UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS
INSTITUTO DE BIOLOGIA
RAFAEL PEREIRA DA PONTE
HISTÓRIA NATURAL E BIOLOGIA POPULACIONAL DE
Deinopis cf. cylindracea (ARANEAE: DEINOPIDAE) NA
SERRA DO JAPI - SP
CAMPINAS 2017
RAFAEL PEREIRA DA PONTE
HISTÓRIA NATURAL E BIOLOGIA POPULACIONAL DE
Deinopis cf. cylindracea (ARANEAE: DEINOPIDAE) NA SERRA
DO JAPI - SP
Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para obtenção do título de Mestre em Ecologia.
ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA DISSERTAÇÃO
DEFENDIDA PELO ALUNO RAFAEL PEREIRA DA PONTE E ORIENTADA PELO PROF. DR. JOÃO VASCONCELLOS NETO.
Orientador: PROF. DR. JOÃO VASCONCELLOS NETO
CAMPINAS 2017
Campinas, 09 de Fevereiro de 2017
COMISSÃO EXAMINADORA
Prof. Dr. João Vasconcellos Neto
Prof. Dr. Antonio Domingos Brescovit
Prof. Dr. Eduardo Novaes Ramires
Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno.
Agradecimentos
Agradeço imensamente minha mãe e meu pai, que me deram as condições, o apoio e o carinho necessários à tudo o que eu já desejei fazer em qualquer momento da minha vida, incluindo esse mestrado. Sempre sem pestanejar e sem pedir nada em retorno que não a minha felicidade. Agradeço também a toda minha família, que, de forma visível ou invisível, fizeram sua contribuição nesse projeto e na minha vida!
Agredeço meu orientador, João Vasconcellos, pela confiança ao me aceitar como aluno e me permitir trabalhar com esse animal incrível, por sua maestria em combinar amizade e orientação, pela disponibilidade e boa vontade em me levar no campo e me acompanhar, inspirar e guiar durante a condução dos trabalhos dentro e fora do Japi, sempre providenciando fartas refeições e ótimas histórias!
Agradeço minha co-orientadora, Vanessa Stefani, também pela confiança ao me aceitar como aluno e me permitir trabalhar com essa aranha que tanto despertou nossa curiosidade mútua, pelo amor de pessoa iluminada que ela é, sempre me encantando com sua orientação atenciosa, engrandecedora e descontraída, tanto presencialmente, me acompanhando à campo, como pela internet, nas longas e divertidas horas de conversas por skype que me salvavam nas horas mais desesperadoras!
Agradeço meus amigos do laboratório, Adriana, Benito, Bia, Camila, Hebert, Thiago e Yuri, que de uma forma ou de outra contribuíram para que esse projeto ganhasse vida, mas, especialmente à Suzana, pela ajuda com as análise, à Fernanda, pela divertidíssia companhia no lab ao som dos anos 80, e ao German, pela parceria e risadas nos vários campos noturnos que fizemos e pela ajuda inestimável com boa parte das estatísticas! Agradeço à Veri, minha companheira durante boa parte dessa jornada. Sem a sua ajuda eu não poderia ter entrado no mestrado e não teria condições físicas e mentais de conduzir esse projeto. Sempre me socorrendo em campo sem pestanejar quando eu me cagava de medo com barulhos estranhos e sempre diluindo minhas lamentações e frustrações em todos os incontáveis momentos de alegria que compartilhamos e que guardo com carinho!
Agradeço meus inestimáveis amigos do peito, da alma e da eternidade (assim espero), Aline, Browlio, Devassa, Douglas, Gabi, Mari, Paula, Vó, Xorume e Zigson, que contribuíram diretamente para a condução do projeto, me ajudando com discussões relevantes, estatísticas, emprestando materiais, emprestando seu tempo pra me ajudar nas triagens e nos passeios noturnos agradáveis em busca das aranhas, e também indiretamente, com todos biorolês e ensaios da Véliger que me salvaram e continuam salvando nos momentos mais sombrios e desesperadores!
Agradeço ao Prof. Dr. Jonathan A. Coddington do Museu Nacional de História Natural Smithsonian, que prontamente indentificou a espécie estudada por nós. Aos funcionários da base ecológica da Serra do Japi Seu Lauro e Ronaldo, pela gentileza e assistência. À CAPES, pelo financiamento à esse projeto de pesquisa, que foi magnífico, enquanto durou. Á UNICAMP, IB e PPG-Ecologia, pela oportunidade de realização do estudo e pelas paisagens e meio de convívio propíciados. Por fim, agradeço cada organismo que perturbei ou que involuntáriamente deu sua vida por esse projeto. Fiz meu máximo para que suas vidas fossem honradas nesse estudo. E também
Resumo
Aranhas da família Deinopidae são conhecidas principalmente por sua estratégia de captura de presas. Existem muitos estudos sobre teia e estratégia de predação do gênero
Deinopis, mas poucos abordaram os outros aspectos da sua história natural e biologia.
Para esclarecer esses aspectos foi estudada uma população de Deinopis cf. cylindracea da Serra do Japi – SP durante dois anos (2014-2015). O objetivo foi verificar: a influência das variáveis climáticas sobre a densidade populacional e fenologia; a distribuição da população; a seleção de presas; e o comportamento de construção de teia, corte, cópula e deposição do ovissaco. Para tanto, foram feitos censos mensais registrando a abundância de indivíduos de D. cf. cylindracea, estágio de desenvolvimento, altura no tronco de P. cauliflora, abundância em outras árvores e presas disponíveis e consumidas. Além disso, foram feitos registros do comportamento de construção de teia, corte, cópula e de oviposição. Deinopis cf. cylindracea possui um ciclo anual com densidade máxima em março e mínima após o início do inverno. Esse ciclo é influenciado pelas variáveis climáticas, havendo uma defasagem de três meses entre mudanças nessas variáveis e mudanças na população, o que indica uma influência indireta por meio de outros processos afetados por essas condições climáticas. A reprodução ocorre no mês do pico de machos, em abril/maio, seguido da produção de ovissacos em junho, pico de jovens em dezembro, de juvenis em fevereiro, subadultos em abril e adultos em maio. Essa população de D. cf. cylindracea está associada a troncos lisos de P. cauliflora no ambiente natural, e ,em experimentos controlados, escolheu ativamente troncos lisos a troncos rugosos ou serapilheira para construção da teia, provavelmente devido a sua estratégia de predação de aproximar a teia do substrato. A abundância de indivíduos foi maior nos 50 cm de tronco mais próximo ao solo, o que se deve, provavelmente à maior comunidade de presas no solo. Quanto às presas, D. cf. cylindracea capturou mais presas errantes que presas voadoras. Seu comportamento de construção de teia foi idêntico ao descrito na literatura, enquanto o de deposição do ovissaco foi diferente, havendo deposição no chão e cobrimento com serapilheira.
Abstract
Deinopidae spiders are known primarily for their prey capture strategy. The Deinopis genus have many studies on web structure and predation strategy, but few have addressed other aspects of its natural history and biology. To clarify these aspects this study was conducted with a population of Deinopis cf. cylindracea in Serra do Japi – SP, Brazil, for two years (2014-2015). The main purpose was to verify: the influence of climatic variables on population density and phenology; population distribution; prey selection; and web construction, courtship, copulation and eggsac deposition behaviours. In order to do this, monthly censuses were conducted, recording the number of D. cf. cylindracea individuals, their developmental stage, height in Plinia cauliflora trunk, abundance in other trees, available prey and consumed prey. In addition, web-building, courtship, copulation, and oviposition behaviors were recorded. Deinopis cf.
cylindracea has an annual cycle with maximum density in March and minimum during
winter. This cycle is influenced by climatic variables, with a three-month lag between changes in these variables and changes in population size, which indicates an indirect effect through other processes affected by climatic conditions. Reproduction occurs in the month of male population peak, in April / May, followed by the eggsac production in June, young spiders peak in December, juveniles in February, subadults in April and adults in May. This population of D. cf. cylindracea is associated with P. cauliflora smooth trunks in natural conditions and, in controlled experiments, actively chose smooth trunks over rough trunks or litter for web construction, probably due to its predation strategy of approaching the web to the substrate. There were more D. cf.
cylindracea spiders in the first 50 cm of trunk, closer to the ground, which is probably
due to the greater prey community in the soil. As for prey, D. cylindracea captured more wandering prey than flying prey. Its web construction behavior was identical to the literature description, while the eggsac deposition was different, with deposition on the floor and addition of a leaf litter cover over it.
Índice 1. Introdução ... 9 2. Objetivos... 14 3. Hipóteses ... 14 4. Metodologia ... 15 5. Resultados... 29 6. Discussão... 58 7. Conclusão... 72 8. Referências... 73
9 História Natural e biologia populacional de Deinopis cf. cylindracea (Araneae: Deinopidae) na Serra do Japi – SP.
Introdução
Estudos sobre a História Natural (HN) de taxa megadiversos, como os artrópodes, podem contribuir para o avanço do conhecimento básico sobre o funcionamento dos ecossistemas (Kremen et al. 1993). Entre a enorme diversidade de artrópodes, as aranhas compõem um dos grupos mais abundantes e estão envolvidas em processos essenciais dentro do funcionamento da cadeia trófica (Roth 1993).
Em razão do grau de exigência a determinadas características abióticas (temperatura, umidade) e bióticas (tipo de vegetação, disponibilidade de alimento e interações competitivas), algumas populações de aranhas podem ser utilizadas como indicadores da qualidade ambiental, se monitoradas suas respostas a modificações nas condições ambientais (Foelix 2011, Brennan et al. 1999, Green 1999). Porém, para tanto, o conhecimento da HN desses organismos predadores é de fundamental importância.
Estudos de HN foram cruciais no desenvolvimento de teorias importantes, como a da seleção natural, da biogeografia de ilhas e dos conceitos modernos de especiação (Falgarone 1998, Dayton & Sala 2001). Entretanto, pesquisas envolvendo a HN têm sofrido desvalorização por revistas científicas e instituições de fomento (Greene 2005) e muitos autores têm apontado suas preocupações a respeito do declínio dessa modalidade de investigação científica (Able 2016). Apesar disso, estudos de história natural são tão necessários hoje quanto eram nos primórdios das ciências naturais, pois impulsionam a continuação do desenvolvimento da ecologia e biologia evolutiva (Ricklefs 2012) e formam conhecimentos básicos para processos de avaliação de sistemas biológicos complexos envolvidos na conservação e restauração de ambientes naturais (Able 2016).
Em aranhas, as variações na densidade da população são determinadas por diversos fatores, que resultam em alterações na estrutura de idade, na razão sexual e mesmo nos tamanhos dos indivíduos (Elias et al. 2011). Wise (1984) indicou que a disponibilidade de recursos, em especial a abundância de presas, é particularmente importante, refletindo-se em seus sucessos reprodutivos (Riechert & Gillespie 1986, Figueira & Vasconcellos-Neto 1992). Na região tropical, Romero & Vasconcellos-Neto (2003) indicaram que não só a disponibilidade de presas, mas também as variáveis climáticas são fatores que influenciam a densidade populacional em aranhas. As variáveis climáticas também podem influenciar o
10 período reprodutivo (Rossa-Feres et al. 2000), o tempo de desenvolvimento dos indivíduos (Vlijm & Kessler-Geschiere 1967) e as atividades de forrageamento (Crouch & Lubin 2000).
Nesse sentido os estudos devem investigar como as variações sazonais nos fatores abióticos afetam os fatores bióticos. Ambientes como florestas semi-deciduas tropicais, por exemplo, possuem flutuações cíclicas na precipitação e temperatura, que acabam por configurar duas estações climáticas bem definidas: uma estação seca e fria (outono e inverno) e uma estação quente e chuvosa (primavera e verão) (Morellato & Haddad 2000). Essa sazonalidade nos regimes de chuva e temperatura afetam a produtividade primária desse habitat (Polis et al. 1998). Consequentemente, artrópodes que dependem dessa produtividade têm populações maiores nos meses chuvosos, em que há mais produtividade, e menores nos meses secos, em que há menos produtividade (Wolda 1978). Assim, esta mesma sazonalidade poderá afetar predadores generalistas como as aranhas, pois as composições e abundâncias de suas presas também serão alteradas (Nentwig 1983, Rypstra 1986). Desta maneira, as aranhas devem ajustar suas fases de vida ou comportamentos de alta demanda energética a períodos de alta disponibilidade de alimento, e vice-versa. Deve então haver uma adequação por parte da aranhas entre o tempo em que ocorrem suas fases de vida e as flutuações climáticas (Zimmerman & Spence 1998, Campón 2010). Essa relação temporal entre o clima e os estágios recorrentes do ciclo de vida de uma espécie é o objeto de estudo da fenologia (Schwartz 2013).
Durante a segunda metade do século XX o valor da ciência fenológica tem sido reconhecido como uma medida integrativa importante da resposta animal e vegetal às mudanças climáticas, desde escala local até a global, permitindo o estudo do impacto de mudanças climáticas, como o aquecimento global, em ecossistemas naturais ou plantações (Schwartz 2013). Esse tipo de análise da influência das condições climáticas para aranhas pode produzir dados muito importantes uma vez que se trata de um grupo de predadores generalistas com grande riqueza em diferentes tipos de habitat terrestre, e, portanto,
desempenham um papel importante na estruturação de comunidades e teias alimentares (Post
& Riechert 1977, Wise 1993, Fasola & Mogavero 1995). Conhecendo a fenologia de uma determinada população de aranhas é possível aferir com mais propriedade quando devem ocorrer as fases do seu ciclo de vida em diferentes ambientes e como também compará-las com os ciclos das diferentes espécies no mesmo hábitat durante todo o ano (Turnbull 1966, Wise 1984, Oraze et al. 1989, Vollrath 1986).
Em estudos com aranhas, o termo fenologia ja foi interpretado de diferentes maneiras (Romero & Vasconcellos-Neto 2005, Miliczky et al. 2008, Nieto-Castañeda et al.
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2012). Nesse estudo, a fenologia é tida como sendo a estrutura etária da população ao longo
do tempo (Romero & Vascocellos-Neto 2003).
Estudos sobre fenologia de aranhas tem abordado diferentes famílias, investigando história de vida em Araneide (Yeargan 1988, Messas 2014, Campón 2010, Souza 2013), Theridiidae (Paquin & Dupérré 2001), Pisauridae (Zimmermann & Spence 1998), Thomisidae (Romero & Vasconcellos-Neto 2003), Lycosidae (Stefani et al. 2014) e Selenopidae (Vaillanueva-Bonilla 2015, Villanueva-Bonilla & Vasconcellos-Neto, 2016), mas nenhum estudo contemplou espécies de Deinopidae. Esse trabalho se propõe a preencher esse vazio nos estudos dessa família.
As aranhas pertencentes à Deinopidae fazem uso da teia como uma ferramenta de captura de presas, sendo predadores com estratégia senta-e-espera. Mudar frequentemente seu local de forrageamento passa a ser um processo com uma demanda energética muito grande visto que teriam que se deslocar e reconstruir a teia em cada novo local (Miyashita 2005). Dessa maneira, alguns grupos de aranhas construtores de teias determinam se um local é adequado para predação se baseando nas qualidades dos fatores abióticos (ex. luminosidade, umidade, temperatura) (Voss et al. 2007) e bióticos (ex. presença de presas , co-específicos e vegetação) (Hodge & Storfer-Isser 1997, Hardwood et al. 2003, Romero e Vasconcellos-Neto 2005).
A família Deinopidae é composta por dois gêneros: Deinopis MacLeay, 1839 e
Menneus Simon, 1876, sendo que no continente Americano ocorre apenas Deinopis, com
apenas nove espécies descritas para o Brasil (World Spider Catalog 2016). As aranhas do gênero Deinopis são conhecidas principalmente por sua morfologia e comportamento - grandes olhos medianos posteriores e sua estratégia de captura de presas. Deinopis possui grandes olhos medianos posteriores, sendo provavelmente os maiores olhos simples encontrados entre invertebrados terrestres, com uma capacidade de absorção de luz em seus receptores visuais até 2000 vezes maiores que aranhas Salticidae ou que o olho humano (Blest & Land 1977).
Deinopidae é uma das poucas famílias de aranhas que consegue manipular ativamente sua teia e seu comporatamento de captura e a estrutura altamente especializada de sua teia intrigaram pesquisadores e atrairam muitos estudos desde sua descoberta (Coddington & Sobrevila 1987). Trata-se de uma teia de suporte triangular contendo no seu interior uma rede orbicular modificada com formato quadrado um formato orbicular modificada de formato quadrado. A aranha manipula os quatro cantos dessa teia de captura voltada para uma superfície (Figura 1).
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Figura 1. Ilustração da teia de Deinopis cf. cylindracea com teia suporte (mais clara) e teia de captura (mais escura)(A). Fêmea adulta de D. cf. cylindracea na teia em posição de captura voltada para superfície de um tronco (B).
Quando as aranhas do gênero Deinopis detectam alguma presa abaixo de sua teia usando sinais visuais, elas realizam um comportamento estereotipado de predação se lançando em direção à presa e à envolvendo com a teia de captura, imobilizando-a com a aplicação de mais teia e se alimentando (Robinson & Robinson 1971, Coddington 1986). Quando a presa é voadora a vibração no ar provocada pelo voo é percebido pela aranha e ela realiza seu outro comportamento esteriotipado de predação, abrindo a teia de captura no ar sobre seu
cefalotórax (Robinsons & Robinson 1971, Coddington & Sobrevila 1987, Getty & Coyle
1996).
A produção dessa teia é uma etapa chave da natureza expansiva da teia de captura. Essa produção ocorre simultaneamente a um tratamento da teia feito pela aranhas com o quarto par de pernas. Esse tratamento consiste em raspar a teia recém saída das fúsulas do cribelo, órgão que produz a teia, com uma estrutura do metatarso da quarta perna em forma de pente, denominada calamistro. Esse processo produz uma teia altamente expansiva formada por três estruturas principais: duas fibras basais, que se posicionam paralelas no centro dessa teia, duas fibras ondulatórias, que ficam ao lado das fibras basais mas diferente delas possuem uma estrutura ondulada, e fibrílas, que são muito menos visíveis que as outras fibras e se prendem nelas com um misto de formas retilíneas e emaranhados irregulares. A estrutura emaranhada dessa teia permite que ela seja altamente expansiva e que tenha facilidade para se enroscar nas estruturas das presas e, também, se aderir à superfícies da presa por forças de
Van der Waals ou forças (Hawthorn & Opell 2002), com atuação das fibras ondulatórias e das
13 Os estudos sobre espécies do gênero Deinopis abordam principalmente comportamento de construção de teia (Clyne 1967, Coddington 1986), distribuição (Blest & Land 1977, Austin & Blest 1979, Leong & Foo 2009, Coddington & Sobrevilla 1987) e comportamento de predação (Robinson & Robinson 1971, Coddington & Sobrevila 1987) e fisiologia óptica dos olhos médios posteriores (Blest & Land 1977, Blest 1978, Blest et al. 1978, Laughlin et al. 1980, Blest e Prince 1981). Porém, existem alguns poucos trabalhos que tratam também da camuflagem (Getty & Coyle 1996), composição de presas (Austin & Blest 1979), composição dos fios da teia de captura (Peters 1992) e estrutura do ovissaco (Berrantes
et al. 2014). A maioria dos estudos envolve a espécie Deinopis subrufa, mas alguns trabalhos
tratam de D. longipes, D. spinosus e D. amica, enquanto outros não conseguiram identificar as espécies com que trabalharam.
Contudo, nenhum destes estudos focou populações, abordando variação populacional, fenologia e distribuição em termos de habitat. Tão pouco trataram de temas como seleção de presas e aspectos da reprodução como comportamento de cópula e oviposição. Além disso, não há nenhum tipo de estudo com a espécie Deinopis cf.
cylindracea. Dessa maneira, este estudo se propõe a preencher estes vazios de conhecimento,
elucidando mais a respeito dos aspectos da biologia populacional e história natural de
Deinopis cf. cylindracea.
14 Objetivos e hipóteses
Os objetivos do presente estudo foram:
(a) Verificar se a densidade populacional de Deinopis cf. cylindracea varia ao longo do ano, descrever a fenologia de Deinopis cf. cylindracea e verificar como a densidade populacional e fenologia se relacionam com as variáveis climáticas precipitação e temperatura.
(b) Registrar os padrões de distribuição de Deinopis cf. cylindracea na área de estudo, verificando quais sítios ocupam e como se distribuem verticalmente nas faixas de altura nesses sítios.
(c) Registrar as presas disponíveis na área de estudo e verificar se existe seleção de presas por Deinopis cf. cylindracea
(d) Descrever os comportamentos de construção da teia e de reprodução relacionados à corte, construção do ovissaco e sitio de deposição dos mesmos. Além disso, registrar comportamentos de cripticidade e defesa.
Nossas hipóteses são que:
(a) Períodos com maior temperatura e precipitação terão maior densidade populacional e indivíduos mais desenvolvidos que épocas com menor temperatura e precipitação;
(b) D. cf. cylindracea tem preferência por árvores com troncos lisos para construir suas teias, visto que elas poderiam enroscar em superfícies rugosas quando projetam suas teias para capturar presas, e sua distribuição vertical é uniforme nas diferetes faixas de altura;
(c) Não há seleção de presas por Deinopis cf. cylindracea;
(d) Os comportamentos de cripticidade, defesa, construção de teia e reprodução realizados por D. cf. cylindracea devem ser os mesmos que os registrados para outras espécies do gênero Deinopis.
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Metodologia
Área de estudo
O estudo foi desenvolvido na Serra do Japi, Jundiaí-SP, em uma área de Floresta
Estacional Semidecidual Montana. A Serra do Japi comprende um maciço de 354 km2
localizado dentro dos municípios de Jundiaí, Itupeva, Cabreúva, Pirapora do Bom Jesus e Cajamar, aproximadamente entre 23º11'S e 46º52'W (Leitão-Filho & Morellato 1997), com altitude variando de 700 a 1.300 e clima sazonal, com verão quente e úmido e inverno frio e seco (Pinto 1992).
Os dados foram coletados na trilha junto ao sítio denominado “ Monte Horebe” ( 23º.23'37.2"S 46º.92'51.8"W), no período compreendido entre janeiro de 2014 a dezembro de 2015. Neste período foi acompanhada uma população de Deinopis cf. cylindracea C.L. Koch, 1846 que se distribuía ao longo de uma trilha de 200m comprimento e 20 m de largura, a qual continha 16 indivíduos de Plinia cauliflora (Mart.) Kausel 1956 (Myrtaceae) (Kausel 1956 em Flora do Brasil 2016). Estas plantas, popularmente conhecida como Jabuticabeira, medem aproximadamente 20m de altura na área de estudo.Os dados climáticos (precipitação e temperatura) foram obtidos da Estação Experimental de Jundiaí (ETEC), localizada a 8 km da área de estudo, a 710 m de altitude. Como a temperatura diminui 0,6 ºC a cada 100 m de altitude (Ogden & Powell 1979), os dados de temperatura foram ajustados para a área de estudo, subtraindo 1,2 ºC, visto que a área de estudo está aproximadamente 200 mais alta. Os dados de precipitação correspondem ao do posto meteorológico, o qual foi utilizado para caracterizar o clima da Serra utilizando-se como modelo o Diagrama Climático segundo Walter e Lieth (1968).
O regime de chuva não foi igual durante os dois anos de estudo (Figura 2). Em 2014, o ano foi atípico, tendo ocorrido uma redução significativa no regime de chuva, em especial o verão foi muito menos chuvoso que no ano subseqüente. As temperaturas, por outro lado, tiveram uma flutuação semelhante entre os dois anos. Apesar do período de seca, o intervalo de dezembro a março, foi o mais quente e chuvoso, enquanto os meses de maio a outubro foram os menos chuvosos e mais frios (Figura 2).
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Figura 2. Diagrama climático da Serra do Japi, Jundiaí, Brasil (segundo Walter & Lieth, 1968), nos anos de 2014 e 2015. Áreas com linhas verticais indicam períodos úmidos. Áreas escuras indicam períodos super-úmidos. Áreas pontilhadas indicam períodos secos. Diagrama climático feito com o software Ecological Climate Diagram versão 2.0.
A aranha foi identificada como Deinopis cf. cylindracea por Jonathan A. Coddington, do Departamento de Entomologia do Museu Nacional de História Natural Smithsonian, que recomendou referir-se a ela por Deinopis cf. cylindracea. Dois casais de D. cf. cylindracea utilizados nesse trabalho foram depositados por ele na coleção do Museu Smithsonian. Os demais animais mortos durante esse trabalho serão depositados no Museu de Zoologia “Professor Adão José Cardoso” da Unicamp.
17 Coleta de dados
Flutuação populacional
Para avaliação do número de indivíduos de D. cf. cylindraceae utilizou-se como unidade amostral a área da trilha com seus arbustos e os 16 indivíduos de P. cauliflora. Foram realizadas inspeções mensais na área com foco especial nos 16 indivíduos de P. cauliflora , inspecionando também uma área circular de 1m de raio no entorno de cada cada árvore. Para cada planta inspecionada foram registrados os números de indivíduos da aranha estudada.
Para testar a relação entre as variáveis climáticas e a flutuação populacional foi utilizada a Correlação de Pearson, usando o software Bioestat 5.0. Inicialmente essa relação foi testada entre os dados de precipitação e temperatura com relação ao tamanho populacional mês a mês para elucidar se existe um efeito direto entre as variáveis (mês zero). Em seguida, foi realizada uma análise com defasagem temporal para testar se a precipitação ou temperatura influenciariam indiretamente o tamanho populacional, um, dois, três ou quatro meses depois. Essa análise consistiu em uma Correlação de Pearson entre a variável climática fixada e o tamanho populacional atrasado um mês, isto é, os dados de precipitação e temperatura de um mês comparados com o número populacional do mês seguinte, ou de dois, três, quatro meses à frente, dependendo do tempo de defasagem em questão. O melhor ajuste da defasagem será indicado pelo maior valor de r e menor p-valor na Correlação de Pearson.
Uma vez determinado o tempo de defasagem em que as variáveis climáticas estão melhor correlacionadas com a flutuação populacional de D. cf. cylindraceae, os dados foram tratados com Log (n+1) e foi feita uma Regressão Linear, no software R 3.2.5, entre o tamanho populacional e a precipitação/temperatura, com o propósito de medir o tamanho do efeito de cada uma dessas duas variáveis climática sobre a população.
Em seguida foi testado se haveria colinearidade entre as variáveis climáticas, precipitação e temperatura, com uma Regressão Linear entre estas variáveis. Em caso de colinearidade, foi escolhida a variável que melhor explicou a variação nos dados de flutuação
18 Fenologia de Deinopis cf. cylindracea
As variações temporais na estrutura etária foram utilizadas para descrever a fenologia da população de Deinopis cf. cylindracea de acordo com estudos de Romero & Vasconcellos-Neto (2005). Nesse sentido, em cada censo mensal da população foi registrado o estágio de desenvolvimento (instar) de cada indivíduo. O instar foi determinado a partir de uma avaliação visual do tamanho do tórax, comprimento das pernas e caracteres sexuais secundários. Observações à priori mostraram que o estágio de desenvolvimento compreendia cerca de oito instares até a fase adulta. Desta maneira, os indivíduos também foram classificados em cinco classes de idade, sendo elas: recém-nascido (instar 2 - recém emergidos do ovissaco), jovem (ínstares 3 e 4), juvenil (ìnstares 5 e 6), subadulto (instar 7) e adulto (instar 8) (Figura 3). Essa classificação foi baseada em observações pessoais de diversos indivíduos em campo previamente ao trabalho. Não foi feito um estudo sobre o desenvolvimento de D. cf. cylindracea.
Figura 3. Vista dorsal dos diferentes ínstares de Deinopis cf. cylindracea na Serra do Japi – SP. A-2º instar, B-3º instar, C-4º instar, D-5º instar, E-6º instar, F-Fêmea subadulta, G-Macho subadulto, H-Fêmea adulta e I-Macho adulto.
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Com esse conjunto de dados da abundância de cada classe de idade por mês foi feito também um fenograma, que mostra a progressão de cada classe de idade ao longo dos dois anos, com os dados transformados em porcentagem.
A partir dos dados populacionais de cada instar que foram agrupados segundo as categorias acima mencionadas, foram feitos histogramas circulares, utilizando o software Oriana, para representar a abundância de cada classe de idade em cada mês ao longo do ano. O histograma de cada mês r corresponde à média dos dados coletados para aquele mês nos dois anos. Esse gráfico possui ângulo médio, que indica o mês em que os dados estariam mais aglomerados, isto é, que teria mais indivíduos (pico populacional) na população composta pela classe de idade estudada e um intervalo de confiança para os dados de cada classe de idade. Para confirmar se há realmente essa distribuição unimodal (com apenas um pico) ou se a distribuição seria uniforme, foi aplicado o Teste de Rayleigh (Fisher, 1993, p. 70; Zar, 1998, p.616; Mardia & Jupp, 2000, p.94). O mesmo histograma circular foi feito para indivíduos adultos, separando-se em duas subcategorias de adultos. A intensidade do pico populacional, é representada pelo comprimento do vetor médio (r), um valor de 0 a 1 que indicaria o nível de aglomeração desses dados ao redor da média.
Além disso, em cada mês foram registrados os sexos dos indivíduos adultos e subadultos, quando possível. Com esses dados, foi verificado se a proporção sexual era desviada para um dos sexos em relação ao outro em cada mês, aplicando-se o Teste G. Os subadultos cujo sexo não podia ser determinado ainda foram contabilizados nas análises fenológicas dos estágios de desenvolvimento.
Distribuição vertical na vegetação e preferência por substratos
Estratificação vertical
Nas observações preliminares ao estudo populacional a grande maioria dos individuos de Deinopis cf. cylindracea foi encontrada em caules de Plinia cauliflora.
Para verificar se havia preferência de Deinopis cf. cylindracea para construir suas teias em diferentes alturas na vegetação foi registrado nos censos mensais além do instar do indivíduo a altura em que cada deinopídeo se encontrava em relação ao caule de P.
cauliflora. Para tal, o tronco foi dividido em seis classes de altura em metros: 0 a 0,5; 0,51 a
20 indivíduos em cada classe de altura com um teste de Kruskall-Wallis (Hollander & Wolfe 1973) e teste post-hoc de Dunn (Q), utilizando o softaware R 3.2.5 com os pacotes kruskal.test (Kruskal & Wallis 1952) e dunn.test (Dunn 1964). Os mesmos testes estatísticos foram usados para testar se os ínstares de D. cf. cylindraceae ocupariam diferentes faixas de altura no tronco.
Preferência por substrato
Observações preliminares apontavam a ocorrência freqüente de D. cf.
cylindraceae em árvores com troncos lisos. Para verificar se esta espécie de aranha ocorria
com maior freqüência em árvores com estas características em relação a árvores com troncos rugosos foram adotados dois procedimentos, um de observação de campo e outro experimental em laboratório. Nossa hipótese é de que D. cilindraceae constuiria suas teias associadas a troncos lisos uma vez que caçam lançando sua teia (rede de captura) sobre a presa, o que diminuiria as chances da rede de captura ficar presa ao tronco aumentando as chances de escape da presa. Para verificar em ambiente natural se esta aranha ocorre em maior freqüência em árvore de troncos lisos em relação a árvores de troncos rugosos, foram inspecionadas 16 árvores de P. caulifora (que possuem tronco liso) e 40 árvores nativas com troncos rugosos. Este procedimento foi realizado nos meses de maior abundancia de D.
cilindraceae nos dois anos de estudo. As frequências de D. cf. cylindraceae em troncos lisos
e rugosos foram comparadas por Teste qui-quadrado.
Para verificar se D. cf. cylindraceae tem preferência por trocos lisos para construir sua teia em relação a troncos rugosos foi realizado um experimento de laboratório em ambiente controlado padronizando-se as condições de modo a simular o ambiente de campo. Foram utilizadas caixas plásticas fechadas com as seguintes dimensões: 56 cm de comprimento por 35 de largura e 34 de altura. No fundo da caixa foi colocada serapilheira e dois pedaços de tronco em pé, um liso e outro rugoso de aproximadamente 15 cm de diâmetro e 30 cm de altura. O tronco liso pertence à espécie Libidibia ferrea (Mart. ex Tul.) L. P.
Queiroz (Queiroz 2009 em Flora do Brasil 2016) e o rugoso à espécie Jacaranda mimosifolia
D. Don. Em cada caixa os troncos tinham os mesmo diâmetros para que as superfícies lisas e
rugosas oferecidas para escolhas fossem sempre muito semelhantes (~1380cm2), sendo a
superfície da serapilheira ligeiramente maior (~1690cm2). Os indivíduos de D. cf.
21 afetar a dinâmica da população utilizada no censo. Cada aranha foi solta no centro da arena, entre os dois pedaços de tronco e permaneceram na caixa por três noites para acomodação (aclimatação), sendo que a leitura de qual tronco foi escolhido para construção da teia só foi registrado na terceira noite ( n=29) ( Figura 4).
Figura 4. Esquema do experimento de escolha de substrato (a). Estrutura do experimento: caixa plástica com serapilheira, tronco rugoso (esquerda) e tronco liso de (direita) (b). Deinopis cf. cylindracea com teia armada em tronco liso durante experimento (c).
As frequências de escolha de cada substrato foram transformadas em porcentagem
22 Presas
Durante as quantificações mensais da população de D. cf. cylindraceae foram registradas as presas consumidas por estas aranhas (presas efetivas). Uma vez encontrado a presa na teia, esta era fotografada ou removida para posterior identificação. As presas foram identificadas até o nível de Ordem, com exceção de Formicidae.
Para medir quais presas estariam disponíveis para D. cf. cylindraceae foram utilizados dois tipos de armadilhas:
O primeiro tipo de armadilha foi utilizado com o objetivo de capturar presas que teriam acesso ao tronco por meio de voo ou planando. Ela consistia de uma folha de acetato (PVC) transparente (placas) de dimensões 15 cm x 10 cm coberta com cola entomológica translúcida (marca Colly) (Figura 5). Foram sorteados 10 indivíduos de P. cauliflora (usando uma moeda para a escolha). As placas foram fixadas com o uso de pregos e colocadas a uma altura de 1,40 m, distantes 1,5cm do tronco (essa distância foi necessária para evitar a captura da aranha estudada e garantir que capturasse apenas inseto por meio de voo ou planado) seguindo a metodologia de Messas (2014). As armadilhas foram deixadas no ambiente por três dias e três noites, sendo então recolhidas e levadas para contagem em laboratório dos organismos capturados. Esse procedimento foi feito uma vez por mês durante 19 meses, de Janeiro de 2014 a Julho de 2015.
Figura 5. Armadilha de lâmina de plástico transparente com cola entomológica (Foto por Yuri Messas)
O segundo tipo de armadilha foram dois subconjuntos de pitfalls, utilizados com o propósito de capturar presas que caminhavam sobre dois substratos: o tronco de P. cauliflora
23 e o solo ao redor da árvore. Essa armadilha consistiu em três recipientes fixados na árvore e três enterrados com a abertura na altura do solo (Figura 6). Como existiam dois pares de árvores onde as duas estavam muito próximas (1m de distância), para evitar pseudo-réplicas os pitfalls foram distribuídos nesses pares de árvores como se fossem uma única árvore e, além disso, foi excluído do experimento um indivíduo aparentemente morto de P. cauliflora totalizando 13 árvores. Os recipientes enterrados eram copos descartáveis de 500 ml. Os recipientes fixados na árvore eram garrafas vazias de álcool de 1L com o fundo removido e virado pra cima (Pizón & Spencer, 2008). Como essas garrafas foram presas apenas em um ponto da sua abertura, tendo apenas 2 cm da abertura em contato com a árvore, foram fixados dois guias nesse ponto de contato para aumentar a área de amostragem, tornando-a equivalente ao perímetro dos copos no solo, para que os números de indivíduos capturados nos dois substratos pudessem ser comparáveis. Pitfalls de solo não produzem informações a respeito da diversidade em estratos mais altos da vegetação (Merrett & Snazell 1983), por isso foram utilizados pittfalls no tronco também.
Figura 6. Pitfalls de tronco e solo posicionados em Plinia cauliflora (A), com detalhe do pitfall de tronco com guias (B) e de solo com tampa plástica (C).
Todos os pitfalls foram preenchidos com 300 ml de álcool 40% para preservação e detergente, e os pitfalls do solo recebiam uma cobertura com prato descartável para proteção contra chuva. Essa amostragem da comunidade ocorreu apenas uma vez por mês, de agosto a dezembro de 2015. As armadilhas ficavam abertas durante três noites, sendo que durante o dia
24 recebiam uma tampa que prevenia a queda de organismos. Isso restringiu a amostragem ao período noturno, em que as aranhas estavam ativas. Previamente à sua instalação foram feitas medidas de frequência de D. cf. cylindraceae nas diferentes alturas do tronco, para que os pitfalls fossem instalados em alturas onde a aranha era mais frequente. Assim, foram instalados dois pitfalls na altura de 0,4m e um em 1,4 m, totalizando três pitfalls no tronco de
P. cauliflora. Os pitfalls do chão foram instalados ao redor da árvore (mais próximo possível,
pois em alguns locais as raízes impediam a aproximação) de maneira a ficarem equidistantes entre si.
Ao fim de três noites, as armadilhas eram recolhidas e as amostras levadas para triagem em laboratório. Os animais capturados foram classificados até o nível de Ordem, com exceção da famíia Formicidae. Cada Ordem teve seus indivíduos separados em três classes de tamanho: pequenos (<5 mm), médios (5 a 16 mm) e grandes (>16 mm). Essas classes foram escolhidas baseadas nos tamanhos das 52 presas consumidas por D. cf. cylindracea ao longo dos dois anos de estudo, cujo intervalo de tamanhos foi de 5 mm a 16 mm. Isso significa que os tamanhos médios são os tamanhos que podem ser consumidos pela aranha, segundo as presas efetivamente capturadas e consumidas. As presas pequenas e grandes seriam conjuntos de presas cujo tamanho, reduzido ou demasiadamente grande, impediria o consumo dela por
D. cf. cylindracea. As análises estatísticas foram feitas levando em conta todos os grupos de
presas efetivas e das armadilhas, mas somente foram representados nos gráficos os grupos com maior representatividade ou relevância nos resultados das análises.
A primeira análise teve o objetivo de verificar quais grupos de presas eram predados por D. cf. cylindracea em uma frequência diferente do que seria esperado. Essa frequência esperada de predação foi baseada na abundância de cada grupo no ambiente, como amostrado pelas armadilhas com cola e pitfall. Assim, seria a frequência esperada de predação de cada grupo caso a aranha não tivesse preferência por presas, apenas predando o que haveria disponível no ambiente. Para isso foi feito um Teste G comparando a distribuição de abundância de presas efetivas e a distribuição de abundância de presas capturadas pelas armadilhas. Como os intervalos de tempo de amostragem das armadilhas foram diferentes, foi usado o período de agosto a dezembro de 2014 da placa, em comparação com o mesmo período em 2015 das armadilhas de queda.
Se as distribuições fossem diferentes seria feito um segundo Teste G entre as frequências, em porcentagem, de cada grupo de presa separadamente, comparando o a frequência esperada com a frequência observada. Isso determinaria se cada grupo de presa é
25 predado menos que o esperado por sua disponibilidade, mais do que o esperado ou equivalente ao esperado.
Esse esperado foi calculado separadamente para a armadilha de placa adesiva e para a de pitfall e ele tem relação com a abundância de cada presa como indicado por estas armadilhas. Seu calculo era feito transformando a frequência de cada grupo coletado pela armadilha em fração (grupo/total), e depois multiplicando isso pelo número observado do mesmo grupo nas presas efetivas. Feito isso com todos os grupos, o resultado de cada uma era transformado em porcentagem, obtendo-se a frequência esperada, assim como os números absolutos das presas efetivas, obtendo-se a frequência observada. Este foi o tratamento dos dados para obter as frequências em porcetagem que foram usadas nas análises e nas representações dos gráficos.
O terceiro teste foi feito com o objetivo de verificar se D. cylindracea consumiu presas independentemente do tamanho ou se haveria uma faixa de tamanho preferencialmente predada. Para isso, as duas Ordens de presas efetivas mais frequentes tiveram sua frequência observada compara com a frequência esperada nas três classes de tamanho (P, M e G) através de um Teste qui-quadrado no software Bioestat 5.0.
Uma vez verificado quais Ordens e tamanhos de presas capturadas pelas armadilhas de pitfall estariam efetivamente disponíveis para seu consumo, obteve-se um perfil mais exato das presas em potencial por D. cf. cylindracea.
Esse novo perfil de presas foi composto apenas pelas presas dentro da faixa de tamanho obtida no teste anterior. A distribuição das abundâncias das presas desse novo perfil foram então comparada com a distribuição das presas efetivas com um Teste G. Em seguida foi feita uma comparação com Teste G entre a frequência, em porcentagem, de cada presas esperada nesse novo perfil e a frequência das presas observadas.
Com o novo perfil de dados de presas disponíveis, foi verificado se a distribuição vertical de D. cf. cylindracea no tronco de P. cauliflora poderia ser explicada por diferenças na comunidade de presas entre o tronco dessa árvore e o solo ao redor dela.
Para avaliar a variação da composição das comunidades de presas entre os substratos tronco e solo ao longo dos cinco meses, utilizou-se uma Análise de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA), a partir do software Primer 6 & Permanova +. Foi utilizado apenas um fator explanatório, que foi o substrato (solo e tronco). A análise foi baseada na matriz de similaridade de Bray-Curtis com 9.999 permutações, construída a partir dos dados de abundância de presas potenciais nos pitfalls de tronco e solo durante os meses de Agosto a Dezembro de 2015, em cada indivíduo de P. cauliflora. Baseado nessa matriz de
26 similaridade, foi feito um gráfico de escala multidimensional (MDS) para ilustrar o nível de similaridade entre as amostras dos dois substratos. Em seguida foi aplicado um teste a
posteriori par-a-par para descobrir se há efetivamente uma diferença entre as comunidades de
presas de solo e tronco. Além disso, foi feita uma análise de SIMPER para descobrir quais grupos de presas foram os principais contribuintes nas diferenças entre essas comunidades em cada mês. Desta análise foram selecionados os três grupos de presas principais em cada um dos meses para a representação do percentual de contribuição para a dissimilaridade de cada um e de sua abundância total em relação aos outros grupos.
27 História Natural
Hábito e camuflagem
Os dados de história natural de D. cf. cylindraceae foram coletados mensalmente durante os dois anos de estudo. Esses dados compõem informações de comportamentos e características diversas, como hábito de vida, horário de atividade, posturas e coloração cripticas.
Construção de teia
A descrição da teia e das fases do processo de construção foram baseadas em fotografias e observações de diversos indivíduos (n= 40) em campo. Em algumas fotografias, amido de milho foi pulverizado sobre a teia para evidenciá-la (Eberhard 1976). Posteriormente, algumas imagens tiveram a teia evidenciada por linhas adicionadas por computador sobre as imagens das teias usando um o software Paint.
Comportamento reprodutivo
Em 23 de março de 2016 foi registrado o comportamento de corte e cópula de um casal em ambiente natural. A descrição deste comportamento foi feita baseada em fotos tiradas na noite do dia 23 de Março de 2016, quando um casal estava em processo de corte e cópula em um indivíduo de P. cauliflora.
Ovissaco
Para a obtenção de dados referentes aos ovissacos, foram coletadas, em março de 2015, 25 fêmeas adultas de D. cf. cylindraceae em outro sitio para não afetar a dinâmica da população utilizada no censo. Destas, 12 fêmeas que estavam grávidas foram então individualizadas em terrários para a descrição do comportamento de produção de ovissaco.
Além disso, foi realizado um experimento controlado para descrição do comportamento de ocultamento do ovissaco. Esse experimento consistia em colocar as fêmeas grávidas em terrários e organizar elementos de serapilheira (ex: fragmentos de folhas e ramos secos) lado a lado no fundo de cada terrário de uma forma homogenea. Então era feita uma
28 fotografia da distribuição original dessa serapilheira antes e depois do comportamento de oviposição pelas fêmeas. Esse proceddimento permitiu comparar se a disposição dos elementos da serrapilheira havia sido modificada, onde os elementos do chão haviam sido movimentados ou reorganizados pela aranha..
Os dados referentes ao ovissaco, como dimensões, número médio de ovos ou recém-nascidos por ovissaco, época de produção e comportamento de confecção, foram obtidos a partir dos ovissacos produzidos nesse experimento, porque em campo é muito difícil localizar os ovissacos.
29
Resultados
Flutuação populacional
A população de Deinopis cf. cylindracea apresentou sazonalidade bem definida, com maior população na temporada chuvosa, no verão e começo do outono, e menor nos meses mais secos, durante o inverno e primavera (Figura 7). Em ambos os anos foi observado um pico populacional de até 35 indivíduos em fevereiro-março, seguido de uma queda da população até maio. Em 2014 essa queda foi mais brusca, ocorrendo em apenas um mês, enquanto em 2015 ela levou dois meses o declínio populacional. Após essa primeira queda populacional, aconteceu um período de menor flutuação até julho com 13 a 17 indivíduos, seguido de um pequeno crescimento em junho-julho e uma segunda queda populacional, desta vez no início do Inverno. Nos meses que seguem a população permanece muito baixa, com três a seis indivíduos em cada mês, até que dezembro-janeiro, quando então a população voltou a crescer rapidamente, chegando ao seu pico no mês seguinte.
0 5 10 15 20 25 30 35 40 Ja n ei ro F e v er ei ro M ar ço A b ri l M ai o Ju n h o Ju lh o A g o st o S e te m b ro O u tu b ro N o v em b ro D e ze m b ro Ja n ei ro F e v ei ro M ar ço A b ri l M ai o Ju n h o Ju lh o A g o st o S e te m b ro O u tu b ro N o v em b ro D e ze m b ro 2014 2015 N ú m er o d e in d iv íd u o s
Figura 7. Flutuação populacional de Deinopis cf. cylindracea ao longo de dois anos.
O teste de colinearidade mostrou que os dados de precipitação e temperatura estão
correlacionados (r2 ajustado= 0,307, F= 11,19, g.l. = 22, p-valor < 0.01). Dessa maneira, não
conseguimos separar o efeito da precipitação do efeito da temperatura. Portanto, essas duas variaveis foram consideradas uma única, denominada variáveis climáticas, que seria referente
30 ao efeito conjunto da precipitação e temperatura. Foram escolhidos os valores relativos à precipitação para uso nas análises estatísticas do efeito das variáveis climáticas.
Não foi encontrada relação entre o número populacional e a pluviosidade no tempo zero. Entretanto, o efeito do aumento da precipitação se expressou sobre o aumento da abundância de aranhas três meses depois (Time-lag de três meses – Tabela 1). Quando alinhados com três meses de defasagem, a Correlação de Pearson mostrou que 43% da flutuação populacional de
D. cf. cylindracea é explicado pela variável climática (r2 ajustado= 0.4384, F= 16.61, g.l.=19,
p-valor < 0.001) (Figura 8) (Tabela 1).
Figura 8. Flutuação populacional e curvas de pluviosidae e temperatura durante os dois anos de estudo sem defasagem temporal. Os valores indicam o resultado da regressão
linear entre as variáveis climáticas e o número populacional.
Tabela 1. Resultados da Correlação de Pearson para diferentes tempos de defasagem (time lag) entre a variável preditora e a flutuação populacional.
r p r p 0 -0.0047 0.9828 0.2684 0.2046 1 0.3333 0.1201 0.4543 0.0294 2 0.5079 0.0158 0.4448 0.038 3 0.6180 0.0028 0.6437 0.0016 4 0.6242 0.0032 0.4099 0.0725 Time lag Temperatura Precipitação
Aranhas 15 17 19 21 23 25 27 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 O ut ubr o N ove m br o D ez em br o Ja ne ir o F eve re ir o M ar ço A br il M ai o Junh o Jul ho A gos to S et e m br o O ut ubr o N ove m br o D ez em br o Ja ne ir o F eve ir o M ar ço A br il M ai o Junh o Jul ho A gos to S et e m br o O ut ubr o N ove m br o D ez em br o 2013 2014 2015 T em p era tu ra (o C) P lu v io si d ad e (m m )
População Pluviosidade Temperatura r= 0,64 p <0,01
31
Fenologia de Deinopis cf. cylindracea
A abundância relativa de cada instar de D. cf. cylindracea não foi constante ao longo dos dois anos (Figura 9), havendo picos distintos para a maioria das fases de desenvolvimento. A população de Deinopis cf. cylindracea como um todo apresentou pico em março (r=0.395, Z=45.092, p<0.0001) (Tabela 2). 0% 10% 20% 30% 40% 50% 60% 70% 80% 90% 100% Ja ne ir o F eve re ir o M ar ço A br il M ai o Junh o Jul ho A gos to S et e m br o O ut ubr o N ove m br o D ez em br o Ja ne ir o F evei ro M ar ço A br il M ai o Jun ho Jul ho A gos to S et e m br o O ut ub ro N ov em br o D ez em br o 2014 2015 F re qu ên ci a de in di ví d uo de D ei nop is cf . cy li ndr ac ea
Recém-nascido Jovem Juvenil Sub-adulto Adulto
Figura 9. Fenograma mostrando a proporção de cada instar de Deinopis cf.
cylindracea em cada mês, de janeiro de 2014 a dezembro de 2015.
Não foi encontrado pico para recém-nascidos, uma vez que o número amostral foi pequeno demais para uma análise conclusiva. Porém, a maioria dos indivíduos dessa faixa etária foi registrada entre julho e outubro. Indivíduos jovens tiveram pico em dezembro, juvenis em março, subadultos em abril e adultos em maio (Tabela 2, Figura 10). Entretanto, como há sobreposição dos intervalos de confiança, não podem ser separados os picos de subadultos e adultos, o que indica que esses estágios de desenvolvimento possuem alguma sobreposição entre maio e abril.
32
Figura 10. Histograma circular da abundância de Deinopis cf. cylindracea jovens e juvenis (A) e subadultos de adultos (B) ao longo do ano. A linha preenchida do centro à borda é o ângulo médio, que indica o ponto do pico populacional de cada ínstar, e a linha curva externa indica o intervalo de confiança da distribuição da população ao longo do ano.
O único ovissaco encontrado em campo foi registrado em maio de 2014. Em maio de 2015, os indivíduos da população usada no experimento de oviposição também iniciaram a produção e deposição de ovissacos (N=12) neste mes, o que reforça que esse seja o período de oviposição para a espécie.
Durante os dois anos de censo foram registrados 149 indivíduos de D. cf.
cylindraceae cujo sexo pôde ser determinado. O pico de machos ocorreu em abril e o pico de
fêmeas em Maio (Figura 11, Tabela 2). Houve predominância de fêmeas sobre machos nos meses de abril de 2014 (razão sexual = 7:1, G=4.76, p<0.05), e em 2015 nos meses de agosto, setembro, outubro e dezembro só ocorreram fêmeas. Nos meses restantes, não houve predominância de um dos sexos.
33
Figura 11. Histograma circular indicando a abundância de machos e fêmeas de
Deinopis cf. cylindracea ao longo do ano. A linha preenchida do centro à borda é o ângulo
médio, que indica o ponto do pico populacional de cada ínstar, e a linha curva externa indica o intervalo de confiança da distribuição da população ao longo do ano.
34 Tabela 2. Número amostral (Número de observações), Mês de pico (Média do grupo), Comprimento do Vetor Médio e resultados do Teste de Rayleigh para os dados do censo populacional de cada instar de Deinopis cf. cylindracea ao final da tabela fechar com uma linha
Spiderling Jovem Juvenil Subadulto Adulto Macho Fêmea Total Média do grupo junho dezembro março abril maio abril maio março
Número de observações 5 21 85 76 102 53 96 289
Vetor médio (µ) 180° 349.598° 63.162° 98.409° 127.495° 106.79° 128.424° 89.458° Comprimento do vetor médio (r) 0,391 0,52 0,636 0,429 0,441 0,693 0,375 0,395
Mediana 195° 345° 45° 75° 135° 105° 135° 75°
Desvio padrão circular 78.54° 65.492° 54.506° 74.582° 73.354° 49.085° 80.289° 78.093° Teste de Rayleigh (Z) 0,764 5,686 34,386 13,961 19,804 25,441 13,473 45,092 Teste de Rayleigh (p) 0,49 <0.01 <0.0001 <0.0001 <0.0001 <0.0001 <0.0001 <0.0001
Associação com troncos lisos
Quanto à distribuição, foram encontrados deinopídeos em todos os 16 indivíduos de P. cauliflora analisados, enquanto, das 40 árvores com tronco rugoso, foi feito apenas um registro de D. cf. cylindracea. Isso mostra uma frequência muito maior dessa aranha em
árvores de tronco lisos do que em troncos rugosos (X2=479.83, gl.l=3, p<0.0001) (Figura 12).
0 25 50 75 100
Liso Rugoso Liso Rugoso
2014 2015 F re qu ên ci a de D . cy lin dr ac ea (% ) Observado Esperado
Figura 12. Frequência (%) observada e esperada de D. cylindracea em troncos lisos e rugosos na Serra do Japi – SP nos anos de 2014 e 2015.
35 Preferencia por substrato
No experimento de seleção de substrato as escolhas feitas pelas aranhas foram
diferentes do esperado (X2=63.882, g.l. = 3, p< 0.0001) (Figura 13). O substrato mais
escolhido para construção de teia de captura foi o tronco liso, seguido da serapilheira, e de troncos rugosos.
Figura 13. Frequência (%) de construção de teias de D. cf. cylindracea observadas e esperadas em diferentes substratos: tronco liso, tronco rugoso, plástico e serapilheira, com número amostral indicado sobre as barras.
Estratificação vertical
Foram encontrados indivíduos adultos com teia próximos ao chão até no tronco de
P. cauliflora a 3 m de altura com sua teia de captura. Foram encontrados indivíduos de 4º
instar próximo a arbustos com troncos finos e bem próximos do solo.
Não foi encontrada diferença nas alturas ocupadas por cada ínstar (Kruskal-Wallis
X2 = 17.7554, g.l. = 10, p-valor = 0.059). Por outro lado, houve diferença na frequência de D.
cf. cylindracea entre as diferentes classes de altura (Kruskal-Wallis X2 = 39.2149, g.l. = 5,
p-valor <0.001), sendo que essas aranhas são mais frequentes nos 50 cm de tronco mais próximo do solo do que em qualquer outra faixa de altura do tronco de P. cauliflora (n=422) (Figura 14). Isso pode ser observado pela ausência de sobreposição dos intervalos de confiança entre 0-0,5m e o restante dos intervalos.
36
Figura 14. Frequência de Deinopis cf. cylindracea em diferentes classes de altura, em metros, do tronco de P. cauliflora (n=422).
Presas
Durante os dois anos de estudos, a armadilha adesiva capturou 14605 invertebrados de 16 ordens, sendo as principais: Hymenoptera e Diptera.
Do período de agosto a dezembro de 2014, equivalente ao período de instalação da armadilha de queda em 2015, a armadilha adesiva capturou 7382 invertebrados, com o mesmo número de Ordens.
Durante os cinco meses que teve instalada a armadilha de queda capturou 12517 organismos de 20 ordens, principalmente Formicidae, Coleoptera e Collembola.
Foram registrados 52 eventos de captura de presa por D. cilindraceae de janeiro de 2014 a março de 2016, cujos tamanhos variavam de 2.6 mm a 16 mm. Os principais grupos de presas foram de Formicidae e as Ordens Coleoptera e Orthoptera (Figura 11.c).
A frequência de cada grupo de presas consumidas por D. cf. cylindracea foi diferente do esperado pela disponibilidade no ambiente, tanto para presas das placas adesivas (G=109,6, g.l.=24, p<0,0001) (Figura 15) quanto para presas dos pitfalls (G=454,7, g.l.=24, p < 0,0001) (Figura 16). O segundo teste G mostrou que na armadilha de placa adesiva existe diferença entre a frequência esperada e observada para os grupos Formicidae, Coleoptera, Orthoptera, Isopoda, Araneae, Blatodea, Hymenoptera e Diptera, enquanto na armadilha de
37 queda existem diferenças entre a frequência esperada e observada para os grupos Formicidae, Coleoptera, Orthoptera, Isopoda, Blatodea, Collembola, Diptera, e Acari (Tabela 3).
Tabela 3. Resultados do Teste G para cada grupo de presas nas comparações das presas efetivas com presas das placas adesivas e dos pitfalls: estatística G e p-valor. O grau de liberdade é igual a 1 para todos os testes.
Grupos G p G p Formicidae 58,65 <0,001 3,42 0,032 Coleoptera 12,59 <0,001 4,31 0,019 Orthoptera 17,12 <0,001 11,07 <0,001 Isopoda 13,28 <0,001 9,57 0,001 Araneae 8,07 0,002 2,25 0,067 Blatodea 7,20 0,004 8,94 0,001 Hymenoptera 80,77 <0,001 0,01 0,469 Collembola 0,00 0,500 21,05 <0,001 Diptera 33,82 0,000 9,91 0,001 Opilionidae 2,67 0,051 2,54 0,055 Miriapoda 0,00 0,500 1,66 0,099 Acari 0,00 0,500 6,43 0,006 Placas Pitfall
Figura 15. Frequência de presas consumidas por Deinopis cf. cylindracea (n=52) e capturadas pelas armadilhas de placas adesiva entre Agosto e Dezembro de 2014 (n=7382). Diferenças significativas entre as frequências dos grupos marcados com um asterisco (*) (Teste G: p<0.05).
38
Figura 16. Frequência de presas consumidas por Deinopis cf. cylindracea (n=52) e capturadas pelos pitfalls entre agosto e dezembro de 2015 (n=12517). Diferenças significativas entre as frequências dos grupos marcados com um asterisco (*) (Teste G: p<0.05).
A análise comparativa para as duas presas mais frequentes de D. cf. cylindracea mostrou que a aranha predou preferencialmente a classe de tamanho médio, que foi uma das classes de tamanho menos disponíveis no ambiente, junto com a classe de tamanho grande
(Figura 17). Isso aconteceu tanto para Formicidae (X2=1174.1, g.l.=2, p < 0,0001) quanto para
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Figura 17. Percentual de indivíduos capturados nas armadilhas de queda (esperado – barras clara) e capturados por Deinopis cf. cylindracea (observado – barra escura) para os grupos de presa Formicidae (A) e Coleptera (B) nas classes de tamanho pequeno (P = 0 – 4,9mm ), médio (M=5-16mm) e grande (G>16mm). Os números indicam o número amostral equivalente a cada percentual.
Quando filtradas por tamanho, as presas capturadas pela armadilha de placa adesiva raramente possuiam tamanho adequado para predação (entre 5 mm e 16 mm) então essa armadilha não foi levada em consideração nessa análise. As presas de tamanho médio das armadilhas de queda, somaram 1601 indivíduos, sendo Formicidae, Coleoptera e Orthoptera os grupos mais frequentes (Figura 13.b). A comparação da distribuição dessas presas com a distribuição das presas observadas mostrou que essas distruibuições são equivalentes (G=29,72, g.l.=24, p= 0,19) (Figura 18, Tabela ). Com excessão de Isopoda, que foi predada mais do que o esperado, e Miriapoda, que foi predada menos que o esperado, todos os outros grupos de presas foram predados na mesma frequência que o esperado.
40 0 10 20 30 40 50 60 70 F re quê nc ia de pre sa s (% ) Efetivas Disponíveis
Figura 18. Frequência de indivíduos capturados por Deinopis cf. cylindracea (n=52) (Efetivas) e freqüência indivíduos de tamanho adequado para predação pelo deinopídeo capturados nas armadilhas de queda (n=1601) (Disponíveis).
41 Tabela 4. Resultados do Teste G para cada grupo de presas nas comparações das presas efetivas com presas dos pitfalls com tamanho entre 5 mm e 16 mm que: estatística G e p-valor. O grau de liberdade é igual a 1 para todos os testes.
Grupos G p Formicidae 0,73 0,20 Coleoptera 1,13 0,14 Orthoptera 2,11 0,07 Isopoda 8,17 0,00 Araneae 1,27 0,13 Blatodea 2,42 0,06 Hymenoptera 0,66 0,21 Collembola 0,00 0,50 Diptera 1,49 0,11 Opilionidae 2,54 0,06 Miriapoda 3,42 0,03 Acari 0,27 0,30 Pitfall
A análise de similaridade entre as amostras de pitfalls de solo e de tronco mostrou que as comunidades de invertebrados do solo ao redor dos indivíduos de P. cauliflora são semelhantes entre sí, como pode ser percebido pelo agrupamento de amostras de armadilhas de solo à direita no MDA (Figura 19). Porém, as amostras de armadilhas de tronco se mostraram menos semelhantes entre sí, formando um agrupamento mais esparço. De qualquer maneira, as comunidades de solo e tronco foram diferentes entre sí em todos os meses analisados, como podemos notar pelos resultados do teste a posteriori (Tabela 5).
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Figura 19. Gráfico de escala multidimensional (MDS) dos das amostras de pitfalls de solo (preto) e árvore (cinza) de todos os meses. A distância entre duas amostras indica a similaridade entre sua composição em termos de abundância e riqueza.
Tabela 5. Comparação entre tronco e solo dentro de cada mês (PERMANOVA, teste a posteriori par-a-par – t e p) e resultado do SIMPER (principais espécies contribuintes,
em porcentagem).
t= 3.2399 p = 0.0001 t = 3.4357 p = 0.0001 t = 4.328 p = 0.0001
Formiga 24 Miriapoda 16,2 Formiga 18,2
Orthoptera 12,2 Orthoptera 12,3 Coleoptera 15,7 Coleoptera 11,4 Coleoptera 12 Orthoptera 13
t = 2.9729 p = 0.0001 t = 3.191 p = 0.0001
Formiga 17,3 Formiga 19,8
Orthoptera 13,6 Orthoptera 16 Coleoptera 12,2 Coleoptera 14,3 Tronco, Solo
Agosto Setembro Outubro
Novembro Dezembro
Com exceção de setembro, os principais grupos responsáveis pela diferença entre as comunidades dos dois substratos analisados foram Formicidae, Coleoptera e Orthoptera (Tabela 5). Isso pode ser notado quando se observa a quantidade absoluta de cada ordem nos dois subtratos ao longo dos meses (Figura 19).
43 0 100 200 300 400 500 600 T ronc o S ol o T ronc o S ol o T ronc o S ol o T ronc o S ol o T ronc o S ol o
Agosto Setembro Outubro Novembro Dezembro
N o de in di ví d uo s ca pt ur ados Orthoptera Formiga Coleoptera Miriapoda Outros
Figura 19. Composição das amostras de comunidades de tronco e solo nos cinco meses analisados, destacando os principais grupos responsávei pela diferença entre as comunidades: Formicidae, Coleoptera, Orthoptera e Miriapoda.
44 História natural
Hábito e cripticidade
Deinopis cf. cylindracea possui hábitos noturnos, permanecendo sobre árvores ou
arbustos em posição de camuflagem durante o dia e construindo a teia para forragemento durante a noite. A postura criptica mais comum consiste no posicionamento dos dois pares de pernas traseiras voltados para trás, unidos e alinhados com o abdome, e dos dois pares de pernas dianteiras voltadas para a frente unidos e alinhados com o cefalotórax (Figura 20.b). Essa postura retilínea é exibida por indivíduos de todos os instares e fêmeas adultas. Nessa postura a aranha se assemelha a um graveto, e permanece imóvel mesmo quando perturbada com leves toques. Além dessa posição existem outras duas. Uma delas é adotada pelas aranhas que estão segurando presas com as queliceras e pedipalpos, e difere da posição mais comum, onde os dois primeiros pares de pernas ficam unidos e afastados para o lado e para frente, praticamente a 45º graus do corpo, que em seu conjunto formam a imagem de um Y voltado para baixo (Figura 20.a). Essa postura não foi vista durante o dia, ja que não se alimentam nesse período. A terceira postura de camuflagem é exclusiva de machos adultos e consiste na separação entre as pernas da direita e esquerda, com os dois pares de pernas traseiras para trás e dianteiras para frente (pernas prógradas), fazendo com que as pernas e corpo formem um X (Figura 20.c). Estas posturas são adotadas ou durante o dia, ou quando são incomodadas com vibrações, toques ou luz forte durante as observações noturnas.
Figura 20. Posturas adotadas por Deinopis cf. cylindracea. Pernas dianteiras abertas (a), D. cf. cylindracea durante o dia, com pernas alinhadas (b) e pernas em dianteiras e traseiras separadas (c).
Durante o dia exibem as posturas retilíneas ou em X, ficando posicionados ou próximos ao tronco ou pendurados em ramos finos ou gravetos secos. Além destes
