UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO INSTITUTO DE CIÊNCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE BIODIVERSIDADE, EVOLUÇÃO E MEIO AMBIENTE PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE BIOMAS TROPICAIS
DISSERTAÇÃO DE MESTRADO
Diversidade do zooplâncton entre hábitats aquáticos de Minas Gerais
ORIENTADA: Vanessa Ferreira de Souza
ORIENTADORA: Eneida Maria Eskinazi Sant’Anna COORIENTADORA: Marina do Vale Beirão
Ouro Preto – MG Setembro / 2019
UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO INSTITUTO DE CIÊNCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE BIODIVERSIDADE, EVOLUÇÃO E MEIO AMBIENTE PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE BIOMAS TROPICAIS
Vanessa Ferreira de Souza
Diversidade do zooplâncton entre hábitats aquáticos de Minas Gerais
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais da Universidade Federal de Ouro Preto como requisito parcial à obtenção do título de Mestre.
Orientadora: Eneida Maria Eskinazi Sant’Anna
Coorientadora: Marina do Vale Beirão
Ouro Preto – MG Setembro / 2019
Catalogação: www.sisbin.ufop.br
63f.: il.: color; grafs; tabs; mapas.
Orientadora: Profª. Drª. Eneida Maria Eskinazi Sant\'Anna. Coorientadora: Profª. Drª. Marina do Vale Beirão.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Ouro Preto. Instituto de Ciências Exatas e Biológicas. Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente. Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais . Área de Concentração: Evolução e Funcionamento de Ecossistemas. 1. Bacias hidrográficas. 2. Lagoas. 3. Organismos aquáticos. 4.
Biodiversidade - Conservação. I. Sant\'Anna, Eneida Maria Eskinazi . II. Beirão, Marina do Vale . III. Universidade Federal de Ouro Preto. IV. Titulo.
Agradeço à minha orientadora, professora Eneida M. Eskinazi Sant’Anna, por confiar em meu trabalho e por todas as orientações para melhorar o projeto. Agradeço à minha coorientadora, Marina do Vale Beirão, exemplo de caráter e profissionalismo, não tenho palavras para agradecer toda atenção e dedicação com as análises e comigo. Agradeço também à Edissa e à Gleice pela amizade e por toda a contribuição no texto, nas figuras e nos mapas. À equipe LAECO, às amigas de casa e de Ouro Preto, aos colegas do Biomas, à minha família por sempre me apoiarem independente do meu trajeto. Obrigada por compreenderem a minha ausência. Com certeza o processo da academia ficou mais leve com a presença de vocês. Ninguém solta a mão de ninguém. Agradeço a CAPES e à UFOP pela concessão da bolsa de estudos. Agradeço ao Programa de Pós-Graduação de Biomas Tropicais, ao secretário Rubens Modesto e aos professores por contribuírem com todo o conhecimento adquirido.
Resumo 1 Abstract 2 1 Introdução 4 2 Objetivo 7 3 Metodologia 7 Base de dados 7 Análises estatísticas 9 4 Resultados 10 I Bacias Hidrográficas 12
II Tipos de corpos d’água 14
III Altitude 15
IV Hidroperíodo (Lagos e Lagoas) 17
V Decomposição da Diversidade Beta 18
5 Discussão 18
6 Conclusão 23
Referências 23
Material Suplementar 28
Relação de estações amostrais 31
Figura 1 – Localização dos corpos d’água em estudo no estado de Minas Gerais. As bacias hidrográficas estão representadas no gradiente de cores e os tipos de corpos d’água estão representados por símbolos. ... 8 Figura 2 - Distribuição dos grupos zooplanctônicos nas bacias hidrográficas de Minas Gerais. ... 11 Figura 3 – Curva de acúmulo / rarefação de espécies. ... 11 Figura 4 - Riqueza de espécies zooplanctônicas em relação às bacias hidrográficas de Minas Gerais. As barras representam o intervalo de confiança. ... 12 Figura 5 - Resultado do NMDS da composição de espécies em relação às bacias hidrográficas de Minas Gerais. ... 13 Figura 6 - Riqueza de espécies observada e esperada em várias escalas de amostragem: (α) diversidade dos pontos, (β1) diversidade entre os pontos, (β2) diversidade entre as bacias hidrográficas. ... 13 Figura 7 - Resultado do NMDS da composição de espécies em relação aos tipos de corpos d'água. ... 14 Figura 8 - Riqueza de espécies observada e esperada em várias escalas de amostragem: (α) diversidade dos pontos, (β1) diversidade entre os 133 pontos, (β2) diversidade entre os tipos de corpos d’água. ... 15 Figura 9 - Riqueza do zooplâncton nas duas categorias de altitude estudadas. As barras representam o intervalo de confiança ... 15 Figura 10 - Resultado do NMDS da composição de espécies em relação às categorias de altitude. ... 16 Figura 11 - Riqueza de espécies observada e esperada em várias escalas de amostragem: (α) diversidade dos pontos, (β1) diversidade entre os pontos, (β2) diversidade entre as categorias de altitude. ... 17 Figura 12 - Resultado do NMDS da composição de espécies em relação às categorias de hidroperíodo de lagos e lagoas do estado de Minas Gerais. ... 17
Tabela 1 - Publicações analisadas para registro de espécies zooplanctônicas. ... 28
Tabela 2 - Relação de estações amostrais ... 31
Tabela 3 - Lista de espécies de Protozoa ... 36
Tabela 4 - Lista de espécies de Rotifera ... 42
Tabela 5 - Lista de espécies de Cladocera ... 55
Diversidade do zooplâncton entre hábitats aquáticos de Minas Gerais Resumo
Estudos de padrões ecológicos e diversidade β da comunidade zooplanctônica podem ser fundamentais para a compreensão dos padrões de organização dos ecossistemas aquáticos. A organização das comunidades zooplanctônicas responde a vários aspectos dos habitats aquáticos, incluindo conectividade, distúrbios, origem e localização geográfica do corpo d’água. Neste estudo foram utilizados dados publicados sobre a comunidade zooplanctônica das principais bacias hidrográficas do estado de Minas Gerais (MG, Brasil). Foram analisados 31 trabalhos científicos publicados entre os anos de 2005 e 2019 e a riqueza, a composição e a diversidade beta da comunidade zooplanctônica foram avaliadas para quatro variáveis: (I) bacias hidrográficas (variação espacial); (II) tipo de corpo d’água (lagos, lagoas, reservatórios e rios); (III) altitude (menor que 800 m.a.n.m. – baixa – ou maior que 800 m.a.n.m. - alta); e (IV) hidroperíodo (permanente ou temporário). Espera-se que a riqueza, a composição e a contribuição da diversidade beta de zooplâncton de MG podem modificar em relação à todas as variáveis testadas, e que a diversidade β que contribui mais para a diversidade γ. Houve forte influência do efeito espacial sobre a diversidade zooplanctônica, em que sistemas fluviais representaram o tipo de corpo d’água com maior heterogeneidade na comunidade zooplanctônica, acumulando mais espécies que lagos, lagoas e reservatórios. Foi detectada também maior agregação da riqueza em ambientes categorizados como de baixa altitude, com 70,37% mais espécies que de altas altitudes, considerando que houve um esforço amostral de 74,14% para ambientes considerados de baixas altitudes, e apenas 25,86% de alta altitude. Os resultados indicaram que as bacias hidrográficas do Rio Doce, Rio Grande e Rio Pardo contribuem de forma decisiva para a diversidade beta do zooplâncton. O hidroperíodo não representou influência significativa na riqueza, considerando um esforço amostral de 88,8% para ambientes permanentes e apenas 11,2% para ambientes temporários. As análises para diversidade beta mostraram que todas as variáveis contribuíram significativamente para a diversidade γ. O tipo de corpo d’água contribuiu com 50%, a altitude com 29%, o hidroperíodo com 35%, e as bacias hidrográficas exerceram a maior contribuição: 61% da diversidade γ. A decomposição da diversidade beta sugeriu que 97% dos dados da diversidade beta são impulsionados por
turnover, enquanto apenas 3% são por aninhamento, reforçando a importância da conservação de ambientes repositórios de espécies. Os resultados obtidos indicam a forte influência do efeito espacial sobre a diversidade zooplanctônica, e também para a necessidade de um maior esforço amostral em bacias hidrográficas pouco estudadas, em ambientes de altitude e temporários, os quais desempenham importantes papeis na estruturação da comunidade zooplanctônica de MG. Essas observações foram corroboradas pela análise de acumulação de espécies, que indica claramente a necessidade de mais pesquisas em bacias ainda muito pouco consideradas nos estudos da diversidade zooplanctônica em Minas Gerais, a despeito de sua importância estratégica para a biodiversidade aquática e desenvolvimento sócio-econômico do estado.
Palavras-chave: bacia hidrográfica, lagoas, zooplâncton, diversidade beta, conservação Abstract
Studies of ecological patterns and β diversity of zooplankton community may be fundamental to understand the patterns of aquatic ecosystems’ organization. The organization of zooplankton communities react to many aspects of aquatic habitats, including connectivity, disturbance, origin and geographical location of the water body. In this study we used published data about the zooplankton community of the main watersheds of Minas Gerais (MG, Brazil). Thirty-one scientific papers published between 2005 and 2019 were analyzed, and the richness, composition and β diversity were evaluated for four variables: (I) watersheds (spatial variation); (II) type of water body (lake, shallow lakes, reservoirs and rivers); (III) altitude (less than 800 m.a.n.m. - low - or greater than 800 m.a.n.m. - high); and (IV) hydroperiod (permanent or temporary). It is expected that the richness, the composition and the β diversity contribution of MG zooplankton may change in relation to all tested variables and that the β diversity contributes most to the γ diversity. There was a strong influence of the spatial effect on the zooplankton diversity where river systems represented the water body with higher heterogeneity on the zooplankton community accumulating more species than lakes, shallow lakes and reservoirs. Greater aggregation of richness was also detected in low-altitude environments with 70,37% more species than at high low-altitudes, considering that there was a 74,14% sampling effort at low-altitude environments, and only 25,86% of species at high altitude. The results indicated that the Rio Doce, Rio Grande and Rio Pardo watersheds contribute decisively to the β diversity of zooplankton. The hydroperiod
did not represent significant influence on richness, considering a sample effort of 88,8% of permanent and only 11,2% of temporary environments. The analysis of β diversity showed that all variables contributed significantly to γ diversity. The type of water body contributed to 50%, the altitude to 29%, the hydroperiod to 35%, and the watersheds showed the largest contribution: 61% of the diversity γ. The β diversity decomposition suggested that 97% of data were explained by turnover while only 3% were explained by nesting reinforcing the importance of the species repository environments conservation. The obtained results indicate the strong influence of the spatial effect on zooplankton diversity also the need of greater researches effort in zooplankton communities at short studied watersheds, as well as at high altitude and temporary environments, which play important roles structuring the zooplankton community of MG. These observations were corroborated by the analysis of species accumulation, which clearly indicates the need for further researches in basins yet shortly considered in zooplankton diversity studies in Minas Gerais although their strategic importance for aquatic biodiversity and socioeconomic development of this State.
1 Introdução
O estado de Minas Gerais é o principal divisor de águas das bacias hidrográficas brasileiras. Ao Sul e Sudoeste do estado nascem respectivamente os Rios Grande, Paranaíba e São Francisco, os quais integram com as principais bacias hidrográficas e apresentam distintas potencialidades hídricas (COPASA, 2019). As bacias hidrográficas de Minas Gerais são grandes áreas que compreendem um ou mais sistemas de água doce, associados a um conjunto distinto de espécies e comunidades naturais de água doce (Dinerstein et al., 1995). O sucesso da colonização dos invertebrados aquáticos é demonstrado pela diversidade e abundância, por sua ampla distribuição e pela capacidade de exploração de diferentes tipos de refúgios (Merritt e Cummnis, 1996).
O estado compreende os biomas da Caatinga (2%), Mata atlântica (41%) e Cerrado (57%). O Cerrado, maior bioma do estado, encontra-se em sua maioria nas Bacias Paranaíba e São Francisco e possui estações chuvosas e secas bem definidas, além de abrigar espécies com características evolutivas, que apresentam tolerância às condições abióticas extremas. A Mata Atlântica, segundo maior bioma, está predominantemente na região hidrográfica do Atlântico Leste e se caracteriza pela grande densidade de vegetação e alto volume de chuva, sendo encontrados organismos vegetais que possuem sua morfologia propícia para formação de micro-habitats aquáticos, como bromélias e liquens. A Caatinga situa-se no norte de Minas, com ocorrência na Bacia do Rio São Francisco e abriga muitas espécies endêmicas (IEF, 2019). O uso dos recursos hídricos no estado está diretamente relacionado à economia nacional, devido ao posicionamento estratégico dos corpos d’água, facilitando sua exploração, e também devido à correlação que Minas tem com outros estados que fazem fronteira.
Com tamanha potência hídrica, o estado é alvo de diferentes estudos voltados para a qualidade aquática, reunindo uma vasta base de dados – como de espécies de comunidades aquáticas e outras informações pertinentes ao ambiente em que se encontram – podem ser agrupados e combinados, sintetizando toda a base de dados em um só lugar. A revisão sistemática é uma maneira de integrar as informações existentes, onde os dados podem ser quantitativamente combinados através de métodos estatísticos (Hedges et al., 1999). Os trabalhos de síntese são de suma importância, facilitando a interpretação do conjunto dos dados, atuando como uma ferramenta objetiva para sumarizar as evidências e informações de diversidade, por exemplo (Ferreira et al., 2015),
sendo possível realizar diversas abordagens ecológicas que geram informações relevantes para a criação de estratégias de conservação da biodiversidade.
A conservação da biodiversidade aquática é dificultada pela organização geográfica dos corpos d’água, pelos receptores dos efluentes provenientes de atividades antrópicas, e também por ser um recurso não renovável (Clarke, 2015). O desafio da proteção e conservação da biodiversidade da água doce torna-se maior quando consideramos que pode haver influência da rede de drenagem à montante, da área circundante, da zona ribeirinha, e pelas vertentes à jusante – em caso de fauna aquática migratória (Dudgeon, et al., 2006), podendo refletir diretamente na composição da fauna da comunidade de invertebrados, como a comunidade zooplanctônica.
Uma forma de acessar a diversidade biológica aquática é através da partição das diversidades em três componentes: diversidade alfa (α), diversidade beta (β) e a diversidade gama (γ) (Whittaker, 1960). A diversidade α corresponde à diversidade local (em um mesmo habitat), β corresponde à diferença de diversidade entre os locais e a γ corresponde a um conjunto de diversidade (regional), ou em uma mesma paisagem (Magurran, 2004). Os componentes da diversidade são abordagens fundamentais ao entendimento de determinados processos ecológicos, como os padrões espaciais de distribuição das comunidades.
Além de ser usada para avaliar a relação entre as diversidades locais e regionais, a diversidade beta também pode indicar o grau de diferenciação entre as comunidades biológicas (Baselga, 2010), refletindo fenômenos de aninhamento e turnover derivados de processos de perda e substituição de espécies, respectivamente (Harrison et al., 1992; Baselga et al., 2007). Essa avaliação pode ser realizada através de medidas de similaridade, que se tornaram importantes mecanismos para o estudo da diversidade β, podendo se utilizar de dados de abundância ou dados de presença e ausência (Barwell et al., 2015). Os estudos de diversidade β com invertebrados aquáticos, como a comunidade zooplanctônica, podem ser fundamentais para a compreensão dos padrões de organização dos ecossistemas aquáticos (Frisch et al., 2012; Suurkuukka et al., 2012; Lopes et al., 2014).
Os invertebrados aquáticos são capazes de responder rapidamente às perturbações, exercendo papel de suma importância na estrutura dos ecossistemas. Esses organismos
são ainda diretamente afetados pela alteração de determinantes ambientais dos biomas aquáticos como temperatura, produtividade, profundidade e heterogeneidade ambiental. A alta diversidade de invertebrados aquáticos é reflexo da heterogeneidade dos habitats, cuja complexidade possibilita uma maior variação das repostas às alterações ocorridas no meio (Resh et al., 1996). Esses organismos são capazes de se estabelecer em diferentes tipos de habitats (Merritt e Cummnis 1996), em ecossistemas que podem variar em tamanho e profundidade. Além do tipo de corpo d’água, existem vários fatores que podem influenciar na diversidade de invertebrados aquáticos, como o regime períodos hidrológicos (hidroperíodo), a altitude do ecossistema e as bacias hidrográficas. Esses fatores podem afetar os meios de sobrevivência desses organismos, como a heterogeneidade ambiental, os mecanismos de dispersão e a produtividade no habitat (Currie, 1991).
Para avaliar essa variação na comunidade dos organismos, o conhecimento dos padrões da diversidade beta é fundamental para entender os padrões espaciais da distribuição de comunidades de espécies nos ecossistemas (Baselga, 2010). Alguns estudos já foram realizados considerando a beta diversidade da comunidade de invertebrados (Anderson et al., 2006; Angeler, 2013; Tonkin, et al., 2016), e especificamente para o grupo zooplanctônico (Bonecker, et al., 2013; Lopes et al., 2014; Bozelli et al., 2015), porém em Minas Gerais não há nenhum estudo de beta diversidade na comunidade zooplanctônica, destacando a contribuição potencial desta pesquisa.
O presente trabalho buscou investigar como a riqueza, a composição e a diversidade β da comunidade zooplanctônica pode ser influenciada por fatores como a variação espacial (bacia hidrográfica e altitude), os tipos de corpos d’água e o hidroperíodo de lagos e lagoas, a fim de responder as seguintes hipóteses: (I) A diversidade da comunidade zooplanctônica de MG difere entre bacias hidrográficas. Premissa: Fatores espaciais, como estruturas e conectividade das bacias hidrográficas, podem funcionar como filtro ambiental de distribuição de espécies; (II) A diversidade da comunidade zooplanctônica de MG difere entre diferentes corpos d’água (lagos, lagoas, reservatórios e rios). Premissa: Lagos e lagoas se diferenciam por área e profundidade, onde as lagoas são menos profundas, estando sob forte influência das ações heólicas, do sol e predação, enquanto os reservatórios são considerados ambientes semi-lênticos, com impulos hidrológicos não-naturais, e os rios são ambientes conectados, permitindo uma maior
troca de espécies e dispersão. Todos esses fatores podem interferir na diversidade de espécies; (III) A diversidade da comunidade zooplanctônica de MG pode variar em função da altitude (baixa, <800 metros acima do nível do mar (m.a.n.m.) ou alta, >800 m.a.n.m.). Premissa: Ambientes de quota mais elevada tendem a possuir eventos extremos de intempéries, estando sob forte ação heólica e baixas temperaturas, diminuindo a heterogeneidade ambiental, enquanto ambientes de cotas mais baixas tendem a possuir maior heterogeneidade ambiental, o que permite abrigar uma maior variedade de espécies em relação às cotas mais altas; (IV) O hidroperíodo de lagos e lagoas pode ser um fator que afeta a estrutura da comunidade zooplanctônica de MG. Premissa: Ambientes temporários sofrem estresses periódicos, que podem selecionar espécies que aturam tais estresses, diminuindo a diversidade, em relação aos ambientes permanentes, cujo hidroperíodo permite uma maior troca de espécies, aumentando a sua diversidade; e (V) A diversidade β pode contribuir mais para a diversidade γ do que a alfa. Premissa: Por se tratar de ambientes com características muito distintas, pode haver uma grande diferença na composição nas diferentes variáveis.
2 Objetivo
O presente estudo buscou identificar se há padrões espaciais entre os habitats aquáticos e se eles podem exercer influência na distribuição de espécies e na diversidade beta da comunidade zooplanctônica do estado de Minas Gerais.
3 Metodologia Base de dados
Esse estudo realizou um levantamento de dados de riqueza da comunidade zooplanctônica de bacias hidrográficas de Minas Gerais - Brasil, baseando-se em pesquisas bibliográficas, realizadas em diferentes fontes de informação, incluindo artigos publicados em periódicos, dissertações, teses e relatórios de monitoramento (Erro! Fonte d e referência não encontrada.). O levantamento bibliográfico se iniciou com o artigo “Zooplankton Biodiversity of Minas Gerais State: a Preliminary Synthesis of Present Knowledge” publicado em 2005 por Eskinazi-Sant’Anna et al., 2005, pois é um estudo pioneiro na comunidade zooplanctônica de Minas Gerais. Foram analisados ao todo 31 trabalhos publicados entre os anos de 2005 e 2019 que continham levantamento da comunidade zooplanctônica no estado de Minas Gerais. Após a listagem das espécies (Tabelas 3, 4, 5 e 6), a nomenclatura foi verificada e atualizada de acordo com Global
Biodiversity Information Facility (https://www.gbif.org), Cladóceros do Brasil (https://cladocera.wordpress.com) e Rotifer World Catalog (http://rotifera.hausdernatur.at).
Para cada ambiente estudado nas publicações foram catalogadas as espécies zooplanctônicas, e foram compiladas as seguintes variáveis: (A) bacias hidrográficas; (B) tipo de corpo d’água: lago, lagoa, reservatório e rio; (C) categorias de altitude: baixa (0 – 800 metros acima do nível do mar - m.a.n.m.) e alta (maior que 801 m.a.n.m.); (D) hidroperíodo: ambientes permanentes e temporários.
Para a classificação das bacias seguiu-se o critério da Agência Nacional das Águas (ANA; Figura 1), em que foram trabalhadas seis principais bacias hidrográficas destacadas no mapa abaixo: (1) Bacia do Rio Doce, (2) Bacia do Rio Grande, (3) Bacia do Rio Jequitinhonha, (4) Bacia do Rio Paranaíba, (5) Bacia dos Rios Pardo e (6) Bacia do Rio São Francisco.
Figura 1 – Localização dos corpos d’água em estudo no estado de Minas Gerais. As bacias hidrográficas estão representadas no gradiente de cores e os tipos de corpos d’água estão representados por símbolos.
Para a classificação das altitudes, foram estabelecidas categorias, onde os ambientes que se encontram de 0 a 800 m.a.n.m. foram considerados de “baixa” altitude, bem como aqueles que se estabeleceram em ambientes acima de 800 m.a.n.m. foram considerados
de alta altitude. Foram excluídos das análises estatísticas aqueles pontos que não possuíam informações de altitude.
Para a análise de diversidade em relação ao hidroperíodo (classificado como permanente ou temporário), foram considerados exclusivamente os ambientes lacustres classificados como “lago” e “lagoa” – considerados ecossistemas lênticos naturais –, a fim de eliminar a possibilidade de influência do esforço amostral em ecossistemas lacustres semi-lênticos e de hidroperíodo permanente, como os reservatórios, bem como os ecossistemas lóticos e predominantemente permanentes, como os rios.
Para as análises estatísticas, foram retirados organismos com classificação apenas a nível de ordem ou variações de espécies, mantendo todos os registros no estudo, marcados em “*” nas tabelas (Tabelas 3 a 6).
A partir dos dados compilados, foi originada uma matriz de contingência (presença e ausência), utilizada para as análises estatísticas.
Análises estatísticas
Inicialmente, foi realizada uma curva de acumulação de espécies com todos os dados obtidos na análise das referências com a finalidade de constatar se o conjunto de dados analisados representava um resultado preciso da riqueza zooplanctônica para o estado de Minas Gerais, identificado através da significância. Foram calculadas estimativas de espécies pelos índices Chao 1, Jacknife de 1ª e 2ª ordem e Bootstrap.
Para o estudo da diversidade biológica consideramos os seguintes índices ecológicos: riqueza, composição, a partição da diversidade por variável e a decomposição do beta espacial.
Para verificar se a riqueza zooplanctônica foi influenciada pelos preditores selecionados, foram montados modelos lineares generalizados (GLMs) cuja variável resposta era a riqueza de zooplâncton e as variáveis explicativas foram as variáveis ambientais (bacia hidrográfica, tipo de corpo d’água, altitude e hidroperíodo). Todos os modelos foram testados quanto à adequação da distribuição de erros. Os dados também foram submetidos a análises de contraste, a fim de detectar similaridades em termos de riqueza entre os níveis das variáveis.
Para testar se a composição das comunidades zooplanctônicas foi influenciada pelos preditores foram realizadas quatro análises de variância multivariada permutacional (Permanova), uma para cada variável ambiental. No caso de significância de alguma variável, os resultados foram apresentados como Escalonamento Multidimensional não Métrico (nMDS).
Considerando a diversidade α como a diversidade local dos pontos amostrais e a diversidade γ, a diversidade de todo o estado de Minas Gerais, a diversidade β foi calculada e particionada como: (I) β1: Entre os pontos amostrais, i.e.: entre os α; (II) β2: Entre as variáveis propostas.
Para testar se a dissimilaridade da diversidade entre as variáveis ambientais deve-se ao aninhamento ou substituição e espécies foi realizada a decomposição do Beta. Foi utilizado o pacote betapart (Baselga et al., 2018) que produz três índices: Simpson (referente à substituição de espécies) e NRF (referente ao aninhamento) e Sørensen (o total da contribuição pela diversidade beta).
4 Resultados
Os trabalhos consultados abordaram 41 lagos, 16 lagoas, 42 reservatórios e 34 rios. No que se refere às principais bacias hidrográficas de Minas Gerais, 46 ambientes localizam-se na bacia do Rio Doce, 19 na bacia do Rio Grande, 9 na bacia do Rio Jequitinhonha, 8 na bacia do Rio Paranaíba, 2 ambientes na bacia dos Rios Pardo, e 49 estão situados na bacia do Rio São Francisco. Do total de organismos registrados, foram analisadas 601 espécies de organismos zooplanctônicos das principais bacias hidrográficas de Minas Gerais. O grupo Protozoa foi representado por 139 espécies, enquanto 284 espécies representaram o grupo com maior riqueza: Rotifera. Foram registradas também 133 espécies de Cladocera e 44 de Copepoda, grupo de menor riqueza entre os avaliados. As bacias do Rio Doce (433 espécies), Rio São Francisco (331 espécies) e Rio Grande (303 espécies) comportam a maior parte das espécies catalogadas, enquanto as bacias do Rio Paranaíba (134 espécies), bacia do Rio Pardo, Cachoeira e Outros (103 espécies) e bacia do Rio Jequitinhonha (91 espécies) foram as regiões com menor registro de indivíduos (Figura 2). As espécies mais frequentes foram do grupo Rotífera e Cladocera, representadas por Bdelloidea Donner, 1951, Keratella americana Carlin, 1943, Keratella cochlearis (Gosse, 1851), e Bosminopsis deitersi Richard, 1895, com ocorrência em pelo menos 45% dos locais estudados.
Figura 2 - Distribuição dos grupos zooplanctônicos nas bacias hidrográficas de Minas Gerais.
A curva de acúmulo de espécies não apresentou tendência à estabilização (Figura 3), indicando a necessidade de ampliação do esforço amostral para o zooplâncton. O índice de diversidade de Jack 2, que indica frequência, estima que deva existir 877 espécies, representando 31,47% de esforço amostral para atingir a assíntota.
Figura 3 – Curva de acúmulo / rarefação de espécies.
0 20 40 60 80 100 120 0 100 200 300 400 500 600 Sites ra re fa ct io n
I Bacias Hidrográficas
Foi realizado um modelo GLM que indicou que a riqueza de espécies foi positivamente correlacionada às bacias hidrográficas (p=0,042). De acordo com a análise de contraste, as bacias foram separadas em quatro grupos de riqueza, por sua similaridade. Grupo 1: Jequitinhonha + Paranaíba + São Francisco (média: 26,68 ± 2); Grupo 2: Rio Doce + Rio Grande + Rio Pardo, Cachoeira e outros (média: 63,71, ±5,84); Grupo 2: Rio Grande (média: 57,36, ± 5,25); Grupo 3: Rio Paranaíba + Rio São Francisco (média: 28,82, ± 2,64) e Grupo 4: Rio Jequitinhonha (média: 24,6 ± 2,25).
Figura 4 - Riqueza de espécies zooplanctônicas em relação às bacias hidrográficas de Minas Gerais. As barras representam o intervalo de confiança.
Apesar dessas semelhanças, o resultado do NMDS indicou que a composição de espécies diferiu entre todas as bacias (F=1,76; R2=0,07; p=0,0009; Figura 5), sugerindo que as bacias do Rio Jequitinhonha e Rio São Francisco detém uma comunidade mais heterogênea que as demais bacias.
0 100 200 300 400 500 600 Hydrographic basin R ich n e ss
Doce Grande Jequitinhonha Paranaiba Sao_Francisco
A A B B B
Figura 5 - Resultado do NMDS da composição de espécies em relação às bacias hidrográficas de Minas Gerais. A partição aditiva da diversidade mostrou que apesar da diversidade nos pontos (α) contribuir com apenas 6% da diversidade total (γ), ela ainda é maior que a esperada (p=0,0009). A diferença de diversidade observada entre os pontos (β1) foi menor que a esperada (p=0,0009), contribuindo com 32% da γ e a diversidade observada entre as bacias hidrográficas (β2) foi maior que a esperada (p=0,0009; Figura 6), e contribuiu com 61% para a diversidade total.
Figura 6 - Riqueza de espécies observada e esperada em várias escalas de amostragem: (α) diversidade dos pontos, (β1) diversidade entre os pontos, (β2) diversidade entre as bacias hidrográficas.
NMDS1 N M D S 2 -10 -5 0 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 Rio Doce Rio Grande Rio Jequitinhonha Rio Paranaíba
Rio Pardo, Cachoeira e outros Rio São Francisco
II Tipos de corpos d’água
A riqueza de espécies não diferiu entre os diferentes tipos de corpos d’água (p=0,0789), resultado do modelo GLM.
Apesar disso, o NMDS indicou que a composição de espécies diferiu entre todos os tipos de corpos d’água (F= 3,095; R2= 0,074; p=0,0009; Figura 7), onde os rios se destacam com maior heterogeneidade na comunidade em relação aos demais corpos d’água, seguidos de lagoas. Os reservatórios e os lagos são ambientes que estão mais sobrepostos.
Figura 7 - Resultado do NMDS da composição de espécies em relação aos tipos de corpos d'água.
A partição aditiva da diversidade mostrou diferenças em todas as escalas da diversidade. A diversidade local observada (α), apesar de contribuir com somente 6% de toda a diversidade (gama) foi maior que a esperada (p=0,0009). A diferença da diversidade entre os pontos (β1) observada contribuiu com 43%, mas foi menor que a esperada (p=0,0009). A maior contribuição para a diversidade foi entre os corpos d’água (β2) com 50%, onde a observada foi maior que a esperada (p=00009; Figura 8).
Figura 8 - Riqueza de espécies observada e esperada em várias escalas de amostragem: (α) diversidade dos pontos, (β1) diversidade entre os 133 pontos, (β2) diversidade entre os tipos de corpos d’água.
III Altitude
A riqueza de espécies diferiu entre as categorias de altitude (p=0,02), resultado do modelo GLM. Os ambientes com altitudes menores que 801 m.a.n.m. foram mais ricos que os ambientes de maior altitude, com média de 41,27, ± 4,46 e 25,27, ± 2.37 espécies, respectivamente (Figura 9).
Figura 9 - Riqueza do zooplâncton nas duas categorias de altitude estudadas. As barras representam o intervalo de confiança 0 10 20 30 40 50 60 Altitude R ich n e ss High Low
Embora ambas altitudes tenham sobreposições, o NMDS indicou que a composição de espécies diferiu entre os corpos d’água de baixa e alta altitude (F= 1,88; R2= 0,016; p=0,003; Figura 10Figura 10).
Figura 10 - Resultado do NMDS da composição de espécies em relação às categorias de altitude.
A partição aditiva mostrou diferenças em todas as escalas da diversidade para as categorias de altitude. A diversidade local observada (α), contribuiu com 6% de toda a diversidade gama, sendo maior que a esperada (p=0,0009). A diversidade entre os pontos (β1) observada foi a maior contribuição, com quase 65%, e foi menor que a esperada (p=0,0009). A diversidade entre as altitudes (β2) contribuiu com 29%, onde a observada foi maior que a esperada (p=0,0009; Figura 11).
NMDS1 N M D S 2 -10 -5 0 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 High Low
Figura 11 - Riqueza de espécies observada e esperada em várias escalas de amostragem: (α) diversidade dos pontos, (β1) diversidade entre os pontos, (β2) diversidade entre as categorias de altitude.
IV Hidroperíodo (Lagos e Lagoas)
O modelo GLM mostrou que a riqueza de espécies não diferiu entre os ambientes lênticos permanentes e os temporários (p=0,07). Apesar disso, o NMDS demonstrou que a composição de espécies diferiu entre os hidroperíodos (F=3,13; R2=0,054; p=0,0009; Erro! Fonte de referência não encontrada. 12), onde os ambientes permanentes se d estacaram por possuírem maior variação na comunidade em relação aos ambientes temporários, homogeneidade na composição de espécies.
Figura 12 - Resultado do NMDS da composição de espécies em relação às categorias de hidroperíodo de lagos e lagoas do estado de Minas Gerais.
NMDS1 N M D S 2 -2 -1 0 1 2 3 4 -1 0 1 2 Permanent Temporary
A partição aditiva da diversidade apresentou diferenças entre as escalas de diversidades. Embora a contribuição da diversidade local (α) tenha sido de 8%, α observada foi maior que a esperada (p=0,0009). A diversidade entre os pontos (β1) foi menor que esperada (p=0,0009), contribuindo com 55%, enquanto e diferença de diversidade entre os hidroperíodos (β2) se mostrou maior que a observada (p=0,0049), contribuindo com 35% da diversidade total (γ; Figura 3).
Figura 13 - Riqueza de espécies observada e esperada em várias escalas de amostragem: (α) diversidade dos pontos, (β1) diversidade entre os pontos, (β2) diversidade entre as categorias de hidroperíodo.
V Decomposição da Diversidade Beta
A divisão entre o índice de Simpson (SIM) e o índice de Sørensen (SOR) mostrou que 97% da diversidade beta são explicados por turnover (substituição das espécies), sendo somente 3% de aninhamento.
5 Discussão
Os resultados nos mostram que a riqueza e a composição da comunidade zooplanctônica foi influenciada pelas principais bacias hidrográficas de Minas Gerais, o que pode ser explicado pela estrutura das bacias e seus limites. As bacias hidrográficas foram estabelecidas para representar os padrões de variáveis ecológicas, as quais podem influenciar a distribuição da biodiversidade em grandes escalas, além de serem reconhecidas e aplicadas para fins de conservação (Dodson, et al., 2005; Dodson, et al.,
2007), ou para determinar diferenças regionais na qualidade da água (Griffith et al., 1999). Seus limites destinam-se a descrever padrões gerais de composição de espécies e processos ecológicos e evolutivos associados. As bacias capturam os padrões gerados principalmente pelos filtros de escala continental (ex.: barreiras geográficas, como montanhas) e regional (ex.: padrões climáticos e barreiras de dispersão, como bacias regionais; Tonm, 1990). Destes filtros, elas funcionam como barreiras de dispersão na forma de divisórias de captação, i.e.: as espécies de água doce são incapazes de dispersar de uma captação desconectada para outra (salvo aquelas com capacidade de dispersão via terra ou ar).
Todos os anos, novas espécies de água doce são descritas (Watanabe & Tsukamoto, 2009; Anderson & Cavalier-Smith, 2015; Ribeiro et al., 2016; Huber et al., 2018), tornando as bacias hidrográficas um hotspot de espécies, confirmando o nosso resultado, onde as bacias exerceram uma contribuição de 65% de toda a diversidade γ, potencializando a necessidade de conservação de todas elas. Embora as bacias mais ricas fossem a Bacia do Rio São Francisco e do Rio Pardo, Cachoeira e Outros, as duas possuem uma grande diferença em termos de pesquisa. Enquanto a primeira foi a mais estudada, com 49 pontos, a segunda segue sendo a menos pesquisada, com apenas 2 pontos. Além da bacia do São Francisco, a bacia do Rio Doce também obteve um número significativo de pontos (46), enquanto as demais, como Rio Grande (19), Rio Jequitinhonha (9) e Rio Paranaíba (8) foram pouco estudadas. Isso reflete um desbalanceamento das análises, logo sugerem-se mais investigações nessas bacias. Além disso, é provável que a diversidade beta aumente se houverem mais pesquisas nessas bacias pouco analisadas.
Foi também observado outro padrão ecológico para os ecossistemas estudados, em que a composição da comunidade zooplanctônica é influenciada pelos diferentes tipos de corpos d’água, destacando os rios como aqueles ambientes com maior heterogeneidade na comunidade, em relação aos demais ecossistemas. Dentre os tipos analisados, os rios são os que possuem maior conectividade com outros ecossistemas, o que pode explicar o nosso resultado. Os rios tributários pertencentes a uma mesma bacia são conectados entre si, através de um rio principal. Neste sentido, os tributários, além de atuarem como meios de conexão, podem formar também os seus próprios habitats (Campbell Grant et al., 2007) através do represamento de pequenas poças em períodos de seca. Então, diferentes espécies podem diferir sua sensibilidade à estrutura dentrítica – caracterizada por uma grande quantidade de afluentes e subafluentes (Grönroos et al., 2013), bem como
diferentes grupos taxonômicos podem refletir na riqueza e na composição de espécies de forma diferente à conectividade e à direcionalidade do fluxo fluvial (Liu et al., 2013). Isso é confirmado pelos nossos resultados, em que tipos de corpos d’água possuem alta diversidade beta. Isso é reflexo do grau de conexão entre os sistemas fluviais, o qual permite uma maior possibilidade de troca de espécies (turnover) e, portanto, tende a possuir uma maior riqueza (Liu et al., 2013), confirmado pelas nossas análises, que foi enfatizada a alta heterogeneidade da comunidade nos rios, em relação aos demais ecossistemas. Os tipos de corpos d’água contribuíram com 55% da diversidade γ, refletindo uma preferência da comunidade zooplanctônica a uma estrutura aquática específica.
Nossas análises não mostraram a relação da riqueza com o hidroperíodo dos lagos e lagoas estudados, este resultado diverge da ideia de que as inundações normalmente aumentam os insumos de nutrientes, sustentando a produtividade do fitoplâncton, regulando a estrutura da comunidade zooplanctônica (Tavernini et al., 2005). Isso pode ter ocorrido pela discrepância de esforços amostrais nas análises das publicações. Dos 56 ambientes lacustres naturais analisados no presente estudo, 44 eram permanentes e apenas 12 eram temporários, retratando a escassez de pesquisas nestes ambientes tão peculiares e importantes na agregação de espécies zooplanctônicas.
Além disso, as análises indicaram que a composição da comunidade zooplanctônica é estruturada pelo período hidrológico. Begon (2007) afirma que pode se esperar que em um ambiente sazonal coexistam mais espécies que um ambiente completamente constante (permanente). Os indivíduos aquáticos que sobrevivem aos distúrbios hidrológicos (oscilação entre secas prolongadas e cheias) desenvolveram mecanismos de sobrevivência a condições extremas. A produção de ovos de resistência é um exemplo, cuja eclosão pode esperar longos períodos, podendo ocorrer somente quando o ambiente estiver favorável (Eskinazi-Sant’Anna & Pace, 2018). Entretanto, nossos resultados indicaram que os ambientes permanentes possuíam maior heterogeneidade na composição da comunidade em relação aos ambientes temporários. O que também pode ter ocorrido devido ao desbalanceamento dos dados amostrais.
É importante entender que em ecossistemas de lagoas temporárias naturais de altitude, por exemplo, ao atingir a fase seca, a heterogeneidade ambiental e espacial diminui, pela ausência da água, reduzindo então a ocupação de grandes predadores, como peixes e
anfíbios. Esse fator permite uma maior capacidade de estabelecimento de espécies zooplanctônicas adaptadas aos extremos períodos hidrológicos. Outro fator importante na avaliação da diversidade em ambientes lacustres é o isolamento da paisagem. Lagos e lagoas tendem a ser ambientes confinados, com maior isolamento geográfico em relação aos reservatórios e rios. O menor grau de conectividade desses ambientes confere uma menor troca e dispersão de espécies, como pode ocorrer em ambientes montanhosos. Esse fato também foi confirmado pelos resultados, os quais demonstraram que a diversidade beta do hidroperíodo corresponde a 35% da diversidade de Minas Gerais, aumentando a importância da conservação desses ambientes e do pulso aquático para a estruturação da comunidade e equilíbrio da biodiversidade.
As análises também indicaram outro padrão ecológico da comunidade zooplanctônica de MG, em que tanto a riqueza de espécies, quanto a composição da comunidade zooplanctônica são influenciadas pela altitude. Os ecossistemas montanhosos desenvolvem uma heterogeneidade ambiental conforme os gradientes climáticos, isto é, ao longo dos gradientes de altitude as variações espaciais de temperatura, precipitação, radiação solar e características da cobertura da terra são amplificadas (Loewen et al., 2019). As diferentes complexidades topográficas dessas regiões podem funcionar como barreira para a conectividade biológica, reduzindo a dispersão dos propágulos, além de diminuir a capacidade das espécies atingirem e colonizarem novos habitats (Dong et al., 2016).
Nossos resultados são similares aos encontrado por Hessen et al. (2006), Gaston (2000) e Quenta Herrera, et al. (2018). Estes últimos realizaram um estudo de pequenas poças alpinas nos Andes, onde destacaram a altitude como uma das principais variáveis ambientais que mais se relacionaram às variações de espécies das comunidades. A distribuição das poças em diferentes gradientes de altitude, acrescido de barreiras geográficas, estabelece um gradiente de condições ambientais, o qual permite interpretações dos diferentes processos envolvidos na dinâmica de dispersão dos organismos aquáticos. Além disso, os nossos resultados mostraram que a riqueza de espécies em ambientes acima de 801 m.a.n.m (aqui considerados de altas altitudes) são menos ricos que aqueles que se encontram entre 0 e 800 m.a.n.m., possivelmente refletindo restrições à migração e à dispersão (Hessen et al, 2006), mesmo com esforço amostral sendo 74,14% de ambientes considerados de baixas altitudes, para apenas 25,86% considerados de alta altitude. Hessen et al. (2007) avaliaram a contribuição
relativa da temperatura e da radiação solar como tipos de distribuição de energia para a riqueza de espécies aquáticas e relacionaram a altitude como reguladora. Enquanto a entrada solar aumenta com a altitude, a temperatura tende a diminuir. A temperatura age da cinética enzimática à taxa de crescimento, sendo importante para quase todos os processos biológicos, exercendo um papel auxiliar. Em contrapartida, a entrada solar é um direcionador direto para a fixação fotossintética de C, podendo ser relacionada, portanto, à entrada de energia em termos de disponibilidade de matéria orgânica (MO). A radiação solar e a disponibilidade de nutrientes determinam a produção da MO na base da cadeia trófica, agindo como determinante da diversidade do consumidor. Por “altitude” ser uma variável altamente relacionada à temperatura, sugere-se que mudanças climáticas significativas possam resultar em significativas alterações bióticas.
Os lagos localizados em cotas mais baixas, por exemplo, por serem alimentados pelo fluxo de superfície e solo, são enriquecidos em íons totais, como N e P, e dessa forma, tendem a suportar uma maior produtividade primária (Hrabik et al., 2005) e, portanto, na oferta de alimento, conferindo uma correlação com mudanças na composição de espécies zooplanctônicas (Allen et al., 1999b; Patoine et al., 2002).
De acordo com os nossos resultados, o efeito espacial tem uma forte influência sobre a diversidade zooplanctônica, estando positivamente correlacionado com as principais bacias hidrográficas. A altitude também representou um importante elemento para a diversidade β. A diversidade β foi claramente o principal componente da diversidade de Minas Gerais (γ). E a maior parte desse beta foi por turnover, o que nos diz que a comunidade difere bastante entre as variáveis testadas por substituição de espécies. A elaboração de uma estratégia de conservação deve ser fundamentada no conhecimento de como ocorre a estruturação da biodiversidade dentro de uma região, de forma a contribuir na identificação dos potenciais limites espaciais apropriados para a conservação e também para avaliar os mecanismos que podem interferir positivamente nos padrões de diversidade observados (Zvuloni et al., 2010).
6 Conclusão
A função ecológica dos organismos zooplanctônicos é destacada principalmente por sua atribuição na cadeia trófica aquática. Eles são responsáveis por intermediar a condução do fluxo de energia entre os produtores primários e os consumidores, conferindo importante papel na produtividade secundária, além de serem primordiais na ciclagem e no transporte de nutrientes no ambiente aquático, proporcionando grande importância na economia do estado (psicultura, por exemplo) e no equilíbrio ecológico. Os resultados nos indicam a forte influência do efeito espacial sobre a diversidade zooplanctônica, e também apontam a necessidade de um maior esforço amostral de pesquisas em comunidades zooplanctônicas em bacias hidrográficas pouco estudadas, bem como em ambientes de altitude e temporários que, assim como mostrado por esta pesquisa, desempenham importantes papeis na estruturação da comunidade zooplanctônica de MG. Além disso, embora a curva de acumulação de espécies indique a necessidade de mais pesquisas nos diversos corpos d’água do estado, este trabalho preenche uma importante lacuna a respeito da comunidade zooplanctônica de Minas Gerais, condensando dados que podem ser posteriormente utilizados em outras análises.
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Material Suplementar
Tabela 1- Publicações analisadas para registro de espécies zooplanctônicas.
Referência Autor Título
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Zooplankton Biodiversity of Minas Gerais State: a Preliminary Synthesis of Present Knowledge
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6 Souza, Tiago Rosa et al. (2013) A comunidade zooplanctônica e seu uso como bioindicadora do estado trófico de uma região do reservatório da UHE de furnas 7 Moreira, Francisco Wagner
Araújo et al. (2016)
Assessing the impacts of mining activities on zooplankton functional diversity
8 Maia-Barbosa, Paulina M. et al. (2014)
Zooplankton (Copepoda, Rotifera, Cladocera and Protozoa: Amoeba Testacea) from natural lakes of the middle Rio Doce basin, Minas Gerais, Brazil
9 Maia-Barbosa, Paulina M. et al. (2008)
Zooplankton in littoral waters of a tropical lake: a revisited biodiversity
10 Coelho, Paula Nunes & dos Santos-Wisniewski, Maria Aparecida (2016)
Composição da comunidade zooplanctônica em um pequeno corpo d’água raso no sul de Minas Gerais
11 Lopes, Janaína Horta de Azevedo. (2014)
Comunidade Zooplanctônica da Região Litorânea das Lagoas Carioca e Gambazinho 12 Bezerra-Neto, José Fernqandes
& Pinto-Coelho, Ricardo Motta (2008)
A influência da larva de Chaoborus brasiliensis (Theobald, 1901) (Diptera, Chaoboridae) na distribuição vertical da comunidade zooplanctônica da lagoa do Nado, Belo Horizonte, Estado de Minas Gerais
13 Negreiros, Natália Felix et al. (2011)
First record of Synchaeta jollyae (Shiel and Koste, 1993) (Rotifera) in the Neotropical region: Furnas Reservoir, MG, Brazil
14 Santos, RM., et al. (2011) Biomass and production of Cladocera in Furnas Reservoir, Minas Gerais, Brazil
15 Aoki, Akemi (2010) Caracterização da Comunidade
Zooplanctônica da Lagoa dos Patos – Parque Estadual do Rio Doce (MG)
16 Corgosinho, Paulo Henrique Coelho & Pinto-Coelho, R.M. (2006)
Zooplankton biomass, abundance and allometric patterns along an eutrophic
gradient at Furnas Reservoir (Minas Gerais, Brazil)
17 Pinese, Olívia Penatti et al. (2015)
Estrutura e biodiversidade de comunidades zooplanctônicas em habitats de água doce de uma Região de Vereda, Minas Gerais, Brasil 18 Sousa, Francisco Diogo Rocha,
et al. (2018)
Cladoceran biodiversity of protected areas (olhar apenas MG)
19 Sousa, Francisco Diogo Rocha et al. (2017)
The amazing diversity of the genus Monospilus Sars, 1862 (Crustacea: Branchiopoda: Aloninae) in South America 20 Sousa, Francisco Diogo; et al. -
revisão (2018)
A revision of the genus Disparalona (Cladocera, Chydorinae) in South America
21 Mello, Nelson; Barbosa,
Paulina; dos Santos, Anderson Medeiros (2011)
Zooplankton Dynamics in a Eutrophic Urban Reservoir: Four Scenarios over a Hydrological Cycle
22 Sousa, Elmoor-Loureiro (2013) Cladocerans (Crustacea: Anomopoda and Ctenopoda) of the Sempre Vivas National Park, Espinhaço Range, Minas Gerais, Brazil 23 Bezerra-Neto, Pinto-Coelho
(2017)
Diel vertical migration of the copepod Thermocyclops inversus (Kiefer, 1936) in a tropical reservoir: The role of oxygen and the spatial overlap with Chaoborus
24 Moreira, et al. (2019) Forficatocaris odeteae n. sp., a new parastenocarididae (copepoda, harpacticoida) from a high-altitude pond in Minas Gerais State, Brazil
25 Landa, et al. (2007) Thermocyclops decipiens (Kiefer, 1929) (Copepoda, Cyclopoida) as Indicator of Water Quality in the State of Minas Gerais, Brazil
26 Pinto-Coelho et al. (2008) The inverted trophic cascade in tropical plankton communities: Impacts of exotic fish
in the Middle Rio Doce lake district, Minas Gerais, Brazil
27 Godinho & Godinho (2003) Águas, peixes e pescados do São Francisco das Minas Gerais
28 Ferraz, Landa & Paprocki (2009) Zooplankton of an urban stretch, Itapecerica river, Divinópolis, Minas Gerais, Brazil
29 Negreiros, dos
Santos-Wisniewski, dos Santos & Rocha (2010)
The influence of environmental factors on the seasonal dynamics and composition of Rotifera in the Sapucaí River arm of Furnas Reservoir, MG, Brazil
30 Alemeda et al. (2007) Variação sazonal da comunidade de cladocera no Lago do Parque Sabiá (Uberlândia - MG)
Relação de estações amostrais
Tabela 2 - Relação de estações amostrais
Ponto Legenda do mapa
Nome Tipo de corpo
d’água Bacia Hidrográfica Referência 1 47 Da Fazenda do Matão – Alfenas Reservatório Grande 4 2 74 Do Parque Sabiá Lago Paranaíba 3, 31 3 90 Massacará – Bacia São Francisco
Lago São Francisco 3
4 105 33 Lago São Francisco 3
5 1 Aguapé Lago Doce 3
6 2 Águas Claras Lago Doce 2, 3, 9, 24,
27
7 3 Almecega Lago Doce 3, 9
8 4 Amarela Lago Doce 2, 3, 9, 24,
27
9 5 Anibal Lago Doce 3, 9
11 7 Azul Lago Doce 2, 3
12 8 Barra Lago Doce 9
13 9 Belgo-Mineira Lago Doce 3
14 117 Bonita – Cipó Lagoa São Francisco 6
15 Bongo Lagoa São Francisco 2
16 26 Bonita Lago Doce 3
17 65 Bracinho Lagoa Jequitinhonha 23
18 11 Cajueiro Lago Doce 2
19 12 Carioca Lago Doce 2, 3, 9, 12,
24, 27 20 13 Carvão com
Azeite
Lago Doce 3
21 27 Central Lago Doce 9
22 113 Cipó Lagoa São Francisco 2, 3
23 115 Comprida Lagoa São Francisco 2, 3
24 107 Confins Lago São Francisco 2, 3
25 29 Coutos Lagoa Doce 6
26 83 Divisor Lagoa São Francisco 23
27 15 Dom Helvécio Lago Doce 2, 3, 9, 10,
24, 27
28 91 Feia Lago São Francisco 2, 3, 28
29 16 Ferrugem Lago Doce 3, 9
30 17 Ferruginha Lago Doce 9
31 18 Gambá Lago Doce 9
32 19 Gambazinho Lago Doce 2, 3, 9, 12,
24, 27
33 30 Gorila Lagoa Doce 6
34 106 Grande Lago São Francisco 6
35 20 Hortência Lago Doce 2, 3
36 21 Jacaré Lago Doce 2, 3, 9, 24,
27
37 119 Jatobá Lago São Francisco 21
38 84 Lamarão Lagoa São Francisco 23
40 46 Marimbondo Lagoa Grande 2, 3
41 109 Olhos D’Água Lago São Francisco 2, 3
42 116 Ossada Lagoa São Francisco 6
43 22 Palmeiras Lago Doce 3
44 23 Palmeirinha Lago Doce 2, 3, 9, 24,
27
45 24 Patos Lago Doce 9, 16
46 25 Pedra Lago Doce 2, 3, 6
47 28 Pimenta Lago Doce 9
48 111 Praiano Lago São Francisco 2, 3
49 118 Rasgada Lagoa São Francisco 6
50 Recreio Lago São Francisco 3
51 66 Redonda Lagoa Jequitinhonha 23
52 87 Rio Preto Lagoa São Francisco 23
53 110 Santa Lago São Francisco 2, 3, 26
54 10 Santa Helena Lago Doce 9
55 31 Seca Lagoa Doce 5, 6, 25
56 112 Sumidouro Lago São Francisco 2, 3
57 114 Tacho Lagoa São Francisco 2, 3
58 14 Verde Lago Doce 3, 9
59 92 Cajuru Reservatório São Francisco 2, 3
60 48 Camargo Reservatório Grande 2, 3
61 98 Da Fazenda BMG
Reservatório São Francisco 3 62 32 Da Reitoria e
Quatro Pilastras - UFV
Reservatório Doce 3
63 49 Furnas Reservatório Grande 2, 3, 7, 14,
15, 17, 26, 30 64 94 Ibirité Reservatório São Francisco 3, 22, 26 65 33 De Quatro
Pilastras - UFV
Reservatório Doce 3
66 34 Dona Rita Reservatório Doce 2, 3
