ESTUDO COMPARATIVO DA FAUNA DE
CHIROPTERA EM DUAS ÁREAS DE CERRADO DO
NORDESTE DO ESTADO DE SÃO PAULO.
HERTZ FIGUEIREDO DOS SANTOS
SÃO PAULO
2005
ESTUDO COMPARATIVO DA FAUNA DE
CHIROPTERA, EM DUAS ÁREAS DE CERRADO DO
NORDESTE DO ESTADO DE SÃO PAULO.
HERTZ FIGUEIREDO DOS SANTOS
Orientadora: Prof. Dra. Eleonora Trajano
Tese apresentada ao
Departamento de Zoologia
do Instituto de Biociências
da Universidade de São
Paulo, como parte dos
requisitos para obtenção
do título de Doutor em
Zoologia.
SÃO PAULO
2005
HERTZ FIGUEIREDO DOS SANTOS
ESTUDO COMPARATIVO DA FAUNA DE CHIROPTERA
EM DUAS ÁREAS DE CERRADO DO NORDESTE DO
ESTADO DE SÃO PAULO.
Tese apresentada ao Departamento de Zoologia do Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Zoologia.
Orientadora: Prof. Dra. Eleonora Trajano
2005
Santos, Hertz Figueiredo
Estudo Comparativo da fauna de Chiroptera, em duas áreas de cerrado do nordeste do Estado de São Paulo.
Tese (Doutorado) – Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo.
1 – Chiroptera; 2 – Diversidade; 3 – Cerrado; 4 – Caverna.
Comissão Julgadora
____________________________ __________________________ Prof(a). Dr(a). Prof(a). Dr(a).
____________________________ __________________________ Prof(a). Dr(a). Prof(a). Dr(a).
____________________________ Prof(a). Dr(a). Eleonora Trajano Orientadora
AGRADECIMENTOS
Eu gostaria de agradecer aqui às pessoas que fizeram com que esse estudo se concretizasse. Inicialmente agradeço a minha orientadora Profa. Dra. Eleonora TRAJANO, por acreditar que as minhas idéias poderiam de algum modo dar certo, por sua paciência, além da amizade e muitas risadas juntos. Agradeço a minha companheira, sócia e agora esposa, Profa. Dra. Marislei Maso, pela companhia, muita paciência e ajuda nas coletas e editoração deste trabalho, além das muitas idéias e por me tolerar a tanto tempo. Aos colegas da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto - USP, Prof. Dr. Ricardo Macedo Corrêa e Castro e ao Dr. Flávio Alicino Bockmann, pelo apoio, sugestões e amizade. À Votorantin Celulose e Papel (VCP), por autorizarem o uso de suas instalações de silvicultura para a realização deste estudo, bem como pelo apoio dado em sua realização pelos funcionários Valcir Uzuele e José Dauri Feliciano. Ao Instituto Florestal, pela autorização de trabalho no Parque Estadual de Jataí (PEJ), e também pelo apoio dado em sua realização através de seu diretor Dr. Antônio Carlos Zanatto. Aos técnicos da Universidade de São Paulo, Campus Ribeirão Preto, SP, pela confecção de equipamentos. Ao Dr. Mario de Vivo do MZUSP-USP, pelas críticas e sugestões e pela amizade. Agradeço ao Programa de Pós Graduação do Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo. Também agradeço aos alunos do Laboratório de Ictiologia que me ajudaram no desenvolvimento deste trabalho, e aquelas pessoas colegas de trabalho que contribuíram de alguma forma para a realização deste trabalho, que são muitas, porém não esquecidas.
ÍNDICE 1 – INTRODUÇÃO...1 2 – JUSTIFICATIVA...5 3 – OBJETIVOS...6 4 – ÁREA DE ESTUDO...7 Localização e contexto...7 Geologia e relevo...8 Hidrografia...8 Clima...9 Vegetação...9 Abrigos...10 5 – MÉTODOS...11 Captura de exemplares...11 Marcação...12
Dados anotados para os exemplares...13
1. Local da coleta...13
2. Data e hora da coleta...13
3. Comprimento do antebraço, comprimento do corpo, orelha, trago, pé, cauda e massa corporal...13
4. Sexo e estado reprodutivo...13
5. Classe etária...14
6. Observação de colônias nos abrigos...14
7. Dados adicionais...15
7.1. Variáveis abióticas...15
7.2. Tipos de abrigos e descrição das colônias...15
7.3. Registro fotográfico...15
8. Análise dos dados...16
8.1. Índice de diversidade...16
8.2. Eficiência das coletas...17
8.3. Correlação entre temperatura e número de indivíduos coletados...18
8.5. Proporções entre machos e fêmeas nas duas áreas...18
6 – RESULTADOS...19
6.1. A fauna de quirópteros do nordeste do Estado de são Paulo e aquelas amostradas no presente estudo...19
6.2. Comparação entre as duas áreas estudadas: diversidade e composição faunística...20
6.3. Análise das capturas nas duas áreas amostradas: sazonalidade, proporção sexual, estado reprodutivo, habitats e abundância...21
Proporção sexual...22 Estados reprodutivos...22 Habitats...25 Freqüência relativa...25 Abundância...27 6.4. Marcação e recaptura...28 6.5. Altura de captura...28 6.6. Observação de colônias...29
6.7. Outros mamíferos avistados na área...30
6.7.1. Mamíferos avistados no PEJ...31
6.7.2. Mamíferos avistados no VCP...32 7 – Discussão...35 8 - Resumo...45 9 - Abstract...46 10 – Referências Bibliográficas...47 11 - Tabelas...59 12 - Figuras...64
1 – INTRODUÇÃO.
Os estudos atuais sobre morcegos refletem, em parte, o aumento da apreciação de sua extraordinária diversidade pelos pesquisadores e da importância de várias espécies na polinização, na dispersão de sementes, no controle de populações de insetos e muitas outras (SAZIMA & SAZIMA, 1978; KUNZ, 1988; GALINDO-GONZÁLEZ et al., 2000).
A ordem Chiroptera contribui significativamente para a riqueza de espécies de mamíferos na região Neotropical. Esta ordem reúne 925 espécies, agrupadas em 177 gêneros e 17 famílias em todo o mundo. São reconhecidas duas subordens, os Megachiroptera, restritos aos trópicos do Velho Mundo, e os Microchiroptera, amplamente distribuídos, com nove famílias nas Américas, todas com ocorrência no Brasil (TADDEI, 1983; KOOPMAN, 1993; KUNZ & PIERSON, 1994). Os morcegos neotropicais apresentam uma ampla variedade de hábitos alimentares, com dietas que incluem itens como insetos, peixes, anfíbios, lagartos, aves, pequenos mamíferos, frutos e partes florais, néctar, pólen e, em três espécies, exclusivamente sangue (TADDEI, 1983). O tamanho e peso dos morcegos também podem ser bem variados, desde animais com aproximadamente 2 g de peso e 16 cm de envergadura das asas até morcegos com 1,5 kg e 2 m de envergadura, mesmo assim sendo bem menores que a maioria dos mamíferos (FENTON, 1992; WILSON, 1997).
Como animais noturnos, os morcegos necessitam de um abrigo diurno onde possam passar o dia minimizando o gasto de energia e também se protegendo de predadores. Os morcegos ocupam uma grande variedade de abrigos diurnos, que vão desde folhagens em copas de árvores, ocos de troncos, frestas em rochas e cavernas, até abrigos artificiais como túneis, minas, construções em uso ou abandonadas, catacumbas ou quaisquer construções humanas (FENTON, 1992; HILL & SMITH, 1992; KUNZ & McCRACKEN, 1996; BREDT et al., 1999; ADAM & HAYES, 2000; SANTOS, 2001; GOMES & UIEDA, 2004).
Devido à pressão de predação, interações sociais e necessidade de conservar energia, que vai variar de acordo com a fisiologia e morfologia dos adultos e jovens, um abrigo diurno deve preencher primariamente dois critérios: ser úmido e ter uma temperatura o mais estável possível durante o dia, ou ser mais frio para induzir ao torpor; e ser suficientemente seguro contra predadores (KUNZ, 1982, 1988; SILVA,
1984; NOWAK, 1991; FENTON, 1992; HILL & SMITH, 1992; FINDLEY, 1993; KUNZ & PIERSON, 1994; WILSON , 1997; NEUWEILER, 2000).
TADDEI (1983) e HILL & SMITH (1992) dividem os morcegos, de acordo com os tipos de abrigos utilizados, em “internos” e “externos”: os morcegos internos são aqueles que utilizam abrigos relativamente fechados tais como cavernas, frestas e ocos de árvores, com variações climáticas mínimas, podendo formar colônias que variam de alguns poucos indivíduos até milhares; já os morcegos externos são aqueles que se abrigam em árvores, folhagens ou outros abrigos expostos, que sofrem alterações climáticas e luminosas consideráveis.
Muitas informações sobre biologia, comportamento e estrutura social de algumas espécies de morcegos foram obtidas em cativeiro (WIMSATT & GUERRIERE, 1961; UIEDA, 1982, 1992, 1994; BREIDENSTEIN, 1984; UIEDA & ARAÚJO, 1987; PARK, 1990, 1991). Espécies como o vampiro comum, Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810), e algumas outras, foram amplamente estudadas em condições naturais, abordando aspectos como distribuição espacial nos abrigos e nos estratos vegetais, construção de abrigos, composição e tamanho de colônias (CRESPO et al., 1961; WIMSATT, 1969; FOSTER & TIMM, 1976; TADDEI, 1980; WILKINSON, 1985a,b; 1988; BROOKE, 1987; MEDELLIN, 1988; FABIÁN & MARQUES, 1989; SANTOS, 1998; STONER, 2000; WHITAKER, Jr. & GUMMER, 2000; STONER et al., 2003; TAVARES & TADDEI, 2003).
Existem poucos trabalhos abordando os deslocamentos diários entre abrigos e locais de alimentação e as migrações sazonais em morcegos da América do Sul (FENTON, 1970; TUTTLE, 1976a; FENTON & KUNZ, 1977; LAVAL & FITCH, 1977; CAMPANHÃ & FOWLER, 1993, 1995; TRAJANO, 1996), não sendo o conhecimento atual suficiente para o reconhecimento de padrões. CAMPANHÃ & FOWLER (1993; 1995) estudaram os deslocamentos de Desmodus rotundus entre cavernas de arenito na região de São Carlos, SP, e observaram uma alta freqüência de migrações entre os abrigos estudados. TRAJANO (1996), investigando a ecologia e a estrutura das comunidades de Chiroptera na região do Alto Ribeira, SP, verificou uma diminuição no número total de morcegos coletados durante os meses mais frios. Isto sugere a ocorrência de migrações, como amplamente observado na Europa e América do Norte, com o desaparecimento de determinadas espécies em algumas estações do ano, migrações estas confirmadas a partir de morcegos anilhados (FENTON, 1992).
Um outro aspecto interessante de se notar é que os trabalhos sobre morcegos brasileiros estão geralmente relacionados a ambientes cavernícolas ou áreas abertas (COIMBRA JR, et al., 1982; REIS, 1984; MARINHO-FILHO & SAZIMA, 1989; SIPINSKI & REIS, 1995; PEDRO, et al., 1995; PEDRO & TADDEI, 1997; REIS & MULLER, 1995; REIS et al., 1996; TADDEI & PEDRO, 1998; TRAJANO, 1985; GERALDES, 1999), não havendo muitos estudos publicados comparando áreas semelhantes, com presença ou não de cavernas, e a influencia da fragmentação da vegetação na fauna de Chiroptera, tanto com relação ao número de espécies como de indivíduos. Há grupos de pesquisadores em regiões como Amazônia, Mata Atlântica do nordeste e do sudeste do Brasil, que estudaram a composição da fauna de Chiroptera com relação a estes aspectos, mostrando o valor de preservação de pequenos fragmentos para a fauna tropical, existindo também trabalhos na América Central (TURNER, 1996; TURNER & CORLETT, 1996; GARCIA et al., 2000; REIS et al., 2000; SAMPAIO, 2000; SCHULZE et al., 2000; BERNARD & FENTON, 2002; REIS et al., 2003).
É de se esperar que a presença ou ausência de cavernas ou abrigos semelhantes (minas, túneis) em uma determinada região influa decisivamente na composição da comunidade total da região. Áreas distintas cobertas por um mesmo tipo de vegetação e providas, ou não, de abrigos rochosos deveriam, ao menos como hipótese inicial de trabalho, incluir frações distintas em suas respectivas quirópterofaunas, com predominância de morcegos externos nas áreas sem cavernas e uma mistura dos dois tipos (externos e internos) nas áreas com cavernas.
O grau de preservação e de fragmentação, como também a distância entre os fragmentos, poderia influenciar a fauna de Chiroptera. FONSECA (1989), trabalhando com pequenos mamíferos em fragmentos florestais primários e secundários, verificou que os fragmentos secundários são mais ricos e diversificados devido principalmente à complexidade do ambiente secundário. Com relação aos morcegos SAMPAIO (2000), em seu estudo na Amazônia, e REIS et al. (2000), no Paraná, verificaram que, dependendo do tamanho do fragmento, a riqueza de espécies de morcegos aumenta ou diminui, sendo os fragmentos maiores mais diversificados; segundo o autor, os valores de riqueza estimados podem variar para mais ou para menos de acordo com a proporção de espécies e o número de indivíduos dependendo do índice utilizado. Segundo TURNER (1996), quanto menor o fragmento, maiores são as chances de se perder espécies, principalmente aquelas com baixa tolerância às ações antrópicas, podendo levar à extinção local de algumas espécies.
Dependendo da distância entre fragmentos florestais, algumas espécies de morcegos podem passar de um fragmento para outro, aumentando assim sua área de forrageio (BERNARD & FENTON, 2003). Segundo TURNER & CORLETT (1996), fragmentos seriam benéficos para espécies que migram. Assim sendo, a fragmentação influenciaria determinados aspectos da fauna de quirópteros, melhorando ou não a riqueza e o número de indivíduos em uma determinada área.
A questão da diferenciação local de faunas de quirópteros em áreas com e sem abrigos rochosos não foi investigada no Brasil. Assim, este estudo visou verificar se existem diferenças atribuíveis à disponibilidade de abrigos internos em áreas relativamente próximas e que, portanto, possuem a mesma fauna regional básica. Como essas áreas apresentam diferentes graus de fragmentação da vegetação natural (principalmente cerrado), também foi possível investigar este aspecto. Além disso, o estudo permitiu a obtenção de dados sobre a biologia dos morcegos, que podem ter relevância para o problema em questão.
2 - JUSTIFICATIVA.
O estudo dos morcegos tem sido incentivado, tanto em laboratório como em campo, devido às doenças por eles transmitidas e que afetam seres humanos e a pecuária. Mas os quirópteros são importantes em razão de muitas outras características biológicas, como seu papel na dispersão de sementes e no controle das populações de insetos, e o ciclo de vida do tipo K (CONSTANTINE, 1958, 1969, 1970, 1988; CONSTANTINE & VILLA-R, 1962; GRIFFIN & HITCHCOCK, 1965; PARADISO & GREENHALL, 1967; TAMSITT & VALDIVIESO, 1970; SAZIMA & SAZIMA, 1978; KEEN & HITCHCOCK, 1980; LEHMANN et al., 1992; FIGUEIREDO et al., 1995; BREDT et al., 1996; GALINDO-GONZÁLEZ et al., 2000; GARCIA et al., 2000).
O estudo dos padrões geográficos de diversidade se beneficia muito da compreensão sobre a estrutura ecológica das faunas de quirópteros, uma vez que, entre os mamíferos, estes animais ajustam-se bem ao padrão de alta diversidade equatorial e gradativa diminuição de riqueza de espécies em direção às regiões temperadas e frias. Assim, se compreendermos como a riqueza e estruturação de faunas locais podem ser afetadas pela presença ou ausência de abrigos rochosos, mais clara será nossa interpretação dos padrões de diversidade em escala regional e continental.
Outro fator importante que justifica este trabalho são as áreas do presente estudo, situadas no nordeste do estado de São Paulo, uma região altamente influenciada e modificada pela ação humana, com grande desenvolvimento agropecuário. Ações relativas à conservação de espécies de morcegos em ambientes naturais dependem em grande medida do que pudermos aprender em campo sobre sua biologia.
Os morcegos podem servir como indicadores de qualidade ambiental, uma vez que muitas espécies são altamente dependentes do ambiente onde vivem, e suas populações são, por vezes, drasticamente reduzidas ou aumentadas conforme as alterações introduzidas pelo homem.
As áreas do presente estudo estão entre as poucas áreas de cerrado preservados no Estado de São Paulo, mas que já sofreram ou estão sofrendo alterações devido às monoculturas que dominam a região, no caso as culturas de cana de açúcar e a de pinheiros e eucaliptos, além da pecuária, que já não ocupa o papel principal que antes possuía, mas cujos efeitos ainda se fazem sentir.
3 - OBJETIVOS.
Este trabalho tem como objetivos:
1- Realizar o levantamento da fauna de morcegos em duas áreas com cobertura vegetal do tipo cerrado.
2- Estudar a estrutura dessas comunidades, enfocando abundancia relativa, sazonalidade, reprodução e uso de diferentes habitat.
3- Comparar a estrutura das comunidades totais dos morcegos com as comunidades que utilizam abrigos em rocha (cavernas e túneis), a fim de investigar a influência da disponibilidade desse tipo de abrigo na estrutura dessas comunidades.
4- Comparar as comunidades de morcegos de áreas com diferentes graus de alteração antrópica.
5- Comparar a fauna de quirópteros encontrada neste estudo com a fauna relatada anteriormente para a região.
4 - ÁREA DE ESTUDO.
Localização e contexto. A região onde este estudo foi desenvolvido (Fig. 1) situa-se no nordeste do Estado de São Paulo, nos municípios de Luiz Antônio e Altinópolis. Em Luiz Antônio, a área de coleta localizou-se no Parque Estadual de Jataí (PEJ), o qual inclui a Estação Ecológica de Jataí e a Estação Experimental de Luís Antônio (21° 35’ S, 47° 43’ W). Em Altinópolis, a área de coleta localizou-se na Fazenda Águas Virtuosas, a qual pertence à Votorantin Celulose e Papel (VCP) (21°05’ S, 47° 23’ W).
A Estação Ecológica de Jataí e a Estação Experimental de Luiz Antônio formam, em conjunto, o Parque Estadual de Jataí (PEJ), que está sob a administração do Instituto Florestal, subordinado à Secretaria do Meio Ambiente do Estado de São Paulo. O PEJ está localizado no município de Luiz Antônio e no âmbito de suas características legais, compreende fragmentos de vegetação natural ou em regeneração, inseridos em uma paisagem comprometida por agricultura altamente tecnificada, envolvida estrategicamente nesta unidade de preservação. Esta área está localizada a 70 km ao sul da cidade de Ribeirão Preto, na região nordeste do Estado de São Paulo, na bacia de drenagem do Alto Rio Paraná, região do platô do Alto Paraná (RADAM BRASIL, 1983).
Com uma área de 11.000 ha, situada aproximadamente 10 km ao norte da Serra de Santa Rita, o Parque Estadual de Jataí foi criado com base em dois Decretos-lei, um criando a Estação Ecológica de Jataí, que representa uma Unidade de Conservação do Estado de São Paulo, com área de 4532,18 ha, regulamentada pelos Decretos-lei no 18.997 (15/06/82, SP) e no 20.809 (11/03/83, SP), e outro criando a Estação Experimental de Luiz Antônio, com área de 6.267,73 ha, regulamentada pelos Decretos-lei no 35.982 (17/12/59, SP) e no 45.967/F (28/01/66, SP).
O município de Altinópolis está localizado 60 km a leste da cidade de Ribeirão Preto, no nordeste do Estado de São Paulo, na bacia de drenagem do Alto Rio Paraná, região do platô do Alto Paraná (RADAM BRASIL, 1983). A Fazenda Águas Virtuosas pertence ao Grupo Votorantim de Celulose e Papel e apresenta área aproximada de 6.000 ha.
Geologia e relevo. O relevo do PEJ é representado por duas grandes unidades, as Cuestas Basálticas e o Planalto Ocidental (IPT, 1981). A geologia da área compreende três formações principais: 1- formação Botucatu, constituída por arenitos do Triássico; 2- formação Serra Geral, constituída pela seqüência de derrames basálticos do Jurássico-Cretáceo; e 3- formação Santa Rita do Passa-Quatro, constituída por depósitos sedimentares do Quaternário (CAVALHEIRO et al., 1990). Não há cavernas conhecidas para a área. A variação altimétrica encontrada é de 320 metros, sendo a região mais baixa situada a 515 m de altitude, na área da planície de inundação do Rio Mogi-Guaçu, e a mais alta a 835 m, na Serra de Jataí (BRASIL, 1971; PIRES et al., 2000).
O relevo do VCP é representado pela grande unidade do Planalto Ocidental (IPT,1981). A geologia da área corresponde principalmente à formação Botucatu e à formação Serra Geral, constituída, em menor grau, por seqüências de derrames basálticos do Jurássico-Cretáceo (CAVALHEIRO et al., 1990). A variação altimétrica está em torno de 200 metros, sendo a região mais baixa situada a aproximadamente 550 m, e a mais alta, a 739 m. Estão presentes, no VCP, cinco das nove cavernas da região do município de Altinópolis.
Hidrografia. O PEJ está localizado na bacia de drenagem do Alto Rio Paraná, região do platô do Alto Paraná (RADAM BRASIL, 1983). O PEJ é drenado por três córregos principais: o Córrego Cafundó, demarcando o limite sul do Parque, o Córrego Boa Sorte, que o limita a oeste, e o Córrego Beija-Flor (ou Jataí), totalmente inserido no Parque, com seus tributários Córrego das Bandeiras, Córrego do Jordão e Córrego do Retiro (ou das Cabaças). Um pequeno trecho do Ribeirão Vassununga marca a divisa a leste. O Rio Mogi-Guaçu percorre uma extensão de aproximadamente 9.300 m, estabelecendo o limite sudoeste do PEJ, onde é observado um sistema de 14 lagoas marginais associado à planície de inundação (PIRES et al., 2000).
O VCP é drenado por quatro córregos principais: Córrego do Fradinho, que nasce na caverna do Fradinho; Córrego Descalvado, que limita ao sul a gleba da Fazenda do Fradinho; na gleba Horto Águas Virtuosas I, o Córrego Picarrão ou Águas Virtuosas é basicamente inserido no VCP, passando ao lado da sede administrativa; o Ribeirão da Prata com seus tributários, marca a divisa a sudeste. O Rio Pardo é o maior corpo d´água da região, limitando ao sul a área da fazenda Águas Virtuosas de VCP.
Clima. As duas áreas de estudo estão situadas em uma mesma área climática, e assim as principais características climáticas podem ser descritas em conjunto.
As condições climáticas da região permitem classificá-la como pertencente ao tipo climático Aw de Köppen (SETZER, 1966), ou, segundo NIMER (1989), clima Tropical do Brasil Central, moderadamente chuvoso, de inverno seco não rigoroso. A precipitação média anual é de 140 mm, com uma clara sazonalidade em termos de pluviosidade (Fig. 2), onde as maiores precipitações se verificam entre os meses de outubro a março, e as menores, entre abril e setembro. Em termos de temperatura, a região apresenta variação de 6o C entre as médias mensais de verão e de inverno, conforme pode ser apreciado na Figura 3 (dados climáticos de LEEMANS & CRAMER, 1991).
Esta descrição do clima é, como afirmado acima, geral para a região de estudo. Entretanto, para algumas análises envolvendo o trabalho de campo, utilizarei os dados de temperatura obtidos no momento das coletas.
Vegetação. O PEJ encontra-se na zona de transição entre os Domínios Morfoclimáticos de Cerrado e o Tropical Atlântico do nordeste do Estado de São Paulo (Ab´SABER, 1977). Apresenta dois tipos básicos de vegetação silvestre (Fig. 4a e 4b): cerradão e mata de ciliar, com manchas de cerrado e de mata mesófila semi-decídua em mosaico com o cerradão. A paisagem do PEJ encontra-se modificada pela ação humana, e pode ser definida como um complexo de fragmentos de vegetação natural primária ou em regeneração cercada por culturas diversas. Parte do cerrado foi utilizada como abrigo para o gado, parte foi explorada seletivamente. As áreas inundáveis foram usadas com culturas anuais. Outras áreas foram desmatadas para a implantação de talhões de pinheiros e eucaliptos e, próximo à sede do Parque, são observados sinais de plantações de café e pastagem para o gado. Atualmente, aproximadamente 70% da área do PEJ corresponde a áreas não cultivadas, na sua maioria com vegetação secundária, a qual vem aumentando devido à redução da silvicultura (PIRES et al., 2000).
Assim como o PEJ, o VCP encontra-se ao norte da zona de transição dos Domínios Morfoclimáticos dos Cerrados e o Tropical Atlântico do nordeste do Estado de São Paulo (Ab´SABER, 1977), apresentando dois tipos básicos de vegetação silvestre: cerradão e cerrado (Fig. 5), correspondendo a cerca de 25% da vegetação natural. A vegetação de mata ciliar é encontrada nas margens de riachos, e muitas
dessas matas encontram-se em estado de regeneração, pois no passado foram removidas para a produção de carvão.
O VCP desenvolve silvicultura na área como cultivo de eucaliptos ocupando aproximadamente 75% da área, o que implica em manejo de controle da vegetação nativa. No entorno do VCP, a ocupação do solo se dá basicamente com a cultura de cana de açúcar, e algumas pequenas áreas de pastagens e outras culturas, tais como milho, laranja e hortaliças. A vegetação natural há muito foi removida para a extração de madeira, restando apenas áreas de vegetação secundária e em regeneração ao redor das cavernas, vales e riachos.
Abrigos. Em busca de abrigos diurnos, explorei a vegetação, habitações, incluindo casas em uso e abandonadas, túneis de captação de água, tubulações de águas pluviais e cavernas (Fig. 6).
Cavernas conhecidas só ocorrem no VCP, onde existem cinco cavernas em arenito. As cavernas da região normalmente estão associadas com pequenos riachos com profundidade de aproximadamente 30 centímetros e largura variando de um a dois metros (ZEPPELINI et al., 2003). Quatro destas cavernas tem um desenvolvimento predominantemente horizontal e uma é predominantemente vertical.
As três cavernas do VCP exploradas neste estudo foram: Olho de Cabra, Fradinhos e Cinco Bocas, que têm respectivamente 721, 208 e 218 metros de desenvolvimento e estão localizadas a altitudes de 640, 619 e 655 metros, respectivamente. Olho de Cabra, a maior caverna da região, apresenta duas entradas e duas galerias respectivas, uma superior e outra inferior. Fradinhos é formada por dois túneis, um superior seco e outro maior e inferior; o túnel inferior apresenta duas grandes entradas com altura de cinco metros. A caverna Cinco Bocas, como o próprio nome indica, apresenta cinco entradas abrindo-se em uma galeria única.
Como abrigos rochosos, foram encontrados no PEJ apenas dois túneis de captação de água desativados, de pequeno comprimento (6 e 15 metros respectivamente), tratando-se de construções lineares com incidência de luz e atualmente secas.
5 - MÉTODOS.
A atividade em campo foi realizada ao longo de um ano, de abril de 2004 a março de 2005, compreendendo viagens de campo mensais com duração de 10 dias, sendo cinco dias para cada área (PEJ e VCP). Foram efetuadas coletas e observações em todas as fases da lua exceto a lua cheia, que é reconhecidamente menos eficiente para coletas devido à fobia lunar, bem conhecida para várias espécies de morcegos (BERRA & POLICELLO, 1979; HOPE & BHATNAGAR, 1979; MORRISON, 1978). Abrigos em potencial, tais como folhagens, tronco de árvores, casas abandonadas ou com pouco uso, além de cavernas, foram vistoriados para identificação de colônias. Estas observações foram feitas principalmente durante o dia.
Observei a influência de fatores como luz da lua e chuva sobre as atividades dos morcegos.
Captura de exemplares. A captura dos exemplares foi feita com o uso de redes de neblina (“mist-nets”), montadas em áreas de passagem de morcegos, tais como corredores de circulação no meio da vegetação, em clareiras e na entrada das cavernas e outros abrigos como construções humanas. Foram utilizadas duas redes e a altura atingida foi de seis metros, colocadas de acordo com o espaço no local de coleta, além da cobertura vegetal. No interior da vegetação foi levado em consideração o espaço para a montagem das redes.
Na Figura 7 pode ser observado como as redes foram armadas usando a técnica modificada de HUMPHREY et al. (1968), que consistiu em um sistema de elevação das redes através de roldanas até o dossel, usando para isto cordas que são fixadas em árvores. A modificação que fiz nesta técnica consiste no uso de suportes com barras de canos de alumínio, com 6 m de comprimento e diâmetro de 5 cm, onde estavam presas roldanas e por onde era passado um cordão de nylon de polifilamento com 4 mm de diâmetro. Neste cordão, eram presas as redes com auxílio de clipes. Os cordões de sustentação das redes, quando acionados, elevavam as duas laterais das redes ao mesmo tempo e velocidade, podendo sendo instaladas duas redes. Na maioria das vezes, as redes permaneceram armadas a uma altura máxima de seis metros, com duas redes sobrepostas formando uma área de coleta de aproximadamente 40 m2. Como a vegetação de cerrado não tem um dossel muito alto, este sistema pode elevar a rede até o dossel ou acima deste. Com esta metodologia, é possível que uma única pessoa monte
todo o sistema, instalando as redes a uma altura maior que sua largura, o que resulta em uma área de captura maior.
As redes permaneciam abertas desde aproximadamente 30 minutos antes do pôr-do-sol até 4 horas após. Este intervalo de tempo de coleta foi escolhido, pois corresponde à saída dos morcegos dos abrigos diurnos e, conseqüentemente, ao horário de maior atividade fora dos mesmos. O pôr-do-sol foi estabelecido com uso de receptor de GPS (Global Position System), sendo ignorado o horário de verão.
Em algumas ocasiões os morcegos foram capturados diretamente na entrada ou próximo dos abrigos. Exemplares também foram coletados pelos funcionários das áreas estudadas, de maneira acidental, isto é, animais encontrados caídos ou escondidos entre os equipamentos de trabalho. Estes funcionários estavam orientados a não manusear os morcegos sem que estivessem usando luvas.
Alguns morcegos de difícil identificação, que necessitaram ser encaminhados a especialistas, assim como espécimes-testemunho visando formar uma coleção de referência para as áreas de estudo, foram sacrificados quebrando-se o pescoço com alicate de ponta ou, em alguns casos, anestesiados com éter. Esses exemplares eram preservados em formalina e posteriormente transferidos para etanol 70%. Os exemplares serão depositados na coleção de mamíferos do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP), pois esta instituição é reconhecida oficialmente como depositário de espécimes da nossa fauna.
Marcação. Os morcegos capturados foram marcados com anilhas confeccionadas a partir de chapas de alumínio. Cada anilha tem largura de quatro milímetros e comprimento de 17 mm, com diâmetro variável. As anilhas eram dobradas no momento da marcação, utilizando-se um calibrador com vários diâmetros variando de 2 a 5 mm, com intervalos de 1 mm (Fig. 8). Estas anilhas já foram usadas por mim em outro estudo (SANTOS, 1998), não provocando nenhum tipo de lesão e nem se soltando dos morcegos. Todas as anilhas receberam números, gravados com cunho de ferro. Para facilitar a observação, os indivíduos machos eram anilhados no antebraço esquerdo e as fêmeas, no direito. A marcação foi usada em todas as espécies coletadas.
Dados anotados para os exemplares. Para cada indivíduo capturado, tanto os marcados como os preservados, foram anotados os dados a seguir:
1. Local da coleta - os locais de coleta foram identificados através da sigla da área de estudo (PEJ - Parque Estadual de Jataí e VCP - Votorantin Celulose e Papel), acompanhada de um número. Estes pontos foram referenciados com coordenadas UTM, tomadas com aparelho receptor GPS, da marca GARMIN, modelo GPS III PLUS Personal Navegator. Estas coordenadas foram plotadas em mapas das duas áreas para se estabelecer a distribuição das espécies e a abrangências das coletas dentro das áreas.
2. Data e hora da coleta - Os dados referentes à data e hora de coleta foram anotados com o objetivo de se buscar possíveis padrões circadianos e circanuais no horário de atividade dos morcegos em relação ao pôr do sol.
As informações dos itens 1 e 2 são também necessárias para compor as etiquetas de identificação dos espécimes depositados no Museu de Zoologia da USP.
3. Comprimento do antebraço, comprimento do corpo, orelha, trago, pé, cauda e massa corporal - As medidas foram obtidas com paquímetro analógico da marca MITUTOYO, com precisão de 0,01 mm. Foi sempre medido o antebraço direito (VIZOTO & TADDEI, 1973). A massa dos morcegos foi obtida através de balança eletrônica portátil, da marca POLDER, com precisão de + 1 g. A balança eletrônica era ligada com um recipiente plástico sobre seu prato, sendo automaticamente calibrada. O exemplar era então colocado dentro do recipiente plástico, sendo feita a leitura direta da massa do mesmo. Estas medidas foram úteis na identificação dos morcegos e poderão ser usadas em estudos futuros.
4. Sexo e estado reprodutivo - Identifiquei o sexo e o estado reprodutivo dos indivíduos visualmente e/ou por apalpamento, no caso das fêmeas. Em especial no caso das fêmeas, a verificação do estado reprodutivo pode ser dificultada nos estágios inicias da gravidez.
Os morcegos capturados para o presente estudo foram classificados segundo as categorias abaixo:
SEXO CATEGORIAS DO ESTADO REPRODUTIVO
Fêmea Não prenhe (NP) Prenhe (P) Lactantes (L) Prenhe e lactante (PL) Machos Testículos internos (TI) Testículos extra-abdominais (TE)
Note-se que testículos extra-abdominais significam possibilidade de reprodução. Fêmeas simultaneamente prenhes e lactantes (PL) indicam reprodução bimodal, isto é, com picos reprodutivos muito próximos, dentro do período de lactação na espécie.
5. Classe etária - Estabeleci as seguintes categorias de idade: recém-nascidos (RN), jovens (J) e adultos (A). Como a determinação da idade absoluta em mamíferos pode ser bastante difícil em trabalhos na natureza (ANTHONY, 1988), usei alguns critérios para estimar a idade de morcegos, massa corporal, coloração e aspecto da pelagem. Os jovens possuem pelagem diferente da dos adultos, normalmente com coloração mais opaca, pelagem arrepiada e mais esparsa, enquanto os adultos apresentam pelagem mais lustrosa e colada ao corpo.
6. Observações de colônias nos abrigos.
As observações do comportamento dos morcegos nos abrigos foram feitas com o auxílio de iluminação artificial vermelha, produzida por lanterna elétrica com o facho de luz coberto por um filtro fotográfico HOYA RED (comprimento de onda superior 25A).
Também foi utilizado um sistema de micro-câmara, com emissor de luz vermelha e capacidade luminosa de um lux. Esta micro-câmara e lanterna foram instaladas em uma vara telescópica com sistema de controle direcional da câmara, o que torna possível observação continuada dos morcegos em seus abrigos, mesmo os de difícil acesso, sem grandes distúrbios para os animais. Este método possibilita a identificação dos morcegos nos abrigos e a observação de seu comportamento, contagem dos indivíduos, reconhecimento das anilhas, do sexo e eventual estimativa da classe etária.
Um binóculo da marca NIKULA com magnificação de 10X50X50 mm foi usado, para as observações de abrigos na vegetação, no meio de folhagens ou ao redor de troncos. As observações foram feitas na fase diurna do ciclo diário e a duração das mesmas variou dependendo do local.
7. Dados adicionais.
Durante a coleta e observação dos morcegos uma série de dados ambientais foram anotados para as duas áreas.
7.1. Variáveis abióticas - O trabalho incluiu o monitoramento de algumas variáveis ambientais, tais como temperatura, umidade relativa e pluviosidade. As temperaturas máxima e mínima durante cada coleta foram obtidas utilizando-se termômetro de máxima e mínima com precisão de 1° C, colocado próximo a ponto das coletas e observações. A umidade relativa, a pluviosidade e a temperatura média e máxima e mínima em cada área foi obtida de centros de coleta de dados ambientais. No caso do VCP, foi utilizada a base de dados ambientais da própria empresa, que controla estes fatores a fim de monitorar condições propícias a incêndios na área de silvicultura de eucaliptos. No caso do PEJ, os dados de pluviosidade foram obtidos no centro de coletas de dados do próprio Parque, que mantém este tipo de monitoramento em parte pelos mesmos motivos da VCP, em parte para controle de possíveis enchentes no Parque. Outros dados, como umidade e temperatura, foram colhidos de uma base do VCP, localizada próximo ao PEJ e a média dos últimos cinqüenta anos foi obtido de LEEMANS & CRAMER, (1991).
7.2. Tipos de abrigos e descrição das colônias – Os abrigos foram classificados em naturais e artificiais. Os naturais consistem em cavernas ou vegetação, e os artificiais são os construídos pelo homem, como túneis, casas ou qualquer outra construção. Os abrigos foram medidos em profundidade, largura e altura. Os morcegos foram fotografados, procedendo assim a uma descrição mais acurada das colônias.
7.3. Registro fotográfico - Os diferentes tipos de abrigos, os morcegos, as atividades de campo em todas as suas etapas e a vegetação aos pontos de coleta foram documentados através de fotografias, tiradas com câmara convencional da marca YASHICA, modelo
FXD Quartzo, com filme diapositivos de 100 ISO, e outras feitas com câmara digital modelo SONY, modelo SiberShot 858.
8. Análise dos dados.
Na análise dos dados, apliquei testes estatísticos visando a comparação entre as duas áreas em termos de fauna e ambiente. As variações ambientais foram analisadas pelo teste de Hotelling. Para tal, foram usados os seguintes programas: BioEstat. 2.0, Pc-Ord e Excel para Windows.
O teste-t de Student (ZAR, 1984; SOKAL & ROHLF, 1981, 1987) é um teste de hipótese que verifica se dois conjuntos distintos de dados possuem médias equivalentes (H0, ou hipótese nula), ou diferentes (H1, ou hipótese alternativa). Como este teste difere de acordo com as variâncias das amostras, é necessário efetuar uma outra análise para se verificar as variâncias das amostras são ou não equivalentes, o teste-F, após o qual escolhe-se o teste-t apropriado. Por outro lado, quando a dúvida residia nas diferenças entre números absolutos (p.ex., diferenças nas abundâncias de machos e fêmeas), foi utilizado o teste Qui-quadrado (λ2). Esses testes foram executados no programa BioEstat 2.0 (AYRES & AYRES Jr., 2000). Em todos os casos, foram consideradas diferenças significativas quando p< 0,05.
Para a realização dos testes comparativos entre ambientes, estabeleci algumas categorias: ambientes “cavernícolas” compreenderam cavidades naturais (cavernas) e artificiais. Os ambientes de áreas abertas incluíram todo tipo de vegetação natural ou exótica. Vegetação natural é a vegetação nativa, primária ou secundária. Silviculturas são plantações de pinheiros e eucaliptos. No extremo da ocupação antrópica estão as casas ou construções. Áreas com ação antrópica são as áreas em que houve alguma alteração produzida pelo homem.
8.1. Índices de diversidade - Na literatura (e.g., PEET, 1974), os índices de diversidade são divididos em dois tipos. O tipo I compreende os índices sensíveis a variações nas espécies raras da comunidade, como é o caso dos índices de Shannon-Wiener e Brillouin. O tipo II inclui os sensíveis a variações de espécies abundantes, como é o caso do índice de Simpson. Logo, a escolha entre estes dois tipos de índices reside na questão de qual é o interesse do estudo; enfatizar as espécies abundantes ou as raras (PEET, op. cit; KREBS, 1999). No presente estudo foram calculados índices dos dois tipos.
O índice de Simpson (D) mede a probabilidade de dois indivíduos, coletados ao acaso, pertencerem à mesma espécie. A conversão desta probabilidade em medida de diversidade é feita pela equação 1-D, que indica a probabilidade de dois indivíduos, coletados ao acaso, pertencerem a espécies diferentes. Já o complemento do índice de diversidade de Simpson se dá pela equação 1/D, que expressa o número de espécies igualmente comuns necessárias para gerar os valores de heterogeneidade observados nas amostras (KREBS, 1999).
O índice de Shannon-Wiener é a medida mais popular de diversidade, cujo principal objetivo é medir a quantidade de “ordem” contida no sistema (MARGALEF, 1958). Para isso, quatro tipos de variáveis podem ser utilizadas: 1) número de espécies, 2) número de indivíduos em cada espécie, 3) lugares ocupados pelos indivíduos de cada espécie, 4) lugares ocupados por indivíduos como indivíduos distintos. Na maioria dos trabalhos de comunidade, somente as duas primeiras variáveis são utilizadas, como ocorreu no presente estudo (KREBS, 1999).
No presente trabalho, o índice de Shannon-Wiener foi calculado para comparar a diversidade das duas áreas de estudo. Para isso, foram calculados os índices (pi.log pi) para cada espécie, em cada área. Finalmente, foi executado um teste-t para se
verificar se haviam diferenças significativas quanto à diversidade das áreas estudadas. Na literatura é debatido o uso dos índices de Shannon-Wiener e Brillouin (e.g. PEET, 1974; WASHINGTON, 1984). Teoricamente, a medida de Shannon-Wiener deveria ser usada somente para amostras coletadas aleatoriamente em grandes comunidades, cujo número total de espécies fosse previamente conhecido. Como este não é o caso do presente estudo, como da maioria dos estudos em campo, é sugerido o uso do índice de Brillouin. Na prática, esta discussão é quase irrelevante para os estudos de ecologia de campo, uma vez que estes índices normalmente apresentam resultados muito próximos (KREBS, 1999). Mesmo assim, foram calculados os dois índices no presente estudo.
Os índices de diversidade foram executados, de maneira manual, no programa MS Excel 2002 para Windows XP.
8.2. Eficiência das coletas - Para avaliar a eficiência das coletas, usei um estimador de riqueza por extrapolação, com 100 réplicas aleatórias (“Incidence-based Coverage Estimator”, ICE - LEE & CHÃO, 1994).
8.3. Correlação entre temperatura e número de indivíduos coletados – Foi estudada a correlação entre as temperaturas médias mensais e o número de exemplares coletados a cada mês nas áreas de estudo, utilizando-se o programa Excel para Windows XP e o programa Sigma Stat 2.0 para Windows.
8.4. Correlação entre as espécies capturadas nas duas áreas - Analisei a correlação entre as espécies das duas áreas através do coeficiente de correlação por postos de Spearman, utilizando o programa Sigma Stat 2.0 para Windows.
8.5. Proporções entre machos e fêmeas nas duas áreas - Para testar se houve diferenças significativas entre o número e de machos de fêmeas nas duas áreas independentemente, usei o teste Mann-Whitney (não paramétrico) e teste t-Student, também utilizando o programa Sigma Stat 2.0 para Windows. Em todos os casos foi considerado o nível de significância de p≥ 0,05.
6 - RESULTADOS.
Durante o período de trabalho de campo, compreendido entre abril de 2004 e março de 2005, foram feitas 118 coletas nas duas áreas, Parque Ecológico de Jataí (PEJ) e na Votorantin Celulose e Papel (VCP), totalizando 478:08 horas de coletas noturnas, com uma média de 4:05 horas/noite. Neste período, obtive informações sobre a fauna de Chiroptera, as variações climáticas e a fisionomia ambiental nas áreas de coleta.
Nessas viagens, foram coletados 481 exemplares, sendo 255 no VCP e 226 no PEJ (Tabela 1). Os morcegos coletados são representantes de 18 espécies, pertencentes a quatro das nove famílias com ocorrência no Brasil (KOOPMAN, 1993). O número de exemplares machos e fêmeas capturados respectivamente no PEJ e no VCP por família (e subfamília no caso de Phyllostomidae) consta da Tabela 1. A classificação supra-específica baseia-se em KOOPMAN (1993).
Conforme esperado por se tratar da mais diversificada na Região Neotropical, a família mais representada em número de espécies e de exemplares foi Phyllostomidae, com 13 espécies distribuídas em cinco subfamílias (KOOPMAN, 1993). O número de exemplares desta família representa aproximadamente 58% (279 exemplares) dos morcegos coletados neste trabalho. A segunda família mais bem representada foi Molossidae, com três espécies, mas com 175 exemplares coletados, representando aproximadamente 36% dos indivíduos coletados. As famílias com o menor número de exemplares e espécies coletadas foram Vespertilionidae (25 exemplares) e Natalidae (2 exemplares) com uma espécie cada.
6.1. A fauna de quirópteros do nordeste do Estado de São Paulo e aquelas amostradas no presente estudo.
Alguns estudos faunísticos dedicados à fauna de morcegos do nordeste do Estado de São Paulo foram publicados nos últimos 20 anos (ALBERTS & CURADO, 1985; FRANCISCO, 1985; GARGAGLIONE et al., 1998; BASILE, 1998; TALAMONI et al., 2000). Estes estudos permitem a confecção de uma lista de espécies de ocorrência regional, da qual a fauna amostrada neste estudo representa uma fração. A Tabela 2 apresenta uma comparação entre a fauna regional maior e a obtida neste estudo.
A fauna de quirópteros do nordeste do Estado abrange quatro famílias, 21 gêneros e 29 espécies. A família mais diversificada na região é Phyllostomidae, com 18 espécies. As outras famílias de ocorrência regional são Vespertilionidae e Molossidae, com cinco espécies cada, e Natalidae, com uma espécie.
Com relação às duas áreas amostradas, PEJ e VCP, o exame da Tabela 1 mostra que essas faunas possuem 11 espécies em comum. O PEJ apresentou três espécies exclusivas, Phyllostomus discolor, Chiroderma doriae e Vampyressa pusilla, e a VCP, quatro espécies, Chrotopterus auritus, Micronycteris megalotis, Natalus stramineus e Molossus ater.
A eficiência das coletas, medidas como estimador de riqueza, é demonstrada pela curva de rarefação (Fig. 9). A partir desta estima-se, por extrapolação, que o número de espécies obtidas no presente estudo para as duas áreas em conjunto está muito próximo da estabilização, pois a curva de correlação logarítmica apresentou um valor de R próximo de 1 (R = 0,998).
6.2. Comparação entre as duas áreas estudadas: diversidade e composição faunística.
Os valores do índice de diversidade de Simpson foram muito semelhantes para ambas as áreas (VCP: D= 0,19; PEJ: D= 0,17), demonstrando que essas faunas são semelhantes em termos de valor da diversidade. Isto foi confirmado através dos índices de Shannon-Wiener e de Brillouin, também muito próximos (Shannon-Wiener - PEJ: H’= 0,5622460; VCP: H’= 0,5903200 e Brillouin - PEJ:
^
H = 1,7334; VCP:
^
H = 1,6251). Finalmente, apliquei o teste-t nas duas amostras presumindo variâncias equivalentes, confirmando que não há diferenças nos valores de diversidades (t = 0,918729).
Animais por ambientes - análise de correlação por postos de Spearman, utilizada para comparar as espécies das duas áreas, mostrou que a correlação não é significante (rs = 0,413743; p=0,087857) ou seja, existem diferenças na composição das faunas de quiróptera em termos de abundância relativa de espécies entre as duas áreas.
6.3. Análise das capturas nas duas áreas amostradas: sazonalidade, proporção sexual, estado reprodutivo, habitats e abundância.
Na maioria das vezes, as capturas foram realizadas em período de final da lua minguante, até início da crescente. Algumas coletas foram realizadas sob a luz da lua crescente, o que aparentemente influenciou no resultado das capturas, uma vez que os morcegos só começavam cair na rede depois que a lua havia baixado atrás das árvores.
A maioria das coletas (73) foi feita em noites claras e estreladas, em outras (34) o céu estava nublado, mas não choveu. Das 118 coletas realizadas nas duas áreas, apenas em 11 choveu, mas mesmo assim a baixa precipitação não impediu as coletas, sendo que em uma única vez fui obrigado a interromper a coleta por excesso de chuva.
A captura de espécimes mostrou-se claramente sazonal durante o presente estudo. A Figura 10A mostra o número total de espécimes coletados mês a mês, e seu exame revela que os meses de maiores pluviosidades e temperaturas médias para a região em geral coincidiram com as maiores capturas de espécimes. O mesmo foi observado para PEJ e VCP separadamente (Figs. 10B e 10C). Essa tendência pode ser observada na Figura 11, onde é comparado o número de indivíduos capturados em cada área de estudo com as temperaturas máximas e mínimas para cada evento de coleta. Nas duas áreas estudadas, houve redução no número de indivíduos coletados nos meses de junho a setembro, sendo que, em agosto, nenhum morcego foi coletado. Ao final do inverno, é visível o aumento no número de animais coletados.
A Figura 12 mostra correlação entre capturas totais nas duas áreas e as temperaturas médias mensais. É verificada uma dependência da abundância dos morcegos coletados em relação à temperatura. O baixo valor de R (R = 0,4664; p < 0,0001) encontrado em uma primeira análise de regressão deve-se ao fato de existirem pontos de influência. Pelo menos dois pontos foram identificados como outliers: as coletas nos meses de janeiro e fevereiro de 2005, quando o número de animais capturados foi aumentado em três espécies, Glossophaga soricina, Molossus ater e Molossus molossus, provavelmente por se coletar próximo aos seus abrigos. Com a retirada destes dados da análise, foi verificado um aumento do valor de R (R = 0,616006; p < 0,0001), para níveis significativos confirmando estatisticamente a correlação entre a temperatura e a abundância de animais coletados.
Durante todo período de coletas, houve variação nas espécies mais encontradas. Algumas espécies foram freqüentes durante todo o período, como é o caso de Artibeus lituratus, Carollia perspicillata, Glossophaga soricina, Myotis nigricans e Molossops temminckii, que foram coletadas em praticamente todos os meses em que houve capturas. Outras foram amostradas apenas na época de chuvas: Anoura caudifer, Chiroderma doriae, Chrotopterus auritus, Molossus ater, Molossus molossus, Natalus stramineus e Vampyressa pusilla.
A sazonalidade descrita aqui tem um reflexo claro não somente em termos do número de capturas ao longo do ano, mas também em relação a parâmetros reprodutivos.
Proporção sexual - Entre os 481 exemplares coletados nas duas áreas, 238 eram indivíduos machos e 243 eram fêmeas, resultando em uma relação de 1,02 fêmeas para cada macho. Não houve diferenças significativas quanto à proporção de machos e fêmeas em nenhuma das duas áreas estudadas (PEJ - T = 124,0; P = 0,162; VCP - T = 406,0; P = 0,307). Para a maioria das espécies analisadas isoladamente, não houve diferenças significativas na proporção de machos e fêmeas. Mesmo para Molossus ater no VCP, que apresentou maior número de fêmeas (fêmeas: n = 51 e machos: n = 27; t = - 0,667; p = 0,541). No PEJ, a espécie com maior discrepância de valores absolutos é Glossophaga soricina, e mesmo assim não houve diferença significativa na proporção entre os sexos (fêmeas: n = 26 e machos: n = 41; T = 202,5; P = 1,000). Os números de machos e de fêmeas do conjunto de espécies, capturados ao longo do ano nas duas áreas de estudo, constam da Figura 13.
Estados reprodutivos – Na Tabela 1 pode ser observado o número de indivíduos capturados por espécies e por sexos, nas duas áreas de estudos. De modo geral, o período entre setembro de 2004 e março de 2005 foi aquele em que se capturou o maior número de fêmeas grávidas (Fig. 14), além de fêmeas transportando seus filhotes durante sua saída para se alimentar.
Do total de fêmeas coletadas nas áreas, 12,8 % estavam prenhes, 30,5 % eram lactantes e 22,2 % estavam simultaneamente prenhes e lactantes (Fig. 15). Quanto aos machos, 63,4 % estavam com testículos extra-abdominais.
Para estudar a sazonalidade reprodutiva das espécies encontradas nas duas áreas, escolhi aquelas que tiveram representatividade durante todo o ano: Artibeus
lituratus, Carollia perspicillata, Glossophaga soricina, Molossops temminckii e Myotis nigricans. Entre estas, Carollia perspicillata foi a única espécie em que tanto machos quanto fêmeas foram capturados em fase reprodutiva em diferentes estações. Nas outras espécies houve concentração de indivíduos em fase reprodutiva entre outubro e maio (Fig. 16).
Em Glossophaga soricina, os machos capturados apresentaram testículos extra-abdominais de outubro a junho, o que demonstra estarem em fase reprodutiva coincidindo com a das fêmeas, porém mais prolongada, pois só capturei fêmeas reproduzindo-se de outubro a fevereiro (Fig. 17). Em Artibeus lituratus, foram encontrados indivíduos reproduzindo-se entre outubro e abril, quando foram capturados machos com testículos extra-abdominais e fêmeas em todos os estados reprodutivos (Fig. 18). Molossops temminckii apresenta um período reprodutivo coincidente com o de Glossophaga soricina, mas um pouco mais curto, pois capturei machos com testículos extra-abdominais de outubro a março, enquanto as fêmeas estavam se reproduzindo entre outubro e janeiro (Fig. 19). Em Myotis nigricans, apesar do pequeno número de indivíduos capturados, encontrei animais, tanto machos como fêmeas, reproduzindo-se entre novembro e maio (Fig. 20).
Segue-se lista das demais espécies, com informações sobre o estado reprodutivo dos exemplares coletados.
Família Phyllostomidae
Anoura caudifer (Morcego beija-flor): Foram coletados cinco exemplares, dos quais
três eram fêmeas e dois machos. Das fêmeas coletadas, uma estava lactante em janeiro e duas simultaneamente prenhes e lactantes em janeiro e fevereiro. Os dois machos coletados apresentavam testículos extra-abdominais em janeiro e fevereiro.
Artibeus jamaicensis (Morcego fruteiro): Foram coletados quatro exemplares, dos
quais dois eram fêmeas e dois machos. Das fêmeas coletadas, uma estava simultaneamente prenhe e lactante em fevereiro.
Chiroderma doriae (Morcego): Apenas uma fêmea foi coletada e estava
Desmodus rotundus (Vampiro comum): Foram coletados 18 exemplares, dos quais
três eram fêmeas e 15 machos. Das fêmeas coletadas, uma estava prenhe em setembro. Dos machos, 11 apresentavam testículos extra-abdominais, sendo um em novembro, dois em fevereiro e oito em março.
Micronycteris megalotis (Morcego orelhudo): Apenas um exemplar macho coletado
apresentando testículos extra-abdominais em setembro.
Platyrrhinus lineatus (Morcego listrado): Foram coletados 18 exemplares, dos quais
10 eram fêmeas e oito machos. Das fêmeas coletadas, duas estavam simultaneamente prenhes e lactantes sendo uma em janeiro e uma em março. Dos machos, apenas um tinha testículos extra-abdominais, em abril.
Sturnira lilium (Morcego): Foram coletados 10 exemplares, dos quais cinco eram
fêmeas e cinco machos. Das fêmeas coletadas, três estavam lactantes em março.
Vampyressa pusilla (Morcego listrado): Foram coletados dois exemplares, sendo uma
fêmea e um macho. A fêmea estava simultaneamente prenhe e lactante em fevereiro e o macho, tinha testículos extra-abdominais em janeiro.
Família Natalidae
Natalus stramineus (Morcego): Foram coletados dois exemplares, uma fêmea e um
macho. A fêmea coletada estava lactante em fevereiro.
Família Molossidae
Molossus ater (Morcego de cauda livre): Foram coletados 78 exemplares, dos quais 51
eram fêmeas e 27 machos. Das fêmeas coletadas, uma estava prenhe em janeiro e três em fevereiro e 17 estavam lactantes, sendo uma em dezembro e 16 em janeiro, e 15 estavam simultaneamente prenhes e lactantes, uma em dezembro, 10 em janeiro quatro em fevereiro. Dos machos, 24 apresentavam testículos extra-abdominais, cinco em dezembro, 17 em janeiro e dois em fevereiro. Apesar do alto número de indivíduos coletados, as capturas ocorreram apenas nos meses de dezembro, janeiro e fevereiro.
Molossus molossus (Morcego de cauda grossa): Foram coletados 59 exemplares, dos
quais 35 eram fêmeas e 24 machos. Das fêmeas coletadas, três estavam prenhes em janeiro, 13 estavam lactantes, sendo oito em dezembro e cinco em janeiro, e 15 estavam prenhes e lactantes, quatro em dezembro, 10 em janeiro e uma em fevereiro. Dos machos, 21 apresentavam testículos extra-abdominais, dois em dezembro e 19 em janeiro.
Habitats - A Tabela 3 apresenta os dados referentes aos habitats e tipos de abrigos diurnos onde foram capturadas as diferentes espécies. É necessário esclarecer que “habitat”, no local de captura, pode significar tanto uma área através da qual o morcego capturado estava se deslocando quanto uma paisagem particular utilizada para obtenção de recursos alimentares ou mesmo um abrigo. Como é possível observar pelo exame da referida tabela, algumas espécies como Carollia perspicillata, Glossophaga soricina e Myotis nigricans não são muito exigentes em termos de habitat ou de abrigos, pois foram coletados em praticamente todos ambientes, enquanto outras só foram encontradas em ambientes específicos, como Molossus molossus e Molossus ater, que só foram coletadas próximos de habitações (no caso, seus abrigos). Artibeus lituratus, Molossops temminckii e Platyrrhinus lineatus foram coletados sempre em áreas abertas com vegetação natural ou mesmo silviculturas.
As espécies mais abundantes e com ampla distribuição em ambas áreas de estudo foram Carollia perspicillata, Glossophaga soricina, Artibeus lituratus e Myotis nigricans, que não mostraram preferência por cobertura vegetal específica (Fig. 21). No VCP, estas espécies se concentraram em áreas onde o fragmento da vegetação era maior (Tabela 3). Exemplares de algumas espécies como Desmodus rotundus foram coletados principalmente em áreas de grande ação antrópica, e alguns na entrada das cavernas.
Freqüência relativa - Na Figura 22A é observada a freqüência relativa das espécies capturadas nas duas áreas de estudo em conjunto, sendo possível perceber uma redução gradual e contínua nos valores. No total, a espécie mais abundante foi Glossophaga soricina, com 24,5 % de ocorrência. A segunda espécie mais abundante foi Molossus ater, com 16,2 % de ocorrência. As espécies menos freqüentes foram Natalus stramineus, Phyllostomus discolor, Vampyressa pusilla, Chiroderma doriae,
Chrotopterus auritus e Micronycteris megalotis, com menos de 0,5 % freqüência relativa cada.
A Figura 22B mostra a freqüência relativa de morcegos capturados no PEJ, onde não existem cavernas, e é possível verificar quatro agrupamentos de espécies relativamente à freqüência. A espécie com a maior freqüência relativa é Glossophaga soricina, com 29,1 % de ocorrência, sendo pelo menos 10 % mais freqüente que cada uma das espécies do segundo grupo (Carollia perspicillata, Artibeus lituratus, Molossops temminckii). As sete espécies que formam o grupo das menos freqüentes nesta área foram: Molossus molossus, Anoura caudifer, Artibeus jamaicensis, Desmodus rotundus, Phyllostomus discolor, Vampyressa pusilla e Chiroderma doriae, com menos de 1% de freqüência de ocorrência cada.
Na Figura 22C, temos a freqüência relativa das espécies que ocorrem no VCP, área provida de cavernas. A espécie mais comum foi Molossus ater. Além desta espécie, podemos notar claramente mais dois agrupamentos de espécies, um com freqüência de ocorrência intermediária, contendo Molossus molossus e Glossophaga soricina, e as demais espécies com freqüência menor. Entre as últimas, temos Artibeus lituratus, Platyrrhinus lineatus, Artibeus jamaicensis, Anoura caudifer, Natalus stramineus, Chrotopterus auritus, Micronycteris megalotis e Sturnira lilium, capturadas em cavernas ou, no caso de Sturnira lilium, em sítio híbrido de silvicultura e cerrado, próximo a um barranco com muitas fendas que poderiam servir de abrigo.
Observando a Figura 23A, onde são mostrados os valores de freqüência relativa após a exclusão de todos os morcegos capturados em abrigos, notamos três grupos de freqüências, um com valores ao redor de 19 %, formado principalmente por morcegos “herbívoros” (Artibeus lituratus, Glossophaga soricina, Carollia perspicillata) e um insetívoro (Molossops temminckii). Um segundo grupo, intermediário, com cerca de 5,5 % de freqüência relativa, compreende Platyrrhinus lineatus, Myotis nigricans e Sturnira lilium e o terceiro grupo, com espécies raras (Anoura caudifer, Artibeus jamaicensis, Desmodus rotundus, Phyllostomus discolor, Vampyressa pusilla, Chiroderma doriae e Micronycteris megalotis), caracterizam-se por uma freqüência de ocorrência aproximadamente de 1% para cada espécie.
No PEJ, onde apenas uma espécie foi capturada em abrigo (Molossus molossus) (Fig. 23B), os grupos mantiveram um arranjo, segundo a freqüência relativa, semelhante ao encontrado para as duas áreas de estudo em conjunto (Fig. 23A). O grupo mais freqüente é representado por quatro espécies (Carollia perspicillata, Artibeus
lituratus, Molossops temminckii, Glossophaga soricina), com aproximadamente 20,7 % de freqüência relativa cada uma. Um grupo intermediário (6,5 %) é formado por Platyrrhinus lineatus, Sturnira lilium e Myotis nigricans, e o agrupamento com menor freqüência relativa, ao redor de 2,5% para cada espécie, é formado por Anoura caudifer, Artibeus jamaicensis, Phyllostomus discolor, Vampyressa pusilla, Desmodus rotundus e Chiroderma doriae.
Analisando a freqüência relativa das espécies de morcegos no VCP (Fig. 23C), verificamos, que das 15 espécies amostradas, Molossus ater, Molossus molossus, Natalus stramineus e Chrotopterus auritus foram capturadas apenas em abrigos ou próximo destes. A espécie mais freqüente foi, de longe, Glossophaga soricina (22 %), o dobro em relação ao segundo grupo, que ficou em torno de 10 % de freqüência relativa para cada espécie (Artibeus lituratus, Carollia perspicillata, Desmodus rotundus e Platyrrhinus lineatus). O terceiro grupo, formado por Artibeus jamaicensis, Molossops temminckii e Anoura caudifer, caracterizam-se por uma freqüência aproximada de 6%, e o grupo menos freqüente (Myotis nigricans, Micronycteris megalotis e Sturnira lilium) aparece com 2% de freqüência para cada espécie.
Abundância - Nas análises que se seguem, comparei o número de indivíduos de cada espécie pelo tempo de rede armada em cada área (216 horas no PEJ e 196 horas no VCP), excluindo os morcegos coletados próximos a abrigos. A intenção deste tipo de Análise é destacar uma medida de abundância das diferentes espécies que seja comparável entre as duas áreas de estudo.
Na Figura 24, observamos o número de animais coletados por hora de rede armada em cada área de coleta. No PEJ, encontramos três grupos de espécies que estão distribuídas, quanto ao índice de captura, em abundantes, com quatro espécies, um intermediário, com três, e o restante com seis espécies. As mais abundantes são representadas por morcegos principalmente herbívoros (Carollia perspicillata, Artibeus lituratus, Glossophaga soricina) e um insetívoro (Molossops temminckii), a maioria coletada em áreas de cerrado. As espécies mais raras ou de difícil captura pelo método utilizado compreendem morcegos de hábitos alimentares diversos, incluindo hematófagos, nectarívoros, frugívoros e herbívoros em geral (Fig. 24A).
No VCP, a espécie mais abundante em termos de número de animais com a relação ao tempo de rede armada foi Glossophaga soricina, com 0,06 indivíduos coletados por hora, que corresponde ao dobro da segunda espécie mais coletada
(Artibeus lituratus). As espécies menos comuns formam um grupo pouco coletado, com três espécies (Myotis nigricans, Micronycteris megalotis e Sturnira lilium) (Fig. 24B).
Quando comparamos as duas áreas quanto ao número de indivíduos capturados por hora de rede armada observamos diferenças importantes (Fig. 24A e B). Quando comparamos as espécies mais abundantes, verificamos que foi capturada menos da metade de indivíduos por hora na VCP (0,066) do que no PEJ (0,18). Por se tratarem de espécies diferentes, poderia haver fatores intrínsecos alterando a captura. Mas comparando a mesma espécie (Glossophaga soricina) nas duas áreas, verificamos ser esta a espécie com maior índice de captura no VCP, enquanto que, no PEJ, ela está em quarto lugar no grupo de mais capturadas, com 0,12 indivíduos por hora/rede, o que significa praticamente o dobro do observado no VCP (0,066).
Os dados acima indicam que, em termos de abundância de morcegos nas duas áreas estudadas, o PEJ possui populações maiores de quirópteros para praticamente todas as espécies em relação ao VCP.
6.4. Marcação e recaptura.
Dos 481 exemplares coletados, 30 foram sacrificados como material-testemunho, para confirmação de identificação. Os demais exemplares (451) foram marcados com anilhas contendo numeração individual e soltos sendo 210 no PEJ e 241 no VCP. Destes, apenas 13 foram recapturados, todos molossídeos e todos no VCP, e não houve recapturas múltiplas. Portanto, com um índice de recaptura tão baixo (5,39 % no VCP; 0% no PEJ), não foi possível estimar tamanho das populações. Porém observei certa fidelidade aos abrigos (no caso casas abandonadas) e às rotas de saída destes.
Na Tabela 4 pode ser observado que os animais recapturados sempre foram encontrados próximos aos locais da primeira captura. Os pontos da primeira captura estavam a aproximadamente 70 m das casas abandonadas e as recapturas ocorreram exatamente no mesmo ponto da coleta anterior, com exceção do morcego 067 (Molossus ater), que foi recapturado a cerca de 200 metros do ponto de captura.
6.5. Altura de captura.
A Figura 25A traz as faixas de altura em que os morcegos foram capturados durante este estudo. A análise do gráfico nos mostra que a altura média de
captura ficou em torno de 2,27 m de altura do solo. Foram retiradas desta análise quatro espécies (Chiroderma doriae, Chrotopterus auritus, Micronycteris megalotis e Natalus stramineus) por terem sido capturadas apenas uma vez ou por não haver informações sobre altura de coleta.
Exemplares de algumas espécies tenderam a ser capturados voando mais baixo, em média a 1,69 m de altura (Glossophaga soricina, Carollia perspicillata, Myotis nigricans, Desmodus rotundus, Platyrrhinus lineatus, Anoura caudifer, Artibeus jamaicensis). Outras espécies apresentaram uma média maior, em torno de 2,87 m de altura na rede (Artibeus lituratus, Molossus ater, Molossops temminckii, Molossus molossus, Sturnira lilium, Phyllostomus discolor, Vampyressa pusilla). Relacionei as alturas de coletas com o hábito alimentar das espécies, formando três grupos de indivíduos, um com espécies herbívoras, com altura média de captura de 1,95 m, representado por Glossophaga soricina, Carollia perspicillata, Artibeus lituratus, Platyrrhinus lineatus, Sturnira lilium, Anoura caudifer, Artibeus jamaicensis, Phyllostomus discolor e Vampyressa pusilla; um segundo com o hematófago Desmodus rotundus, que voa mais baixo apresentando altura média de captura de 1,40 m; e um terceiro grupo formado por espécies insetívoras (Molossus ater, Molossops temminckii, Myotis nigricans e Molossus molossus) que voam mais alto, com 2,7 m de altura média de captura na rede (Fig. 25B).
6.6. Observação de colônias.
Defino colônias como agrupamentos com número variado de indivíduos próximos ou em contato, podendo ser formados de poucos exemplares até grupos com centenas deles e arranjos sociais variados.
Encontrei colônias de Chrotopterus auritus bastante próximas das entradas no teto das cavernas Fradinhos e Olho de Cabra. A colônia da Caverna Fradinhos era formada por um grupo de cinco indivíduos, alojados em uma cavidade de aproximadamente 35 cm de diâmetro por 15 cm de profundidade (Fig. 26A). Já a colônia localizada na Caverna Olho de Cabra, formada de dois indivíduos, abrigava-se no fundo de uma abóbada, a uma altura de aproximadamente 10 metros.
Nas outras cavernas exploradas, não foi observado nenhum agrupamento que caracterizasse uma colônia, apenas indivíduos espalhados pela área. Nestas cavernas são encontradas muitas frestas, de modo que os morcegos poderiam estar
alojados nelas, não sendo possível sua observação. Na Caverna Olho de Cabra, foi encontrada uma área de descanso abandonado de Desmodus rotundus, com muito guano sob a mesma.
Nas casas abandonadas nas duas áreas, encontrei agrupamentos que poderiam ser classificados como colônias. As espécies mais encontradas variaram entre as áreas. No PEJ, a espécie mais comum neste tipo abrigo foi Glossophaga soricina (Fig. 6F). Já no VCP, duas espécies da família Molossidae foram as mais encontradas, Molossus ater e Molossus molossus.
Nos túneis de captação de água, não foi encontrado um número de morcegos suficiente para caracterizar colônias. As duas espécies com maior número de exemplares coletados foram Carollia perspicillata e Glossophaga soricina, ambas capturadas em pequeno número.
Outro abrigo utilizado pelos morcegos foi uma tubulação de águas pluviais com aproximadamente 300 m de extensão, onde havia uma colônia de Desmodus rotundus. Bastante próximo da entrada verifiquei um grupo com no mínimo 25 indivíduos entre machos e fêmeas com idades variadas, incluindo três machos anilhados no antebraço esquerdo (Fig. 26B). Encontrei, no VCP, um agrupamento de Carollia perspicillata alojado em um emaranhado de raízes expostas de uma árvore próxima a um barranco, com aproximadamente um metro de diâmetro, onde contei aproximadamente 15 indivíduos.
6.7. Outros mamíferos avistados nas áreas.
Durante as viagens de coletas às duas áreas de estudo foi avistada uma série de animais de vários outros grupos zoológicos.
Para o PEJ, existem listagens de espécies de outros grupos zoológicos (GARGAGLIONE, et al., 1998; DIAS, 2000; TALAMONI, et al., 2000). Para o VCP existem também listagens de fauna, porém mais voltadas para as cavernas (TRAJANO, 1987; ZEPPELINI et al., 2003). Por interesse do próprio VCP, uma equipe foi contratada para fazer o levantamento faunístico em sua área, para implantação de um sistema de proteção e pesquisa na área.
Durante minhas coletas, anotei os mamíferos avistados, ou mesmo marcas como pegadas, e algumas informações sobre estes. De um modo geral, a freqüência de avistamentos e pegadas foi superior no PEJ.
