Estrutura espacial e variação temporal da chuva de sementes ornitocóricas em uma floresta ombrófila densa de terras baixas

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MARISOL RIOS SUAREZ

ESTRUTURA ESPACIAL E VARIAÇÃO TEMPORAL DA CHUVA DE SEMENTES ORNITOCÓRICAS EM UMA FLORESTA OMBRÓFILA DENSA DE TERRAS

BAIXAS.

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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS INSTITUTO DE BIOLOGIA

MARISOL RIOS SUAREZ

ESTRUTURA ESPACIAL E VARIAÇÃO TEMPORAL DA CHUVA DE SEMENTES ORNITOCÓRICAS EM UMA FLORESTA OMBRÓFILA DENSA DE TERRAS

BAIXAS.

Dissertação apresentada ao instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para obtenção do titulo de Mestra em ECOLOGIA

Orientador: Prof. Dr. FLAVIO ANTONIO MAËS DOS SANTOS Coorientadora: Profra. Dra. VALÉRIA FORNI MARTÍNS

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RESUMO

Nas florestas tropicais, cerca de 90% dos frutos produzidos são consumidos principalmente por aves, consideradas o principal agente dispersor nos trópicos. Portanto, aves exercem uma grande influência na dinâmica e estrutura das populações vegetais. A manutenção das comunidades de aves frugívoras depende da disponibilidade de recursos, que pode ser avaliada através da chuva de sementes. A chuva de sementes constitui a comunidade de diásporos (i.e unidades funcionais de dispersão, como sementes e frutos) que são liberados no ambiente. Além disso, permite conhecer a quantidade e identidade dos frutos que são produzidos e utilizados como recurso alimentar por animais frugívoros. Dessa forma, é possível acompanhar a sazonalidade e disponibilidade de recursos nas florestas. A produção de frutos pode ser afetada por fatores climáticos, como a precipitação, e ocasionar uma variação na chuva de sementes e também na disponibilidade de alimento. Dado que a forma como as aves distribuem as sementes nas florestas parece ser não indiscriminada, a distribuição das sementes dispersas também pode ser avaliada por meio da chuva de sementes. A identificação de locais com alta deposição de sementes permite evidenciar não só a preferência de habitat que podem apresentar os animais frugívoros, mais também avaliar o potencial de regeneração das florestas e predizer possíveis “hotspots” de recrutamento de novos indivíduos para as populações. O objetivo deste estudo foi avaliar a estrutura espacial e temporal da chuva de sementes ornitocóricas dispersas por aves e aquelas que caem da planta parental em duas áreas de Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no sudeste do Brasil. Foi utilizada a chuva de sementes coletada por Martins (2011) durante dois anos em duas parcelas de 1 ha instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas (50m - 100m) no Parque Estadual da Serra do Mar. Em 2013 foram separados e quantificados todos os diásporos ornitocóricos (consumidos e não consumidos) em cada coletor. Caracterizamos a chuva de sementes ornitocóricas descrevendo variações temporais na abundância de sementes, composição e riqueza de

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espécies. Por último, utilizamos técnicas de análise espacial para avaliar o padrão de distribuição da chuva de sementes. Os padrões de sazonalidade e variação temporal na chuva de sementes foram similares entre as duas parcelas. O número de sementes em cada parcela foi maior no período úmido e a riqueza de espécies não apresentou sazonalidade ao longo do tempo. Porém a composição de espécies na chuva de sementes foi diferente entre as parcelas. Houve diferenças no padrão de distribuição das sementes ornitocóricas entre as duas parcelas e ao longo do tempo. Assim, a chuva de sementes foi majoritariamente agregada e os locais de chegada das sementes não foram consistentes no tempo.

Este estudo mostra que a disponibilidade de alimento para as aves frugívoras é constante o ano todo, devido à presença de espécies importantes que frutificam na época seca tornando-se fundamentais para a manutenção das comunidades de aves. Nossos resultados também mostram que o padrão de distribuição das sementes ornitocóricas é dependente de contexto e varia entre áreas e também ao longo do tempo, o que tem importantes implicações na previsibilidade de “hotspots” para o recrutamento de novos indivíduos na comunidade.

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ABSTRACT

In tropical forests, about 90% of fruits produced are mainly consumed by birds, considered the main dispersal agent in the tropics. Therefore, birds have a major influence on the dynamics and structure of plant populations. The maintenance of frugivores bird communities depends on the availability of resources, which can be assessed by seed rain. The seed rain is the diasporas community (i.e. functional dispersion units such as seeds and fruits) that is released into the environment. In addition, allows knowing the amount and identity of the fruits that are produced and used as a food resource for frugivores animals. Thus, it is possible to follow the seasonality and availability of resources in the forests. Fruit production can be affected by climatic factors such as rainfall, and cause a variation in seed rain and also in food availability. Due to the way that birds distribute the seeds in forests seems not indiscriminately, the distribution of the dispersed seeds can also be evaluated by their seed rain. Therefore, the identification of areas with high seed deposition allows highlight not only the habitat preferences by the frugivores animals, but also allow to assess the potential for regeneration of forests and predict potential "hotspots" of recruitment of new individuals to populations. The objective of this study was to evaluate the spatial and temporal structure of ornithochorous seed rain dispersed by birds and those that fall directly from the parent plant in two areas of the Lowlands Atlantic rain forest in southeastern Brazil. Was used the seed rain collected by Martins (2011) for two years in two plots of 1 ha installed in the Lowlands dense rain forest (50m - 100m) in the State Park of Serra do Mar. In 2013 were separated and quantified all ornithochorous diasporas (consumed and not consumed) in each seed-trap. We characterize the ornithochorous seed rain describing temporal variations in the abundance of seeds, composition and species richness. Finally, spatial analysis techniques used to evaluate the distribution pattern of the seed rain. Seasonality patterns and temporal variation in seed rain were similar between the two plots. The number of seeds in each plot was higher in the wet season and species

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richness did not show seasonality over time. However, the species composition of seed rain was different between plots. There were differences in the distribution pattern of seed rain between the two plots over time. Thus, the seed rain was mostly aggregated and seed deposition sites were not consistent in time.

This study shows that the availability of food for frugivores birds is constant throughout the year, due to the presence of important species that fruit in the dry season making it essential for the maintenance of bird communities. Our results also show that the pattern of distribution of ornithochorous seed rain is context dependent and varies between areas, and also over time, which has important implications for the predictability of "hotspots" for the recruitment of new individuals in the community.

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CONTEUDO

Introdução geral Página 1

Objetivos e expectativas Página 2

Área de estudo Página 3

Referências bibliográficas Página 6

Capítulo 1: Caracterização e variação temporal da chuva de sementes ornitocóricas em uma Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no sudeste do Brasil.

Página 10

Capítulo 2: Estrutura espacial da chuva de sementes ornitocóricas em

uma Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no sudeste do Brasil. Página 41

Considerações finais Página 73

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AGRADECIMENTOS

Ao Prof. Dr. Flavio Antonio Maës dos Santos, pela orientação e disposição de sempre me ajudar em todas as etapas deste trabalho;

À Profra. Dra Valéria Forni Martíns, pela ajuda, apoio e valiosas sugestões que me permitiram melhorar cada dia como pesquisadora;

Aos membros da banca de mestrado, Prof. Dr. Wesley Rodriguez Silva e Prof. Dr. Alexander Vicente Christianini, pelas sugestões e críticas;

Ao Prof. Dr. Jorge Yoshio Tamashiro, pela ajuda na identificação das sementes e no fornecimento de material suplementar no laboratório de taxonomia vegetal da Unicamp; Ao Prof. Dr. João Vasconcellos-Neto, por me facilitar um espaço de estudo no seu laboratório Hympar da Unicamp;

Aos membros do grupo Funtrop, Profra. Dra Simone Aparecida Vieira, Cinthia, Yvonne, Cristina, Luis, Laura, pelo apoio na presença de varias apresentações que fizeram parte deste trabalho;

À minha família, Gustavo Rios, Luz Mireya Suarez e Ângela Rios pelo amor incondicional e paciência durante este tempo de preparação acadêmica. Amo vocês!!!

Ao German Villanueva Bonilla, pelas inumeráveis ajudas, compreensão e conversas ao longo destes dois anos, obrigada te amo!

À Suzana Diníz, meu agradecimento pela amizade e parceria ao longo destes dois anos de trabalho;

Aos meus colegas, Caio S, Thais A, Magda C, Ivan D e Mauricio S, pelas sugestões nas reuniões de grupo;

Aos meus amigos Cristiane Z, Bruna S, Thiago M, Fernanda F, Camila M, pela ajuda nas correções do português;

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À CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior ), pela bolsa de estudos concedida durante os dois anos de mestrado;

À Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP), pela oportunidade de realizar meu mestrado com uma excelente infraestrutura e ótimo ensinamento.

Por supuesto, agradecer a Dios, que permitió que todo esto sucediera…

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INTRODUÇÃO GERAL

Em florestas tropicais, a maior parte das espécies arbóreas produzem diásporos atrativos aos animais (Frankie et al. 1974, Howe & Smallwood 1982, Dowsett-Lemaire 1988) e, em especial, às aves, que são o principal agente dispersor nos trópicos (Jordano & Schupp 2000, Pedroni 2001, Silva et al. 2002, Takahashi & Kamitani 2004). As aves dependem da disponibilidade de frutos para sua manutenção (Jordano & Schupp 2000). No entanto, a disponibilidade de alimento para os animais frugívoros depende da fenologia das espécies vegetais (Gomes et al. 2008), que determina a sazonalidade nos períodos de frutificação e a produção contínua de recursos (Frankie et al. 1974, White 1994). Além disso, os períodos em que são liberados os diásporos estão relacionados a melhores condições no ambiente (Rathcke & Lacey 1985, Morellato 2003). Por exemplo, algumas espécies têm períodos de frutificação contínuos em resposta a fatores ambientais como a precipitação, que fornece condições adequadas para a produção de frutos (Morellato, 2003). Dessa forma, mudanças nas condições ambientais pode afetar a produção contínua de alimento, o que é um fator importante na manutenção dos animais frugívoros (Frankie et al. 1974, White 1994).

A chuva de sementes constitui a comunidade de diásporos (i.e unidades funcionais de dispersão, como sementes e frutos) que são liberados e disseminados no ambiente (Harper 1977). A chuva de sementes permite acessar a quantidade e a composição dos frutos produzidos ao longo do tempo (Frankie et

al. 1974). Além disso, permite avaliar a distribuição das sementes que caem

diretamente das árvores e aquelas que são dispersas fornecendo informações sobre a dinâmica e estrutura das populações e comunidades vegetais (Grombone-Guaratini & Rodrigues 2002).

Dado que aves consomem a maior parte dos frutos produzidos nas florestas (Takahashi & Kamitani 2004), estes frugívoros movimentam grandes quantidades

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de sementes em diferentes locais (Jordano & Schupp 2000, Takahashi & Kamitani 2004). Com frequência, aves depositam sementes em locais que fornecem alimento suficiente ou condições adequadas para realizar outras atividades (Charnov 1976). Por exemplo, uma estrutura heterogênea na vegetação, como as bordas das clareiras, aumenta a dispersão por aves (Brokaw 1985, Guevara & Laborde 1993, Debussche & Isenmann 1994), já que muitas espécies frutíferas têm maior produção de alimento em fragmentos vegetais de estado intermediário (Howe & Smallwood 1982, Stapanian 1986, Willson et al. 1989, Fleming 1991, Willson & Traveset 2000). Dessa forma, a densidade de sementes em um local pode ser influenciada por alguns atributos da vegetação, como altura das árvores e abundância de plantas frutíferas (Jordano & Schupp 2000, Jordano et al. 2007, Morales et al. 2012), o que se reflete na chegada de diásporos de forma constante em alguns locais da floresta (Levey 1988, Hoppes 1988, Ostoja et al. 2013). Grandes quantidades de sementes em determinados pontos, potenciais “hotspots”, contribuem de forma importante na regeneração natural dos ecossistemas quando a chegada de diásporos nesses locais é frequente e ocorre de forma constante no tempo (Hampe et al. 2008). Portanto, o entendimento dos padrões de distribuição das sementes dispersas por aves e aquelas que caem diretamente das árvores é fundamental para identificar locais com alta chegada de diásporos, que poderiam representar “hotspots” de recrutamento nas populações vegetais (Houle 1998, Nathan et al. 2000, Hampe et al. 2008).

OBJETIVOS E EXPECTATIVAS

O principal objetivo deste estudo é compreender o padrão de distribuição da chuva de sementes ornitocóricas dispersas e não dispersas em duas áreas de Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no sudeste do Brasil, através dos seguintes objetivos específicos:

Determinar se a produção de frutos ornitocóricos é constante ao longo do tempo e também do espaço. Para isso, perguntamos: (1) Existe variação entre e ao longo dos anos na abundância, na riqueza de espécies e na composição de diásporos ornitocóricos nas duas áreas? (2) A chuva de sementes é composta

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majoritariamente por espécies autóctones? (3) Existe relação entre a abundância de diásporos e a precipitação? Devido às diferenças no padrão fenológico entre as espécies e entre indivíduos da mesma espécie (van Schaik et al. 1993), espera-se que a composição de espécies na chuva de sementes varie entre e ao longo dos anos. No entanto, espera-se que a abundância de diásporos ornitocóricos seja constante ao longo do tempo, sendo majoritariamente composta por espécies autóctones, uma vez que a maior parte dos eventos de dispersão em florestas tropicais é local (Levine & Murrell 2003). Dessa forma, evidencia-se que a comunidade vegetal local fornece recursos suficientes para manter a comunidade de frugívoros. Como a precipitação é um fator abiótico importante na produção de frutos (Morellato 2003), espera-se que muitas espécies apresentem picos de produção após a época chuvosa (outubro a março). No entanto, algumas espécies devem frutificar em outras épocas, disponibilizando alimento aos frugívoros.

Avaliar a estrutura espacial da chuva de sementes ornitocóricas para responder: 1) Qual é o padrão espacial da chuva de sementes ornitocóricas? 2) A densidade de sementes na chuva está relacionada a características do ambiente? 3) Existe variação no padrão espacial da chuva de sementes e nas suas relações com as características do ambiente entre os anos? Se alguns locais com determinadas características na estrutura da vegetação podem receber maior quantidade de sementes, espera-se que não existam variações na estrutura espacial da chuva de sementes entre locais e entre anos, permitindo assim a identificação de “hotspots” para o recrutamento das populações de plantas (Hampe et al. 2008).

ÁREA DE ESTUDO

O Parque Estadual da Serra do Mar (PESM), criado em 1977 através da Ordem Executiva No 10.251 posteriormente alterada pelo Decreto nº 13.313 de 6 de março de 1979, localiza-se ao longo de toda a costa do estado de São Paulo, indo desde a parte sul do Rio de Janeiro até Itariri, no sul do estado. O parque tem cerca de 315.000 ha e representa uma parte da maior porção contínua preservada

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de Mata Atlântica do Brasil (Joly & Martinelli 2010), bioma classificado como prioridade mundial de conservação (Myers et al. 2000).

Devido ao seu tamanho, o PESM é administrado por núcleos, um dos quais é o Núcleo Picinguaba (23°31’- 23°34’S e 45°02’- 45°05’W). Esse núcleo compreende 47,5 mil ha (SMA 1996) e localiza-se no município de Ubatuba, litoral norte do estado de São Paulo (Joly et al. 2012). As temperaturas médias da região vão de 25,5ºC em fevereiro a 18,4ºC em julho. A precipitação tem média anual superior a 2.200 mm e varia entre 376 mm em janeiro e 11 mm em julho (Sentelhas et al. 2003).

O Núcleo Picinguaba apresenta uma variação atitudinal de 0 m a 1.200 m (Alves et al. 2010), sendo a única porção do PESM a atingir a orla marítima (SMA 1996). Assim, o núcleo é composto por um mosaico vegetacional que inclui Formações Pioneiras com Influência Marinha (Dunas), Formações Pioneiras com Influência Fluvial (Caxetal), Formações Pioneiras com Influência Flúvio-Marinha (Mangue), Mata de Restinga, Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas, Floresta Ombrófila Densa Submontana e Floresta Ombrófila Densa Montana (Assis 1999).

Por meio de mapas cartográficos e mapas digitais georreferenciados, a equipe do Projeto Temático “Gradiente Funcional” (Processo Biota/FAPESP 03/12595-7) instalou 10 parcelas permanentes (A-J) nas seguintes fitofisionomias do Núcleo Picinguaba: Floresta de Restinga, Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas e Floresta Ombrófila Densa Submontana. Também foram instaladas mais quatro parcelas (K-M) nas Florestas Ombrófilas Densas Submontana e Montana do Núcleo Santa Virgínia (Joly et al. 2012) (Figura 1). Cada parcela tem uma área de 100 m x 100 m (1 ha) e foi delimitada por uma equipe especializada em topografia, utilizando-se instrumentos de alta precisão, como teodolito e nível digitais, altímetro e GPS. O limite externo das parcelas foi delimitado colocando-se estacas de 1,2 m de tubo de PVC ¾ a cada 10 m (subparcelas) (Joly et al. 2012).

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Figura 1. Distribuição das 14 parcelas instaladas nas diferentes fitofisionomias

florestais do Parque Estadual da Serra do Mar pela equipe do Projeto Temático “Gradiente Funcional” (Processo Biota/FAPESP 03/12595-7). Figura adaptada de Joly et al. (2012).

Os dados utilizados no presente estudo foram coletados na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas, mais especificamente nas parcelas B e E, que por convenção serão chamadas de TB1 e TB2, respectivamente, neste estudo. Essa formação florestal ocorre em altitudes que variam de 50 m até 100 m acima do nível do mar, e tem muitos matacões rochosos e leitos secos de riachos (Joly

et al. 2008). As parcelas B (23°20’13” S, 44°50’08” W) e E (23°20’05” S e 44°49’5”

W) estão localizadas ao longo da Trilha do Corisco, no Sertão da Casa da Farinha. O solo é classificado como Cambisolo háplico distrófico típico, argiloso, ácido (pH 3,3 a 3,9), com alta diluição de nutrientes e alta saturação de alumínio (Martins 2010).

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REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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10 CAPÍTULO 1

Caracterização e variação temporal da chuva de sementes ornitocóricas em uma Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no sudeste do Brasil

Marisol Rios Suarez, Valéria Forni Martins & Flavio Antonio Maës dos Santos

Resumo

Nas florestas tropicais, a manutenção das comunidades de frugívoros depende da disponibilidade de recursos na floresta. A chuva de sementes permite conhecer a quantidade e identidade dos frutos que são produzidos e que são utilizados como recurso alimentar pelos animais frugívoros. No entanto, fatores climáticos como a precipitação podem influenciar a fenologia das espécies vegetais e afetar a produção de frutos. Este estudo visa avaliar se a produção de frutos atrativos às aves é constante ao longo do ano e entre os anos. Para isso nós responderemos às seguintes questões: (1) existe variação entre e ao longo dos anos na abundância de sementes, na riqueza de espécies e na composição de diásporos ornitocóricos em duas parcelas (TB1 e TB2) instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar? (2) A chuva de sementes é composta majoritariamente de espécies autóctones? (3) Existe relação entre abundância de diásporos e precipitação? A chuva de sementes foi coletada por Martins (2011) mensalmente durante dois anos por meio de coletores distribuídos aleatoriamente nas parcelas. Foram separados e quantificados todos os diásporos ornitocóricos (consumidos e não consumidos) em cada coletor. Utilizamos ANOVAS fatoriais para comparar a abundância de sementes e tipos de diásporos entre os anos e entre as parcelas e PERMANOVA para comparar a composição de espécies. Por outro lado, aplicamos análise de estatística circular para avaliar a sazonalidade na abundância de sementes e número de espécies ao longo do ano em cada parcela. Os padrões de sazonalidade e variação temporal na chuva de sementes foram

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similares entre as duas parcelas. Dessa forma, houve maior quantidade de frutos no primeiro ano e o número de sementes nas duas parcelas foi maior no período mais úmido (outubro a março) havendo uma relação positiva entre abundância de sementes e precipitação. Por outro lado, a composição de espécies na chuva de sementes foi diferente entre as parcelas. Porém, a riqueza de espécies não apresentou sazonalidade ao longo do tempo nas parcelas, o que mostra que a disponibilidade de frutos atrativos às aves é constante ao longo do ano e entre os anos atraves de espécies ornitocóricas que frutificam o ano todo. Dessa forma, a existência de espécies importantes na floresta, que fornecem alimento constante aos frugívoros, é fundamental na manutenção das comunidades de aves frugívoras e nos processos de conservação dos ecossistemas.

Palavras-chave: Espécies ornitocóricas, diásporos, recursos alimentares,

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Introdução

Nas florestas tropicais, cerca de 50% a 90% das espécies arbóreas produzem frutos consumidos por animais (Frankie et al. 1974, Howe & Smallwood 1982, Dowsett-Lemaire 1988, Francisco & Galetti 2002). A maior parte dessas espécies apresenta diásporos atrativos às aves, que são o principal agente dispersor nos trópicos (Pedroni 2001, Silva et al. 2002, Takahashi & Kamitani 2004). Assim, a manutenção da comunidade de aves frugívoras depende fortemente da disponibilidade de frutos ao longo do tempo (Grombone-Guaratini & Rodrigues 2002, Veech & Jenkins 2005, Ostoja et al. 2013). Portanto, a produção de frutos pela comunidade vegetal deveria ser contínua, uma vez que existem espécies vegetais que se reproduzem várias vezes ao ano (Garcia & Stefano 2003, Gomes et al. 2008), uma vez ao ano (Schupp 1990), ou uma vez a cada alguns anos (Mantovani & Martins 1988).

Os padrões fenológicos são relacionados às características das espécies (Gomes et al. 2008) e às condições ambientais (Rathcke & Lacey 1985, Morellato

et al 2000), que determinam, no final, o momento mais eficiente para o

crescimento e reprodução dos indivíduos (Van Shaick et al. 1993). Em florestas tropicais, a frutificação ocorre ao longo do ano e geralmente não apresenta sazonalidade (Morellato et al 2000). No entanto, como resultado das mudanças climáticas pode ocorrer variações na duração, época de ocorrência e sincronia das fenofases nos indivíduos de uma espécie (Engel & Martins 2005). Portanto, a precipitação pode ser um fator abiótico importante na produção de frutos, e sua diminuição em épocas mais secas poderia resultar em escassez de recursos nas florestas (Morellato 2003).

Os padrões de sazonalidade nos períodos de frutificação resultam na variação temporal da chuva de sementes, afetando a disponibilidade de recursos para as comunidades de frugívoros (Frankie et al. 1974, White 1994). A quantidade e a composição dos frutos produzidos ao longo do tempo podem ser avaliadas por meio da chuva de sementes (Frankie et al. 1974) que constitui a comunidade de diásporos (i.e as unidades funcionais de dispersão, como

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sementes e frutos) liberados e disseminados no ambiente (Harper 1977). A chuva de sementes pode estar representada pela entrada de sementes locais (diásporos autóctones), e daquelas que se movimentam a grandes distancias (diásporos alóctones) (Martinez-Ramos & Soto-Castro 1993).

Este estudo tem como objetivo caracterizar a chuva de sementes ornitocóricas dispersas e não dispersas (aquelas que caíram das árvores) em duas áreas de Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas no litoral norte do estado de São Paulo para determinar se a produção de frutos ornitocóricos é constante ao longo do tempo. Para isso, perguntamos: (1) existe variação entre e ao longo dos anos na abundância de sementes, na riqueza de espécies e na composição de diásporos nas duas parcelas? (2) A chuva de sementes é composta majoritariamente de espécies autóctones? (3) Existe relação entre a abundância de diásporos e a precipitação? Devido às diferenças no padrão de frutificação intra e interespécifico (van Schaik et al. 1993), espera-se que a composição de diásporos varie entre e ao longo dos anos. Porém, a abundância de diásporos ornitocóricos deveria ser constante ao longo do tempo e também do espaço. Dado que a maior parte dos eventos de dispersão em florestas tropicais é local (Levine & Murrell 2003), espera-se que a chuva de sementes seja composta majoritariamente de espécies autóctones, evidenciando que a comunidade vegetal local fornece recursos suficientes para manter a comunidade de frugívoros. Como a precipitação é um fator abiótico importante para a produção de frutos (Morellato 2003), espera-se que muitas espécies apresentem picos de produção após a época chuvosa (outubro a março). No entanto, algumas espécies devem frutificar em outras épocas, disponibilizando alimento aos frugívoros.

Material e métodos

ÁREA DE ESTUDO

A Mata Atlântica brasileira é um dos biomas considerados como prioridade mundial para conservação da biodiversidade (Myers et al. 2000). Um dos maiores remanescentes contínuos que ainda existem é o Parque Estadual da Serra do Mar

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(PESM; 23°34’ - 23°17’ S e 45°02’ - 45°11’ W), que faz parte dos 12,5% restantes de cobertura original deste bioma (Fundação SOS Mata Atlântica). O PESM tem cerca de 315.000 ha (SOS Mata Atlântica/INPE/ISA 1998) e recobre a cadeia montanhosa da Serra do Mar no litoral norte do estado de São Paulo, sudeste do Brasil (Alves et al. 2010).

O PESM possui altitudes que variam entre o nível do mar e 1.200 m (Alves

et al. 2010). A porção de menor altitude é recoberta pela Floresta Ombrófila Densa

de Terras Baixas (5 m a 100 m de altitude; Veloso et al. 1991), que ocorre em solo do tipo Cambisolo háplico distrófico, argiloso, ácido (pH 3,3 a 3,9), com alta diluição de nutrientes e alta saturação de alumínio (Martins 2010). A topografia é extremamente irregular, existem muitos matacões rochosos (Joly et al. 2012) e leitos secos de riachos resultam em um solo mais seco em alguns locais (Campos 2008). As temperaturas médias variam entre 18,4o C em julho e 25,5oC em fevereiro, e a precipitação média varia entre 11 mm em julho e 376 mm em janeiro (EMBRAPA). Foi considerada como estação chuvosa o período com maior precipitação (outubro a março) e como estação seca o período com menor precipitação (abril a agosto). A umidade relativa do ar permanece sempre acima de 80% e o comprimento do dia varia entre 9,1 h em outubro e 15,5 h em maio (Joly et al. 2012).

Os dados utilizados no presente estudo foram coletados em duas parcelas não contíguas de 1 ha cada, localizadas ao longo da trilha do corisco na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do PESM (50m – 100m), chamadas de TB1 e TB2 a partir daqui. Cada parcela foi subdividida em 100 subparcelas de 10 m x 10 m. Também foram realizados inventários florestais, que mostraram que a composição florística e a estrutura da comunidade são muito semelhantes nas duas parcelas, com cerca de 1.200 árvores pertencentes a 145 espécies. Euterpe

edulis Mart. (Arecaceae), Mollinedia schottiana (Spreng.) Perkins (Monimiaceae), Rustia formosa (Cham. & Schltdl.) Klotzch (Rubiaceae), Coussarea meridionalis

(Vell.) Müll. Arg. var. porophylla (Vell.) M. Gomes (Rubiaceae), Chrysophyllum

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Bathysa mendoncaei K. Schum. (Rubiaceae) são as espécies mais abundantes.

Lianas, palmeiras, epífitas, samambaias e bromélias também são frequentes (Joly

et al. 2012).

CHUVA DE SEMENTES

A chuva de sementes foi coletada por Martins (2011) entre 15 de maio de 2007 e 15 de abril de 2009. Em 2007, foram sorteadas sem reposição 30 subparcelas dentro de TB1 e TB2, nas quais um coletor de sementes foi posicionado o mais próximo possível do centro da subparcela. Após um ano de coleta, Martins (2011) distribuiu mais 20 coletores em cada parcela seguindo o mesmo método com fim de aumentar o número de unidades amostrais na área (Figura 1). Os coletores circulares tinham um raio aproximado de 30 cm e eram feitos de malha com abertura de 1 mm suspensa em uma moldura redonda a 50 cm do solo. O conteúdo dos coletores foi retirado mensalmente, secado em estufa a 58°C durante 48 h e colocado dentro de sacos de papel devidamente identificados (Martins 2011). Em 2013 foram separados todos os diásporos ornitocóricos a partir da classificação feita por Martins et al. (2014) em drupoides, bacoides, sementes com apêndice carnoso e sementes sem recompensa nutricional. Não foram separados diásporos que caíram diretamente da planta parental (frutos intatos) e diásporos dispersos (sementes limpas), já que juntos representam frutos que estiveram ou estão disponíveis como recurso alimentar para os frugívoros. Todos os diásporos foram quantificados e identificados no menor nível taxonômico possível.

ANÁLISE DOS DADOS

Caracterização da chuva de sementes ornitocóricas

Para compararmos a abundância de sementes entre os anos e entre as parcelas, realizamos uma ANOVA fatorial uma vez que se tinha a abundância total de sementes por coletor. A composição de espécies foi comparada entre os anos e entre as parcelas com análises de PERMANOVA. Também comparamos a abundância dos diferentes tipos de diásporos ornitocóricos encontrados na chuva

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de sementes entre os anos e entre as parcelas por meio de uma ANOVA fatorial. O mesmo foi feito para a abundância de sementes autóctones. Para determinarmos quais espécies eram alóctones e quais eram autóctones, as espécies obtidas na chuva de sementes foram comparadas à lista de espécies arbóreas e de palmeiras em TB1 e TB2 disponível em Joly et al. 2012. Todas as análises estatísticas foram feitas utilizado o software de livre uso “R” (R Core Team, 2013) com um valor de alfa de 0,05.

Variação temporal da chuva de sementes ornitocóricas

Para avaliarmos a variação na abundância de diásporos e na riqueza de espécies da chuva de sementes dos dois anos de coleta de dados, usamos a estatística circular, que é uma estatística descritiva para distribuições circulares (Herrera 1988). Ela permite a descrição e análise de dados fenológicos testando a sazonalidade de um determinado evento em um período de tempo (Herrera 1988, Morellato et al. 2010). Esta estatística realiza inferências através da frequência em intervalos de medida considerados dentre uma escala circular (i.e. a data de observação em dias, meses ou anos; Morellato et al. 2010, Zar 2010). A escala circular precisa ser transformada em ângulo para facilitar sua interpretação através da seguinte formula matemática: a = 360/K, onde K representa o número de unidades totais da data de observação escolhida pelo pesquisador (i.e. K = 12 para meses; Morellato et al. 2010, Zar 2010). Os resultados são representados em histogramas circulares, onde o comprimento das barras representa a frequência relativa da variável fenológica observada em uma determinada data ou ângulo (Morellato et al. 2010, Zar 2010).

Para saber se existe sazonalidade na abundância de diásporos e na riqueza de espécies da chuva de sementes, foi aplicado o teste de Rayleigh, depois de testada a normalidade circular dos dados. Para avaliar o efeito da precipitação na abundância de sementes nas duas parcelas, a abundância mensal das sementes foi correlacionada à precipitação total mensal, obtida de uma estação meteorológica do PESM-Picinguaba, através da correlação de Spearman usando análises de defasagens temporais (“time-lag”) com até dois meses de

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atraso. Essa análise permite verificar se os eventos ocorrem ou não de forma sincronizada e como análise complementar, foi realizado o teste de Watson-Williams para determinar se os ângulos médios entre abundância de sementes e precipitação diferem significativamente (Zar 2010).

Resultados

Caracterização da chuva de sementes ornitocóricas

A abundância total de diásporos ornitocóricos nos coletores em TB1 e TB2 não diferiu entre as duas parcelas somando-se os dois anos (p > 0,05), mas a abundância total de diásporos diferiu entre os anos (F = 7,903; SOQ= 82697; p = 0,005; Figura 2), com maior quantidade de sementes no primeiro ano para as duas parcelas. Não foi possível identificar 103 sementes coletadas, correspondentes a 12 morfotipos. Dentre as sementes identificadas, encontramos 81 espécies pertencentes a 34 famílias (Apêndice A), sendo Arecaceae a família mais abundante com 38% das sementes quantificadas nas duas parcelas, seguida por Urticaceae com apenas 19,3% de sementes. Essa ordem não corresponde à abundância de indivíduos por famílias nos inventários florestais, que encontraram maior quantidade de indivíduos de Myrtaceae, seguida por Arecaceae e Rubiaceae (Figura 3). Das 34 famílias identificadas na chuva de sementes, 31 ocorreram na parcela TB1 e 27, em TB2. As famílias Aquifoliaceae, Clusiaceae, Nyctaginaceae, Araceae, Sapotaceae, Verbenaceae e Malpighiaceae foram exclusivas em TB1. Já a parcela TB2 apresentou três famílias exclusivas: Commelinaceae, Olacaceae e Rutaceae.

A composição de espécies encontradas na chuva de sementes foi diferente entre as parcelas TB1 e TB2 no primeiro (F = 2,72; R2 = 0,044; p< 0,001) e no segundo ano (F = 1,39; R2 = 0,014; p = 0,05) compartilhando apenas 29 espécies das 81 encontradas na chuva de sementes. De igual forma, a composição de espécies encontradas em TB1 foi diferente de um ano para outro (F = 1,80; R2 = 0,030; p < 0,01), enquanto que em TB2 não houve diferença (F = 1,39; R2 = 0,024; p > 0,05).

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Foram encontrados apenas diásporos drupoides e sementes com apêndices carnosos na chuva de sementes. A ocorrência dos dois tipos de diásporos não diferiu entre os anos nem entre as parcelas (p < 0,05; Figura 4). Das espécies identificadas na chuva de sementes em TB1 e TB2 nos dois anos, 87% foram autóctones. Estas espécies contribuíram com 5153 sementes nas duas parcelas em conjunto (cerca de 70% do total de sementes quantificadas, n = 7888) e sua abundância total diferiu entre os anos (F = 9,40; SOQ = 25078; p < 0,001; Figura 5).

Variação temporal da chuva de sementes ornitocóricas

A maior abundância de sementes nas duas parcelas no primeiro ano mostrou correlação com a maior precipitação em 2007-2008 em relação ao período de 2008-2009. Nas duas parcelas, o número de sementes na chuva aumentou do período mais seco para o mais úmido nos dois anos (Figura 6). Na parcela TB1, houve maior abundância de sementes entre os meses de dezembro e fevereiro, com pico de abundância médio para os dois anos em janeiro (Rayleigh p < 0,001, a = 27,369°). Em contraposição, a parcela TB2 apresentou maior número de sementes entre os meses de janeiro e março (Tabela 1), com pico de abundância média para os dois anos em fevereiro (Rayleigh p < 0,001; a = 34,364°).A distribuição da abundância das sementes ao longo dos dois anos foi mais homogênea em TB1 (r = 0,29) do que em TB2 (r = 0,31; Tabela 1). Os picos de abundância nas duas parcelas coincidem com o pico da precipitação na área de estudo (Tabela 1). A concentração da precipitação entre novembro e janeiro foi alta (Rayleigh Z: 779,61) e apresentou baixa uniformidade ao longo dos anos (r = 0,38; Figura 5, Tabela 1). Houve, portanto, uma relação positiva entre abundância de diásporos e precipitação em TB1 (r2 0,50; p < 0,05) e TB2 (r2 0,55; p < 0,05). Assim, o vetor médio dos picos foi semelhante na parcela TB1 (F = 1,34; p = 0,25; g.l = 1), onde a abundância de diásporos e a precipitação ocorreram com até um mês de defasagem. Porém, em TB2 o vetor médio dos picos foi diferente (F = 6,96; p = 0,01; g.l = 1; Tabela 2).

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A riqueza de espécies ao longo dos dois anos não apresentou um pico marcado de sazonalidade nas parcelas (p > 0,05 para TB1 e TB2). Dessa forma, a concentração de espécies na chuva de sementes para um determinado mês foi baixa e com alta uniformidade ao longo dos anos, tanto em TB1 (Rayleigh Z = 1; r = 0,049) como em TB2 (Rayleigh Z = 0,124; r = 0; Figura 7, Tabela 1).

Discussão

A caracterização e dinâmica da chuva de sementes ornitocóricas consumidas e não consumidas, avaliadas neste estudo, apontam dois fatores principais: (1) a presença de espécies ornitocóricas o ano todo e a contribuição das espécies autóctones no espectro de dispersão evidenciam uma produção constante de frutos fornecendo alimento para a comunidade frugívora, inclusive na estação seca; e (2) a relação positiva entre precipitação e abundância de sementes sugere que a pluviosidade também afeta a disponibilidade de alimento aos frugívoros ao se relacionar positivamente à produção de frutos.

Dentre as familias mais abundantes na chuva de sementes, Arecaceae já tem sido registrada em outros estudos como uma das famílias mais representativas (Pedroni 2001). No entanto, no inventário florestal do projeto temático “Gradiente Funcional” a família Myrtaceae foi a mais abundante em número de indivíduos (Joly et al. 2012). As diferenças encontradas entre a abundância dos diásporos e a composição da comunidade poderiam ser atribuídas a que algumas das espécies registradas na chuva de sementes como

Euterpe edulis (Mart) produzem grande quantidade de frutos (Von Allmen et al.

2004). Embora a alta exploração de espécies como Euterpe edulis em Picinguaba reduza o número de indivíduos adultos na área (Gressler 2010), a alta produção de frutos por parte dessas espécies ressalta sua importância na manutenção da fauna (Grombone-Guaratini & Rodrigues 2002).

Apesar da composição florística das parcelas ser muito semelhante, a composição de espécies encontradas na chuva de sementes foi diferente entre as parcelas para cada ano. Provavelmente indivíduos da mesma espécie frutificam

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em locais e em anos diferentes (Garcia & Stefano 2003, Engel & Martins 2005), o que resulta em variações nos períodos de frutificação e na quantidade de diásporos produzidos (Wright et al. 1999, Garcia & Stefano 2003). No entanto Morellato e colaboradores (2000) sugeriram que as diferentes formas de vida como ervas e lianas podem também afetar as variações fenológicas entre diferentes áreas da floresta atlântica. Além disso, a localização dos coletores deve ter influenciado a presença de espécies representadas por poucos indivíduos em cada parcela gerando diferenças na composição entre as parcelas, o que também poderia ter afetado a diferença encontrada na composição de espécies dentro de cada parcela ao longo do tempo.

Grande parte das espécies registradas na chuva de sementes são espécies autóctones com diásporos de tipo drupóide, o que corrobora outros estudos realizados para a comunidade na área (Martins et al. 2014). Isso sugere que os recursos alimentares utilizados pelas aves frugívoras são provenientes da comunidade local de plantas. A presença de espécies autóctones mantém a diversidade local de plantas já que o fluxo gênico gerado pelos diferentes indivíduos da mesma espécie aumenta as probabilidades de estabelecimento das populações vegetais (Garcia & Grivet 2011). Dessa forma, a produção e dispersão de sementes nessa escala representa o potencial de auto-regeneração das florestas (Martinez-Ramos & Soto-Castro 1993).

A variação temporal na abundância de diásporos ornitocóricos consumidos e não consumidos evidencia uma sazonalidade na produção dos frutos pela comunidade. A produção de frutos aumenta do período mais seco para o mais úmido, com maior abundância de diásporos ornitocóricos na estação chuvosa (novembro a março). Este resultado tem sido relatado em outros estudos (Gressler 2010, Athie 2012), indicando que a maior parte das espécies ornitocóricas frutifica na estação chuvosa entre outubro e março (Foster 1977, Fleming et al. 1987). Isso confirma a importância da precipitação para os padrões fenológicos das plantas (Morellato et al. 2000, Morellato 2003).

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A produção de frutos apresenta uma sazonalidade relacionada com a precipitação. No entanto, este estudo mostra que a disponibilidade de frutos atrativos às aves é constante ao longo do ano e entre os anos, provavelmente porque espécies que precisam de mais tempo para os frutos chegar à maturidade florecem no final de cada estação, padrão que pode explicar a disponibilidade continua de frutos na floresta (Saggemeier et al. 2010). Portanto, a oferta de recursos o ano todo pode estar determinado pela fisiologia das espécies que frutificam de forma não sincronizada com a comunidade (Howe 1984, Saggemeier

et al. 2010), fornecendo alimento durante a época de escassez para frugívoros

especialistas ou generalistas, que podem se alimentar de outros recursos (Howe & Estabrook 1977).

Diferentemente da abundância, o número de espécies registradas na chuva de sementes não variou ao longo dos anos, o que sugere que aquelas espécies que frutificam durante a estação seca como Euterpe edulis, Coussapoa

microcarpa, Hieronyma alchorneoides e Faramea sp representam espécies

importantes no suprimento alimentar de aves frugívoras (Foster 1977), inclusive daquelas que consomem frutos como recurso alternativo (Howe & Estabrook 1977). O fato de encontrar espécies produzindo frutos em diferentes épocas do ano pode estar relacionado tanto aos diferentes padrões fenológicos entre espécies e entre indivíduos da mesma espécie (Van Shaik et al. 1993, Garcia & Stefano 2003), como também à fisiologia própria das espécies (Saggemeier et al. 2010). A presença de espécies importantes na área, com produção de frutos na época de escassez, e a contribuição das espécies autóctones no espectro de dispersão, fatores demonstrados neste estudo, evidenciam não só o fornecimento constante de alimento às comunidades de frugívoros locais, mas também a importância dessas espécies na manutenção das populações de frugívoros. Além disso, a utilização destas espécies nos processos de restauração natural é fundamental para manter e acrescentar as interações entre as espécies conservando a comunidade de animais dispersores nesses ecossistemas (Levey 1988).

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Figura 1. Distribuição dos coletores de sementes em duas parcelas (TB1 e TB2)

de 1 ha cada instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. (a) TB1 e (b) TB2. Pontos pretos representam os coletores instalados em 2007 e pontos brancos, os coletores instalados em 2008. Figura adaptada de Martins (2011).

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Figura 2. Média da abundância de diásporos ornitocóricos consumidos e não

consumidos encontrados na chuva de sementes ao longo de dois anos (n = 4719 para o ano 1 e n = 3169 para o ano 2) em duas parcelas (TB1 e TB2) de 1 ha cada instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. As barras verticais representam o erro padrão da média.

0 20 40 60 80 100 120 140

Parcela TB1 Parcela TB2 Parcela TB1 Parcela TB2

Ano 1 Ano 2 M é dia da a bund â nci a de s e me nt e s a a b b F = 7,903; SOQ= 82697; p = 0,005

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Figura 3. Abundância relativa de diásporos ornitocóricos consumidos e não

consumidos pertencentes a diferentes famílias encontradas na chuva de sementes (n = 3316 em TB1 e n = 4467 em TB2) e abundância relativa de indivíduos arbóreos de diferentes famílias e palmeiras com dispersão ornitocórica (n = 365 em TB1 e n = 398 em TB2) em duas parcelas (TB1 e TB2) de 1 ha cada instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. Famílias representadas por menos de 3% da abundância total não foram inclusas no gráfico. 27 21 11 10 ₈ 4 3 47 18 ₁₇ 3 3 14 17 30 4 ₁₀ 18 5 0 10 20 30 40 50 60 70 A re c a c e ae Urti c a c e a e Ru bi a c e ae My rtac ea e E up h orbi ac ea e My rs ina c e ae Mo ni mi ac ea e A re c a c e ae Ur ti c a c e ae E up h orbi ac ea e Me lis p erma c e ae E lae oc arpa c e ae S ap ind a c e ae A ra liac ea e TB1 TB2 A bund â nci a (% )

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Figura 4. Ocorrência de diásporos drupoides, sementes com apêndices carnosos

e sementes de espécies não identificadas (NI) coletados na chuva de sementes ornitocóricas ao longo de dois anos em duas parcelas de 1 ha cada instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo.

2829 2185 164 438 456 395 0% 10% 20% 30% 40% 50% 60% 70% 80% 90% 100% Ano 1 Ano 2 Oc orrê nci a (% )

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Figura 5. Abundância de diásporos ornitocóricos pertencentes a espécies

autóctones encontradas na chuva de sementes ao longo de dois anos (n = 3194 para o ano 1 e n = 1959 para o ano 2) em duas parcelas (TB1 e TB2) de 1 ha cada instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. As barras verticais representam o erro padrão da média.

0 10 20 30 40 50 60 70

Parcela TB1 Parcela TB2 Parcela TB1 Parcela TB2

Ano 1 Ano 2 M éd ia do n ° de se mentes au tóc ton es F = 9,40; SOQ = 25078; p < 0,01 a a b b

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Figura 6. Histograma circular da abundância de diásporos ornitocóricos

consumidos e não consumidos em duas parcelas (TB1 e TB2) de 1 ha cada instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. Abaixo, é apresentado o histograma circular de precipitação na área de estudo. O vetor linha indica o ângulo médio ou direção da variável e a linha transversa fora do círculo indica o intervalo de confiança de 95%.

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Figura 7. Histograma circular da riqueza de diásporos ornitocóricos consumidos e

não consumidos em duas parcelas (TB1 e TB2) de 1 ha cada instaladas na Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas do núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, litoral norte do estado de São Paulo. O vetor linha indica o ângulo médio ou direção da variável e a linha transversa fora do círculo indica o intervalo de confiança de 95%. No histograma de TB2, o intervalo de confiança não foi calculado devido à baixa concentração dos dados em uma direção (Rayleigh Z = 0,124).