UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
BACHARELADO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
ANA ELIZABETH BONATO ASATO
IMPORTÂNCIA DA DIVERSIDADE PARA A MAGNITUDE E ESTABILIDADE DO APORTE DE DETRITOS EM UMA FLORESTA SAZONAL
TRABALHO DE CONCLUSÃO DE CURSO
Natal/RN 2017
2 ANA ELIZABETH BONATO ASATO
IMPORTÂNCIA DA DIVERSIDADE PARA A MAGNITUDE E ESTABILIDADE DO APORTE DE DETRITOS EM UMA FLORESTA SAZONAL
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado à Universidade Federal do Rio Grande do Norte como parte das exigências para obtenção do título de Bacharel em Ciências Biológicas, sob orientação do Prof. Dr. Adriano Caliman Ferreira da Silva.
Natal/RN 2017
3 ANA ELIZABETH BONATO ASATO
IMPORTÂNCIA DA DIVERSIDADE PARA A MAGNITUDE E ESTABILIDADE DO APORTE DE DETRITOS EM UMA FLORESTA SAZONAL
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado à Universidade Federal do Rio Grande do Norte como parte das exigências para obtenção do título de Bacharel em Ciências Biológicas, sob orientação do Prof. Dr. Adriano Caliman Ferreira da Silva.
Natal, ____ de _______________ de _______.
BANCA EXAMINADORA
Orientador: Prof. Dr. Adriano Caliman Ferreira da Silva
1º Examinador: Prof. Dr. Alexandre Fadigas de Souza
4 AGRADECIMENTOS
Aos meus pais, por segurarem as pontas.
Aos meus amigos e colegas de laboratório presentes e passados. Mery, obrigada pelas conversas e elocubrações, por todo o incentivo e inspiração. Patrick, obrigada pela força e toda energia positiva. À Gabriel, um agradecimento especial pelos quatro anos de curso, por ter me apresentado ao LAPEB e por todo o companheirismo. Laiane, Joanny, André Yuri e Adriano, vocês fazem (e fizeram) os meus dias de campo mais sorridentes e ensolarados e os meus dias de laboratório um motivo para festejar. Gratidão.
Às pessoas que se fizeram importantes, especialmente neste ano: Isa, Ruth, Suelen e Rafa: sem vocês o meu jardim não teria flores. Danilo, obrigada pelo amor e expansão da minha existência. Você é luz. À Thais, Júlia, Ayrthon, Pedro, Alax, Lucas e Felipe: obrigada pela presença e compreensão. Meus dias são melhores com o carinho de vocês. A jornada desse ano seria insuperável sem todos vocês.
À Luiz, por toda a disponibilidade, amizade e alegrias compartilhadas. Tua ajuda foi essencial.
Ao meu orientador, Adriano Caliman, por todo o tempo e paciência investidos, por toda a boa vontade e pela verdadeira orientação. Foram dois anos de muito aprendizado que, certamente, levarei para a vida.
Ao Centro de Lançamento Barreira do Inferno e ao CNPq, pela possibilidade e longevidade do projeto.
5 RESUMO
A biodiversidade tem sido apontada como um dos principais fatores condutores ao aumento da produtividade dos ecossistemas, além de influenciar positivamente na estabilidade das comunidades e negativamente na estabilidade das populações que a compõe. Neste trabalho nós testamos a importância da biodiversidade, representada pela riqueza taxonômica e pela diversidade filogenética, para a magnitude e estabilidade do aporte de detritos vegetais à nível de população e comunidade em um fragmento florestal de Restinga no Rio Grande do Norte. Foram realizadas 10 coletas, de janeiro a outubro de 2016 em 41 parcelas de 25 m². A diversidade filogenética foi medida usando métrica Faith’s PD modificada em uma árvore filogenética construída com a função "S.PhyloMaker" no RStudio para as 41 espécies
utilizadas neste estudo. A riqueza taxonômica e a diversidade filogenética das parcelas foram calculadas com base no detrito coletado, e não na vegetação viva do local. Para as análises estatísticas, foram utilizadas regressões simples e o critério de seleção de modelos de Akaike (AIC), utilizando as variáveis de diversidade já citadas, além da abertura do dossel das parcelas, área basal total populacional, e variáveis edáficas abióticas (concentração de nitrogênio e fósforo). Ambos os parâmetros de diversidade apresentaram pouca influência, tanto na magnitude quanto na estabilidade do aporte de serrapilheira à nível de comunidade, mas tiveram efeito fracamente negativo na estabilidade do aporte à nível populacional. As variáveis de estrutura física da vegetação e a concentração de nitrogênio no solo foram as mais importantes dentre as selecionadas. São poucos os trabalhos observacionais em Biodiversidade e Funcionamento de Ecossistemas em ambiente tropical, e os trabalhos realizados em Restinga indicam uma importante influência da estocasticidade na estruturação da comunidade. Os resultados obtidos neste trabalho, portanto, podem indicar que, de fato, ambientes com alta sazonalidade, como as Restingas, fazem pouco uso de mecanismos de complementariedade de nicho, que seria a base para a maior parte das explicações das relações Diversidade-Produtividade e Diversidade-Estabilidade. É importante destacar que estes são resultados preliminares de um projeto de fenologia vegetal de longa-duração, e os padrões de dinâmica do aporte tendem a ficar mais claros a medida em que se aumenta o número de coletas incrementadas na análise.
Palavras-chave: História evolutiva; estocasticidade; dinâmica temporal; fenologia; funcionamento de ecossistemas.
6 ABSTRACT
Biodiversity has been identified as one of the main factors driving the increase of ecosystem productivity, as well as positively influencing the stability of the communities and negatively in the stability of the population that compose them, In this work, we tested the importance of biodiversity, represented by taxonomic richness and phylogenetic diversity, for the magnitude and stability of plant litter in population and community scale in a forest fragment of Restinga in Rio Grande do Norte. Ten collections were carried out from January to October 2016 in 41 25 m² plots. Phylogenetic diversity was measured by using the Faith’s PD modified in a phylogenetic tree constructed with “S.PhyloMaker” function in RStudio, for all 41 species used in this study. Taxonomic richness and phylogenetic diversity of the plots were calculated based on the amount of litter collected, and not on the living vegetation of the plots. For statistical analyzes, we used simple regressions and Akaike model selection criteria (AIC), using the diversity variables already mentioned, besides the canopy opening of the plots, total population basal area, and abiotic edaphic variables of the plots (nitrogen and phosphorus concentrations). Both parameter of diversity had little influence, both in the magnitude and the stability of litterfall at community level, but taxonomic richness had weakly negative effect in stability at population level. Variables of physical structure of the vegetation and concentration of nitrogen were the most important among the variables selected. The results obtained in this work, therefore, may indicate that, in fact, environments with high
seasonality, such as Restingas are, make little use of niche complementarity mechanisms, which are the basis for most explanations of the Productivity and Diversity-Stability. It is important to highlight that these are preliminary results of a long- term plant phenology project and the patterns of input dynamics tend to become clearer as increase the number of collections in the analysis.
Key-words: Evolutionary history; stochasticity; temporal dynamic; phenology; ecosystem functioning.
7 SUMÁRIO 1. INTRODUÇÃO...8 2. OBJETIVOS...10 2.1 OBJETIVO GERAL...10 2.2 OBETIVOS ESPECÍFICOS...10 2.3 HIPÓTESES E PREDIÇÕES 3. METODOLOGIA...11 3.1 ÁREA DE ESTUDO...11
3.2 DESENHO AMOSTRAL E COLETA DE DADOS...11
3.3 MÉTRICAS DE DIVERSIDADE...14
3.4 ANÁLISES ESTATÍSTICAS...14
4. RESULTADOS 4.1 MAGNITUDE DO APORTE...15
4.2 ESTABILIDADE DA COMUNIDADE...20
4.3 ESTABILIDADE DAS POPULAÇÕES...21
5. DISCUSSÃO...24 6. CONCLUSÃO...26 7. REFERÊNCIAS...27 8. APÊNDICE A...32 9. APÊNDICE B...33 10. APÊNDICE C...34 11. APÊNDICE D...35
8 1 Introdução
A crescente perda de biodiversidade tem trazido à tona a importância da investigação do papel da biodiversidade no funcionamento dos ecossistemas, bem como a investigação das consequências da perda da diversidade biológica (DUFFY; GODWIN; CARDINALE, 2017; LOREAU, 2001; SRIVASTAVA et al., 2012), principalmente nas últimas três décadas. Nesse sentido, a investigação da relação entre biodiversidade e funcionamento de ecossistemas busca investigar a influência da diversidade biológica contida nas comunidades sobre a performance e estabilidade de uma ou várias funções dos ecossistemas (LOREAU, 2001). Para isso, têm sido utilizados majoritariamente organismos pequenos com curtos ciclos de vida, tais como algas (CORCORAN; BOEING, 2012; ZHANG; ZHANG, 2006) e bactérias (GALAND; SALTER; KALENITCHENKO, 2015), ou ainda comunidades vegetais, predominantemente gramíneas (CALIMAN et al., 2010).
Estudos diversos constatam a relação positiva entre a diversidade e a magnitude da produção de biomassa (CARDINALE et al., 2006; HOOPER et al., 2012); ou seja, a diversidade seria um dos fatores responsáveis pela alta produtividade das comunidades. Existem dois grupos principais de mecanismos explicativos para esta relação. O primeiro deles é o efeito de seleção, que assegura a produtividade por meio da maior probabilidade da presença de espécies altamente produtivas, sendo estas funcionalmente dominantes dentro da comunidade, à medida que a diversidade aumenta (HUSTON, 1997; WARDLE; BOX; ZEALAND, 2012). O segundo grupo de mecanismos abrange os efeitos de complementariedade que por sua vez se dividem em partição de nicho e facilitação, os quais predizem que comunidades com mais espécies são mais eficientes em utilizar a totalidade de recursos disponíveis no ambiente via partição de recursos ou através da melhoria nas condições abióticas, respectivamente, fazendo com que os recursos sejam usados mais eficientemente, culminando no aumento da magnitude da produtividade (CARDINALE; PALMER; COLLINS, 2002; LOREAU; HECTOR, 2001).
A biodiversidade pode, além da magnitude do processo ecológico, ser uma importante determinante da estabilidade destes processos (IVES; CARPENTER, 2007; YACHI; LOREAU, 1999). O conceito de estabilidade ainda não é unificado entre os ecólogos (GRIMM; WISSEL, 1997); contudo, o uso da estabilidade relacionada à variabilidade temporal de processos ecossistêmicos é amplamente utilizado (DONOHUE et al., 2013), onde o declínio da variabilidade implica no aumento da estabilidade (ISBELL; POLLEY; WILSEY, 2009; TILMAN; LEHMAN; BRISTOW, 1998). Raramente as espécies de uma comunidade contribuem em taxas constantes sobre uma função ecossistêmica. A estabilidade temporal é, portanto, uma propriedade importante do ecossistema e entender como e porque a performance das espécies varia ao longo do tempo é de grande interesse e importânc ia para a conservação e o manejo dos ecossistemas (SRIVASTAVA; VELLEND, 2005). Vários trabalhos têm retratado uma efeito positivo na estabilidade temporal de funções ecossistêmicas na comunidade à medida em que se aumenta a diversidade (DOAK et al., 1998; PU et al., 2014). Isso pode ter como base diferentes mecanismos: i) por meio da complementariedade de nicho, que diminui a competição interespecífica, facilitando a coexistência e aumentando a dinâmica compensatória na flutuação das populações existentes na comunidade (CARDINALE et al., 2013); e ii) mediante o “efeito de segurança” pois, dadas as mudanças nas condições ambienta is sazonais, a performance de diferentes espécies é alterada, com algumas espécies tornando- se mais dominantes, fazendo com que haja uma compensação na produção de uma espécie sobre as demais e, dessa forma, a variabilidade da comunidade diminui (YACHI; LOREAU, 1999).
Qualquer que seja, entretanto, o mecanismo estabilizador, a estabilidade à nível de comunidade apresenta grande correlação com a estabilidade das populações que a compõe. Ao contrário de relação entre diversidade-estabilidade da comunidade, a relação entre a
9 diversidade-estabilidade das populações locais ainda é confusa (COTTINGHAM; BROWN; LENNON, 2001). Alguns trabalhos sugerem que o aumento da diversidade leva a diminuição da variação populacional - ou seja, a estabilidade aumenta, (VALONE; HOFFMAN, 2003), enquanto outros indicam o contrário – o acréscimo na diversidade promove maior instabilidade populacional (RUIJVEN; BERENDSE, 2007; TILMAN; REICH; KNOPS, 2006). Apesar do conflito, algumas elucidações têm sido feitas em relação a como os mecanismos mencionados anteriormente teriam efeito sobre as populações. A partição de nicho, por exemplo, tende a conduzir as espécies a uma especialização cada vez maior, fazendo aumentar a diferença na maneira como elas respondem às flutuações ambientais, o que causaria maior instabilidade populacional. Da mesma maneira, o “efeito de segurança” parte do princípio que as espécies possuem potenciais diferentes de produtividade à medida em que as variações ambientais são apresentadas, causando, também, maior instabilidade das populações (RUIJVEN; BERENDSE, 2007). Há, portanto, uma tendência maior em associar a estabilidade da comunidade com a instabilidade populacional, à medida em que se aumenta a diversidade (BAI et al., 2004; TILMAN, 2016).
Ainda que estudos em BFE tenham ganhado visibilidade com o passar dos anos, fazer pesquisas na área não é trivial. Um dos desafios para o estudo em BFE é a identificação e medição de facetas da diversidade que melhor captam os efeitos dos mecanismos supracitados . Os primeiros estudos da área utilizavam como medidas de diversidade a riqueza e a composição de espécies de uma comunidade como principais preditores da regulação dos processos ecossistêmicos (TILMAN et al., 1997). Entretanto, rapidamente percebeu-se que a utilização de índices baseados em riqueza taxonômica como medida de diversidade não incorpora informações relevantes sobre o papel de uma espécie, ou um determinado grupo de espécies, dentro da comunidade, como sua capacidade de interação com outras espécies, ou sobre uma função ecossistêmica, pois não considera as diferenças funcionais entre elas (DÍAZ et al., 2003; DÍAZ; CABIDO, 2001). Dentro desta perspectiva, portanto, a incorporação de métricas de diversidade funcional, que levam em consideração a quantidade de conjuntos de espécies redundantes em uma determinada função, consagrou-se rapidamente (CADOTTE; CARSCADDEN; MIROTCHNICK, 2011). Neste ponto se faz importante acrescentar que, apesar da aparente rivalidade entre métricas taxonômicas e funcionais, ambas quase sempre são correlacionadas positivamente entre si (CADOTTE; CARSCADDEN; MIROTCHNICK, 2011).
Existe, também, outro grupo de métricas com grande poder explicativo em Ecologia: as métricas filogenéticas. A incorporação de filogenias em estudos ecológicos está em ascensão. Atualmente, existem mais de 70 medidas de diversidade filogenética, usadas para medir as α e β-diversidades (TUCKER et al., 2016). Uma das razões pelas quais as métricas filogenéticas vêm sendo amplamente utilizadas é pela sua praticidade na contabilização das diferenças evolutivas entre as espécies. Os comprimentos dos ramos de uma árvore filogenét ica representam o acúmulo das diferenças - genéticas e/ou morfológicas - entre duas ou mais espécies (ou qualquer unidade terminal) (FAITH, 1992), o que é refletido nas diferenças funcionais das espécies e nas suas relações com outras espécies e com o ambiente onde estão inseridas. A medição do acúmulo de diferenças evolutivas em uma comunidade e sua comparação com outras comunidades permite, portanto, avaliar a influência das diferenças evolutivas acumuladas (diversidade filogenética) nos processos ecossistêmicos, (CADOTTE et al., 2009; FAITH, 2015; FLYNN et al., 2011; SRIVASTAVA et al., 2012), porém, sem a necessidade de coletas de traits funcionais. Ainda, na falta de dados robustos para o cálculo de métricas funcionais, as métricas filogenéticas demonstram ser bons substitutos dos parâmetros de funcionalidade, apresentando maior explicabilidade para os processos ecossistêmicos em comparação às métricas taxonômicas, pois em teoria, conseguem integrar traços funcionais não capturados por métricas taxonômicas tradicionais (STEUDEL et al., 2016).
10 Apesar do sucessivo incremento de estudos na área e do perceptível aumento na utilização de abordagens observacionais (OEHRI et al., 2017) ainda é notória a predominânc ia de estudos experimentais em biodiversidade e funcionamento de ecossistemas (CALIMAN et al., 2010), o que, evidentemente, faz com que os resultados obtidos em experimentos não possam ser extrapolados em totalidade para comunidades reais, visto que a única maneira de estarmos certos dos padrões da Natureza é observarmos tais padrões na própria Natureza (SCHILTHUIZEN, 2008). Ainda, a escassez de trabalhos em BFE em ambientes floresta is tropicais é claramente um contrassenso (CLARKE et al., 2017), dada a importância dos trópicos para a biodiversidade mundial (GASTON, 2000). Além disso, não há registro na literatura de trabalhos que relacionem a diversidade com a produção de detritos, sendo esta uma variáve l importante na avaliação do funcionamento do ecossistema, visto que a produção de detritos está relacionada com processos importantes, tais como a produção primária (CEBRIAN, 1999), a decomposição e a ciclagem de nutrientes (CEBRIAN; LARTIGUE, 2004).
2 Objetivos
O presente trabalho teve como objetivo geral investigar a importância da biodiversidade da vegetação em diferentes facetas (taxonômica e filogenética), frente a demais variáve is ambientais e da estrutura da comunidade vegetal, sobre a magnitude e a variabilidade temporal do aporte de detritos vegetais no solo em um fragmento natural de mata de Restinga em Parnamirim/RN.
2.1 Objetivos específicos
i) investigar se a riqueza de espécies e a diversidade filogenética, têm influê nc ia sobre a magnitude do aporte de detritos em ambiente natural;
ii) investigar se a riqueza de espécies e a diversidade filogenética têm influê nc ia sobre a variabilidade temporal do aporte de detritos em ambiente natural, tanto à nível populacional quanto de comunidade;
iii) determinar qual faceta da diversidade, taxonômica ou filogenética melhor explica essas relações.
2.2 Hipóteses e predições
i) comunidades com maiores valores de riqueza e diversidade filogenética terão a magnitude do aporte significativamente maiores em comparação às comunidades com menores valores de riqueza de espécies e diversidade filogenética;
ii) a riqueza e a diversidade filogenética da vegetação irão estabilizar (i.e. reduzir a variabilidade temporal) o aporte de serapilheira da comunidade ao longo do tempo;
iii) tais efeitos da riqueza e diversidade filogenética sobre a estabilidade serão opostos (i.e. aumentarão a variabilidade temporal do aporte de serrapilheira) a nível de populações.
iv) a diversidade filogenética terá maior capacidade explicativa dos padrões encontrados em comparação à riqueza taxonômica.
11 3 Metodologia
3. 1 Área de estudo
O estudo foi realizado em uma área de restinga majoritariamente arbórea, localizada no Centro de Lançamento Barreira do Inferno (CLBI) (5º54’ S, 35º10’ W), área militar estabelecida no município de Parnamirim/RN, situada no litoral do Estado do Rio Grande do Norte. Na região predomina clima tropical com estação seca que varia entre 3 e 9 meses anuais e período chuvoso com precipitação anual em torno de 1700 mm (INMET, 2017). Para o ano de 2016, o período chuvoso concentrou-se entre os meses de março a junho, enquanto o período de seca estendeu-se pelo resto do ano (Apêndice A).
3.2 Desenho amostral e coleta de dados
A área de estudo foi dividida em três regiões: norte, com três transectos; sul, com quatro transectos; e oeste, com dois transectos. Cada transecto tem uma extensão de 100 m e possui 5 parcelas – com exceção de dois dos transectos na zona sul –. totalizando 41 parcelas para a realização do estudo. As parcelas são quadradas com arestas de 5 metros de extensão, totalizando uma área, portanto, de 25 m². As parcelas são delimitadas apenas por 4 estacas – uma em cada vértice – não impedindo, assim, o trânsito de material. Neste trabalho, cada parcela será analisada individualmente como uma comunidade local.
Figura 1 – Delineamento das parcelas e posicionamento dos coletores. Foto: Ana Elizabeth.
Cada parcela possui 6 coletores de 0,1256 m², sendo 4 deles distribuídos próximos aos seus vértices, 1 localizado centralmente e um último alocado de maneira assistemática dentro da parcela (Figura 1). O material (folhas, galhos, frutos, sementes e flores) depositado nos coletores foi recolhido mensalmente e secado em estufa a 40 ºC durante 48 horas. Em laboratório, o material foi triado e apenas as folhas separadas ao nível de espécie. Todo material foi em seguida pesado (com precisão de três casas decimais). Pela impossibilidade de se
12 identificar a taxonomia do detrito referente a outros órgãos vegetais (galhos, flores e etc..) e pelo fato do detrito foliar contribuir com a maior parte do aporte de detritos à serapilhe ira (ZALAMEA; GONZÁLEZ, 2008), neste trabalho apenas os dados de aporte foliar foram utilizados. Todos os indivíduos de espécies lenhosas (com exceção das trepadeiras lenhosas) existentes dentro de cada uma das 41 parcelas estudadas foram previamente identificados, e aqueles com diâmetro do caule com no mínimo 30 mm tiveram sua área basal registrada conforme apresentado em Silva et al (2015). Entretanto, o conjunto de espécies utilizado para determinação dos valores de riqueza de espécies e diversidade filogenética (ver abaixo) de cada parcela, não foi baseado na lista de indivíduos/espécies identificados em cada parcela, mas sim na lista de espécies que compuseram o aporte de detritos quantificados em cada parcela. Assim, todo o detrito foliar depositado nos coletores em cada parcela foi usado como referência para a determinação dos valores de riqueza e diversidade filogenética. Neste trabalho foram utilizados dados acumulados durante o período de janeiro a outubro de 2016, totalizando 10 meses de amostragem, período que compreendeu tanto épocas de estiagem quanto de chuva (Apêndice A). Dados ambientais, como as concentrações de nitrogênio e fósforo no solo, e algumas variáveis de estrutura física da vegetação, como área basal e porcentagem de cobertura do dossel, foram incorporados nas análises, com valores estimados por parcela (ver Silva et al., 2015 para informações detalhadas sobre a coleta destes dados).
Como as coletas aconteceram uma vez a cada mês e considerando que grande parte da decomposição acontece nas primeiras semanas após a queda do detrito e posterior lixiviação, a quantificação do aporte é certamente subestimada em casos onde as amostragens ultrapassem um prazo de duas semanas (TAYLOR et al., 2017). Este aspecto é certamente mais problemático para ambientes úmidos onde a maior precipitação contribui bastante para o processo de lixiviação do detrito contido nos coletores. Entretanto, este aspecto é provavelmente de menor relevância para estudos desta natureza em florestas estacionais secas, tais como a deste estudo, pois nestes casos a maior parte do aporte de folhas ocorre durante a estação seca, período no qual os efeitos da lixiviação são bem menores. Ainda assim, a fim de estimar com maior exatidão os aportes para cada espécie e para comunidade como um todo, foram instalados litterbags contendo 3 gramas de detrito foliar de cada espécie dentro de inúmeros coletores distribuídos ao longo de várias parcelas na área de estudo, para aferir e taxa de decomposição por espécie, em duas ocasiões (seca e chuva). Passado um mês da instalação os litterbags foram retirados do campo e, em laboratório, o material foi colocado em estufa e pesado, seguindo a metodologia já mencionada. Desta forma a taxa de decomposição de cada espécie dentro dos coletores foi estimada, sendo sua constante de decaimento (k) utilizada para corrigir as perdas de massa dos detritos por lixiviação dentro dos coletores. Esta estimativa de perda de massa por espécie leva em conta tanto a velocidade de decomposição da espécie quanto também o tempo em que o detrito ficou no coletor. Como não temos como controlar a taxa diária de queda de detritos de cada espécie nos coletores, podendo parte dos detritos terem caído nos coletores no início do período de coleta e outra parte próximo ao dia da coleta, para o cálculo médio da perda de massa por espécie nós assumimos que o detrito passou um tempo médio decompondo em torno de 50% do período de tempo utilizado para calcular o aporte mensal da espécie. Em função de algumas espécies contribuírem com quantidades muito pequenas de detritos o que representou pouco material disponível para a montagem dos
litterbags, espécies com representatividade muito pequenas para o aporte não tiveram valor de
decomposição estimados, e consequentemente não tiveram também valores de aporte corrigidos. Isso, entretanto não altera significativamente as estimativas de aporte visto que tais espécies contribuíram muito pouco para o aporte como um todo. Além disso, pelas mesma s razões de escassez de material as taxas de decomposição de algumas espécies só puderam ser calculadas para um período (estiagem) sendo para estas espécies o valor de correção do aporte
13 na época de chuvas estimado através de sua decomposição no período de estiagem (Apêndice B).
Com os valores corrigidos, foram calculadas, mensalmente para cada coletor, os aportes (Kg. ha-1. ano-1) de detritos foliares a nível de espécies e da comunidade. O aporte mensal de
cada espécie e da comunidade na parcela foi estimado através da média dos aportes de cada espécie, bem como da comunidade respectivamente, obtidos em cada um dos 6 coletores dispostos na parcela. A magnitude do aporte foliar em cada parcela para o período estudado , finalmente, foi calculada com a média do aporte total mensal registrado em cada parcela. Através das informações mensais de aporte das espécies individualmente e da comunidade em cada parcela, foram calculadas a variabilidade anual dos aportes populacionais e da comunidade, considerando o coeficiente de variação (CV) uma métrica comumente utilizada para estimar a estabilidade temporal em experimentos que avaliam os efeitos da biodiversidade na estabilidade de processos ecológicos (COTTINGHAM; BROWN; LENNON, 2001). Para a estimativa da estabilidade a nível populacional, o CV dos aportes mensais de cada espécie foi calculado considerando a variação do aporte da espécie na parcela ao longo dos 10 meses de coleta. Em seguida, a estabilidade populacional foi calculada para cada parcela como a média dos CV’s do aporte de detritos de cada espécie. A estabilidade a nível de comunidade foi calculada pelo CV do aporte total registrado a cada mês a longo do período estudado.
Pelo fato do aporte de detritos poder ser também determinado por outras variáve is relacionadas a estrutura da comunidade vegetal e pela disponibilidade de recursos, um conjunto de variáveis tais como, área basal da comunidade, abertura de dossel e concentração de N e P no solo também foram usados como variáveis explanatórias nas análises de dados (ver abaixo). Estas informações foram mensuradas conforme metodologia descrita em Silva et al (2015). Importante ressaltar que estas variáveis foram quantificadas nos limites da área da parcela, não sendo, portanto, influenciadas por valores referentes a cada variável existentes fora dos limites da parcela, tal como ocorreu para a determinação da riqueza de espécies e diversidade filogenética. Portanto, assumimos que as variáveis ambientais coletadas na parcela, bem como os valores de abertura de dossel e área basal representam valores médios da disponibilidade de recursos e da cobertura vegetal representados nas imediações de cada parcela.
3.3 Métricas de diversidade
Todas as espécies lenhosas (com exceção de trepadeiras lenhosas) que contribuíram para o aporte de material vegetal em quaisquer das parcelas (coletores) utilizadas foram levadas em consideração no cálculo das métricas, totalizando 41 espécies. Como métrica taxonômica foi utilizada unicamente a riqueza de espécies, por esta ser a medida de diversidade mais comumente adotada em estudos experimentais, observacionais e teóricos relacionados aos efeitos da biodiversidade sobre o funcionamento dos ecossistemas (CALIMAN et al., 2010).
Para cada parcela, calculamos a diversidade filogenética de Faith (Faith’s PD) da vegetação fazendo uso do pacote “picante”, no software RStudio 3.4.1. A diversidade filogenética de Faith leva em consideração o somatório dos ramos que conectam as espécies co-ocorrentes em uma comunidade desde a raiz da árvore filogenética (FAITH, 1992). Primeiramente, foi construída uma árvore filogenética ultramé trica utilizando a função “S.PhyloMaker” do pacote “phytools”, a partir da megatree “PhytoPhylo” (QIAN; JIN, 2016), no software RStudio 3.4.1. A função “S.PhyloMaker” gera três árvores filogenéticas diferentes para o mesmo pool de espécies, cada uma construída sob métodos diferentes de inserção de táxons faltantes na megatree. Em função de sua melhor correspondência de resultados com os resultados baseados em filogenias bem resolvidas, a árvore gerada pelo método 3 (Apêndice C)
14 foi escolhida como base para o cálculo das métricas filogenéticas utilizadas neste trabalho. Posteriormente foi feita uma modificação do script da diversidade filogenética de Faith, a fim de não incluir a raiz da filogenia nos cálculos de diversidade filogenética das comunidades. Dessa forma, a métrica deixa de ser uma medida da proporção da história evolutiva dentro de uma comunidade em relação à um conjunto maior de espécies (diversidade filogenética-β) e passa a representar, simplesmente, a distância filogenética que une as espécies dentro de uma comunidade (diversidade filogenética-α) (CADOTTE; CARDINALE; OAKLEY, 2008; TUCKER et al., 2016).
3.5 Análises estatísticas
Para quantificar os efeitos da riqueza de espécies, diversidade filogenética e das variáveis relacionadas a cobertura vegetal e disponibilidade de recursos na magnitude do aporte de detritos e na sua estabilidade temporal a nível de populações e comunidade, foram utilizadas uma série de regressões lineares simples. Os dados de magnitude do aporte, área basal e diversidade filogenética foram transformados (log10) para atingir os pressupostos das análises . O conjunto de variáveis independentes utilizado (riqueza de espécies, diversidade filogenética, área basal da comunidade, abertura do dossel, concentração de N e P do solo) são todas qw variáveis que podem apresentar considerável variação espacial em sistemas floresta is e possuem reconhecida importância em determinar a variação de valores de magnitude e estabilidade do aporte de detritos e, portanto, compuseram a lista de potenciais variáve is explanatórias a serem exploradas em nosso estudo. A riqueza de espécies e a diversidade filogenética, possuem reconhecidos papéis sobre a magnitude e estabilidade da produção primária, sendo, portanto, seus efeitos também possíveis de ocorrer ao aporte de detritos que corresponde a um dos componentes relacionados a produção primária vegetal (CLARK et al., 2001) . A disponibilidade de recursos, tais como N e P no solo, estão entre as variáveis mais importantes relacionadas a fertilidade do solo (HOMEIER et al., 2012) e consequenteme nte sobre os padrões de variação espacial de parâmetros relacionados a produção primária (TILMAN; PACALA, 1993). Por fim, a abertura do dossel e a área basal, são variáve is relacionadas ao porte, biomassa e cobertura vegetal da vegetação, sendo, portanto, diretamente relacionadas ao aporte de detritos. Por tais motivos nós também avaliamos os efeitos da riqueza, diversidade filogenética e disponibilidade de N e P sobre a variação da área basal e cobertura do dossel da vegetação, de forma a tentar identificar possíveis efeitos da riqueza de espécies e diversidade filogenética sobre a magnitude e estabilidade do aporte através de efeitos indiretos via alteração da área basal e cobertura do dossel.
Para identificar a importância relativa da riqueza e diversidade filogenética sobre as variáveis resposta uma série de modelos lineares generalizados foram realizados. A escolha dos modelos mais plausíveis foi feita com base no critério de Akaike (AIC). Com base nas recomendações de Burnham e Anderson (2002), diferenças (Δ AIC) foram calculadas para todos os modelos candidatos. A plausibilidade dos modelos decresce com o aumento do Δ AIC. Valores de Δ AIC também foram usados para computar o peso de Akaike (wi) para cada modelo, o qual fornece evidência que o modelo é o mais parcimonioso. Uma importante vantagem de usar critérios de seleção de modelos é que eles permitem realizar inferências sobre mais de um modelo, o que não é possível quando métodos mais tradicionais são usados tais como, maximização de ajustes ou teste de hipóteses (JOHNSON; OMLAND, 2004). Além
15 disso, o critério de seleção de modelos é especialmente válido para fazer inferências a partir de dados de estudos de observação, quando os dados são coletados em sistemas complexos, tais como o deste estudo (JOHNSON; OMLAND, 2004). As análises de seleção de modelos foram realizadas utilizando o software SAM versão 4.0 (RANGEL; DINIZ-FILHO; BINI, 2010). 4 Resultados
4.1 Magnitude do aporte
A magnitude do aporte apresentou visíve is variações temporais e espaciais, embora a variação temporal seja mais perceptível (Apêndice D). A média mensal mais alta de aporte de detritos aconteceu no mês de janeiro (80,32 Kg.h-1.ano-1). Os meses com
menores valores de aporte registrados foram maio (8,19 Kg.h-1.ano-1) e setembro
(8,30 Kg.h-1.ano-1), com a
queda de folhas voltando a crescer no mês de outubro (46,68 Kg.h-1.ano-1). Em
relação à variação espacial do aporte de detritos, o menor valor médio de aporte foi de 20,65 Kg.h-1.ano-1 (parcela
72), enquanto o maior foi de 52,43 Kg.h-1.ano-1 .
Tabela 1 – Seleção de modelos pelo
critério de Akaike (AIC) para a magnitude do aporte de detrito. 1: riqueza taxonômica, 2: diversidade filogenética (log10), 3: área basal (log10), 4: porcentagem de abertura de dossel, 5: concentração de
fósforo e 6: concentração de
nitrgênio no solo. Apenas valores de AICc abaixo de 10 são mostrados.
Variáveis r² Δ AICc AICc AICc wi w1/wi AD, N 0,38 -60.255 0 0,172 AD 0,33 -59.341 0,914 0,109 1,578 AB, AD 0,35 -58.395 1,86 0,068 2,529 AD, P, N 0,39 -58.272 1.984 0,064 2,688 AB, AD, N 0,39 -58.174 2.082 0,061 2,820 S, AD 0,35 -58.144 2.111 0,06 2,867 S, AD, N 0,39 -58.126 2,13 0,059 2,915 PD, AD, N 0,39 -57.837 2.419 0,051 3,373 PD, AD 0,34 -57.597 2.658 0,045 3,822 AD, P 0,33 -57,15 3.106 0,036 4,778 S, AB, AD 0,36 -56,39 3.865 0,025 6,880 PD, AB, AD 0,36 -56.172 4.083 0,022 7,818 AB, AD, P 0,36 -56.032 4.224 0,021 8,190 AB, AD, P, N 0,40 -55.962 4.293 0,02 8,600 S, PD, P, N 0,40 -55.807 4.449 0,019 9,053 S, AB, AD, N 0,39 -55.683 4.572 0,017 10,118 S, AD, P 0,35 -55.661 4.595 0,017 10,118 S, PD, AD 0,35 -55.622 4.633 0,017 10,118 PD, AD, P, N 0,39 -55.572 4.684 0,017 10,118 PD, AB, AD, N 0,39 -55.528 4.727 0,016 10,750 S, PD, AD, N 0,39 -55.483 4.772 0,016 10,750 PD, AD, P 0,34 -55.116 5,14 0,013 13,231 S, AB, AD, P 0,37 -53.771 6.484 0,007 24,571 S, PD, AB, AD 0,36 -53.649 6.607 0,006 28,667 PD, AB, AD, P 0,36 -53.551 6.704 0,006 28,667 S, AB, AD, P, N 0,40 -53.184 7.071 0,005 34,400 S, PD, AD, P, N 0,40 -53.086 7,17 0,005 34,400 PD, AB, AD, P, N 0,40 -53.063 7.193 0,005 34,400 S, PD, AD, P 0,35 -53.021 7.235 0,005 34,400 S, PD, AB, AD, N 0,40 -52.815 7,44 0,004 43,000 S, PD, AB, AD, P 0,37 -50,88 9.375 0,002 86,000 AB, N 0,22 -50.834 9.421 0,002 86,000 N 0,17 -50.578 9.677 0,001 172,000
16 O modelo mais plausível para explicar a magnitude do aporte levou em consideração apenas a porcentagem de abertura do dossel (4) e a concentração de nitrogênio no solo (6) (r² = 0,38, Tabela 1). A porcentagem de abertura do dossel aparece em quase todos os modelos explicitados na Tabela 1 e é ela quem apresenta relação mais forte (negativa) com a magnit ude do aporte (r² = 0,33, Figura 2D). A concentração de nitrogênio no solo, por sua vez, apresenta relação positiva com a magnitude do aporte (Figura 2E, r2 = 0,16).
Figura 2 – Relação entre o log da magnitude do aporte de serapilheira com (A) riqueza de espécies, (B)
diversidade filogenética (log), (C) área basal média por população (log), (D) porcentagem de abertura do dossel, (E) concentração de nitrogênio e (F) fósforo no solo.
A riqueza taxonômica (1) é apresentada pela primeira vez no quinto modelo, enquanto a diversidade filogenética (2) aparece pela primeira vez apenas no sétimo modelo. Ambas as métricas de diversidade tiveram pouca relação com a magnitude do aporte (Figura 2A e 2B).
17 Apesar disso, a diversidade se mostrou uma importante variável para a estruturação física da vegetação. Em relação à área basal total da comunidade, o critério de seleção de modelos de Akaike indicou como melhor modelo (AICc) o conjunto da riqueza taxonômica (1) e a concentração de nitrogênio no solo (4) (Tabela 2). A riqueza de espécies e a concentração de nitrogênio foram as únicas variáveis explanatórias que mostraram alguma relação, apesar de singelas, com a área basal (Figura 3A e 3C). A diversidade filogenética e a concentração de fósforo no solo não apresentaram relação com a variável resposta em questão (Figura 3B e 3D).
Figura 3 – Efeitos da riqueza de espécies (A), diversidade filogenética (log) (B), concentração de nitrogênio no
18 Já com relação à
porcentagem de cobertura do dossel das comunidades, a riqueza não aparece no melhor modelo, sendo a concentração de nitrogênio a única variável selecionada no melhor modelo (r² = 0,12, Tabela 3). A abertura do dossel tendeu a diminuir com o aumento da concentração de nitrogênio no solo (Tabela 3). A importância da diversidade sobre a estrutura física da vegetação pode revelar uma importância indireta da diversidade sobre a magnitude do aporte, visto que há importânc ia direta da estrutura da vegetação sobre o aporte.
Tabela 2 – Seleção de modelos pelo
critério de Akaike (AIC) para a área basal total das comunidades. 1: riqueza taxonômica, 2: diversidade filogenética (log10), 3: concentração de fósforo (log10) e 4: concentração de nitrogênio no solo.
Figura 4 – Efeitos da riqueza de es pécies (A), diversidade filogenética (B), concentração de nitrogênio no solo
19 Tabela 3 – Seleção de modelos pelo
critério de Akaike (AIC) para a
porcentagem de abertural do dossel. S:
riqueza taxonômica, PD: diversidade
filogenética (log10), P: concentração de fósforo (log10) e N: concentração de nitrogênio no solo.
4.2 Estabilidade temporal do aporte a nível de comunidade
Tabela 4 – Seleção de modelos pelo critério de Akaike (AIC) para a estabilidade do aporte a nível de comunidade.
1: riqueza taxonômica, 2: diversidade filogenética (log10), 3: área basal (log10), 4: porcentagem de abertura de dossel, 5: concentração de fósforo e 6: concentração de nitrgênio no solo. Apenas valores de AICc abaixo de 10 são mostrados.
Variáveis r² Δ AICc AICc AICc wi w1/wi
AB, AD 0,185 364,16 0 0,202 PD, AB, AD 0,203 365.847 1.686 0,087 2,322 S, AB, AD 0,195 366.245 2.084 0,071 2,845 AB, AD, P 0,19 366.511 2.351 0,062 3,258 AB, AD, N 0,188 366.582 2.422 0,06 3,367 AB 0,062 367.464 3.303 0,039 5,179 AD 0,047 368.088 3.928 0,028 7,214 S, AD 0,095 368.457 4.297 0,024 8,417 PD, AB, AD, P 0,205 368.508 4.347 0,023 8,783 S 0,037 368.526 4.365 0,023 8,783 PD, AB, AD, N 0,204 368.542 4.382 0,023 8,783 S, PD, AB, AD 0,204 368.545 4.385 0,023 8,783 PD, AD 0,091 368.642 4.482 0,021 9,619 S, AB, AD, P 0,198 368.847 4.687 0,019 10,63 S, AB, AD, N 0,197 368.911 4,75 0,019 10,63 AB, AD, P, N 0,195 369.012 4.852 0,018 11,22 PD 0,021 369.204 5.044 0,016 12,63 AD, N 0,077 369,24 5.079 0,016 12,63 S, AB 0,075 369.355 5.195 0,015 13,47
20 PD, AB 0,067 369.672 5.511 0,013 15,54 N 0,008 369.744 5.583 0,012 16,83 AB, P 0,063 369.882 5.722 0,012 16,83 AB, N 0,062 369.919 5.758 0,011 18,36 P 0,003 369.958 5.798 0,011 18,36 AD, P 0,054 370.255 6.094 0,01 20,2 S, AD, N 0,109 370.412 6.251 0,009 22,44 PD, AD, N 0,106 370.528 6.367 0,008 25,25 S, PD 0,039 370.898 6.737 0,007 28,86 S, N 0,038 370.935 6.774 0,007 28,86 S, AD, P 0,097 370.958 6.798 0,007 28,86 S, P 0,037 370.973 6.812 0,007 28,86 S, PD, AD 0,096 371.002 6.842 0,007 28,86 PD, AD, P 0,092 371.178 7.017 0,006 33,67 PD, AB, AD, P, N 0,207 371.334 7.173 0,006 33,67 AD, P, N 0,088 371.346 7.185 0,006 33,67 S, PD, AB, AD, P 0,206 371,38 7,22 0,005 40,4 S, PD, AB, AD, N 0,205 371.404 7.244 0,005 40,4 PD, N 0,023 371.576 7.416 0,005 40,4 S, AB, AD, P, N 0,201 371.628 7.467 0,005 40,4 PD, P 0,021 371.653 7.492 0,005 40,4 S, PD, AB 0,076 371.881 7,72 0,004 50,5 S, AB, N 0,076 371.909 7.749 0,004 50,5 S, AB, P 0,075 371,95 7.789 0,004 50,5 P, N 0,011 372.061 7,9 0,004 50,5 PD, AB, N 0,068 372.233 8.073 0,004 50,5 PD, AB, P 0,068 372.265 8.105 0,004 50,5 AB, P, N 0,063 372.481 8.321 0,003 67,33 S, AD, P, N 0,114 372.942 8.782 0,003 67,33 PD, AD, P, N 0,11 373.097 8.937 0,002 101 S, PD, AD, N 0,11 373.119 8.958 0,002 101 S, PD, N 0,041 373.426 9.266 0,002 101 S, PD, P 0,04 373.468 9.308 0,002 101 S, P, N 0,039 373.514 9.353 0,002 101 S, PD, AD, P 0,098 373.676 9.516 0,002 101 PD, P, N 0,024 374.151 9.991 0,001 202
O melhor modelo para explicar a estabilidade do aporte de detritos a nível de comunidade incluiu a área basal total (3) e a porcentagem de abertura do dossel (4), de acordo com o os resultados do AIC (Tabela 4) embora a força das relações tenha sido muito fraca (Figura 5C e 5D). A diversidade filogenética (2) surge no segundo melhor modelo e a riqueza taxonômica (1) no terceiro (Δ AIC), ambos juntamente com as variáveis 3 e 4, porém adicionando pouca explicação aos resultados dos modelos anteriores. É importante evidenciar que a força das relações (r²) em quaisquer modelos está sempre abaixo de 20%, indicando pequena importância das variáveis explanatórias selecionadas sobre a estabilidade do aporte a
21 nível de comunidade. Além disso, os baixos valores de w1/wi para o segundo e o terceiro modelo mostram um alto nível de incerteza na escolha do melhor modelo (2.322 e 2.845).
Figura 5 – Relação entre a variabilidade temporal do aporte de serapilheira à nível de comunidade com (A)
riqueza de espécies, (B) diversidade filogenética (log), (C) área basal média por população (log), (D) porcentagem de abertura do dossel, (E) concentração de nitrogênio e (F) fósforo no solo.
4.3 Estabilidade temporal do aporte a nível populacional Variáveis r² Δ AICc AICc AICc wi w1/wi S, PD, AB, AD 0,33 367.839 0 0,087
S, AB 0,24 367.867 0,028 0,086 1,012 S, AB, P 0,28 368.016 0,178 0,08 1,088 S, AB, AD, P 0,33 368,08 0,241 0,077 1,130
22 S, PD, AB, AD, P 0,37 368.224 0,385 0,072 1,208 S, AB, AD 0,27 368.534 0,696 0,061 1,426 S 0,16 369.038 1,2 0,048 1,813 S, P 0,21 369.108 1,27 0,046 1,891 S, PD, AB 0,26 369.158 1,32 0,045 1,933 S, AB, N 0,25 369,61 1.772 0,036 2,417 S, PD, AB, P 0,29 369.957 2.119 0,03 2,900 S, PD, AB, AD, N 0,34 370.067 2.228 0,029 3,000 S, AB, P, N 0,29 370.247 2.409 0,026 3,346 S, PD 0,19 370.392 2.554 0,024 3,625 S, PD, AB, N 0,28 370,64 2.802 0,021 4,143 S, AB, P, N 0,28 370.856 3.018 0,019 4,579 S, AB, AD, P, N 0,33 370.871 3.033 0,019 4,579 S, PD, AB, AD, P, N 0,37 371.021 3.182 0,018 4,833 S, PD, P 0,22 371.054 3.215 0,017 5,118 S, AD, P 0,22 371.273 3.434 0,016 5,438 S, AD 0,17 371.291 3.452 0,015 5,800 S, N 0,17 371.465 3.627 0,014 6,214 S, P, N 0,21 371.711 3.873 0,013 6,692 S, PD, AB, P, N 0,31 372.049 4.211 0,011 7,909 S, PD, AD 0,2 372.239 4.401 0,01 8,700 S, PD, AD, P 0,24 372.845 5.007 0,007 12,429 S, PD, N 0,19 372.885 5.047 0,007 12,429 PD 0,08 373.062 5.223 0,006 14,500 PD, P 0,12 373.393 5.555 0,005 17,400 PD, AB 0,12 373.708 5,87 0,005 17,400 S, PD, P, N 0,22 373.796 5.958 0,004 21,750 S, AD, N 0,17 373.892 6.054 0,004 21,750 S, AD, P, N 0,22 373.964 6.125 0,004 21,750 PD, AB, P 0,16 374.149 6.311 0,004 21,750 S, PD, AD, N 0,2 374.989 7.151 0,002 43,500 PD, N 0,08 375.375 7.536 0,002 43,500 PD, AB, N 0,14 375.437 7.598 0,002 43,500 PD, AD 0,08 375.457 7.619 0,002 43,500 P 0,02 375.536 7.698 0,002 43,500 N 0,02 375,54 7.701 0,002 43,500 PD, AB, AD 0,13 375.637 7.798 0,002 43,500 S, PD, AD, P, N 0,24 375.729 7.891 0,002 43,500 PD, AD, P 0,13 375.851 8.013 0,002 43,500 AB 0,01 375,87 8.031 0,002 43,500 AD 0,01 375,88 8.041 0,002 43,500 PD, P, N 0,13 375,97 8.132 0,001 87,000 PD, AB, AD, P 0,18 375.981 8.142 0,001 87,000 PD, AB, P, N 0,17 376.408 8,57 0,001 87,000 AB, N 0,05 376.546 8.707 0,001 87,000 AB, AD 0,04 377.107 9.268 0,001 87,000
23 A variabilidade temporal do aporte de detritos a nível populacional mostrou
relação positiva
(diminuindo a estabilidade ) com as métricas de diversidade (Figura 6A e 6B), tendo a riqueza de espécies sido a variável que apresentou a melhor explicação (r2 = 0,16) dentre as 4 variáveis selecionadas no melhor modelo. Além da riqueza de espécies a área basal (3) também foi selecionada nos 5 melhores modelos. A diversidade filogenética reaparece apenas no quinto melhor modelo. É interessante notar, também, que a relação w1/wi do segundo ao sexto modelo é menor que 1,5 (Tabela 5), demonstrando pouca diferença entre estes e o melhor modelo. Ademais, apesar de as variáveis ligadas à estrutura física da vegetação e à fertilidade do solo sempre aparecerem conjuntame nte às variáveis de diversidade nos melhores modelos, essas variáveis tiveram pouca importânc ia individual sobre a variabilidade temporal do aporte de detritos à nível populacional (Figura 6C, 6D, 6E e 6F). P, N 0,04 377,26 9.422 0,001 87,000 AD, P 0,04 377.284 9.445 0,001 87,000 AB, P 0,03 377.586 9.747 0,001 87,000 PD, AB, AD, N 0,15 377,74 9.901 0,001 87,000 AD, N 0,02 377.823 9.984 0,001 87,000
24 Figura 6 – Relação entre a variabilidade temporal populacional do aporte de serapilheira com (A) riqueza de
espécies, (B) diversidade filogenética (log), (C) área basal média por população, (log), (D) porcentagem de
abertura do dossel, (E) concentração de nitrogênio e (F) fósforo no solo.
5 Discussão
De forma geral a riqueza de espécies e a diversidade filogenética apresentaram pouca importância para os padrões de aporte de detritos foliares observados, dando pouco suporte para a nossa primeira hipótese. Variáveis relacionadas ao porte e cobertura da vegetação, como a área basal e abertura do dossel, bem como variáveis relacionadas a fertilidade do solo, como a concentração de nitrogênio, foram mais importantes para explicar os padrões de magnitude do aporte observados. Em relação aos padrões de estabilidade temporal do aporte de detritos, nenhuma das variáveis explanatórias, incluindo a riqueza de espécies e a diversidade filogenética, apresentaram-se relevantes para a determinação dos valores de estabilidade a nível de comunidade (Hipótese ii). Entretanto, a riqueza de espécies foi uma importante variáve l explanatória para prever a variabilidade temporal do aporte a nível populacional, conforme previsto (Hipótese iii), tendo o aumento da riqueza levado a um consistente aumento da variabilidade temporal (i.e. diminuição da estabilidade) do aporte a nível populaciona l. Finalmente, oposto ao previsto por nossa hipótese iv, a riqueza taxonômica se mostrou mais explicativa para as variáveis resposta analisadas do que a diversidade filogenética. De forma geral nossos resultados apontam para uma limitada, embora existente, importância de variáve is relacionadas a biodiversidade na explicação de padrões relacionados a magnitude e estabilidade de processos ecossistêmicos, um padrão que corrobora parcialmente resultados encontrados em estudos de observação a respeito do tema, desenvolvidos em comunidade naturais (HUANG et al., 2017; LIANG et al., 2016; MORIN et al., 2014; PAQUETTE; MESSIER, 2011).
A hipótese ii, que aborda o efeito positivo da diversidade sobre a estabilidade tempora l do aporte de detritos foi baseada na relação existente entre a quantidade de espécies e a quantidade de estratégias ecológicas utilizadas pelas espécies que coocorrem, tendo em vista a história evolutiva e a evitação de competição (CADOTTE; DAVIES; PERES-NETO, 2017). É esperado que com o aumento da diversidade local, as espécies que ali ocorrem tendam à especialização de nicho e se utilizem de estratégias diferentes de obtenção de recursos e manutenção do balanço hídrico. Isso pode ser traduzido, por exemplo, na coocorrência de espécies decíduas, semi-decíduas e perenes, que possuem padrões fenológicos diferentes. O resultado é um padrão de compensação das dinâmicas temporais entre as espécies (i.e. enquanto uma espécie perde folhas em um período do ano, outra espécie perde suas folhas em outro período e, ainda, uma terceira espécie apresentaria queda de folhas continuamente durante o ano), como já observado em relação á padrões fenológicos de floração (DAVIES et al., 2013; PARRISH; BAZZAZ, 1979). O efeito negativo da riqueza sobre a estabilidade temporal de aporte nas populações foi observado. Entretanto, isso não foi traduzido em efeitos estabilizadores à nível da comunidade. Provavelmente, esta ausência de efeito decorre do forte padrão de sincronia no aporte causado pelo clima. Ambientes fortemente sazonais, com estação seca bem marcada, apresentam dinâmica temporal de queda de folhas diferente daquela em florestas pouco sazonais ou mesmo assazonais. A estação seca em ambientes sazonais funcio na como pressão ambiental, forçando as espécies a reagirem quase sempre da mesma maneira (ZALAMEA; GONZÁLEZ, 2008). Sendo assim, a assincronia populacional esperada nas dinâmicas temporais das espécies dentro de uma comunidade é quase inexistente (ver Figura 4A). Como a dinâmica temporal das comunidades é consequência das respostas indivíduas das populações que a compõem, e estas, por sua vez, respondem de maneira similar quando submetidas às mesmas pressões, o aumento da diversidade não contribui para o aumento da
25 estabilidade. Nesse sentido, pode-se pensar que a sazonalidade na Restinga potiguar, sob uma perspectiva fenológica, é forte o suficiente para compelir as árvores a produzir e se desfazer de suas folhas no mesmo período, em notável sincronia (Apêndice D), mesmo que sob uma perspectiva morfofisiológica as condições não sejam consideradas tão severas (SILVA et al., 2017).
Nossos resultados, de maneira contrária à muitas evidências, indicaram a pouca importância da diversidade filogenética, sendo a riqueza a variável relacionada a diversidade mais importante. É possível que a sazonalidade tenha grande influência neste resultado, pois esta pode ser traduzida em outro conceito: estresse. Ambientes estressantes possuem padrões de estruturação diferentes de ambientes agradáveis. O estresse ambiental, representado geralmente por filtros como temperaturas muito elevadas e falta de água, tende a selecionar positivamente espécies com atributos mais relacionados à tolerância às condições árduas impostas pelo ambiente, ao passo em que os ambientes com menor estresse tendem a favorecer atributos que elevam a competitividade do indivíduo (CORNWELL et al., 2006) As Restingas podem ser classificadas como ambientes estressantes, em função das altas temperaturas, alta salinidade e baixa pluviosidade (SCARANO, 2002). Dessa forma, se adotarmos como premissa que espécies filogeneticamente mais aparentadas possuem maior quantidade de característ icas conservadas (LI et al., 2016) as comunidades da nossa área de estudo tendem a ser compostas majoritariamente por espécies filogeneticamente próximas, onde os atributos que permitem a sobrevivência dessas espécies neste ambiente são conservados. Entretanto, a diversidade filogenética incorpora traços funcionais não capturados pela riqueza taxonômica, e é uma surpresa que a sua importância e explicabilidade para os padrões encontrados seja menor que a importância e explicabilidade da riqueza (Hipótese iv). Uma possível explicação seria que os filtros ambientais impostos levem espécies pouco próximas filogeneticamente à convergênc ia evolutiva de traços funcionais (CORNWELL et al., 2006). Ainda, pelo fato de as Restingas serem ambientes recentemente formados, o tempo para coevolução com espécies próprias foi insuficiente, é proposto que a sua colonização tenha sido feita por espécies dos biomas adjacentes, como as Florestas Pluviais, Cerrado e Caatinga (SCARANO, 2002). Como nem todas as espécies são capazes de sobreviver às suas condições estressantes, a Restinga potiguar tem. Dessa forma, nossos resultados indicam que, talvez, as diferenças funcio na is possivelmente tenham pouca importância para a coexistência das espécies e para a funcionalidade do ecossistema (GIVNISH, 1987), e a riqueza taxonômica pode ser suficie nte para prever processos fenológicos.
Trabalhos recentes realizados em comunidades naturais em escala global mostram que a diversidade possui papel fundamental no aumento da produtividade (GRACE et al., 2016; ZHANG; CHEN; REICH, 2012), podendo ser mais importante, inclusive, que disponibilidade de nutrientes (incluindo nitrogênio) no solo (DUFFY; GODWIN; CARDINALE, 2017). Aqui, a quantidade de nitrogênio, o porte da vegetação e a sua estrutura da copa se mostraram, em termos relativos, mais importantes para determinar os padrões de magnitude do aporte de detritos. A diversidade não demonstrou efeitos diretos significativos sobre a magnitude do aporte de detritos. Entretanto, a riqueza de espécies, faceta taxonômica da diversidade, apresentou efeito sobre a área basal das comunidades, que, por sua vez, é uma medida indireta de produtividade (CLARK et al., 2001). Com isso, o efeito positivo da área basal sobre o aporte de serrapilheira pode indicar um efeito positivo indireto da diversidade sobre a magnitude do aporte (diversidade-área basal-aporte). Os efeitos de complementariedade (partição de nicho e facilitação) são bastante utilizados para explicar grande parte dos resultados encontrados em estudos em BFE (CARDINALE et al., 2007). Em ambientes severos, como no caso da Restinga, a facilitação se faz especialmente importante pois permite que um aumento da diversidade e consequente aumento da eficiência da função ecossistêmica (PAQUETTE; MESSIER, 2011). Entretanto, estes mecanismos são bastante associados à dinâmica de estruturação das
26 comunidades vegetais; ou seja, uma estruturação com base na complementariedade de nicho ecológico das espécies resultaria em um efeito sinérgico da diversidade sobre o aporte de detritos (Hipótese i). Uma pesquisa realizada na área de estudo utilizada neste trabalho trouxe evidências de que a estrutura da vegetação tende a seguir uma dinâmica fracamente neutra (SILVA et al., 2015). Isso significa que a estocasticidade ambiental possui papel fundame nt a l no padrão de coexistência das espécies, o que resulta na ausência do efeito sinérgico proveniente dos efeitos de complementariedade de nicho. Esses resultados podem sugerir que mesmo os mecanismos tão importantes para a coexistência das espécies talvez demonstrem importâncias diferentes em ambientes similarmente severos, de acordo com a sua dinâmica de estruturação (estocástica ou determinística).
Se, portanto, a diversidade aparenta não ser tão importante na estruturação física da vegetação, qual fator poderia ser? A concentração de nutrientes no solo, principalmente de nitrogênio, se mostrou uma variável bastante importante para a produtividade, tanto de maneira direta, influenciando na magnitude do aporte, quanto de maneira indireta, com efeitos na área basal e na cobertura do dossel. A restinga é uma vegetação tradicionalmente de ambientes costeiros e, sendo assim, se estabelece sobre solos arenosos. Ecossistemas dunares apmoresentam grande deficiência na retenção de nutrientes, visto que a granulometria e a composição desses solos facilita a lixiviação, tendo como resultado solos pouco férteis (SCARANO, 2002). A fertilidade do solo no geral é comprovadamente uma das variáveis mais importantes para a produtividade (HOMEIER et al., 2012). Dessa forma, a concentração de nitrogênio é ainda mais importante em ambientes onde este recurso é escasso, tendo efeitos importantes nas medidas diretas e indiretas da produtividade do ecossistema. Contudo, é sabido, através de experimentações, que a fertilidade do solo também pode ser consequência da diversidade em função do fluxo de matéria no sentido material vegetal-solo (FRIDLEY, 2003). Ainda, trabalhos observacionais em ambientes severos têm constatado uma grande importânc ia da diversidade sobre o aumento da fertilidade do solo, sobretudo em estágios sucessiona is avançados (MORI et al., 2017). Se, portanto, se considerarmos a floresta de Restinga como um ambiente florestal maduro, é possível que a concentração de nitrogênio, tão importante para a estruturação da vegetação, seja consequência da própria vegetação, e não causa. Sendo assim, é plausível que a fertilidade do solo seja bastante afetada pelas mudanças na diversidade das comunidades, aumentando a importância da diversidade para o funcionamento do ecossistema. 6 Conclusão
Nossos resultados, apesar de parciais, revelam uma significativa importância da sazonalidade e das condições adversas para a fenologia do aporte de detritos, dando indícios da pouca importância de mecanismos de coexistência com base na complementariedade de nicho que têm sido descritos na literatura. Até então, diversidade se mostrou pouco preditiva para os padrões de magnitude e estabilidade do aporte de serapilheira, mas vale salientar que são necessários estudos em escala temporal maior para que a dinâmica temporal seja avaliada com maior precisão. Além disso, a inclusão de outras medidas de diversidade, bem como a identidade, a composição de espécies e a equitabilidade das comunidades seja importante. A fertilidade do solo foi indicada como uma importante variável para a produtividade de maneira direta e indireta, enquanto a estrutura física da vegetação, como a área basal e a porcentagem de abertura do dossel, foram indicadas como variáveis de importância direta na produtividade. Talvez, a estruturação neutra da vegetação indicada em trabalhos anteriores tenha relevânc ia nos processos ecossistêmicos, devendo-se à estocasticidade grande parte da explicação para os padrões encontrados. É válido ressaltar que o delineamento deste trabalho permite avaliar a relação da biodiversidade com o funcionamento do ecossistema em diferentes escalas e apesar
27 de, aqui, termos trabalhado apenas com uma escala local, análises em escaladas maiores se fazem pertinentes, tendo em vista que os mecanismos ecológicos podem gerar padrões distintos em escalas diferentes (BOND; CHASE, 2002; CARDINALE; IVES; INCHAUSTI, 2004; CHISHOLM et al., 2013). Apesar dos esforços para encontrar quais variáveis melhor predizem os padrões de magnitude e estabilidade do aporte, é importante ressaltar que nenhum trabalho, até então, toma a medida de aporte de detritos como medida de funcionalidade do ecossistema e, talvez, esta seja uma variável pouco sensível às mudanças de diversidade. Ainda, este trabalho destaca a importância de investigações mais profundas em ecossistemas naturais tropicais, sobretudo em comunidades com estruturação neutra, visto que o comportamento das espécies expostas frente a condições ambientais mais rigorosas pode resultar em padrões diferentes daqueles descritos na literatura.
7 Referências
BAI, Y. et al. Ecosystem stability and compensatory effects in the Inner Mongolia grassland. Nature, v. 431, n. 7005, p. 181–184, 2004.
BOND, E. M.; CHASE, J. M. Biodiversity and ecosystem functioning at local and regional spatial scales. Ecology Letters, v. 5, n. 4, p. 467–470, 2002.
BURNHAM, K. P.; ANDERSON, D. Model selection and multimodel inference: a practical information-theoretic approach. p. 488, 2002.
CADOTTE, M. W. et al. Using phylogenetic, functional and trait diversity to understand patterns of plant community productivity. PLoS ONE, v. 4, n. 5, p. 1–9, 2009.
CADOTTE, M. W. et al. Explaining ecosystem multifunction with evolutionary models. Ecology, v. 12, n. 10, p. 3218–3221, 2017.
CADOTTE, M. W.; CARDINALE, B. J.; OAKLEY, T. H. Evolutionary history and the effect of biodiversity on plant productivity. Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA, v. 105, n. 44, p. 17012–17017, 2008.
CADOTTE, M. W.; CARSCADDEN, K.; MIROTCHNICK, N. Beyond species: Functional diversity and the maintenance of ecological processes and services. Journal of Applied Ecology, v. 48, n. 5, p. 1079–1087, 2011.
CADOTTE, M. W.; DAVIES, T. J.; PERES-NETO, P. R. Why phylogenies do not always predict ecological differences. Ecological Monographs, v. 87, n. 4, p. 535–551, 2017. CALIMAN, A. et al. The prominence of and biases in biodiversity and ecosystem functioning research. Biodiversity and Conservation, v. 19, n. 3, p. 651–664, 2010.
CARDINALE, B. J. et al. Effects of biodiversity on the functioning of trophic groups and ecosystems. Nature, v. 443, n. 7114, p. 989–992, 2006.
CARDINALE, B. J. et al. Impacts of plant diversity on biomass production increase through time because of species complementarity. Proceedings of the National Academy of Sciences, v. 104, n. 46, p. 18123–18128, 2007.
CARDINALE, B. J. et al. Biodiversity simultaneously enhances the production and stability of community biomass, but the effects are independent. Ecology, v. 94, n. 8, p. 1697–1707, 2013.
28 CARDINALE, B. J.; IVES, A. R.; INCHAUSTI, P. Effects of species richness on the primary productivity of ecosystems: extending our spatial and temporal scales of inference. Oikos, v. 104, n. September 2003, p. 437–450, 2004.
CARDINALE, B. J.; PALMER, M. A.; COLLINS, S. L. Species diversity enhances
ecosystem functioning through interspecies facilitation. Nature, v. 415, n. January, p. 426– 429, 2002.
CEBRIAN, J. Patterns in the Fate of Production in Plant Communities. The American Naturalist, v. 154, n. 4, p. 449–468, 1999.
CEBRIAN, J.; LARTIGUE, J. Patterns of herbivory and decompostion in aquatic and terrestrial ecosystems. Ecological Monographs, v. 74, n. 2, p. 237–259, 2004.
CHISHOLM, R. A. et al. Scale-dependent relationships between tree species richness and ecosystem function in forests. Journal of Ecology, v. 101, n. 5, p. 1214–1224, 2013. CLARK, D. A. et al. Measuring Net Primary Production in Forests : Concepts and Field Methods John R . Thomlinson and Jian Ni Published by : Wiley Stable URL :
http://www.jstor.org/stable/3060894 REFERENCES Linked references are available on JSTOR for this article : You may n. v. 11, n. 2, p. 356–370, 2001.
CLARKE, D. A. et al. Does Biodiversity–Ecosystem Function Literature Neglect Tropical Ecosystems? Trends in Ecology and Evolution, v. 32, n. 5, p. 320–323, 2017.
CORCORAN, A. A.; BOEING, W. J. Biodiversity Increases the Productivity and Stability of Phytoplankton Communities. PLoS ONE, v. 7, n. 11, p. 1–9, 2012.
CORNWELL, W. K. et al. A Trait-Based Test for Habitat Filtering: Convex Hull Volume. Source: Ecology Ecology, v. 87, n. 876, p. 1465–1471, 2006.
COTTINGHAM, K. L.; BROWN, B. L.; LENNON, J. T. Biodiversity may regulate the variability of ecological systems. Ecology Letters, v. 4, p. 72–85, 2001.
DAVIES, T. J. et al. Phylogenetic conservatism in plant phenology. Journal of Ecology, v. 101, n. 6, p. 1520–1530, 2013.
DÍAZ, S. et al. Functional diversity revealed by removal experiments. Trends in Ecology and Evolution, v. 18, n. 3, p. 140–146, 2003.
DÍAZ, S.; CABIDO, M. Vive la différence: Plant functional diversity matters to ecosystem processes. Trends in Ecology and Evolution, v. 16, n. 11, p. 646–655, 2001.
DOAK, D. F. et al. The Statistical Inevitability of Stability‐Diversity Relationships in Community Ecology. The American Naturalist, v. 151, n. 3, p. 264–276, 1998.
DONOHUE, I. et al. On the dimensionality of ecological stability. Ecology Letters, v. 16, n. 4, p. 421–429, 2013.
DUFFY, J. E.; GODWIN, C. M.; CARDINALE, B. J. Biodiversity effects in the wild are common and as strong as key drivers of productivity. Nature, p. In press, 2017.
FAITH, D. P. Conservation evaluation and phylogentic diversity. Biological Conservation, v. 61, p. 1–10, 1992.
FAITH, D. P. Phylogenetic diversity, functional trait diversity and extinction: avoiding tipping points and worst-case losses. Philosophical transactions of the Royal Society of
