Revista Eletrônica de Biologia
REB Volume 3(2): 53-65, 2010.
ISSN 1983-7682 .
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Mirmecocoria: uma revisão Myrmecochory: a review
Fernanda Santos Farnese, Sarah Mângia e Gustavo Augusto Fonseca Universidade do Estado de Minas Gerais
E-mail: [email protected]
Resumo
Associações entre organismos criam condições propícias a interações evolutivas, e algumas se tornam específicas e obrigatórias. A mirmecocoria é um exemplo de interação entre formigas e plantas que pode acarretar vários benefícios para a comunidade vegetal. No entanto, é pouco estudado e pouco explorado em programas e estudos de conservação. O objetivo foi descrever aspectos da mirmecocoria e relacioná-lo com a conservação, além de quantificar os artigos publicados sobre o assunto em um banco de dados. Foi realizada uma revisão sobre o tema por meio do banco de dados Biological Abstracts. Artigos de relevância sobre o assunto, obtidos em outros bancos de dados ou outros sites de pesquisa, também foram utilizados na presente revisão. Os artigos obtidos foram contados e classificados em grupos, de acordo com o assunto abordado dentro do processo de mirmecocoria. Os aspectos abordados foram interferência das características das formigas e das plantas, mirmecocoria verdadeira e espécies não mirmecocóricas e influência de distúrbios na mirmecocoria e a conservação da biodiversidade. A revisão realizada, bem como a divisão dos artigos encontrados em grupos, permitiu constatar que o processo de mirmecocoria tem sido pouco estudado e pode estar sendo subestimado em programas de conservação e recuperação da biodiversidade.
Palavras-chave: biodiversidade, recuperação ambiental, formigas, sementes,
extinção, conservação
Abstract
Associations between organisms create proper conditions for evolutionary interactions, and some of them become specific and mandatory. Myrmecochory is an example of interaction between ants and plants that can cause several benefits to the plant community (phytocoenosis). However, not much of it has been studied or explored by conservation study programs. The aim of this study was to perform a literature review through the Biological Abstracts database. Relevant articles on the subject, obtained from other databases and other research sites were also relevant for this review. The articles were counted and classified into groups according to the subject related to the process of myrmecochory. The issues discussed were: the interference of ants and plants characteristics, true myrmecochory and non-myrmecochorous species, the influence of disturbances in myrmecochory and biodiversity conservation. The literature review performed and the division of the articles found in groups, showed that myrmecochory has been a little-studied process and may be underestimated by conservation and biodiversity restoration programs.
Keywords: biodiversity, environmental restoration, ants, seeds, extinction, conservation
1) Introdução
Plantas e formigas podem desenvolver inúmeras interações. As formigas participam, por exemplo, de simbioses com pelo menos 465 espécies de plantas, distribuídas em 52 famílias (HÖLLDOBLER et al., 1990). Associações entre organismos criam condições propícias a fortes interações evolutivas. Ao longo da evolução as plantas e as formigas desenvolveram especializações recíprocas, sendo que algumas dessas interações se tornaram específicas e obrigatórias (MCKEY, GAUME e DALECKY, 1999).
Um exemplo de interação entre formigas e plantas é a mirmecocoria, ou seja, a dispersão de sementes por formigas, uma síndrome de dispersão encontrada em várias espécies de plantas, distribuídas em diferentes ecossistemas e regiões geográficas (GILADI, 2006). Depois dos vertebrados, as formigas são consideradas os principais dispersores de sementes em ambientes terrestres (STILES, 1980). É importante ressaltar, no entanto, que nem sempre a semente é a unidade dispersa, sendo que muitas vezes o fruto ou a infrutescência pode ser removido. Neste caso utiliza-se o termo diásporo para designar a unidade de dispersão.
A mirmecocoria pode acarretar diversos benefícios para a comunidade
vegetal, como um aumento da taxa de germinação (GARIDO et al., 2002;
PETERNELLI et al., 2003), diminuição da competição intra-específica entre as plântulas e a planta-mãe (BEATTIE, 1985), e diminuição da predação de sementes, uma vez que diásporos que caem das árvores e não são removidos geram um estoque energético facilmente predado por animais (KALIF et al., 2002). A mirmecocoria pode ainda aumentar a colonização de novos habitats e reorganização do banco de sementes (SILVA et al., 2007).
Apesar da importância da mirmecocoria para diversos ambientes, esse processo ainda é pouco estudado para a América do Sul (COSTA et al., 2007).
Como conseqüência, o processo de mirmecocoria também tem sido pouco explorado em outras áreas, como em programas e estudos de conservação da biodiversidade. A desconsideração de interações como a mirmecocoria em programas de conservação pode ser um fator problemático. Janzen, em 1974, chamou a atenção para o fato de que a perda de interações bióticas em áreas sujeitas a perturbações de origem antrópica representa um grande problema para a conservação, tão importante quanto a extinção de espécies. A ausência de dispersão de sementes, por exemplo, pode levar a extinção de diversas espécies vegetais (JORDANO et al., 2006). Nas florestas tropicais muitas espécies de plantas estão ausentes em áreas aparentemente propícias para o recrutamento devido a ausência de dispersão (NATHAN e MULLER-LANDAU, 2000).
Considerando-se a importância do processo de mirmecocoria para a dinâmica vegetacional e para a conservação da biodiversidade e tendo-se em vista a crescente necessidade de conservação e recuperação de ambientes, bem como a desconsideração da mirmecocoria nestes processos, o presente trabalho teve por objetivo descrever alguns aspectos do processo de mirmecocoria e relacioná-lo com a conservação. Um segundo objetivo do trabalho foi quantificar as publicações sobre mirmecocoria disponíveis em um banco de dados, a fim de gerar uma visão global sobre o conhecimento existente sobre o assunto, bem como as áreas mais abordadas e as mais carentes de estudo.
2) Metodologia
Para descrever alguns aspectos do processo de mirmecocoria e para
relacioná-lo com a conservação, foi realizada uma revisão sobre o tema
utilizando-se como base o banco de dados Biological Abstracts. Os aspectos do processo de mirmecocoria pesquisados incluíram: “Interferências das características das formigas e das plantas”, “Mirmecocoria verdadeira e plantas não mirmecocóricas” e “Influência de distúrbios na mirmecocoria e a conservação da biodiversidade”.
O banco de dados utilizado foi o Biological Abstracts. Este banco de dados foi escolhido devido a sua abrangência, uma vez que ele compreende quase 6.000 periódicos em mais de 100 países e é amplamente utilizado no início de revisões bibliográficas por pesquisadores de todo o mundo. Este banco de dados é atualizado a cada dois meses e mais de 350.000 registros são acrescentados anualmente, abrangendo diversas áreas das Ciências Biológicas. Outros artigos de relevância sobre o assunto, obtidos em outros bancos de dados ou outros sites de pesquisa, também foram eventualmente incluídos na presente revisão.
Para quantificar as publicações sobre mirmecocoria também foi utilizado o banco de dados Biological Abstracts. Os artigos sobre mirmecocoria obtidos neste banco de dados foram contados e classificados em grupos, de acordo com o assunto abordado dentro do processo de mirmecocoria.
Para obtenção os dois objetivos deste artigo as palavras chaves utilizadas no banco de dados foram: “myrmecochory”, “myrmecochory AND fragmentation”, “myrmecochory AND biodiversidade”, “myrmecochory AND conservation” e “myrmecochory AND ecosystem”.
3) Aspectos gerais do processo de mirmecocoria
A) Interferência das características das formigas e das plantas
A mirmecocoria se encontra amplamente distribuída entre diversos táxons vegetais e grupos de formigas, e ocorre em todo o mundo (CASAZZA et al., 2008). Um número cada vez maior de formigas dispersoras de sementes tem sido descritas (GARIDO et al., 2002), embora as vantagens da mirmecocoria possa variar consideravelmente de táxon para táxon (GARIDO et al., 2002).
A mirmecocoria não é um processo específico. Indivíduos de uma
espécie de formiga podem dispersar diásporos de várias espécies de plantas e
uma espécie de planta pode apresentar diásporos que são dispersos por várias espécies de formigas (CUMMINGS e HEITHAUS, 1992). Entretanto, já foi relatado que algumas espécies de formigas demonstram uma preferência por diásporos de determinadas espécies vegetais, existindo assim diferenças entre as taxas de dispersão entre espécies vegetais (PUDLO, BEATTIE e CULVER, 1980; CUMMINGS e HEITHAUS, 1992). Aparentemente, essa preferência das formigas por determinados diásporos está relacionada com os recursos energéticos desses diásporos (FARNESE et al., 2008 – dados não publicados), embora a abundância dos frutos também possa ser importante em determinados hábitats ou na ausência de sementes com recursos energéticos (WILBY e SHACHAK, 2000).
As espécies de formigas que interagem com diásporos diferem na morfologia e na biologia, assim como as espécies de plantas mirmecocóricas diferem no tamanho de seus diáporos e de seus elaiosomos (GORB e GORB, 1995). Diásporos pequenos tendem a ser removidos por formigas pequenas e diásporos grandes, por formigas grandes, que possuem fortes mandíbulas. De fato, muitos aspectos da morfologia e da ecologia das plantas foram moldados por sua relação com tais insetos (GORB e GORB, 1995; GUIMARÃES et al., 2002).
Além da morfologia, o comportamento das diferentes espécies de formigas também é um fator importante para o destino dos diásporos.
Diferentes espécies de formigas apresentam diferentes comportamentos, e nem todos os comportamentos resultam em sucesso na dispersão de diásporos (GORB e GORB, 2003). O comportamento das formigas têm sido, inclusive, citado como uma importante força seletiva para a evolução e a manutenção da mirmecocoria (HUGHES e WESTOBY, 1992). Já foi relatado que o comportamento das formigas pode influenciar o número de sementes removidas, a distância de remoção, o número de sementes predadas, o sucesso de germinação e o estabelecimentos de plântulas (CUAUTLE, RICO- GRAY e DIAZ-CASTELAZO, 2005).
Características das plantas também são importantes no processo de
mirmecocoria, como a presença de recursos energéticos nos diásporos
(característica abordada mais detalhadamente no tópico 3.2) e a presença de
nectários extra-florais. Segundo Cuatle, Rico-Gray e Diaz-Castelazo 2005, a
presença de nectários extra-florais pode alterar padrões de remoção de diásporos, uma vez que formigas onívoras, atraídas pelas plantas devido à presença dos nectários, também podem ser importantes para a mirmecocoria.
B) Mirmecocoria verdadeira e plantas não mirmecocóricas
Algumas espécies de plantas desenvolveram estruturas que favorecem a dispersão de sementes por formigas, como o elaiosomo. O termo elaiosomo indica qualquer material comestível que atraia as formigas, contendo geralmente reservas de lipídeos, embora alguns contenham proteínas que estão envolvidas com a germinação, mas que também são capazes de atrair as formigas. O elaiosomo não é uma estrutura anatômica precisa e pode se originar de diversos tecidos, podendo estar presente tanto na semente quanto no fruto (CICCARELLI et al., 2005). Essas espécies de plantas são denominadas mirmecocóricas, e o processo de dispersão de seus diásporos é denominado mirmecocoria verdadeira (MILESI e CASENAVE, 2004).
A grande maioria das espécies vegetais não produz estruturas adaptadas para atrair formigas, sedo denominadas não mirmecocóricas. Essas espécies, no entanto, podem produzir diásporos que contenham outros recursos energéticos, como a polpa de frutos, que podem ser importantes na atração de formigas (LEAL, 2003; COSTA et al., 2007). Embora a relação entre plantas mirmecocóricas e formigas seja estudada há pelo menos duas décadas (HANDEL e BEATTIE, 1990), interações entre formigas e plantas não mirmecocóricas ainda são pouco documentadas (MILESI e CASENAVE 2004).
Sabe-se, no entanto, que a mirmecocoria verdadeira não é um mecanismo comum de dispersão de sementes em ecossistemas da América do Sul (COSTA et al., 2007), o que ressalta a importância de estudos sobre a dispersão de diásporos não mirmecocóricos por formigas em ambiente tropical.
Alguns estudos já demonstraram que a dispersão de diásporos não mirmecocóricos pode ser importante em diferentes ambientes (LEAL, 2003;
MILESI e CASENAVE, 2004; COSTA et al., 2007). Muitas formigas granívoras,
por exemplo, podem atuar como dispersoras de diásporos não mirmecocóricos
ao remover sementes para sua alimentação. Estas formigas desenvolvem
simultaneamente com as plantas relações antagonistas e mutualísticas, uma
vez que destroem muitas sementes, mas beneficiam significantemente algumas, que geralmente são perdidas ou abandonadas ao longo do trajeto (RETANA, PICÓ e RODRIGO, 2004). Diásporos também podem ser removidos por formigas frugívoras. Nesse caso as formigas dispersam o diásporo mas utilizam apenas a polpa do fruto, permanecendo a semente incólume (MILESE e CASENAVE, 2004).
Em alguns casos, ao invés de dispersar o diásporo, as formigas podem utilizá-lo localmente, sem removê-lo (ORSOLON et al., 2005). Formigas do gênero Atta, por exemplo, retiram a polpa de diásporos carnosos para servir como o substrato primário onde o fungo simbionte é cultivado, o que diminui o ataque de fungos às sementes manipuladas, aumentando as taxas de germinação (PETERNELLI, DELLA LUCIA e MARTINS, 2004). Esse comportamento também é apresentado por Trachymyrmex, que descarta as sementes e muitas vezes frutos intactos em montes de refugo localizados à superfície do solo, próximo da entrada do ninho (TORRES, SANTIAGO e SALGADO, 1999).
As formigas podem ainda atuar como dispersoras secundárias de várias
plantas mirmecocóricas e não mirmecocóricas em ambientes tropicais
(ESPADALER et al., 1997). Algumas espécies de plantas do gênero Ulex, por
exemplo, apresentam um mecanismo explosivo de deiscência do fruto,
dispersando a semente com elaiosomo por alguns metros. Diversos gêneros de
formigas podem, então, recolher esta semente e dispersá-la por até 77 metros
(LÓPEZ-VILA e GARCíA-FAYOS, 2005). A magnitude dos processos de
dispersão secundária de sementes por formigas granívoras tem sido raramente
estudado (CHRISTIANNI e GALETTI, 2007). Formigas cortadeiras, por
exemplo, tem ocasionalmente sido relatadas removendo frutos e sementes, de
acordo com seu comportamento oportunista, mas seu potencial como
dispersora de sementes ainda é discutido (PIZO e OLIVEIRA, 2000). No
entanto, estudos recentes de dispersão de sementes por formigas cortadeiras
do gênero Atta e Acromyrmex demonstraram que essas formigas podem ser
responsáveis pela remoção de até 41,16% do total de sementes produzidas por
plantas não-mirmecocóricas da espécie Protium heptaphyllum e acredita-se
que correlações semelhantes podem ser encontradas com outras espécies
(SILVA et al., 2007).
C) Influência de distúrbios na mirmecocoria e a conservação da biodiversidade
A mirmecocoria, assim como diversas outras simbioses, é fortemente afetada por diferentes distúrbios (MIX et al., 2006). Os distúrbios podem afetar a mirmecocoria por reduzir ou eliminar determinadas espécies de formigas (ANDERSEN e MORRISON, 1998) ou por reduzir ou aumentar o número de sementes disponíveis (PIZO e VIEIRA, 2004).
De uma forma geral, distúrbios naturais, como inundações, têm um pequeno impacto na mirmecocoria (PRINZING et al., 2006 (in press)). Em alguns casos, esse impacto pode ser positivo, como no caso de fogo que ocorre naturalmente em savanas e que aumenta a distância de dispersão por formigas (PARR et al., 2007). Por outro lado, distúrbios de origem antrópica têm um grande alcance e um efeito muito negativo sobre o processo de dispersão de sementes (ANDERSEN e MORRISON, 1998). A urbanização, por exemplo, pode alterar padrões de dispersão de sementes e, consequentemente, alterar toda a estrutura da comunidade vegetal de uma dada região. Já foi relatado, inclusive, que a urbanização diminui a dispersão de sementes por formigas (MOFFATT et al., 2004). Perturbações geradas por atividades econômicas, como a silvicultura, exploração agrícola e o pisoteio por gado tem sido associados a perda da cobertura vegetal. Essas alterações se refletem nas comunidades de formigas, levando a uma drástica perda de espécies e perda de interações entre as formigas e as plantas (THOMPSON e MCLACHLAN, 2007).
A fragmentação de habitats como conseqüência da urbanização também
é um distúrbio que afeta a mirmecocoria. A fragmentação irá dificultar a
dispersão de sementes, uma vez que a taxa de sobrevivência do diásporo
diminui na matriz que separa dois fragmentos (JULES, 2000). A fragmentação
também pode favorecer a invasão de espécies exóticas, o que pode repercutir
de diferentes maneiras na mirmecocoria. A invasão de ambientes pela formiga
Linepithema humile, por exemplo, pode causar efeitos drásticos nos ambientes
por diminuir a quantidade das espécies de plantas mirmecocóricas e por causar
a eliminação de todas as espécies nativas de formigas dispersoras de
sementes (GÓMEZ e OLIVERAS, 2002).
O desmatamento é outro distúrbio de origem antrópica que afeta a dispersão de sementes, uma vez que a diminuição de árvores diminui a quantidade de sementes disponíveis. Quando há uma grande disponibilidade de sementes, os predadores ficam saciados e as sementes que não são predadas podem ser dispersas por outros animais. Quando há poucas sementes, entretanto, a competição entre predadores e dispersores se torna muito intensa e traz efeitos maléficos para a comunidade vegetal (PIZO e VIEIRA, 2004). Esse efeito do desmatamento nas plantas já foi relatado por diferentes autores (CINTRA, 1997; PIZO e VIEIRA, 2004).
Conforme demonstrado em vários estudos, distúrbios antrópicos influenciam o processo de mirmecocoria e podem levar à extinção de espécies (CINTRA, 1997; JULES, 2000; MOFFATT et al., 2004; PIZO e VIEIRA, 2004).
Os efeitos desses distúrbios variam de acordo com o hábitat. Na Floresta Atlântica, por exemplo, alterações do processo de mirmecocoria podem levar à extinção Euterpe edulis (palmeira), uma árvore endêmica deste ecossistema e de grande importância econômica (PIZO e VIEIRA, 2004). Assim sendo, é importante que fatores locais como as características da comunidade vegetal e os processos de dispersão sejam considerados quando o objetivo é a manutenção da biodiversidade de uma determinada área. As interações entre formigas e diásporos são significativas para várias espécies vegetais e, consequentemente, para várias espécies da fauna, sendo fundamental compreender as condições em que essas interações ocorrem, tanto para a conservação quanto para a recuperação de ambientes (JORDANO et al., 2006). A compreensão de fatores que podem restringir a dispersão e o recrutamento de espécies é um dos primeiros passos para estratégias adequadas de manutenção da biodiversidade (KIRKMAN et al., 2004).
D) Quantificação dos artigos publicados sobre mirmecocoria
Embora pesquisas pilotos realizadas no banco de dados Biological
Abstracts tenham resultado em um grande número de artigos, apenas 65
artigos foram encontrados quando utilizou-se a palavra chave mirmecocoria. A
quantificação dos artigos encontrados quando utilizou-se as diferentes
palavras-chave citadas no item dois, bem como a sua classificação em grupos,
pode ser observada na tabela 1. Os artigos foram classificados de acordo com seu enfoque: enfoque ecossistêmico (grupo ecossistema), enfoque em apenas uma ou poucas espécies (grupo espécie), enfoque evolutivo (grupo evolução), ou um aspecto conservacionista (grupo conservação).
Tabela 1: Divisão dos artigos encontrados para cada palavra chave pesquisada no banco de dados Biological Abstracts.
Grupos Palavras-chave
Ecossistema Espécie Evolução Conservação Total
Myrmecochory 15 44 6 3 65
Myrmecohory AND fragmentation
3 - - 3 3
Myrmecochory AND biodiversidade
2 1 - - 3
Myrmecochory AND conservation
4 - - 4 4
Myrmecochory AND ecosystem
7 1 1 1 7
Os resultados encontrados demonstram que, embora a importância da mirmecocoria para diferentes ambientes e para a conservação e manutenção da biodiversidade já tenha sido reconhecida por diversos autores, esse processo ainda continua sendo pouco estudado, já que apenas poucos artigos sobre o tema puderam ser encontrados no banco de dados selecionado. Outro fator preocupante é que, além de terem sido encontrados relativamente poucos artigos sobre o assunto, a grande maioria deles tratava de relações entre poucas espécies de plantas e formigas (Tabela 1). Esse tipo de abordagem, embora seja muito importante, não possibilita uma visão global do processo.
Tais resultados acarretam importantes implicações. A existência de poucos
estudos sobre a dispersão de sementes faz com que este processo permaneça
pouco documentado e não seja considerado em programas de conservação e
restauração de ambientes, o que pode levar a uma extinção desse tipo de
interação em diversos locais, antes mesmo de terem sido reconhecidas e
descritas para diferentes espécies de plantas e de formigas.
4) REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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