DINÂMICA TEMPORAL DE LONGA DURAÇÃO E OS EFEITOS DE DISTÚRBIOS ANTRÓPICOS NA COMUNIDADE ZOOPLANCTÔNICA DA LAGOA IMBOASSICA, MACAÉ, RJ

D ^INÂMICA T ^{EMPORAL DE} L ^ONGA D ^{URAÇÃO E OS} E ^{FEITOS DE} D ^ISTÚRBIOS A ^{NTRÓPICOS NA} C ^OMUNIDADE Z OOPLANCTÔNICA DA L ^AGOA

I ^MBOASSICA , M ^ACAÉ , RJ

A. M. R^OCHA, J. M. S^ANTANGELO, R. L. B^OZELLI, C. W. C^ASTELO-B^RANCO & L. S. C^ARNEIRO

I

Estudos ecológicos de longa duração que abordam a dinâmica das comunidades zooplanctônicas nos ecossistemas aquáticos continentais têm sido amplamente desenvolvidos nas regiões temperadas (Gulati, 1978; Prophet, 1982; Scavia et al., 1998), em contraste com os poucos existentes nas regiões tropicais (Nilssen, 1984). A escassez de estudos de longa duração em ambientes tropicais levou a uma idéia errônea de ausência de padrões sazonais nessas regiões, principalmente em razão da relativa estabilidade climática. No entanto, estudos recentes mostram a presença de variações sazonais na estrutura do zooplâncton de sistemas aquáticos tropicais, sendo estes regulados por diferentes fatores, como precipitação (Nilssen, 1984), alterações na composição fitoplanctônica (Infante & Riehl, 1984) e flutuação do nível d’água (Bozelli, 1994, 1996;

Garrido et al., 2003; Carneiro et al., no prelo).

A importância do estudo das comunidades zooplanctônicas está, entre outros fatores, em sua alta capacidade de indicar as condições do meio aquático (Stemberger

& Lazorchak, 1994; Attayde & Bozelli, 1998; Branco et al., 2002), em função de seu ciclo de vida curto e de sua rápida resposta a alterações ambientais (Gannon & Stemberger, 1978). O acompanhamento a longo prazo de atributos dessa comunidade pode indicar tendências de evolução do sistema que poderão ser relacionadas, por exemplo, aos processos de eutrofização.

Nas lagoas costeiras da região norte fluminense o estudo do zooplâncton foi

intensificado no início da década de 1990, sendo direcionado especialmente para a

caracterização de distúrbios antrópicos como aberturas de barra e lançamento de efluentes

domésticos (Attayde & Bozelli, 1998; Branco et al., 1998; Kozlowsky-Suzuki, 1998; Rocha,

2002). Apesar de considerável volume de informação, esses estudos não foram realizados

continuamente, havendo intervalos de tempo com ausência de dados sobre a comunidade,

o que limita o entendimento de sua dinâmica temporal.

O objetivo deste trabalho é realizar uma abordagem comparativa da comunidade zooplanctônica em dois períodos de estudo na lagoa Imboassica, nos intervalos de 1993 a 1995 e de 2000 a 2002, indicando possíveis tendências de comportamento dessa comunidade ao longo do tempo.

Á

A lagoa Imboassica está localizada no município de Macaé, entre 42°00’W e 22°30’S.

Possui área de 3,26 km

, com largura máxima de 1,3 km e comprimento máximo de 5,3 km. É um ecossistema raso, com profundidade média de aproximadamente 1,09 m (Panosso et al., 1998). Mais informações a respeito da morfometria da lagoa Imboassica podem ser obtidas no trabalho de Panosso et al. (1998).

O clima da região caracteriza-se como sub-úmido/úmido, com pouco ou nenhum déficit hídrico, mesotérmico e com calor bem distribuído o ano todo. A temperatura média no verão é de 25°C e no inverno, de 19°C, com umidade relativa média anual de 83%

(Inmet, 1996, in Panosso et al., 1998).

A maioria das margens é densamente colonizada por macrófitas aquáticas, principal- mente Typha domingensis e Eleocharis mutata, sendo a região marginal ocupada por residências, rodovias e pastos. A abertura artificial da barra de areia que separa a lagoa do mar, realizada em razão da possibilidade de inundação de áreas residenciais em épocas de intensa pluviosidade, tem representado importante distúrbio para a estrutura e o funcionamento da lagoa (Esteves, 1998).

M

As amostragens foram realizadas mensalmente em um único ponto localizado próximo à barra da lagoa, como mostra a Figura 1. Os períodos abordados compreenderam os meses de março de 1993 a setembro de 1995 e março de 2000 a setembro de 2002.

A coleta do zooplâncton foi realizada por meio de arrasto vertical no primeiro período e com armadilha de Schindler-Patalas com capacidade para 14 litros no segundo, sendo as amostras filtradas em rede de malha de 68 µm e imediatamente fixadas em formol açucarado a uma concentração final de 4% (Haney & Hall, 1973).

Náuplios, rotíferos, cladóceros e formas larvais de moluscos foram quantificados em

câmara de Sedgewick-Rafter com capacidade para 1 ml em microscópio óptico após prévia

diluição. Copepoditos, copépodes e formas larvais de poliquetas foram quantificados em

câmara aberta, em microscópio estereoscópico. No mínimo três subamostras foram

contadas em cada procedimento, com coeficiente de variação de no máximo 10% para

as três espécies mais abundantes. As amostras com poucos indivíduos foram contadas em sua totalidade.

*

Brasil

44 00’^O 42 00’^O

23 00’^O 22 00’^O

Estado do Rio de Janeiro

Cidade do Rio de Janeiro

Lagoa Imboassica

Oceano Atlântico

N Macaé

Figura 1 Localização geográfica da lagoa Imboassica. O sinal * indica o local de amostragem localizado próximo à barra de areia.

Além do zooplâncton, foram estimados também os valores de salinidade da água por meio de um termístor YSI 30 e a sua profundidade e transparência com um disco de Secchi.

A concentração de clorofila a na coluna d’água foi determinada segundo Nusch & Palmer (1975). As concentrações totais de fósforo segundo o método proposto por Golterman et al. (1978) e as de nitrogênio, segundo Mackereth et al. (1978).

Uma análise de correlação de Spearman foi realizada entre as variáveis abióticas mensuradas e a riqueza de espécies, diversidade de Shannon & Weaver (1949) e densidade total, além de um teste t de Student dos atributos da comunidade e variáveis abióticas entre os dois períodos para a verificação de diferenças significativas entre estes. O número amostral (n) foi igual a 62 para todos os casos, com 31 amostras para cada período analisado.

R

A Tabela 1 apresenta os valores médios, mínimos e máximos das variáveis abióticas

mensuradas e dos atributos da comunidade zooplanctônica durante os períodos de 1993

a 1995 e de 2000 a 2002.

Tabela 1 Média e valores máximos e mínimos das variáveis abióticas, clorofila a, riqueza, diversidade e densidade de organismos zooplanctônicos obtidos na lagoa Imboassica durante os períodos de 1993 a 1995 e de 2000 a 2002. Secchi = transparência da coluna d’água; clor. a = clorofila a; P-total = fósforo total; N- total = nitrogênio total; n.d. = não detectável.

Variável 1993-1995 2000-2002 Profundidade (m) 1,10 (0,20-2,20) 1,36 (0,75-2,3)

Secchi (m) 1,02 (0,3-2,1) 0,52 (0,2-1,0)

Salinidade (US) 2,97 (0-15,30) 9,65 (0,5-28,8) Clor. a (µg/L) 6,42 (n.d.-21,20) 62,43 (4,3-234,8) P-total (µg/L) 21,74 (5,90-54,80) 72,64 (24,6-159,0) N-total (µg/L) 635,82 (370,00-900,00) 1.552,46 (431,3-3698,7)

Riqueza (org. zoop.) 8 (3-15) 10 (2-19)

Diversidade de Shannon (bits) 1,37 (0,03-2,36) 1,41 (0,002-2,92) Densidade (ind./m³ x 10⁶) 0,30 (0,013-3,56) 1,67 (0,008-13,05)

Os valores de profundidade e de salinidade da água variaram principalmente em função das aberturas da barra, com menores valores de profundidade e maiores de salinidade em momentos posteriores às aberturas, sendo o oposto observado em períodos de barra fechada. A conexão da lagoa com o mar permite o escoamento de grande parte da água da lagoa e, em menor proporção, a entrada de água marinha, determinando a variação observada. Entretanto, essa dinâmica depende das condições de pluviosidade na bacia de drenagem e dos níveis de maré, que influenciam, respectivamente, o maior ou menor aporte de água doce ou salgada e o fechamento da barra de areia. Esses eventos de abertura de barra foram constatados nos dois períodos de estudo, nos meses de março de 1993, março e maio de 1994, julho de 1995 e fevereiro de 2001. Comparativamente, o primeiro período apresentou valor médio menor de salinidade (p < 0,05), provavel- mente associado à maior pluviosidade na região.

A transparência da água também se mostrou relacionada ao tempo de isolamento da lagoa com o mar, com menores valores observados após longos períodos de isolamento e maiores valores observados após as aberturas de barra. Da mesma forma que a salinidade, houve diferenças significativas entre os dois momentos abordados (p < 0,05). Esta diferença provavelmente está associada à maior densidade fitoplanctônica existente no segundo período, estimada pelos valores de clorofila a. No primeiro período as concen- trações de clorofila a variaram desde valores não detectáveis até 21,20 µg L

, enquanto no segundo período esses valores variaram de 4,30 µg L

a 234,80 µg L

, apresentando diferenças significativas (p < 0,0001) entre os dois períodos.

As elevadas concentrações de clorofila a observadas no segundo período do estudo

podem estar relacionadas ao incremento das concentrações de fósforo e nitrogênio total,

que também apresentaram aumento significativo (p < 0,0001). O aumento das concentrações dessas variáveis aponta a lagoa Imboassica como ambiente com características eutróficas. Segundo Vollenweider (1979), o acompanhamento do aumento das concentrações de nitrogênio, fósforo e clorofila a são indicativos do processo de eutrofização em ambientes aquáticos, sendo importante o monitoramento contínuo dessas variáveis em ambientes submetidos a interferências antrópicas já existentes ou iminentes.

Os efeitos das aberturas de barra e do lançamento de efluentes domésticos sobre as variáveis abióticas e comunidades zooplanctônicas das lagoas costeiras do norte- fluminense têm sido bastante estudados, com atenção especial às lagoas Carapebus (Attayde & Bozelli, 1998) e Grussaí (Suzuki et al., 1998), além da própria lagoa Imboassica (Branco et al., 1998; Kozlowsky-Suzuki, 1998; Rocha, 2002). Kozlowsky-Suzuki (1998), após uma abertura na lagoa Imboassica, observou a redução da profundidade da lagoa e das concentrações de fósforo, nitrogênio e clorofila a, além do aumento da salinidade, da transparência da coluna d’água e da concentração de sílica.

Quanto à comunidade zooplanctônica, foi registrado na lagoa Imboassica um total de 68 grupos taxonômicos nos dois períodos. Deste total foram identificadas 33 espécies de rotíferos, 3 de cladóceros e 9 de copépodes, além de representantes de outros grupos nas fases adulta e larval. A lista dos organismos encontrados na lagoa Imboassica nos dois períodos abordados e suas freqüências de ocorrência e densidades máximas está apresentada na Tabela 2. Das espécies de rotíferos encontradas, 15 mostraram-se restritas ao primeiro período de estudo, enquanto 11, restritas ao segundo. Apenas 7 espécies mostrarm-se comuns aos dois períodos. Entre os cladóceros, Moina minuta esteve presente nos dois períodos amostrais, com Bosminopsis deitersi e Ceriodaphnia cornuta restritas aos primeiro e segundo períodos de estudo, respectivamente. Em relação aos copépodes, o segundo período apresentou maior número de espécies, associadas principalmente à abertura de barra (copépodes marinhos) e somente Oithona hebes mostrou-se comum aos dois períodos estudados.

Brachionus plicatilis, formas jovens de copépodes e véligers de gastrópodes foram

considerados constantes (sensu Dajoz, 1978) nos dois períodos estudados. Brachionus

plicatilis tem sido considerada uma espécie comumente encontrada sob condições salobras

em sistemas lagunares do Estado do Rio de Janeiro (Turner, 1990; Arcifa et al., 1994). A

presença constante tanto de náuplios de microcrustáceos como de larvas de organismos

bentônicos também tem sido verificada em lagoas costeiras em outras partes do mundo

(Martinez-Guerrero, 1978; Boltovskoy et al., 1990; Lam-Hoai, 1991).

Tabela 2 Lista de táxons encontrados na lagoa Imboassica nos períodos de 1993 a 1995 e de 2000 a 2002, freqüência de ocorrência e densidades máximas em indivíduos por metro cúbico.

1993-1995 2000-2002

Táxons Freqüência Densidade máxima Freqüência Densidade máxima Rotíferos

Asplanchna sieboldi 16,1 21429 Brachionus calyciflorus 29,0 321429 B. caudatus 16,7 91628

B. dimidiatus 25,8 154714

B. falcatus 6,7 2681

B. gessneri 3,2 3571

B. havanensis 6,7 413354 38,7 7400000 B. patulus 2,4 20304

B. plicatilis 56,7 309136 54,8 7257107 Brachionus cf. urceolaris 3,2 536

Collotheca sp. 6,5 1071

Epiphanes macrourus 38,7 5616667 Dipleuchlanis sp. 3,3 89

Filinia longiseta 12,9 804762

F. terminalis 16,1 154714

Hexarthra sp. 90,0 338265 9,7 25000 Keratella cochlearis 6,7 152

K. tropica 16,7 4056 41,9 652143 Lecane bulla 63,3 2865

L. grandis 6,5 35679

L. quadridentata 3,3 56 L. spinulifera 3,3 113 L. stenroosi 6,7 339 L. patella 3,3 155 Macrochaetus longipes 16,7 2375 Platyas quadricornis 3,3 170

Polyarthra vulgaris 6,7 452 12,9 9524 Rotaria sp. 3,3 56

Synchaeta baltica 16,7 4684 9,7 40464 S. bicornis 46,7 96953

Trichocerca bicristata 3,3 135

T. ruttneri 12,9 7143

Trichocerca sp. 16,7 2375 9,7 38095 Cladóceros

Bosminopsis deitersi 3,3 200

Ceriodaphnia cornuta 3,2 500 Moina minuta 6,7 72202 38,7 96429

Chydoridae 6,7 726 3,2 71

Tabela 2 Lista de táxons encontrados na lagoa Imboassica nos períodos de 1993 a 1995 e de 2000 a 2002, freqüência de ocorrência e densidades máximas em indivíduos por metro cúbico. (Continuação.)

1993-1995 2000-2002

Táxons Freqüência Densidade máxima Freqüência Densidade máxima Copépodes

Náuplios ciclopóides 93,3 211600 87,1 1395238 Náuplios calanóides 86,7 40357 77,4 690429

Náuplios harpacticóides 7,3 811

Náuplios cirripédios 33,3 28000 51,6 142857 Copepoditos ciclopóides 73,0 11773 54,8 486429 Copepoditos calanóides 66,7 20000 48,4 32143 Copepoditos harpacticóides 25,8 371 Copepoditos parasitas 6,7 454 12,9 1071

Acartia tonsa 35,5 12757

Apocyclops procerus 6,5 357 Mesocyclops cf. aspericornis 35,5 7143 Mesocyclops cf. venezolanus 9,7 2857 Microcyclops sp. 3,3 56

Oithona cf. hebes 6,7 1818 9,7 17343 Paracalanus crassirostris 3,2 200 Thermocyclops decipiens 38,7 110714 Tropocyclops prasinus 6,7 900

Calanóide marinho 6,7 1624 Copépode ciclopóide 3,3 1805

Copépode harpacticóide 29,3 1082 16,5 642 Outros

Appendicularia 6,7 230

Cipris de cirripédios 6,5 71 Larvas de caoborídeos 3,3 350 6,5 2381 Larvas de decápodes 6,7 14000 3,2 71 Larvas de peixes 2,4 145 3,2 71 Larvas de poliquetos 83,3 113636 41,9 7429 Larvas de quironomídeos 16,7 772

Nematódeos 6,5 5964

Ostrácodes 13,3 250

Véligers de bivalves 80,0 170000

Véligers de gastrópodes 93,3 3552489 93,5 2217857

A Figura 2 mostra a variação temporal dos valores de diversidade e riqueza de

espécies, não exibindo padrão definido. A diversidade apresentou valores significa-

tivamente diferentes entre os dois períodos (p < 0,05), ao contrário dos valores de riqueza

(p > 0,05), apesar de haver diferenças na composição de espécies. Quanto à densidade

total, é possível observar aumento no segundo período abordado (Figura 3), que pode, em parte, ser decorrente da diferença nos métodos de amostragem entre os dois períodos amostrados. Segundo Kozlowsky-Suzuki & Bozelli (1998), há diferença entre as eficiências de coleta dos amostradores utilizados. Porém, a grande diferença observada (p < 0,0001) entre as densidades totais dos dois períodos deve minimizar esse problema. O aumento da densidade no segundo período de estudo pode estar associado às condições de maior trofia predominantes na lagoa.

Diversidade x Riqueza

0 0,5 1 1,5 2 2,5 3 3,5 4 4,5 5

Mar/93 Jul/93Nov/93 Mar/94 Jul/94Nov/94 Mar/95Ago/95 Mai/00

Set/00 Jan/01 Mai/01

Set/01 Jan/02 Mai/02Set/02

H'(bits)

0 2 4 6 8 10 12 14 16

Riqueza

Div Riq

Figura 2 Flutuação da diversidade e da riqueza de organismos zooplanctônicos da lagoa Imboassica nos períodos de março de 1993 a setembro de 1995 e de março de 2000 a setembro de 2002.

A diversidade e a riqueza de espécies apresentam-se negativa e significativamente

correlacionadas à salinidade (p < 0,001), como mostra a Tabela 3. Este fato indica que

as aberturas de barra e o conseqüente aumento da salinidade acarretam a mortandade

das espécies dulcícolas (Branco et al., 1998) e propiciam o estabelecimento de poucas

espécies marinhas e eurihalinas dominantes na comunidade. Vale salientar que, nos dois

períodos estudados, a maior riqueza de espécies foi decorrente de presença de rotíferos

característicos de ecossistemas aquáticos continentais. A influência da salinidade nas

comunidades zooplanctônicas dos sistemas aquáticos continentais tem sido amplamente

reportada, de forma que em ambientes salinos e salobros geralmente são encontrados

baixos valores de riqueza e diversidade (Galat & Robinson, 1983; Greenwald & Hurlbert,

1993; Jellison et al., 2001). A lagoa Imboassica apresentou padrões semelhantes nos

momentos de maior influência marinha, podendo a salinidade ser apontada como o

principal fator estruturador da comunidade em períodos posteriores às aberturas de barra.

Densidade zooplanctônica total

0 1 2 3 4 5 6 7 8

Ind/mx1036

13048237 8132927

Mar/93 Jul/93Nov/93Mar/94 Jul/94Nov/94Mar/95

Ago/95 Mai/00

Set/00 Jan/01Mai/01

Set/01Jan/02Mai/02Set/02

Figura 3 Flutuação da densidade total dos organismos zooplanctônicos observados na lagoa Imboassica nos períodos de março de 1993 a setembro de 1995 e de março de 2000 a setembro de 2002.

Tabela 3 Correlação de Spearman entre as variáveis abióticas mensuradas e os atributos da comunidade zooplanctônica, considerando-se os dois períodos amostrados (1993 a 1995 e 2000 a 2002) na lagoa Imboassica (N = 62). Secc = transparência da coluna d’água; Sal = salinidade; N-total = nitrogênio total; P- total = fósforo total; Clor = clorofila a; Div = diversidade; Riq = riqueza; Dens = densidade.

Div Riq Dens –0,07083 –0,12119 –0,44549 Secc

p = 0,588 p = 0,350 p < 0,001

–0,66291 –0,55866 0,327401 Sal

p < 0,001 p < 0,001 p = 0,01

0,2687 0,31965 0,431482 N-total

p = 0,036 p = 0,002 p < 0,001

–0,20149 –0,09341 0,600825 P-total

p = 0,119 p = 0,474 p < 0,001

–0,03086 0,151503 0,603697 Clor

p = 0,813 p = 0,2438 p < 0,001

Os valores de densidade mostraram-se positivamente relacionados à salinidade

(Tabela 3), representados por elevadas densidades de larvas de gastrópodes e do rotífero

Brachionus plicatilis nos períodos consecutivos à abertura de barra, este último típico de

ambientes salinos e salobros (Walker, 1981).

Foi observada correlação positiva significativa entre os valores de diversidade e riqueza de espécies com nitrogênio total (p < 0,04) (Tabela 3). Os valores de densidade mostraram-se positivamente relacionados aos valores de nitrogênio e fósforo total e de clorofila a (p < 0,001), conforme a Tabela 3. A relação positiva entre a abundância do zooplâncton e o aumento do estado trófico tem sido reportada para outros ambientes tropicais (Roche, 1995). A entrada contínua de nutrientes nos ambientes aquáticos costeiros e o conseqüente aumento de suas concentrações, como resultado de atividades antrópicas, são alguns dos principais responsáveis pelo processo de eutrofização artificial, principalmente em ambientes onde o tempo de renovação das águas é mais longo (Attayde

& Bozelli, 1998; Branco et al., 1998, dentre outros). No entanto, poucos estudos de longa duração têm abordado os efeitos da eutrofização nas comunidades zooplanctônicas de ambientes aquáticos tropicais (Pinto-Coelho, 1998).

Os períodos de maior trofia refletiram-se na comunidade zooplanctônica, de forma que foram encontradas poucas espécies e alto grau de dominância, com os rotíferos Brachionus calyciflorus, Brachionus havanaensis e Keratella tropica e copépodes ciclopóides como os mais representativos em densidade.

As condições de maior trofia, representadas pelas concentrações de fósforo, nitrogênio e clorofila a, favoreceram o aumento da densidade total, especialmente de organismos de pequeno porte, como rotíferos e formas larvais de copépodes, assim como já observado em outros ambientes eutróficos (Blancher, 1984; Matsumura-Tundisi et al., 1990; Torres-Orozco & Zanatta, 1998).

É possível que a ausência de padrões de flutuação da comunidade zooplanctônica da lagoa Imboassica seja reflexo das constantes e imprevisíveis interferências a que esta comunidade está submetida. O estudo da composição e atributos da comunidade pode indicar as respostas do zooplâncton às condições impostas pelas aberturas de barra e aporte de efluentes (Attayde & Bozelli, 1998). Um dos primeiros estudos sobre a comunidade zooplanctônica da lagoa Imboassica (Reid & Esteves, 1984), considerando somente os copépodes, apresentou espécies diferentes das encontradas nestes dois períodos, o que indica a existência de variação temporal na dinâmica da comunidade em períodos ainda maiores que os abordados neste estudo.

A partir da comparação das condições físicas e químicas e das respostas da

comunidade zooplanctônica da lagoa nos dois períodos abordados pode-se sugerir o

comportamento dessa comunidade a longo prazo. A lagoa, futuramente, pode apresentar

duas condições distintas. Uma associada a maiores concentrações de nutrientes e a baixos

valores de salinidade, decorrentes do isolamento da lagoa do mar e do contínuo aporte

de efluentes. Nessas condições, a comunidade zooplanctônica apresentará espécies

associadas a um alto grau de trofia, como os rotíferos Brachionus calyciflorus (Roche, 1995),

Brachionus havanaensis (Torres-Orozco & Zanatta, 1998) e copépodes ciclopóides. E outra, influenciada pelas aberturas de barra, que proporcionará o estabelecimento de espécies marinhas e eurihalinas, especialmente o rotífero Brachionus plicatilis (Walker, 1981; Branco et al., 2000) e véligers de gastrópode.

O acompanhamento contínuo das condições limnológicas da lagoa Imboassica e de sua comunidade zooplanctônica, por meio de espécies indicadoras das condições ambientais, pode permitir a elaboração de cenários mais completos que favoreçam a predição de sua evolução, associada principalmente aos processos de eutrofização. Além disso, as conseqüências de eventos casuais e de rápido efeito como as aberturas de barra poderão ser mais detalhadamente descritas, proporcionando o conhecimento necessário para a implantação de medidas que visem à recuperação e à melhor preservação da lagoa Imboassica.

Agradecimentos

Os autores agradecem à Petrobras e ao PELD pelo suporte financeiro; ao CNPq e à CAPES pelas bolsas de estudo oferecidas; ao NUPEM/UFRJ; à equipe do Laboratório de Limnologia de 1992 a 2002 pela assistência nas coletas de campo e em vários aspectos deste trabalho, em especial ao dr. Francisco Esteves pela infra-estrutura e suporte oferecidos; à Rosilana Veronesi e a Sérgio Teixeira pelas análises químicas.

R

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