sobre ela iniciando o amplexo, após isto permaneceram amplectados até a madrugada do dia seguinte (veja capítulo I para o comportamento de desova).
Interações acústicas não agressivas consistem de indivíduos espaçados vocalizando em antifonia, sem haver sobreposição de notas, pelo menos entre o par de indivíduos que está interagindo; a antifonia não necessariamente ocorre entre o par de vizinhos mais próximos. A antifonia é possível devido à duração do intervalo entre as notas ser maior que a duração das notas (Tab. 1, Fig. 5).
0 6 12 18 24 30 36 42
Indivíduos em cada momento do experimento
Emissões por minuto
- sinais
acústicos e visuais
1 2 3 4 5 6 7
Fig. 13 – Variação individual nas respostas comportamentais de sete indivíduos de H. albomarginata antes (1ª barra), durante (2ª barra) e após (3ª barra) “playback”. A parte mais escura das barras indica a taxa de notas do canto de anúncio, a parte intermediária representa a taxa de notas territoriais e a coloração mais clara, a taxa de sinais visuais exibidos (tamborilar de dedos, levantar membros e chutar).
De modo geral, H. albomarginata raramente emite vocalizações territoriais. Estas vocalizações são emitidas apenas em situações evidentes de suscetibilidade de um macho residente frente a um invasor ou “playback”. Quando indivíduos se deslocavam e passavam pelo território de outros o residente, sem se deslocar, voltava-se na direção do intruso e emitia cantos territoriais que cessavam assim que o intruso se afastava.
Fig. 14 − Fluxograma das interações agressivas observadas em Hyla albomarginata. A abreviação “v.” corresponde à palavra vocalização. As flechas mais largas indicam as interações aparentemente mais comuns. O quadro ao lado do fluxograma indica uma seqüência de comportamentos organizados de acordo com um aparente grau de agressividade.
Ocasionalmente as disputas terminam em perseguições seguidas por luta, que consistem em pular sobre o rival, ficar lado a lado batendo com a mão na cabeça do
Vencedor permanece e emite v. anúncio e
territorial Invasor se afasta
Perdedor foge Combate físico
com tapas na cabeça e chutes Residente emite v.
anúncio, v. territorial e dentre outros sinais
exibe chute no ar
Residente persegue o invasor Invasor emite v.
anúncio, v. territorial e dentre outros sinais
exibe chute no ar Residente direciona-se
ao intruso e ergue o corpo agressivamente
Residente tamborila os dedos, emite v. anúncio e v. territorial ? Residente emite
v. anúncio
? Intruso emite v. anúncio
Combate físico Perseguição Chute no ar e levantar membros V. territorial -Tamborilar os dedos
e artelhos
-V. de anúncio -
Agressividade crescente
Invasor emite v. anúncio e territorial
