Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Centro de Biociências
Programa de pós-graduação em Psicobiologia
Influência da visão de cores na detecção de frutos, flores e
invertebrados em grupos de Callithrix jacchus na
Caatinga
Mariana da Silva Capítulo
Mariana da Silva Capítulo
Influência da visão de cores na detecção de frutos, flores e invertebrados
em grupos de Callithrix jacchus na Caatinga
Dissertação apresentada à Universidade Federal do
Rio Grande do Norte, como requisito para obtenção
do título de Mestre em Psicobiologia.
Orientação: Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida
Pessoa
Co-orientação: Prof. Dr. Arrilton Araujo de Souza
Co-orientação: Prof. Dra. Maria de Fátima Arruda
de Miranda
Natal
2019
3
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - -Centro de Biociências - CB
Capítulo, Mariana da Silva.
Influência da visão de cores na detecção de frutos, flores e invertebrados em grupos de Callithrix jacchus na Caatinga / Mariana da Silva Capítulo. - Natal, 2019.
70 f.: il.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-graduação em
Psicobiologia.
Orientador: Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa.
1. Polimorfismo visual - Dissertação. 2. Frugivoria - Dissertação. 3. Insetivoria - Monografia. 4. Mata-branca - DIssertação. 5. Sagui-comum - Dissertação. I. Pessoa, Daniel Marques de Almeida. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 548.33
Dissertação de mestrado
Título
Influência da visão de cores na detecção de frutos, flores e invertebrados em
grupos de Callithrix jacchus na Caatinga
Banca examinadora
Dr. Andre Carreira Bruinjé
Universidade de São Paulo - USP
________________________________________________________
Prof. Dra. Renata Gonçalves Ferreira
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
________________________________________________________
Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa (orientador)
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
________________________________________________________
Este estudo foi desenvolvido no
Laboratório de Ecologia Sensorial do
Departamento
de
Fisiologia
e
Comportamento da Universidade Federal do
Rio Grande do Norte, sob orientação do Prof.
Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa.
Dedico esta dissertação a todos aqueles que nunca duvidaram que eu conseguiria terminar…
AGRADECIMENTOS
Agradeço, primeiramente, à minha família que sempre me apoiou. Aos meus pais, irmãos, avó Idalina, Zezinha, Topé e Paulo por todo o carinho e pela força. Mais importante, um obrigado do tamanho do mundo aos meus avós, Ana Maria e António por, apesar de não gostarem da ideia de eu “andar no meio do mato atrás de macacos”, fazerem de tudo para que eu possa seguir o meu sonho. Sem eles, nada disto seria possível. Amo-vos muito.
A Marília, minha colega de mestrado, minha companheira de campo, minha melhor amiga brasileira e sem dúvida uma das pessoas mais importantes que eu conheci nestes 2 anos e meio. Obrigada por todas as conversas, todos os momentos, todas as risadas, todas as lágrimas… Estás em todas as minhas memórias boas do Brasil. Um enorme obrigada. Te amo.
A Marília (mais uma vez) e Diogo por toda a força, todos os conselhos e todas as orientações no mestrado. Sem vocês dois não teria sido conseguido chegar até aqui.
A Daniel Pessoa, meu orientador, por me ter proporcionado esta experiência, por ter acreditado na menina poortuguesa que conheceu num congresso, pela orientação e por me ter “puxado as orelhas” quando eu precisei (foram algumas vezes).
Aos meus co-orientadores, Arrilton, Fátima e Amanda, por todas as conversas e conselhos. Um agradecimento especial a Fátima, muito obrigada por toda a disponibilidade e paciência para me ajudar com as capturas vários meses seguidos! Mais importante que isso, você foi uma grande força para mim, obrigada por todas as conversas, barzinhos, pelos desabafos e por todas as gargalhadas que demos em Açu. Não me esqueci que me deve umas idas à praia e um final de semana, vamos combinar!
A Mauro, Imão, Chiquinho e Luís por todo o apoio, carinho e companhia durante as minhas longas idas a campo.
Aos melhores amigos que este mestrado me deu, Marília, Diogo, Felipe e Letícia, muito obrigada por tudo, nunca vos vou esquecer!
Aos meus colegas de laboratório, mais especificamente, Marília, Diogo, Sofia, Joaquim, Raiane, Holda, Tony, Larissa, Elder, Bia, Geovan e Felipe, obriagada por todos os momentos que tive com vocês e todas as reuniões no Thomas.
Às pessoas que começaram como sendo parceiros do pokemon, mas acabaram sendo muito mais que isso. Cadmiel, Pedro, Gustavo, Leo, Dênis, Lidijane, Franck, gosto muito de vocês. Muito obrigada por alegrarem os meus dias.Cadmiel, Pedro e Gustavo vou levar vocês no meu coração viu? Vocês são muito importantes para mim, não me podem esquecer!
Quero agardecer a 4 pessoas que eu não conheci nem no mestrado, nem através do pokemon, e são muito importantes para mim: Weslley, Radna, Lauren e Yuri. Radna, obrigada por me “emprestares” a tua família e por me fazeres sentir como se estivesse em casa. Lauren, minha maluca, muito obrigada por todos os desabafos, todas as risadas, todas as maluquices e todo o amor! Weslley, não tenho palavras para expressar o quão gosto de ti, quanta falta tu me fazes e o
quão importante és para mim. Yuri, foste das últimas pessoas que eu conheci no Brasil e tornaste-te uma das mais importantornaste-tes. Obrigada por cuidares de mim, obrigada por todo o carinho, toda a força.. Obrigada por me fazeres sentir segura. Não te vou esquecer.
Agradeço a Terceiro e a Débora, por toda a ajuda em campo e pelo companheirismo. Ao João, que me ensinou a fazer os gráficos no R, muito obrigada, ficaram ótimos! Ao ICMbio pela permissão da coleta e pelo alojamento durante a pesquisa.
À CAPES pela concessão da bolsa. Além disso, o presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001.
Resumo
Os primatas têm a capacidade de ser tricromatas, porém, essa característica é bastante variável. Enquanto nos catarríneos os machos e as fêmeas apresentam ambos visão tricromata, nos platirríneos existe polimorfismo de visão de cores, com ocorrência de fêmeas tricromatas e dicromatas, enquanto os machos são obrigatoriamente dicromatas. Pensa-se que a tricromacia seja uma adaptação para melhorar a detecção de frutos maduros e/ou folhas jovens contra as folhas maduras do background. Por outro lado, tem sido sugerido que os indivíduos dicromatas são mais aptos a encontrar insetos camuflados, enquanto que tricromatas têm vantagem em detectar insetos conspícuos. Mesmo existindo vários estudos sobre visão de cores focados em modelagem visual, experimentos em condições semi-naturais e estudos na natureza, os resultados são inconsistentes. Neste trabalho analisamos se a visão de cores influencia a detecção de frutos e insetos em grupos de Callithrix jacchus na Caatinga. Utilizamos modelagem visual para calcular o contraste cromático (JND) entre frutos e os seus backgrounds e entre invertebrados e os seus backgrounds, para os 6 fenótipos de visão de cores, a partir das fotografias registradas em campo. Nossos resultados sugerem que, os frutos existentes na Caatinga podem ser detetados através do brilho e através da sua coloração no eixo verde-vermelho, na época de chuva, e através da sua coloração no eixo azul-amarelo e no eixo verde-vermelho, na época seca. Já os invertebrados diferem do background por meio de sinais do eixo azul-amarelo e do eixo verde-vermelho na época de chuva, e por meio de sinais de brilho e do eixo verde-vermelho na época seca. Observamos que, a cromaticidade dos elementos do background é constante ao longo do ano no eixo do verde-vermelho, indicando vantagem dos tricromatas. A análise dos contrastes cromáticos mostrou que os fenótipos tricromatas têm um desempenho superior quanto à detecção de frutos. Já no que se refere à detecção de invertebrados, todos os fenótipos estão igualmente aptos. Este é o segundo trabalho sobre visão de cores realizado na Caatinga e o primeiro trabalho de modelagem visual que inclui os dois tipos de itens alimentares principais da dieta de calitríquideos.
Abstract
Primates can be trichromat. However, this trait is quite variable. While in catarrhine monkeys both males and females have trichromatic vision, in platyrrhines, a color vision plymorphism occurs, with the existence of trichromat and dichromat females, while males are necessarily dichromat. Trichromacy is thought to be an adaptation to improve detection of ripe fruits and/or young leaves against a background of mature leaves. On the other hand, it has been suggested that dichromat individuals perform better in finding camouflaged insects, whereas trichromats may have the advantage of detecting conspicuous insects. Although there are several studies on color vision focused on visual modeling, experiments on semi-natural conditions and studies on nature, the results are inconsistent. Therefore, in this study we analyze whether color vision influences the detection of fruits and insects in groups of Callithrix jacchus in Caatinga. We used visual modeling to calculate the chromatic contrast (JND) between fruits and their backgrounds, and insects and their backgrounds, for all six color vision phenotypes from field photographs. Our results suggest that, fruits in Caatinga can be detected by their brightness and their coloration on the green-red axis in the rainy season, and their coloration on the blue-yellow axis and the green-red axis during the dry season. Invertebrates differ from the background through the blue-yellow axis and the green-red axis in the rainy season, and through brightness and the green-red axis in the dry season. We observed that the chromaticity of the background on the red-green axis is constant throughout the year, suggesting an advantage of the trichromats. Our analysis of chromatic contrasts showed that trichromat phenotypes have superior fruit detection performance. As far as insect detection is concerned, all phenotypes are equally able to detect insects. This is the second work on color vision carried out at Caatinga and the first visual modeling work that includes the two main food item types of the calithrichid diet.
Lista de Figuras
Figura 1. Imagem satélite da Floresta Nacional de Açu...p.33 Figura 2. Caatinga na época de chuva (A) e na época seca (B)...p. 34 Figura 3. Frutos, flores e botões florais utilizados na modelagem visual: 1) Anadenanthera
colubrina; 2) Capparis flexuosa; 3) Canavalia brasiliensis; 4) Pilosocereus pachycladus; 5) Anacardium occidentale; 6) Malpighia emarginata;7) Eugenia uniflora; 8) Trischidium mole; 9) Anacardium occidentale 10) Erythroxylum sp.; 11) Mangifera indica; 12) Pilosocereus
pachycladus; 13) Tacinga inamoena; 14) Ziziphus joazeiro; 15) Ziziphus joazeiro; 16)
Commiphora leptophloeos; 17) Operculina macrocarpa;18) Annona crassiflora; 19) Psidium guajava; 20) Cochlospermum vitifolium; 21) 22) 23) Operculina macrocarpa; 24) 25) Spondias purpurea; 26) Canavalia brasiliensis; 27) Mimosa sp.; 28) Cochlospermum vitifolium; 29) Mangifera indica; 30) Sebastiania sp.; 31) Mangifera indica; 32) Spondias purpurea; 33)
Trischidium mole; 34) Poincianella pyramidalis; 35) Capparis flexuosa; 36) Amburana cearensis;
37) Mangifera indica; 38) Psidium guajava; 39) Mimosa sp.; 40) Mangifera indica; 41)Não identificada; 42) Não identificada; 43) Spondias purpurea; 44) Pilosocereus gounelle; 45)
Pilosocereus pachycladus; 46) Ditaxis sp.; 47) Não identificada; 48) Cochlospermum vitifolium...p.37
Figura 4. Invertebrados utilizados na modelagem visual: 1) Orthoptera; 2) Orthoptera; 3)
Orthoptera; 4) Lepidoptera; 5) Orthoptera; 6) Orthoptera;7) Orthoptera; 8) Orthoptera ; 9) Mantodea; 10) Orthoptera; 11) Orthoptera; 12)Ooteca de Mantodea; 13) Orthoptera; 14)
Orthoptera; 15) Orthoptera; 16) Orthoptera; 17) Araneae (Argiope Argentata);18)
Orthoptera...p. 39
Figura 5. Diagramas de cromaticidade para os três fenótipos dicromatas encontrados em Callithrix
jacchus: 430/543 nm (A), 430/556 nm (B) e 430/562 nm (C). No eixo y está representado o canal
de oponência azul-amarelo (QS/QL) e no eixo x está representado o eixo de luminância (QL). Os triângulos azuis representam os backgrounds (folhas e troncos) e os círculos vermelhos
representam alvos (frutos, flores e botões
florais)...p. 41
Figura 6. Diagramas de cromaticidade para os três fenótipos tricromatas encontrados em
Callithrix jacchus: 430/543/556 nm (A e B), 430/543/562 nm (C e D) e 430/556/562 nm (E e F).
Os valores de cromaticidade dos alvos e backgrounds estão representados ao longo do canal de oponência verde-vermelho (QL/(QM+QL)), apenas existente em tricromatas, canal de oponência azul-amarelo (QS/(QM+QL)), e ao longo do canal de luminância (QM+QL). Os triângulos azuis
correspondem aos backgrounds (folhas e troncos) e os círculos vermelhos correspondem aos alvos (frutos, flores e botões florais)...,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,...p. 42
Figura 7. Diagramas de cromaticidade para os três fenótipos dicromatas: 430/543 nm (A), 430/556
nm (B) e 430/562 nm (C). No eixo x está representado o canal de oponência azul-amarelo (QS/QL) e no eixo y está representado o eixo de luminância (QL). Os triângulos azuis representam os backgrounds (folhas e troncos) e os círculos amarelos representam os alvos (invertebrados)………...p. 44
Figura 8. Diagramas de cromaticidade (à esquerda) e diagramas de luminância (à direita) para os
três fenótipos tricromatas: 430/543/556 nm (A e B), 430/543/562 nm (C e D) e 430/556/562 nm (E e F). Os valores de cromaticidade dos alvos e backgrounds estão representados ao longo do canal de oponência azul-amarelo (QS/(QM+QL)) e ao longo do canal de oponência verde-vermelho (QL/(QM+QL)), apenas existente em tricromatas. Os diagramas de luminância, são compostos pelo eixo azul-amarelo (QS/(QM+QL)) e o eixo de luminância (QM+QL). Os triângulos azuis representam os backgrounds (folhas e troncos) e os círculos amarelos representam os alvos (invertebrados).
...p. 45
Figura 9. Contrastes cromáticos (JND) dos frutos, botões de flor e flores (A) e dos invertebrados
(B) contra os seus backgrounds para dicromatas e tricromatas. Os boxplots mostram a mediana, primeiro e terceiro quartis, limite inferior e superior e outliers.
...p. 47
Figura 10. Contrastes cromáticos (JND) dos frutos, botões de flor e flores contra os seus
backgrounds, de acordo com o sistema visual dos fenótipos que ocorrem em Callithrix jacchus. Os boxplots mostram a mediana, primeiro e terceiro quartis, limite inferior e superior e outliers. ...p. 47
Figura 11. Contrastes cromáticos (JND) dos invertebrados contra os seus backgrounds, de acordo
com o sistema visual dos fenótipos que ocorrem em Callithrix jacchus. Os boxplots mostram a mediana, primeiro e terceiro quartis, limite inferior e superior e outliers.
...p. 48
Figura 12. Diagramas de cromaticidade para um fenótipo dicromata (430/562 nm) (A e B) e para
um fenótipo tricromata (430/543/562 nm) (C, D, E e F). Para o fenótipo tricromata, os valores de cromaticidade dos alvos e backgrounds estão representados ao longo do canal de oponência azul-amarelo (QS/(QM+QL)) e ao longo do canal de oponência verde-vermelho (QL/(QM+QL)) e o diagrama de luminância é compostos pelo eixo azul-amarelo (QS/(QM+QL)) e o eixo de
luminância (QM+QL). Para o dicromata, no eixo x está representado o canal de oponência azul-amarelo (QS/QL) e no eixo y está representado o eixo de luminância (QL). Os triângulos azuis representam os backgrounds da época de chuva, os triângulos verdes representam os backgrounds da época seca, os círculos vermelhos representam frutos e os quadrados amarelos representam invertebrados...p. 50
Sumário
1. Introdução1.1 Introdução geral...p. 16 1.2 Referencias ...p. 20
2. Objetivos, hipóteses & predições...p. 24
2.1 Objetivos...p. 25 2.1.1 Objetivo geral...p. 25 2.1.2 Objetivos específicos...p. 25 2.2 Hipóteses e predições...p. 26
3. Artigo: Detecção de frutos, flores e invertebrados da mata-branca por
saguis-comuns dicromatas e tricromatas...p. 27
3.1 Resumo...p. 28 3.2 Introdução...p. 29 3.3 Materiais e Métodos...p. 33 3.3.1 Área de estudo...p. 33 3.3.2 Coleta de dados...p. 34 3.3.3 Modelagem visual...p. 35 3.3.4 Análise de dados...p. 38 3.4 Resultados...p. 39 3.5 Discussão...p. 52 3.6 Conclusão...p.58 3.7 Referências...p.59 4. Conclusão geral...p. 67 5. Anexos...p. 68
1.INTRODUÇÃO
Influência da visão de cores na detecção de frutos, flores e invertebrados
em grupos de Callithrix jacchus na Caatinga
1.1 Introdução geral
A maioria dos mamíferos apresenta visão dicromata possuindo dois tipos de cones na retina, o que permite distinguir cores entre a faixa azul e amarela do espetro. Os primatas são únicos, entre os mamíferos, podendo possuir até três tipos de cones, ou seja, têm a capacidade de ser tricromatas. Deste modo, além de conseguirem distinguir cores na zona entre o azul e amarelo, como os dicromatas, também possuem a capacidade de distinguir cores de comprimentos de onda entre médio (e.g. verde) e longo (e.g. vermelho) (Carvalho et al., 2017). No entanto, esta característica é variável entre os primatas.
Nos catarríneos (primatas do Velho Mundo) os machos e as fêmeas apresentam ambos visão tricromata, uma vez que, os indivíduos possuem um gene autossómico que codifica cones sensíveis a comprimentos de onda curtos (azul) e dois genes no cromossomo X que codificam cones sensíveis a comprimentos de onda médios (verde) e longos (vermelho). Por outro lado, nos platirríneos (primatas do Novo Mundo) os indivíduos possuem o gene autossómico e apenas um gene no cromossomo X, levando a que exista um polimorfismo de visão de cores devido à variação alélica do gene no cromossomo X, que possibilita que as fêmeas heterozigóticas sejam tricromatas, enquanto que os machos hemezigóticos e as fêmeas homozigóticas sejam dicromatas, com a exceção dos géneros Alouatta e Aotus (Bonci et al, 2013; Jacobs, 2007; Mollon, 1989).
Segundo Mollon (1989) a cor pode ser uma pista utilizada pelos primatas para identificar conspecíficos, bem como, identificar o seu sexo e estado sexual. De fato, alguns autores têm sugerido que a vantagem da tricromacia pode estar relacionada com a deteção de sinais sociais. Changizi et al. (2006) mostrou que a tricromacia pode ter sido selecionada para descriminar variações na coloração da pele de conspecificos, mais especificamente, este estudo mostrou que a sensibilidade dos fotorreceptores dos tricromatas é quase ótima para distinguir a saturação de
oxigénio da hemoglobina que produz diferenças na coloração da pele no eixo verde-vermelho. Outro trabalho que apoia esta hipótese foi realizado por Hiramatsu et al. (2017) e mostrou que catarríneos e platirríneos tricromatas possuem maior capacidade de discriminar variações na coloração facial de fêmeas de macaco rhesus, conseguindo identificar o estado reprodutivo das fêmeas.
Por outro lado, reconstruções de estados ancestrais mostraram que a tricromacia surgiu antes da evolução da coloração da pele e da pelagem e que, de fato, a presença de visão de cores talvez tenha sido necessária para a evolução da pele e pelagem vermelhas (Fernandez and Morris, 2007). Assim sendo, apesar da sensibilidade dos fotorreceptores dos tricromatas conferir vantagens na deteção de sinais socias, é possível que a sua evolução esteja relacionada com outras vantagens adaptativas, por exemplo, a frugivoria pode ter sido uma pressão seletiva importante que favoreceu o aparecimento da tricromacia, enquanto que, a sinalização pode estar envolvida na manutenção da tricromacia nas populações atuais (Bompas et al., 2013; Hiramatsu et al., 2017). Da mesma forma, também é provável que a deteção de predadores seja parte da pressão seletiva que originou e/ou que ajuda a manter a tricromacia (Sumner and Mollon, 2003) e, de fato, recentemente, o estudo realizado por Pessoa et al. (2014) mostrou evidências de que a tricromacia de primatas é vantajosa para identificar predadores mamíferos conspícuos contra um background de folhas maduras.
A hipótese mais apoiada e mais aceita é a de que a tricromacia é uma adaptação para melhorar a eficiência do forrageamento. Modelos teóricos sugeriram que a vantagem da tricromacia está relacionada com a deteção e/ou seleção de frutos maduros contra um background de folhas verdes (Osorio and Vorobyev, 1996; Osorio et al., 2004; Perini et al., 2009; Regan et al., 2001; Sumner and Mollon, 2000a; Sumner and Mollon, 2000b), ou com a deteção de folhas jovens
contra um background de folhas maduras (Dominy and Lucas, 2001). Segundo Sumner and Mollon (2000a), os pigmentos que os catarríneos possuem são ótimos para detetar frutos contra um background de folhas maduras e, da mesma forma, Regan et al. (2001) mostrou que os pigmentos dos platirríneos tricromatas são ótimos para a tarefa de detetar frutos contra folhas do background. Experimentos realizados em cativeiro também evidenciaram a vantagem dos tricromatas em detetar alimentos contra um background de folhas. O trabalho realizado por Caine and Mundy (2000), por exemplo, mostrou que indivíduos tricromatas, comparativamente com indivíduos dicromatas, têm vantagem em detetar comida de cor laranja uma vez que a taxa de ingestão de itens dessa cor foi maior em indivíduos tricromatas. Já o trabalho realizado por Smith et al. (2003b) mostrou que indivíduos tricromatas necessitam menos treinamento do que dicromatas para localizar frutos artificiais, quer quando apresentados contra um backround artificial de folhas ou sem background, e selecionavam mais frutos maduros comparativamente com dicromatas.
Em contrapartida, apesar dos resultados obtidos por modelos teóricos e experimentos em condições semi-naturais, estudos realizados na natureza têm apresentado dificuldade em mostrar diferenças significativas entre tricromatas e dicromatas, seja quanto à sua capacidade para localizar e discriminar fontes de alimento (Dominy et al., 2003) ou quanto à proporção de tempo de forrageio utilizado em diferentes itens alimentares (Melin et al., 2008). No que diz respeito à taxa de alimentação, o estudo de Melin et al. (2009) mostrou que, apesar de existir um maior consumo de figos conspícuos do que figos crípticos, e dos tricromatas terem uma taxa de aceitação superior aos dicromatas, não houve diferença significativa na taxa de alimentação entre os fenótipos. Já no trabalho de Hiramatsu et al. (2008) não foi encontrada nenhuma diferença entre os fenótipos em nenhuma das medidas de eficiência de forrageio analisadas, isto é, taxa de tentativas, taxa de aceitação e taxa de alimentação. O primeiro trabalho que mostrou claramente um efeito
significativo do fenótipo de visão de cores na taxa de ingestão foi realizado por Melin et al. (2017b). Este estudo mostrou que os tricromatas obtiveram uma taxa de alimentação maior que os dicromatas e, além disso, os tricromatas consumiram frutos conspícuos em maior quantidade que os indivíduos dicromatas.
Por outro lado, tem sido sugerido que a tricromacia nem sempre é vantajosa, nomeadamente, indivíduos dicromatas têm vantagem em detetar alvos camuflados (Morgan et al., 1992). O primeiro estudo a demonstrar que platirríneos e catarríneos dicromatas são capazes de discriminar estímulos com uma coloração camuflada, que indivíduos tricromatas não conseguem discriminar, foi realizado por Saito et al. (2005). De fato, na natureza foi observado que dicromatas estão mais aptos a forragear insetos camuflados (Melin et al., 2007; Smith et al., 2012). No entanto, Smith et al. (2012) observou que, tricromatas possuíram uma taxa de captura total de insetos muito superior, comparativamente a dicromatas. Da mesma forma, Abreu et al. (2019) mostrou que fêmeas possuem uma taxa de captura de insetos maior do que a dos machos e, além disso, fêmeas possuem uma taxa de captura de insetos conspícuos maior do que os machos em ambiente de Caatinga. Por outro lado, apesar de dicromatas serem melhores em detetar insetos crípticos, o mesmo não acontece com frutos crípticos. Na verdade, segundo Melin et al. (2013), os indivíduos tricromatas têm vantagem sob os indivíduos dicromatas em localizar frutos amarelados e avermelhados (conspícuos), bem como frutos verdes (crípticos) contra um background de folhas maduras.
Os calitriquídeos são um grupo de macacos do Novo Mundo que possui um papel único na ecologia das florestas da América Central e do Sul (Sussman and Kinzey, 1984) e é constituído por 7 géneros: Callithrix, Cebuella, Callibella, Mico, Saguinus, Leontopithecus e Callimico (Mittermeier, Wilson and Rylands, 2013). As espécies da família Callitrichidae alimentam-se
principalmente de três tipos de comida: insetos; frutos, flores e néctar; e exudado (goma), sendo que cada item alimentar requer estratégias de forrageio diferentes (Sussman and Kinzey, 1984). No entanto, ao contrário do que acontece nos outros géneros, em que o consumo de exudado é oportunista, os géneros Callithrix, Cebuella, Calibella e Mico são consumidores de exudado especializados, possuindo adaptações a nível da sua dentição, o que lhes permite incluir mais goma na sua dieta (Mittermeier, Wilson and Rylands, 2013; Sussman and Kinzey, 1984).
Mais especificamente, o sagui-comum (Callithrix jacchus) é um calitriquídeo arborícola e diurno que ocorre naturalmente na Caatinga e Mata Atlântica do nordeste brasileiro e vive em grupos familiares que podem ter entre 6 e 17 indivíduos (Yamamoto et al., 2009). Trata-se da espécie de sagui mais bem conhecida, possuindo uma grande quantidade de trabalhos nas mais diversas áreas, no entanto, praticamente todos os estudos desenvolvidos na natureza foram realizados na Mata Atlântica (Amora et al., 2013).
Esta dissertação, além de conter uma introdução geral, objetivos, hipóteses e predições, contém um artigo intitulado “Detecção de frutos e insetos da mata-branca (Caatinga) por saguis-comuns dicromatas e tricromatas”, no qual analisamos comos os fenótipos visuais do sagui-comum detetam os frutos e insetos existentes na Caatinga através de modelagem visual. Depois do artigo temos, por fim, as conclusões gerais.
1.2 Referências
Abreu, F., Souto, A., Bonci, D. M., Mantovani, V., Pessoa, D. M., & Schiel, N. (2019). Detection of insect prey by wild common marmosets: The effect of color vision. American journal of primatology, 81(3), e22963.
Amora, T. D., BELTRÃO‐MENDES, R. A. O. N. E., & Ferrari, S. F. (2013). Use of Alternative Plant Resources by Common Marmosets (Callithrix jacchus) in the Semi‐Arid Caatinga Scrub Forests of Northeastern Brazil. American journal of primatology, 75(4), 333-341.
Bompas, A., Kendall, G., & Sumner, P. (2013). Spotting fruit versus picking fruit as the selective advantage of human colour vision. i-Perception, 4(2), 84-94.
Bonci, D. M. O., Neitz, M., Neitz, J., de Lima Silveira, L. C., & Ventura, D. F. (2013). The genetics of New World monkey visual pigments. Psychology & Neuroscience, 6(2), 133.
Caine, N. G., & Mundy, N. I. (2000). Demonstration of a foraging advantage for trichromatic marmosets (Callithrix geoffroyi) dependent on food colour. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 267(1442), 439-444.
Carvalho, L. S., Pessoa, D., Mountford, J. K., Davies, W. I., & Hunt, D. M. (2017). The genetic and evolutionary drives behind primate color vision. Frontiers in Ecology and Evolution, 5, 34.
Changizi, M. A., Zhang, Q., & Shimojo, S. (2006). Bare skin, blood and the evolution of primate colour vision. Biology letters, 2(2), 217-221.
Dominy, N. J., & Lucas, P. W. (2001). Ecological importance of trichromatic vision to primates. Nature, 410(6826), 363-366.
Dominy, N. J., Garber, P. A., Bicca-Marques, J. C., & Azevedo-Lopes, M. A. D. O. (2003). Do female tamarins use visual cues to detect fruit rewards more successfully than do males?. Animal Behaviour, 66(5), 829-837.
Fernandez, A. A., & Morris, M. R. (2007). Sexual selection and trichromatic color vision in primates: statistical support for the preexisting-bias hypothesis. The American Naturalist, 170(1), 10-20.
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2. OBJETIVOS, HIPÓTESES E PREDIÇÕES
2.1. Objetivos
2.1.1.Objetivo geral
O objetivo geral deste trabalho é analisar como a visão de cores influencia a detecção de frutos, flores e invertebrados em grupos de Callithrix jacchus (sagui-comum) que habitam o ambiente altamente sazonal da Caatinga.
2.1.2.Objetivos específicos
• Inferir como os diferentes fenótipos visuais, encontrados em Callithrix jacchus, detectariam cada item alimentar contra o background natural, através da modelagem visual; • Inferir como os diferentes fenótipos visuais enxergariam os itens alimentares (fruto e
2.2. Hipóteses e predições
Hipótese 1: Tricromatas apresentam vantagens na detecção de frutos.
Predição 1: Frutos visualizados por tricromatas terão uma cromaticidade mais divergente que a dos elementos de background, quando comparados aos dicromatas e, portanto, haverá um maior contraste cromático entre fruto e background.
Hipótese 2: Tricromatas apresentam vantagens na detecção de invertebrados.
Predição 1: Invertebrados visualizados por tricromatas terão uma cromaticidade mais divergente que a dos elementos do background, quando comparados aos dicromatas e, portanto, haverá um maior contraste cromático entre invertebrado e background.
Hipótese 3: A diferença entre a cromaticidade dos frutos e invertebrados e a cromaticidade
dos elementos do background vai depender da época do ano.
Predição: Vai existir uma diferença maior entre a cromaticidade dos frutos e dos invertebrados e a cromaticidade dos elementos do background na época seca, em comparação com a época de chuva.
3. ARTIGO
Detecção de frutos, flores e invertebrados da mata-branca
por saguis-comuns dicromatas e tricromatas
Detecção de frutos, flores e invertebrados da mata-branca por saguis-comuns dicromatas e tricromatas
Mariana Capítulo1, Fátima Arruda2, Marília Erickson1, Arrilton Araújo2, Daniel M. A. Pessoa1
1 – Laboratório de Ecologia Sensorial, Departamento de Fisiologia e Comportamento, Universidade Federal do Rio Grande do Norte
2 – Laboratório de Biologia Comportamental, Departamento de Fisiologia e Comportamento, Universidade Federal do Rio Grande do Norte
3.1 Resumo
Os platirríneos possuem polimorfismo de visão de cores, com ocorrência de fêmeas tricromatas e dicromatas, mas machos obrigatoriamente dicromatas. Pensa-se que a tricromacia seja vantajosa para detectar frutos e insetos conspícuos contra folhas maduras do background. Por outro lado, indivíduos dicromatas teriam vantagem em encontrar insetos camuflados. Apesar de existirem vários estudos sobre visão de cores, os resultados desses estudos são inconsistentes. Além disso, estudos sobre visão de cores em ambientes com condições extremas são bastante escassos, não existindo nenhum estudo que avalie a deteção de frutos neste tipo de ambiente. Assim sendo, neste trabalho analisamos se a visão de cores poderia influenciar a detecção de frutos e invertebrados por grupos de saguis-comuns (Callithrix jacchus) da mata-branca (Caatinga). A partir de fotografias tiradas em campo, utilizamos modelagem visual para calcular o contraste cromático (JND) entre frutos/invertebrados e os seus backgrounds, considerando o sistema visual dos seis fenótipos de visão de cores encontrados em Callithrix jacchus. Segundo o nosso trabalho, os frutos existentes na Caatinga podem ser detetados através do brilho e através da sua coloração no eixo verde-vermelho, na época de chuva, e através da sua coloração no eixo azul-amarelo e no eixo verde-vermelho, na época seca. Já os invertebrados diferem do background por meio de sinais do eixo azul-amarelo e do eixo verde-vermelho na época de chuva, e por meio de sinais de brilho e do eixo verde-vermelho na época seca. Observamos que, a cromaticidade dos elementos do background é constante ao longo do ano no eixo do verde-vermelho, indicando vantagem dos tricromatas. A análise dos contrastes cromáticos mostrou que os fenótipos tricromatas têm um desempenho superior quanto à detecção de frutos. Já no que se refere à detecção de invertebrados, todos os fenótipos tricromatas e dicromatas estão igualmente aptos para detectar invertebrados. Este é o segundo trabalho sobre visão de cores realizado na Caatinga e o primeiro trabalho de modelagem visual que inclui os dois tipos de itens alimentares principais da dieta de calitríquideos.
3.2 Introdução
A visão de cores depende da existência de, pelo menos, dois tipos de fotorreceptores, que possuam pigmentos com picos de absorção diferentes, e de um substrato neural capaz de comparar os sinais recebidos por esses tipos de fotorreceptores (Jacobs, 2018).
Ao contrário da maioria dos mamíferos, os primatas podem possuir até três tipos de cones, ou seja, têm a possibilidade de ser tricromatas (Jacobs, 2010). Possuindo esta característica, além de conseguirem distinguir cores na zona entre o azul e amarelo, como os dicromatas, também possuem a capacidade de distinguir cores de comprimentos de onda entre médio (e.g. verde) e longo (e.g. vermelho) (Carvalho et al., 2017). No entanto, esta característica é variável entre os primatas.
Nos catarríneos, ambos machos e fêmeas apresentam visão tricromata, uma vez que, os indivíduos possuem um gene autossômico que codifica cones sensíveis a comprimentos de onda curtos (azul), e dois genes no cromossomo X, que codificam cones sensíveis a comprimentos de onda médios (verde) e longos (vermelho) (Jacobs and Deegan, 2003).
Por outro lado, nos platirríneos, os indivíduos possuem o gene autossômico e apenas um gene no cromossomo X. Isto, significa que os machos são obrigatoriamente dicromatas (Jacobs, 1998), enquanto que as fêmeas podem ser dicromatas ou tricromatas, acarretando em um polimorfismo de visão de cores (Bonci et al, 2013; Jacobs, 2007; Mollon, 1989). O gene no comossomo X possui três alelos, e cada um vai codificar pigmentos com um pico de sensibilidade diferente. Desta forma, existem seis fenótipos possíveis para uma cada espécie de macaco do Novo Mundo, três dicromatas e três tricromatas. (Jacobs, 2007).
Estudos teóricos, envolvendo modelagem visual, têm sugerido que a vantagem da tricromacia está relacionada com a discriminação de sinais socio-sexuais (Changizi et al., 2006;
Hiramatsu et al., 2017; Moreira et al., 2015), deteção de predadores (Pessoa et al., 2014) e deteção de alimentos, tais como, frutos conspícuos (Araújo, Lima and Pessoa, 2006; Osorio and Vorobyev, 1996; Osorio et al., 2004; Perini et al., 2009; Regan et al., 2001; Riba-Hernández, Stoner and Osorio, 2004; Stoner, Riba-Hernández and Lucas, 2005; Sumner and Mollon, 2000a; Sumner and Mollon, 2000b), folhas jovens (Dominy and Lucas, 2001; Lucas et al., 1998, 2003; Melin et al., 2017a) e flores conspícuas (Hogan et al., 2018).
Segundo Osorio and Vorobyev (1996), a presença de um pigmento sensível a comprimentos de onda médios aumenta o número de frutos detetáveis em 50%. Da mesma forma, Regan et al. (2001) mostrou que os pigmentos dos platirríneos tricromatas são ótimos para a tarefa de detetar frutos contra folhas do background.
Experimentos realizados em cativeiro apoiam a teoria da frugivoria, mostrando uma vantagem dos tricromatas em detectar comida de coloração laranja (Caine and Mundy, 2000) e selecionar mais frutos maduros (Smith et al., 2003b), em comparação a dicromatas. Mais recentemente, Melin et al. (2017b) mostrou, pela primeira vez na natureza, que tricromatas podem obter uma taxa de alimentação de frutos maior que a de dicromatas. Além disso, os tricromatas podem consumir frutos conspícuos em maior quantidade que os indivíduos dicromatas.
Por outro lado, Saito et al. (2005) demonstrou em cativeiro que primatas não-humanos dicromatas são superiores a tricromatas ao detectarem alvos camuflados. Estes resultados foram fortalecidos por estudos de ecologia alimentar em Cebus capucinus (Melin et al., 2007) e Saguinus spp. (Smith et al., 2012), que mostraram uma vantagem dos dicromatas em encontrar insetos camuflados. Apesar dessas taxas de captura de insetos camuflados por tricromatas terem sido menores, Smith et al. (2012) também observou que tricromatas apresentavam uma taxa de captura total de insetos (camuflados e não-camuflados) superior a dos dicromatas. Da mesma forma, Abreu
et al. (2019), observou que fêmeas possuem uma taxa de captura de insetos maior do que a dos machos e, mais importante, fêmeas possuem uma taxa de captura de insetos conspícuos maior do que os machos em ambiente de Caatinga.
O sagui-comum (Callithrix jacchus) é um calitriquídeo arborícola e diurno que ocorre naturalmente na Caatinga e Mata Atlântica do nordeste brasileiro. Essa espécie vive em grupos familiares, que podem ter entre 6 e 17 indivíduos (Yamamoto et al., 2009), e alimenta-se, principalmente, de três tipos de comida: insetos; frutos, flores e néctar; e exudado (goma) (Arruda, Yamamoto, Pessoa and Araujo, 2019); sendo que cada item alimentar requer estratégias de forrageio diferentes (Sussman and Kinzey, 1984). Trata-se da espécie de sagui mais utilizada em estudos biomédicos (Arruda, Yamamoto, Pessoa and Araujo, 2019; Schiel and Souto, 2017), no entanto, com exceção de alguns poucos trabalhos, a maioria dos estudos ecológicos foram realizados na Mata Atlântica (Amora et al., 2013).
No que diz respeito à visão de cores, existem vários trabalhos com a espécie Callithrix
jacchus, incluindo estudos focados em modelagem visual (Abreu et al., 2019; Moreira et al., 2015;
Pessoa et al., 2014), condições de cativeiro (Freitag and Pessoa, 2012; Freitag and Pessoa, 2019), condições naturais (Abreu et al., 2019), além de eletrofisiologia, genética e biologia molecular (Hunt et al., 1993; Kawamura et al., 2001; Surridge and Mundy, 2002; Tovée et al., 1992; Travis et al., 1988). Estudos com microespectrofotometria (Tovée et al., 1992) e análise sequencial de DNA (Shyue et al., 1998) mostraram a existência de polimorfismo visual nesta espécie, com a presença de três pigmentos com picos de sensibilidade de 543, 556 e 562 nm.
Ainda assim, trabalhos que abordem a influência da visão de cores de primatas não-humanos sobre a detecção de insetos em condições naturais, ou naturalísticas, ainda são escassos (Abreu et al., 2019; Melin et al., 2007, 2010; Smith et al., 2012), e seus achados são, até certo
ponto, conflitantes. Ademais, não existe nenhum trabalho que tenha investigado a deteção de frutos e insetos em um mesmo ambiente. Uma vez que os calitriquídeos alimentam-se de frutos, insetos e exudado (goma), é provável que tanto a frugivoria quanto a insetivoria sejam fatores que promovam uma seleção balanceadora nestas espécies (Hiwatashi et al., 2009), apontada como o mecanismo responsável pela manutenção do polimorfismo visual em primatas do Novo Mundo.
Apesar dos saguis-comuns possuírem flexibilidade comportamental suficiente para os permitir explorar ambientes muito diferentes (Schiel and Souto, 2017), só existe registro de um trabalho que tenha estudado sua ecologia da visão de cores (Abreu et al., 2019). O trabalho de Abreu e colaboradores (2019) foi realizado na Caatinga e abordou apenas a influência do fenótipo visual na detecção de insetos. Resta ainda entender como é que a visão de cores pode impactar a detecção frutos e insetos chave para a sobrevivência de saguis em um ambiente tão sazonal quanto o da Caatinga. A Caatinga é um bioma pouco conhecido e bastante ameaçado (Leal, Tabarelli and Da Silva, 2003). Apresenta um elevado grau de endemismo florístico e padrões meteorológicos extremos, que a fazem ficar totalmente desprovida de folhas na estação seca, quando apenas o cinza dos troncos e galhos ficam evidentes, o que a fez conhecida, na língua nativa, pelo nome de mata-branca (Prado, 2003).
Assim sendo, o objetivo deste trabalho foi avaliar como os vários fenótipos visuais de
Callithrix jacchus poderiam detectam os frutos e invertebrados que ocorrem na Caatinga.
Pretendemos testar as seguintes hipóteses: (1) Tricromatas têm vantagem na deteção de frutos. A nossa predição é que, na visão dos fenótipos tricromatas, os frutos terão valores de cromaticidade mais divergentes do que o background e, consequentemente, o contraste cromático entre frutos e backgrounds; (2) Tricromatas têm vantagem na deteção de invertebrados na visão dos fenótipos tricromatas. Os invertebrados terão valores de cromaticidade mais divergentes do que o
background e, consequentemente, o contraste cromático entre invertebrados e backgrounds será maior.
3.3 Materiais e Métodos 3.3.1. Área de estudo
Realizamos o trabalho na Floresta Nacional de Assu (5º 34’ 20’’ S e 36º 54’ 33’’ O), localizada no município de Assu, Rio Grande do Norte, Brasil, e administrada pelo ICMBio (Figura 1). A área de estudo está inserida na Caatinga, que é um bioma altamente sazonal (Figura 2) que apresenta padrões meteorológicos extremos, tais como: elevada radiação solar, baixa nebulosidade, alta temperatura média anual, baixas taxas de umidade relativa, evapotranspiração potencial elevada e, sobretudo, precipitações baixas e irregulares, limitadas a um período muito curto do ano (Prado, 2003). O clima da região é classificado como semiárido, com estação chuvosa de Fevereiro a Maio, temperatura média de 27,2ºC e pluviosidade média anual de 704 mm (Martins, 2007).
3.3.2. Coleta de dados
Utilizamos as rotas de forrageio de sagui-comum que estavam sendo seguidos para outro trabalho, para tirar fotografias dos frutos (Figura 3) e invertebrados (Figura 4) disponíveis nessas rotas de forrageio. Tiramos fotografias dos frutos e invertebrados disponíveis em cada mês juntamente com a cartela de cores x-rite ColorChecker, utilizando uma máquina fotográfica digital Canon EOS REBEL T2i (Canon 550D) com uma lente EF-S18-55 mm e um tripé. Colocamos o tripé a uma distância de 2m dos alvos a serem fotografados e as fotografias foram tiradas utilizando temporizador. Usamos as seguintes configurações para tirar as fotografias: ISO 100, abertura focal f/11, distância focal de 35mm e todas as fotografias foram guardadas em formato RAW. Avaliamos, posteriormente, as fotografias quanto à sua exposição no programa RAWTherapee 5.4, antes de realizarmos a modelagem visual. É de notar que foram tiradas fotografias de flores e/ou botões florais nos casos uma vez que o seu consumo foi observado em outro trabalho que estava sendo desenvolvido.
3.3.3. Modelagem visual
Utilizámos o software ImageJ e micaToolbox 2 para obter os valores de captação quântica (proporção de fótons que são captados pelos fotorreceptores) para cones azuis (QS), cones verdes (QM) e cones vermelhos (QL) dos alvos (frutos, flores e invertebrados) e dos seus backgrounds (folhas e troncos) a partir das fotografias tiradas em campo, conforme sugerido pela literatura (Stevens et al., 2009). Esses valores foram calculados com base nos valores de refletância da cartela de cores utilizada, nas sensibilidades dos receptores e no iluminante. Utilizámos o iluminante D65 (luz natural do sol) disponível no programa e consideramos os picos de sensibilidade dos fotorreceptores de Callithrix jacchus como sendo 430, 543, 556 e 562nm (Jacobs, 2007; Perini et al., 2009; Shyue et al., 1998). Dessa forma, realizamos a modelagem visual para os seis fenótipos visuais existentes nesta espécie, três fenótipos dicromatas: 430/543 nm, 430/556 nm e 430/562 nm, e três fenótipos tricromatas: 430/543/556 nm, 430/543/562 nm e 430/556/562 nm.
Quando uma espécie possuía frutos com mais de uma coloração (por exemplo com relação ao estado de maturidade), todas as cores possíveis do mesmo fruto foram medidas e analisadas como sendo um fruto distinto. No caso dos invertebrados que possuíam mais do que uma coloração, foram medidas as duas cores predominantes. Em alguns casos foi medido mais do que um background para o mesmo invertebrado. Assim sendo, no total foram utilizadas na modelagem 68 medidas de frutos e 53 medidas de backgrounds, totalizando 75 pares de frutos-background. Com relação aos insetos, foram utilizadas 32 medidas de insetos e 23 medidas de background, sendo analisados 47 pares de inseto-background.
Os valores de captação quântica foram utilizados para calcular os valores de cromaticidade dos alvos (frutos, flores e invertebrados) e dos backgrounds (folhas maduras e troncos) ao longo dos canais de oponência azul-amarelo (QS/ QM + QL), que existem em ambos tricromatas e dicromatas, e vermelho-verde (QL/ QM + QL), que apenas existe em indivíduos tricromatas (Melin et al., 2017a; Perini et al., 2009). Também foi calculado o eixo de luminância para dicromatas (QL) e tricromatas (QM + QL) para contabilizar o sinal acromático. Esses valores de cromaticidade foram representados em diagramas de cromaticidade para ter uma ideia visual da distância entre a cromaticidade dos alvos e backgrounds.
Apesar dos diagramas de cromaticidade nos darem uma noção da distância entre alvos e backgrounds, uma estratégia muito popular, utilizada na determinação da detetabilidade de um alvo contra seu background específico, é o cálculo do contraste cromático entre superfícies, em unidades de JND (just noticeable difference) (Olson et al., 2017). Assim sendo, calculamos o contraste cromático entre cada alvo e o seu próprio background em unidades de JND (just noticeable difference), de acordo com o modelo proposto por Osorio and Vorobyev (1996). De acordo com esse modelo, quando a cor do alvo difere da cor do background em, pelo menos, 1 JND significa que esse alvo é detectável Os cálculos foram feitos utilizando o software R e o pacote “pavo2” (Maia et al., 2019). Para dicromatas, considerámos a proporção de fotorreceptores 1:11 e weber fraction do cone longo de 0,014 (0,02/√2), quanto que para tricromatas considerámos a proporção 1:5,5:5,5 e weber fraction do cone longo de 0,02, conforme informações da literatura (Osorio et al., 2004; Riba-Hernández, Stoner and Osorio, 2004).
Figura 3. Frutos, flores e botões florais utilizados na modelagem visual: 1) Anadenanthera colubrina; 2) Capparis
flexuosa; 3) Canavalia brasiliensis; 4) Pilosocereus pachycladus; 5) Anacardium occidentale; 6) Malpighia emarginata;7) Eugenia uniflora; 8) Trischidium mole; 9) Anacardium occidentale 10) Erythroxylum sp.; 11) Mangifera indica; 12) Pilosocereus pachycladus; 13) Tacinga inamoena; 14) Ziziphus joazeiro; 15) Ziziphus joazeiro;
16) Commiphora leptophloeos; 17) Operculina macrocarpa;18) Annona crassiflora; 19) Psidium guajava; 20)
brasiliensis; 27) Mimosa sp.; 28) Cochlospermum vitifolium; 29) Mangifera indica; 30) Sebastiania sp.; 31)
Mangifera indica; 32) Spondias purpurea; 33) Trischidium mole; 34) Poincianella pyramidalis; 35) Capparis
flexuosa; 36) Amburana cearensis; 37) Mangifera indica; 38) Psidium guajava; 39) Mimosa sp.; 40) Mangifera indica; 41)Não identificada; 42) Não identificada; 43) Spondias purpurea; 44) Pilosocereus gounelle; 45) Pilosocereus pachycladus; 46) Ditaxis sp.; 47) Não identificada; 48) Cochlospermum vitifolium.
3.3.4. Análise de dados
Fizemos testes Mann-Whitney para verificar se a cromaticidade dos alvos (frutos e invertebrados) diferia da cromaticidade dos elementos do background, tal como foi feito em outros trabalhos (Dominy and Lucas, 2004; Jacobs et al., 2019; Riba-Hernández, Stoner and Osorio, 2004; Stoner, Riba-Hernández and Lucas, 2005). A cromaticidade dos frutos foi comparada com a cromaticidade dos backgrounds desses frutos e, a cromaticidade dos invertebrados foi comparada com a cromaticidade dos seus próprios backgrounds. Essas cromaticidades foram comparadas para os eixos de oponência azul-amarelo e eixo de luminância, de tricromatas e dicromatas, e para o eixo de oponência verde-vermelho, presente apenas em tricromatas.
Posteriormente, realizamos dois testes Wilcoxon para averiguar a influência do fenótipo visual no contraste cromático entre frutos e background, e para averiguar a influência do fenótipo visual no contraste cromático ente invertebados e backgrounds.
Utilizamos o teste de Kruskal-Wallis para comparar o contraste cromático dos frutos dos seis fenótipos visuais e para comparar o contraste cromático dos insetos dos seis fenótipos visuais. Para os frutos, fizemos o pós-hoc de Dunn com a correção de Bonferroni.
Por fim, de forma a tentar simular como os vários fenótipos enxergam os frutos e os invertebrados na época seca e na época de chuva, fizemos testes Mann-Whitney para comparar a cromaticidade dos frutos e dos invertebrados com a cromaticidade de todos os backgrounds que
ocorreram na época de chuva e comparar a cromaticidade dos frutos e dos invertebrados com a cromaticidade de todos os backgrounds que ocorreram na época seca.
Todas as análises foram realizadas no programa R e considerámos significante quando p<0,05 para todas as análises.
Figura 4. Invertebrados utilizados na modelagem visual: 1) Orthoptera; 2) Orthoptera; 3) Orthoptera; 4) Lepidoptera; 5) Orthoptera; 6) Orthoptera;7) Orthoptera; 8) Orthoptera ; 9) Mantodea; 10) Orthoptera; 11)
Orthoptera; 12)Ooteca de Mantodea; 13) Orthoptera; 14) Orthoptera; 15) Orthoptera; 16) Orthoptera; 17) Araneae (Argiope Argentata);18) Orthoptera.
3.4. Resultados
Cromaticidade de frutos, flores, botões florais e seus backgrounds
Os valores de cromaticidade dos alvos e seus backgrounds estão representados em diagramas de cromaticidade para fenótipos dicromatas (Figuras 5 e 7) e tricromatas (Figuras 6 e 8).
Quando comparamos, os valores de cromaticidade dos frutos e dos elementos do background com relação ao sinal do eixo verde-vermelho, presente apenas em tricromatas, observamos diferença significativa para o fenótipo 430/543/556 nm (U = 1052, p = 0.0000902), fenótipo 430/543/562 nm (U = 1051, p = 0.0000883) e fenótipo 430/556/562 nm (U = 1061, p = 0.0001095). Ou seja, os frutos apresentam uma coloração mais vermelha do que as folhas e troncos do background para todos os fenótipos tricromatas (Figura 6A, 6C e 6E).
Com relação ao eixo de luminância, o fenótipo dicromata 430/543 nm não apresentou diferença significativa entre frutos e backgrounds (U = 1627, p = 0.362), mas os fenótipos dicromatas 430/556 nm (U = 1377, p = 0.02658) e 430/562 nm (U = 1353, p = 0.01913) apresentaram diferença significativa. Também houve diferença significativa entre frutos e backgrounds para os fenótipos tricromatas 430/543/556 nm (U = 1390, p = 0.03157), 430/543/562 nm (U = 1335, p = 0.01481) e 430/556/562 nm (U = 1323, p = 0.01243). Em todos os casos, os frutos foram significativamente mais claros que o background (Figuras 5B, 5C, 6B, 6D e 6F).
Por outro lado, não houve diferença significativa entre frutos e backgrounds no eixo azul-amarelo para nenhum fenótipo tricromata [430/543/556 nm (U = 2003, p = 0.2949), 430/543/562 nm (U = 2048, p = 0.1997) e 430/556/562 nm (U = 2079, p = 0.1486)] ou dicromata [430/543 nm (U = 1711, p = 0.6364), 430/556 nm (U = 2031, p = 0.2326) e 430/562 nm (U = 2059, p = 0.1802)].
Figura 5. Diagramas de cromaticidade para os três fenótipos dicromatas encontrados em Callithrix jacchus: 430/543 nm (A), 430/556 nm (B) e 430/562 nm (C). No eixo y está representado o canal de oponência azul-amarelo (QS/QL) e no eixo x está representado o eixo de luminância (QL). Os triângulos azuis representam os backgrounds (folhas e troncos) e os círculos vermelhos representam alvos (frutos, flores e botões florais).
Figura 6. Diagramas de cromaticidade para os três fenótipos tricromatas encontrados em Callithrix jacchus: 430/543/556 nm (A e B), 430/543/562 nm (C e D) e 430/556/562 nm (E e F). Os valores de cromaticidade dos alvos e backgrounds estão representados ao longo do canal de oponência verde-vermelho (QL/(QM+QL)), apenas existente em tricromatas, canal de oponência azul-amarelo (QS/(QM+QL)), e ao
longo do canal de luminância (QM+QL). Os triângulos azuis correspondem aos backgrounds (folhas e troncos) e os círculos vermelhos correspondem aos alvos (frutos, flores e botões florais).
Cromaticidade de invertebrados e seus backgrounds
No que diz respeito ao sinal do eixo verde-vermelho, apenas existente em tricromatas, houve diferença significativa entre a cromaticidade dos invertebrados e dos seus backgrounds para todos os fenótipos: 430/543/556 nm (U = 237, p = 0.0251), 430/543/562 nm (U = 239, p = 0.02749) e 430/556/562 nm (U = 238, p = 0.02627). Para estes fenótipos, os invertebrados apresentam uma coloração mais vermelha quando comparados com as folhas e troncos do background (Figuras 8A, 8C e 8E).
Não observamos diferenças entre invertebrados e backgrounds com relação ao brilho para os fenótipos dicromatas [430/543 nm (U = 429, p = 0.3046), 430/556 nm (U = 428, p = 0.3127) e 430/562 nm (U = 424, p = 0.3466)] (Figuras 7A, 7B e 7C), nem para os fenótipos tricromatas [430/543/556 nm (U = 430, p = 0.2967), 430/543/562 nm (U = 426, p = 0.3294) e 430/556/562 nm (U = 425, p = 0.3379)] (Figuras 8B, 8D e 8F).
Da mesma forma, também não houve diferença significativa no sinal do eixo azul-amarelo, entre invertebrados e elementos do background, para fenótipos dicromatas [430/543 nm (U = 351, p = 0.7801), 430/556 nm (U = 347, p = 0.7287) e 430/562 nm (U = 351, p = 0.7801)] (Figuras 7A, 7B e 7C) ou tricromatas [430/543/556 nm (U = 310, p = 0.3294), 430/543/562 nm (U = 313, p = 0.3554) e 430/556/562 nm (U = 309, p = 0.321)] (Figuras 8B, 8D e 8F).
Figura 7. Diagramas de cromaticidade para os três fenótipos dicromatas: 430/543 nm (A), 430/556 nm (B) e 430/562 nm (C). No eixo x está representado o canal de oponência azul-amarelo (QS/QL) e no eixo y está representado o eixo de luminância (QL). Os triângulos azuis representam os backgrounds (folhas e troncos) e os círculos amarelos representam os alvos (invertebrados).
Figura 8. Diagramas de cromaticidade (à esquerda) e diagramas de luminância (à direita) para os três fenótipos tricromatas: 430/543/556 nm (A e B), 430/543/562 nm (C e D) e 430/556/562 nm (E e F). Os valores de cromaticidade dos alvos e backgrounds estão representados ao longo do canal de oponência
azul-amarelo (QS/(QM+QL)) e ao longo do canal de oponência verde-vermelho (QL/(QM+QL)), apenas existente em tricromatas. Os diagramas de luminância, são compostos pelo eixo azul-amarelo (QS/(QM+QL)) e o eixo de luminância (QM+QL). Os triângulos azuis representam os backgrounds (folhas e troncos) e os círculos amarelos representam os alvos (invertebrados).
Contrastes cromáticos (JND) entre os alvos e seus backgrounds
Observamos diferenças significativas nos valores médios de contraste cromático entre os frutos e os seus backgrounds dos fenótipos tricromatas e dicromatas (F = 4.166, df = 1, p= 0.0431), com tricromatas apresentando valores mais altos do que dicromatas (Figura 9A).
Comparando os contrastes cromáticos entre frutos e backgrounds dos seis fenótipos visuais, verificamos que existem diferenças significativas entre os fenótipos (𝜒2 = 17.229, df = 5, p =
0.004086). Mais especificamente, existe diferença entre o fenótipo dicromata 430/543 nm e os fenótipos tricromatas 430/543/562 nm (p = 0.0017) e 430/556/562 nm (p = 0.0142), com os dois fenótipos tricromatas possuindo valores mais altos do que o fenótipo dicromata 430/543 nm (Figura 10).
No que diz respeito aos invertebrados, verificamos que não houve diferença significativa entre os dois fenótipos visuais (F = 0.134, df = 1, p = 0.715) com relação aos valores de contraste cromático entre os invertebrados e os seus bakgrounds (Figura 9B). Da mesma forma, quando comparamos os seis fenótipos visuais, não houve diferença significativa entre nenhum fenótipo (𝜒2 = 0.94477, df = 5, p = 0.9669) (Figura 11).
Figura 9. Contrastes cromáticos (JND) dos frutos, botões de flor e flores (A) e dos invertebrados (B) contra os seus backgrounds para dicromatas e tricromatas. Os boxplots mostram a mediana, primeiro e terceiro quartis, limite inferior e superior e outliers.
Figura 10. Contrastes cromáticos (JND) dos frutos, botões de flor e flores contra os seus backgrounds, de acordo com o sistema visual dos fenótipos que ocorrem em Callithrix jacchus. Os boxplots mostram a mediana, primeiro e terceiro quartis, limite inferior e superior e outliers.
Figura 11. Contrastes cromáticos (JND) dos invertebrados contra os seus backgrounds, de acordo com o sistema visual dos fenótipos que ocorrem em Callithrix jacchus. Os boxplots mostram a mediana, primeiro e terceiro quartis, limite inferior e superior e outliers.
Diferenças sazonais na cromaticidade dos alvos e backgrounds
Época de chuva
Os valores de cromaticidade dos alvos (frutos e invertebrados), bem como, dos backgrounds ocorrentes na época seca (Figura 13B, 13E e 13F) e backgrounds ocorrentes na época de chuva (Figura 13A, C e D) estão representados em diagramas de cromaticidade para um fenótipo dicromata (430/562 nm) (Figuras 13A e 13B) e para um fenótipo tricromata (430/543/562 nm) (Figuras 13C, D, E e F).
Quando comparamos as cromaticidades de todos os frutos e dos backgrounds que ocorreram apenas na época chuvosa, observamos diferenças significativas no eixo de luminância entre frutos e backgrounds para todos os fenótipos tricromatas [430/543/556 nm (U = 1163, p = 0.002188), 430/543/562 nm (U = 1055, p = 0.000269) e 430/556/562 nm (U = 1037, p = 0.000184)] e dicromatas [430/543 nm (U = 1318, p = 0.02567), 430/556 nm (U = 1155, p =
0.001894) e 430/562 nm (U = 1127, p = 0.001127)]. Em todos os casos, os frutos foram significativamente mais claros que o background (Figuras 13A e 13D).
Contrariamente, não houve diferença significativa no brilho entre invertebrados e backgrounds da época de chuva para nenhum fenótipo tricromata [430/543/556 nm (U = 976, p = 0.1356), 430/543/562 nm (U = 943, p = 0.2366) e 430/556/562 nm (U = 941, p = 0.2441)] ou dicromata [430/543 nm (U = 967, p = 0.1591), 430/556 nm (U = 970, p = 0.151) e 430/562 nm (U = 968, p = 0.1564)].
Não houve diferença significativa entre frutos e backgrounds no eixo azul-amarelo para nenhum fenótipo tricromata [430/543/556 nm (U = 2011, p = 0.1376), 430/543/562 nm (U = 1979, p = 0.1892) e 430/556/562 nm (U = 1994, p = 0.1635)] nem dicromata [430/543 nm (U = 1761, p = 0.8868), 430/556 nm (U = 2054, p = 0.08622) e 430/562 nm (U = 2081, p = 0.06279)]. Com relação aos invertebrados, os fenótipos dicromatas 430/556 nm (U = 666, p = 0.1619) e 430/562 nm (U = 680, p = 0.2049) também não apresentaram diferenças significativas no eixo azul-amarelo. No entanto, houve diferença significativa para o fenótipo dicromata 430/543 nm (U = 597, p = 0.04092) e também para os fenótipos tricromatas 430/543/556 nm (U = 577, p = 0.02565), 430/543/562 nm (U = 529, p = 0.007351) e 430/556/562 nm (U = 536, p = 0.008923). Para estes fenótipos, os invertebrados foram significativamente mais azuis que o background (Figuras 13D).
Com relação ao eixo do verde-vermelho, existente apenas nos tricromatas, observamos diferenças significativas entre frutos e backgrounds para o fenótipo 430/543/556 nm (U = 1072, p = 0.0003821), fenótipo 430/543/562 nm (U = 1140, p = 0.001438) e fenótipo 430/556/562 nm (U = 1161, p = 0.00211). Encontramos também diferenças entre invertebrados e backgrounds para os três fenótipos tricromatas [430/543/556 nm (U = 494, p = 0.00263), fenótipo 430/543/562 nm (U = 493, p = 0.00255) e fenótipo 430/556/562 nm (U = 457, p = 0.0007961)]. Ou seja, os frutos e os
invertebrados apresentam uma coloração mais vermelha do que as folhas e troncos do background para todos os fenótipos tricromatas (Figura 13C).
