iv
Dedico minha tese aos meus
maiores amores, meu marido
Márcio e meus pais Jameci e
Francisco.
v
“O amor seja sem hipocrisia. Detestai o mal, apegando-vos ao bem.
Amai-vos cordialmente uns aos outros com amor fraternal,
preferindo-vos em honra uns aos outros.
No zelo, não sejais remissos; sede fervorosos de espírito, servindo ao Senhor;
Regozijai-vos na esperança, sede pacientes na tribulação, na oração, perseverantes;
Compartilhai as necessidades dos santos; praticai a hospitalidade;
Abençoai os que vos perseguem, abençoai e não amaldiçoeis.
Alegrai-vos com os que se alegram e chorai com os que choram.
Tende o mesmo sentimento uns para com os outros; em lugar de serdes orgulhosos,
condescendei com o que é humilde; não sejais sábios aos seus próprios olhos.
Não tornei a ninguém mal por mal; esforçai-vos por fazer o bem perante todos os homens;
se possível, quanto depender de vós, tende paz com todos os homens;
não vos vingueis a vós mesmos, amados, mas daí lugar à ira; porque está escrito:
A mim me pertence a vingança; eu é que retribuirei, diz o Senhor.
Pelo contrário, se o teu inimigo tiver fome, dá-lhe de comer; se tiver sede, dá-lhe de beber;
porque, fazendo isto, amontoarás brasas vivas sobre a sua cabeça.
Não te deixes vencer do mal, mas vence o mal com o bem.”
vi
Agradecimentos
Gostaria de expressar meu sincero agradecimento:
Ao Prof. Luiz F. L. Duarte, não só pela inestimável oportunidade de aprendizado e
liberdade, mas também pela amizade, constante carinho e gentileza. Serei sempre grata!
Ao Prof. José R. Trigo, pela co-orientação, ensinamentos, dicas e pronta disponibilidade
sempre que precisei.
Ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da Unicamp e seus docentes, pela chance
de me tornar uma profissional melhor.
Ao CNPq pela bolsa de estudo e à FUNCAMP pela verba para compra de material.
À Prof. Fosca P. P. Leite pelo auxílio sempre pronto e empréstimo de equipamentos.
À Prof. Cecília Z. Amaral pela disponibilidade e autorização para o uso da estufa apesar
do incômodo.
Ao Prof. Renato Crespo pela gentileza e discussão de métodos e dúvidas de ecologia
química marinha.
Ao Prof. Woodruff W. Benson, por tantos ensinamentos preciosos!
Aos funcionários da Pós-graduação e do Departamento de Zoologia, pela educação,
alegria e boa vontade pra ajudar.
Ao IBAMA pela concessão das licenças de coleta e transporte, especialmente na figura
de Suzana Saccardo, que sempre foi tão prestativa e gentil.
Ao querido amigo Alexander Turra, por sua amizade e seus preciosos ensinamentos a
respeito das análises de crescimento e formatação de gráficos.
vii
Aos amigos de São Paulo (e imediações!) Márcia, Maria Carolina, Juliana, Cynthia,
Jeanete, Maria Angélica, André e tantos outros, que com dicas, ou a simples presença, tanto
contribuíram.
Aos queridos amigos da Unicamp que sempre tornaram os momentos passados em
Campinas tão alegres e produtivos! A Cláudia, Paulo Enrique, Natália, Marcelo, Gustavo,
Leonardo, Maíra, entre tantos outros, que sempre tiveram um sorriso e muitos conselhos
(além de dicas estatísticas, né Paulo!). Muitos “pés de couve” pra vocês!
Às minhas queridas “estagiárias” Débora, Camila e Nara pela ajuda sempre pronta,
competência e amizade. Tenho orgulho de vocês.
À querida amiga Adriana P. Guedes pela amizade eterna e pelo auxílio em tantas coletas
e experimentos. Obrigada minha irmã!
À minha querida Silvana, pelo auxílio nos dias de sol e de ressaca. Por tantas vezes me
abrigar em sua casa e dividir comigo sua família e seus quitutes! Você tem um coração de
ouro!
Aos meus sogros, Elda e Sérgio, pela presença, carinho e alegria permanente!
Ao meu pai querido pela presença e estímulo constante.
À minha mãe, por tanta coisa! Pelo estímulo constante, pela fortaleza espiritual, pelo
carinho, compreensão e também pelas broncas. Te devo tudo!
Ao meu marido mais que amado, Márcio, que me deu o colo e suporte necessário pra
desenvolver este trabalho. E que tantas vezes foi co-orientador, técnico de laboratório,
carregador de galões ou simplesmente o gênio da casa!
Ao Prof. Sérgio Rodrigues (in memoriam) que foi o orientador inicial da idéia que se
tornou este projeto. Obrigada pela amizade e apoio. Saudade.
viii
Ao Sr. Índio (in memoriam) pelos sorrisos que antecederam cada saída pro mar.
Saudade.
E a Deus, pela força nos momentos mais difíceis e pelos momentos de calma que se
seguiram a estes.
Agradeço ainda àquelas pessoas que não foram citadas mas que contribuíram, mesmo
que nas pequenas coisas. Meu muito obrigada a todos.
ix
ÍNDICE
Introdução Geral
01
Referências
Bibliográficas
07
Capítulo 1
OFIURÓIDES DO FITAL: ASSOCIAÇÃO E TOLERÂNCIA QUÍMICA
Resumo
10
Abstract
11
Introdução 12
Metodologia
14
Resultados
21
Discussão
35
Referências
Bibliográficas
40
Capítulo 2
EVIDENCES OF ALARM SIGNAL IN BRITTLE STARS
Resumo
44
Abstract
45
Introdução 46
Metodologia
48
Resultados
51
Discussão
55
Referências
Bibliográficas
60
Capítulo 3
ALARM SIGNAL RECOGNITION IN BRITTLE STARS: INFLUENCE OF
MICROHABITAT
Resumo
65
x
Introdução 67
Metodologia
69
Resultados
70
Discussão
73
Referências
Bibliográficas
76
Capítulo 4
RECRUITMENT, GROWTH AND MORTALITY IN FISSIPAROUS BRITTLE STARS
Resumo
80
Abstract
81
Introdução 82
Metodologia
84
Resultados
87
Discussão
94
Referências
Bibliográficas
97
Capítulo 5
LIFE HISTORY PREDICTIONS IN BRITTLE STARS WITH CONTRASTING
REPRODUCTIVE STRATEGIES
Resumo
101
Abstract
102
Introdução
103
Metodologia
105
Resultados
106
Discussão
113
Referências Bibliográficas
116
Considerações finais
119
Referências Bibliográficas
121
xi
Resumo
A associação de ofiuróides com outras espécies marinhas é uma estratégia comum,
entretanto, a influência das características do microhabitat sobre parâmetros populacionais
e respostas comportamentais dos ofiuróides ainda é pouco conhecida. Este trabalho teve
como objetivo investigar esta influência sobre as espécies de ofiuróides associadas às algas
Amphiroa beauvoisii, Dictyota cervicornis, Galaxaura stupocaulon e Sargassum furcatum,
às esponjas Amphimedon viridis e Mycale angulosa e à ascídia Phalusia nigra. Em ordem
de abundância os ofiuróides observados foram: Ophiactis savignyi, Amphipholis squamata,
Ophiothrix angulata, Ophiactis lymani, Ophioplocus januarii, Ophiothela sp. e Amphiodia
atra. As quatro mais abundantes foram coletadas em todos os substratos amostrados,
especialmente como juvenis e, de modo geral, experimentos de quimiorrecepção não
indicaram uma preferência dos ofiuróides por nenhum dos hospedeiros testados. Portanto,
maior abundância de ofiuróides em alguns microhabitats não pode ser atribuída a seleção
ativa pelo hospedeiro, talvez sendo resultado de predação diferenciada. O maior risco de
predação associado à alga calcária A. beauvoisii foi indiretamente evidenciado a partir dos
resultados referentes à sinalização de alarme. Tanto A. squamata, como indivíduos de O.
savignyi coletados neste microhabitat, apresentaram um reconhecimento amplo deste sinal,
tanto intra como interespecífico. O mesmo não se deu para indivíduos desta última espécie
amostrados em esponjas, um tipo de hospedeiro que forneceria refúgio tanto físico como
químico contra a predação. O microhabitat também afetou diretamente o sucesso de
recrutamento, com uma maior variabilidade sendo observada em populações associadas à
alga calcária, mesmo para espécies com adaptações que resultem num aumento do número
de recrutas ou numa maior chance de sobrevivência destes. Houve também uma tendência
de maior mortalidade neste substrato, assim como uma menor taxa de crescimento quando
comparada a populações associadas a esponjas.
xii
Abstract
The association of brittle stars with other marine species is a common strategy, usually
related with cryptic habit. However, the influence of microhabitat’s characteristics over
brittle stars populational parameters and behavior is not reasonably known. This study
aimed to enlighten this influence over brittle stars associated with the algae Amphiroa
beauvoisii, Dictyota cervicornis, Galaxaura stupocaulon and Sargassum furcatum; the
sponges Amphimedon viridis and Mycale angulosa; and the ascidian Phalusia nigra. Seven
brittle stars species were observed in sampled hosts, these, in order of abundance, where:
Ophiactis savignyi, Amphipholis squamata, Ophiothrix angulata, Ophiactis lymani,
Ophioplocus januarii, Ophiothela sp. and Amphiodia atra. The first four were observed in
all microhabitat, specially as juveniles, and chemoreception trials, in general, did not
present a preference of brittle stars towards tested hosts. Therefore the higher abundance of
brittle stars in some microhabitats is not result of an active choice of host, but may be due
to differential predation. The higher predation risk associated with the coralline alga A.
beauvoisii was indirectly evidenced by the alarm signaling results. Both A. squamata, and
O. savignyi sampled in this host, presented a wide recognition of signal (to both conspecific
and heterospecific stimuli), while individuals of this last species sampled in sponges, that
were considered to provide both physical and chemical shelter, did not. Microhabitat also
influenced recruitment predictability, with a higher variability being observed in
populations associated with the coralline algae, even for species with adaptations to
increase recruitment number or survival rate. A tendency of higher mortality and lower
growth rate was also observed in this host when compared with sponge populations.
1
2
Os equinodermes são considerados como organismos que simbolizam a vida marinha. Este fato se deve principalmente às estrelas e ouriços do mar, organismos que costumam ser extremamente conspícuos nas áreas onde ocorrem. Entretanto, as espécies que compõem a classe Ophiuroidea, apesar de sua impressionante abundância em muitos microhabitats, são geralmente desconhecidas pela maioria das pessoas. Isto porque, quase todos os ofiuróides apresentam comportamento críptico, principalmente durante o dia, o que reduz a sua visibilidade de modo geral, especialmente para predadores diurnos (Hendler et al., 1995). Considerando que os ofiuróides constituem a mais diversificada classe dos equinodermes atuais, com aproximadamente 2000 espécies, e que são amplamente distribuídos, esta menor visibilidade é em parte responsável pelo menor conhecimento de diversos aspectos da biologia do grupo, como por exemplo, suas interações com outros organismos (Ambrose, 1993).
O comportamento críptico se reflete, para muitas destas espécies, na associação com outros organismos como algas, esponjas, corais, entre muitos outros. Em alguns casos, adaptações como espinhos em forma de gancho, que aparecem durante a metamorfose da larva, contribuem para a ocupação inicial do microhabitat (Turon et al., 2000). Os possíveis efeitos desta associação sobre o hospedeiro, apesar de considerados como positivos para algumas espécies (Hendler, 1984, Stewart, 1998), são no geral desconhecidos. Entretanto, para os ofiuróides, os benefícios são considerados como maiores do que possíveis custos. Por exemplo, a simples associação já forneceria um refúgio físico e, na maioria dos casos, reduziria a visibilidade destes organismos a possíveis predadores. Compostos químicos, naturalmente produzidos pelo hospedeiro, forneceriam também uma proteção adicional, já que predadores afetados por estes, evitariam estas áreas.
3
Se de fato, o microhabitat é capaz de reduzir a acentuada pressão exercida pela predação, é esperado que indivíduos capazes de localizá-lo sejam selecionados. Para espécies com grande capacidade quimiorreceptora, como é o caso dos ofiuróides (Sloan & Campbell, 1982), compostos naturalmente liberados pelos hospedeiros, podem, por exemplo, funcionar como indicadores da localização do microhabitat. Do mesmo modo, a capacidade quimiorreceptora pode permitir que o indivíduo seja capaz de identificar e responder a indicadores de risco de predação, presentes no ambiente. Um dos tipos de pistas que atuam deste modo são os sinais químicos de alarme, cuja liberação pode ocorrer em dois momentos na seqüência de predação. No primeiro caso, estes são emitidos por indivíduos perturbados ou estressados, antes da captura, e são classificados como substâncias de alarme liberadas por perturbação. Já as pistas emitidas durante a captura e manuseio/consumo da presa, como resultado das lesões teciduais, são as substâncias de alarme liberadas por dano. Este último tipo já foi observado em uma espécie de ofiuróide amplamente predada por peixes em sua área de ocorrência (Rosenberg & Selander, 2000). Já o sinal liberado por perturbação ainda não foi registrado para ofiuróides.
A sinalização de alarme é um exemplo claro de como a pressão de predação pode atuar como um agente selecionador de indivíduos capazes de reconhecer indicadores presentes no ambiente. Animais que percebem antecipadamente a presença de um predador e que são capazes de evitar um encontro, ao reduzir seus movimentos ou buscar um refúgio, são claramente beneficiados (Kiesecker, 1999; Chivers et al., 2002; Pollock et al., 2003). Entretanto, este tipo de comportamento gera um custo, uma vez que oportunidades, como de forrageamento, podem ser perdidas. Estas, por sua vez, dependendo da freqüência de sua ocorrência, podem afetar diretamente o crescimento, a reprodução e a sobrevivência do indivíduo (Peckarsky et al., 1993; Nakaoka, 2000).
4
Portanto, levando em consideração os custos, o comportamento de fuga somente é esperado em situações onde o sinal de alarme realmente representa um risco iminente de predação para o indivíduo receptor. Sendo assim, é provável que indivíduos associados permanentemente a microhabitats com reduzida pressão de predação não apresentem este tipo de comportamento.
Características do microhabitat podem também influenciar nos parâmetros de história de vida de uma população. Por exemplo, a disponibilidade de alimento existente no substrato vai afetar diretamente a taxa de crescimento, o investimento energético em reprodução e manutenção, assim como o balanço entre estes parâmetros (Stearns, 1992). Isto, tanto para adultos como para juvenis, que podem apresentar necessidades distintas quanto ao tipo de alimento consumido. O sucesso de recrutamento também vai depender, em muitos casos, do grau de refúgio fornecido pelo microhabitat. Considerando as primeiras fases da vida, para os equinodermes de modo geral, o sucesso do recrutamento pode ser extremamente variável, sendo afetado tanto por fatores abióticos, como hidrodinamismo e radiação, como por fatores bióticos, como predação e crescimento dos juvenis (Heath, 1977; Rumril, 1990).
No Canal de São Sebastião várias espécies de ofiuróides são encontradas associadas a outros organismos sendo, na maioria dos casos, associações não obrigatórias (Boffi, 1972; Duarte & Nalesso, 1996). De modo geral, estes ofiuróides se assemelham quanto a diversidade de estratégias utilizadas para a obtenção de alimento e são freqüentemente encontrados juntos. A disponibilidade e uso dos recursos, assim como as interações com outros indivíduos, são fatores chave na regulação da morfologia e comportamento dos indivíduos (Branch, 1975; De’ath & Moran, 1998). Além disso, a determinação das interações intra e interespecíficas também permite o esclarecimento de fatores que influenciam na distribuição e abundância das espécies envolvidas
5
(Gaymer et al., 2001). Faltam informações mais detalhadas sobre a utilização de espaço e dos recursos alimentares para as espécies de ofiuróides que ocorrem em substratos biológicos, dificultando uma avaliação do grau de sobreposição de nicho e dos possíveis mecanismos que possibilitam a coexistência. Além disso, estes animais podem ser encontrados em grande abundância, representando um grupo potencialmente capaz de fornecer quantidades significativas de biomassa para níveis tróficos superiores, em conseqüência da predação subletal seguida da regeneração (Stancyk et al., 1994; Pomory & Lawrence, 2001). De fato, diversas espécies de ofiuróides constituem um dos principais recursos alimentares de muitos organismos de importância comercial, como caranguejos, camarões e peixes, além de ermitões, estrelas-do-mar e outros ofiuróides (Hendler et al., 1995; Rosenber & Selander, 2000). Para os ofiuróides observados no Canal de São Sebastião os principais predadores registrados são: peixes (Labrisomus nuchippinis - observação pessoal e Santos, 2005), outros ofiuróides (Ophionereis reticulata - observação pessoal), e caranguejos (Eriphia gonagra, observação pessoal; Pilumnus dasypodus e Hexapanopeus paulensis, Boffi, 1972). No caso destes últimos, os ofiuróides representam uma fonte importante de cálcio, essencial para a formação do exoesqueleto no processo de muda (Mantelatto & Christofoletti, 2001).
Os Ophiuroidea são também considerados os animais que teriam o maior potencial para estudos de quimiorrecepção entre todas as classes de Echinodermata (Sloan & Campbell, 1982). Este fato, em conjunto com a grande quantidade de metabólitos secundários biologicamente ativos encontrados em algas, esponjas e ascídias, torna possível que mediações químicas desempenhem um papel efetivo na associação destes organismos (Clavico, 2002). Por outro lado, apesar da ocorrência de sinalização química de alarme já ter sido levantada, não foram realizados estudos posteriores a este respeito (Rosenberg & Selander, 2000).
6
Neste contexto, o primeiro objetivo deste trabalho foi o de determinar as espécies de ofiuróides encontradas associadas a algas (Amphiroa beauvoisii, Dictyota cervicornis, Galaxaura stupocaulon, Sargassum furcatum), esponjas (Amphimedon viridis e Mycale angulosa) e uma ascídia (Phalusia nigra) na região do Canal de São Sebastião, em São Paulo. Destas, os ofiuróides mais comuns tiveram o efeito do microhabitat sobre sua abundância e tamanho analisado, incluindo possíveis variações temporais. Também foi investigado o papel da quimiorrecepção na localização dos hospedeiros pelos ofiuróides, assim como possíveis diferenças resultantes do microhabitat previamente ocupado. Estes resultados são apresentados no capítulo 1. No capítulo seguinte foi estudada a ocorrência de sinalização de alarme, em termos tanto intra como interespecíficos, para Amphipholis squamata, Ophiactis lymani, Ophiothrix angulata e Ophionereis reticulata. O efeito do microhabitat e do tamanho corporal sobre o reconhecimento de sinais de alarme é apresentado no capítulo 3 para O. savignyi. Para esta mesma espécie, diferenças quanto ao recrutamento, taxa de crescimento, mortalidade e longevidade foram obtidas através da comparação de populações coletadas nos seus três principais microhabitats. Os mesmos parâmetros foram obtidos para O. lymani, mas devido a sua menor abundância, de modo independente do microhabitat. Levando em consideração que estas duas espécies são fissíparas, o grau de simetria nos principais microhabitats foi calculado para ambas, e estes resultados são apresentados no capítulo 4. Os parâmetros de história de vida foram também contrastados entre A. squamata e O. angulata, espécies que se diferenciam em relação à estratégia reprodutiva. Neste último capítulo a idade e tamanho mínimo do indivíduo no momento da maturação reprodutiva foram também comparados e as distinções observadas discutidas frente aos microhabitats ocupados.
7
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AMBROSE, W. G. 1993. Effects of predation and disturbance by ophiuroids on soft-bottom community structure in Oslofjord - results of a mesocosm study. Mar. Ecol.
Prog. Ser., 97:225-36.
BOFFI, E. 1972. Ecological aspects of ophiuroids from the phytal of S. W. Atlantic Ocean warm waters. Mar. Biol., 15:316-28.
BRANCH, G. M. 1975. Mechanisms reducing intraspecific competition in Patella spp.: migration, differentiation and territorial behaviour. J. Anim. Ecol., 44:575-600.
CHIVERS, D. P.; MIRZA, R. S. & J. G. JOHNSTON 2002. Learned recognition of heterospecific alarm cues enhance survival during encounters with predators.
Behaviour, 139:929-38.
CLAVICO, E. E. G. 2002. Funções ecológicas do extrato bruto da esponja marinha Geodia corticostylifera. Dissertação de Mestrado - Instituto de Biologia - UFF, 48 p.
DE’ATH, G. & P. J. MORAN 1998. Factors affecting the behaviour of crown-of-thorns starfish (Acanthaster planci L.) on the Great Barrier Reef. 2. Feeding preferences. J. Exp Mar. Biol. Ecol., 220:107-26.
DUARTE, L. F. L. & R. C. NALESSO 1996. The sponge Zygomicale parishii (Bowerbank) and its endobiotic fauna. Estuar. Cst. Shelf Sci., 42:139-51.
GAYMER, C. F.; HIMMELMAN, J. H. & L. E. JOHNSON 2001. Distribution and feeding ecology of the seastars Leptasterias polaris and Asterias vulgaris in the northern Gulf of St Lawrence, Canada. J. Mar. Biol. Ass. U.K., 81:827-43.
HEATH, D. J. 1977. Simultaneous hermaphroditism: cost and benefit. J. Theor. Biol., 64:363-373.
HENDLER, G. 1984. The association of Ophiothrix lineata and Callyspongia vaginalis: a brittlestar-sponge cleaning symbioses. Mar. Ecol., 5:9-27.
HENDLER, G., MILLER, J. E., PAWSON, D. L. & P. M. KIER 1995. Sea stars, sea
urchins and allies. Echinoderms of Florida and the Caribbean. Smithsonian
Institution Press, Washington, 390 p.
KIESECKER, J. M., CHIVERS, D. P., MARCO, A., QUILCHANO, C., ANDERSON, M. T. & A. R. BLAUSTEIN 1999. Identification of a disturbance signal in larval red-legged frogs, Rana aurora. Anim. Behav., 57, 1295-1300.
8
MANTELATTO, F. L. M. & R. A. CHRISTOFOLETTI 2001. Natural feeding activity of the crab Callinectes ornatus (Portunidae) in Ubatuba Bay (São Paulo: Brazil): influence of season, sex, size and molt stage. Mar. Biol., 138:585-94.
NAKAOKA, M. 2000. Nonlethal effects of predators on prey populations: predator mediated change in bivalve growth. Ecology, 81, 1031-1045.
PECKARSKY, B. L.; COWAN, C. A.; PENTON, M. A. & C. ANDERSON 1993. Sublethal consequences of stream-dwelling predatory stoneflies on mayfly growth and fecundity. Ecology, 74, 1836-1846.
POLLOCK, M. S., CHIVERS, D. P., MIRZA, R. S. & B. D. WISENDEN 2003. Fathead minnows, Pimephales promelas, learned to recognize chemical alarm cues of introduced brook stickleback Culea inconstans. Env. Biol. Fish., 66, 313-319. POMORY, C. M. & J. M LAWRENCE 1999. Energy content of Ophiocoma echinata
(Echinodermata: Ophiuroidea) maintained at different feeding levels during arm regeneration. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 238:139-50.
ROSENBERG, R. & E. SELANDER 2000. Alarm signal response in the brittle star Amphiura filiformis. Mar. Biol., 136, 43-48.
RUMRILL, S. S. 1990. Natural mortality of marine invertebrates larvae. Ophelia, 32:163-198.
SANTOS, F. B. 2005. Utilização de micro-hábitats, ecologia trófica, ritmicidade e
morfometria em peixes Blennioidei da região de São Sebastião, São Paulo (Teleostei: Perciformes). Doctoral Thesis, Instituto de Biociências, Universidade
de São Paulo, São Paulo.
SLOAN, N. A. & A. C. CAMPBELL 1982. Perception of food. In.: JANGOUX, M. & J. M. LAWRENCE (eds.) Echinoderm nutrition. Rotterdam, A. A. Balkema. p. 3-23.
STANCYK, S. E.; GOLDE, H. M.; PAPE-LINDSTROM, P. A. & W. E. DOBSON 1994. Born to lose. I. Measures of tissue loss and regeneration by the brittlestar Microphiopholis gracillima (Echinodermata: Ophiuroidea). Mar. Biol., 118:451-62.
STEARNS, S. C. 1992. The evolution of life histories. Oxford University Press. NY, 249pp.
STEWART, B. 1998. Can a snake star earn its keep? Feeding and cleaning behaviour in Astrobrachium contrictum (Farquhar) (Echinodermata: Ophiuroidea), a euryalid brittle-star living in association with the black coral, Antipathes fiordensis (Grange, 1990). J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 221:173-89.
TURON, X.; MERITXELL, C.; TARJUELO, I.; URIZ, M. J. & M. A. BECERRO 2000. Mass recruitment of Ophiothrix fragilis (Ophiuroidea) on sponges: settlement patterns and post-settlement dynamics. Mar. Ecol. Prog. Ser., 200:201-12.
9
Capítulo 1
Ofiuróides em substratos biológicos:
associação e quimiorrecepção
10
RESUMO
Os ofiuróides constituem um grupo abundante nas comunidades marinhas, comumente associados a outros organismos. O presente estudo teve como objetivo identificar as espécies associadas às algas Amphiroa beauvoisii, Dictyota cervicornis, Galaxaura stupocaulon e Sargassum furcatum, às esponjas Amphimedon viridis e Mycale angulosa e à ascídia Phalusia nigra, bem como examinar as variações temporais de abundância e tamanho dos indivíduos nas populações de acordo com os hospedeiros. Adicionalmente, foram realizados testes de quimiorrecepção para entender o papel de pistas químicas, liberadas pelos hospedeiros, na associação, assim como o efeito do microhabitat de origem do ofiuróide neste tipo de resposta. As espécies registradas em ordem crescente de abundância foram Ophiactis savignyi, Amphipholis squamata, Ophiothrix angulata, Ophiactis lymani, Ophioplocus januarii, Ophiothela sp e Amphiodia atra, sendo as últimas três extremamente raras. As quatro espécies mais abundantes foram observadas em todos os substratos analisados. Indivíduos de maior tamanho de A. squamata e O. lymani foram observados em algas, enquanto que os de O. savignyi e O. angulata foram encontrados em esponjas. Espécimes menores destas duas últimas também foram comuns em A. beauvoisii, o que indica uma plasticidade na utilização do substrato, especialmente para os juvenis. Isto é reforçado, pelo padrão geral de ausência de atração química pelos hospedeiros. Entretanto, a resposta aos sinais químicos dos substratos diferiu de acordo com a procedência da espécie, com uma reação de repelência ao estímulo de A. viridis pelos indivíduos de O. savignyi obtidos em A. beauvoisii, um indicativo de fidelidade ao hospedeiro. Em conjunto, esses dados parecem indicar a ausência de seleção ativa por um substrato específico e as desigualdades em termos de abundância podem ser resultantes da remoção de indivíduos por pressões externas (predação e hidrodinamismo).
11
ABSTRACT
Brittle stars are abundant epibenthic species commonly associated with biological microhabitats. The present study aimed to identify the species, its abundance and size variation in time, for ophiuroid species associated with the algae Amphiroa beauvoisii, Dictyota cervicornis, Galaxaura stupocaulon and Sargassum furcatum, the sponges Amphimedon viridis and Mycale angulosa and the ascidian Phalusia nigra. Additionally, chemoreception tests were performed to determine the importance o hosts chemical cues in the association, and the influence of brittle star’s original host in its response. Ophiuroid species recorded classified from higher to lower abundance were Ophiactis savignyi, Amphipholis squamata, Ophiothrix angulata, Ophiactis lymani, Ophioplocus januarii, Ophiothela sp. and Amphiodia atra, with the last three being extremely rare. The four brittle stars with higher abundance were observed in all sampled hosts. The larger individuals of A. squamata and O. lymani were sampled especially on algae while those of O. savignyi and O. angulata were sampled on sponges. Smaller sized O. lymani tended to be observed also in A. viridis as O. savignyi and O. angulata were also sampled in A. beauvoisii. This indicates plasticity in the association, especially in juveniles, what was reinforced by a general pattern of absence of chemical attraction towards hosts. However, the response to hosts cues differed according to the sampled microhabitat, with O. savignyi sampled in A. beauvoisii presenting a repellence reaction towards A. viridis cues, pointing host fidelity. The differences in abundance between hosts seem to result mainly from individual removals by external pressures (predation and hydrodynamics) and not by active selection of microhabitat.
12
Introdução
Muitas espécies, além de serem componentes de uma comunidade, tornam-se também o microhabitat para uma grande variedade de organismos (Barreto, 1998), como é o caso de algas (Boffi, 1972; Montouchet, 1979; Hayward, 1980; Barreto, 1998), esponjas (Peattie & Hoare, 1981; Westinga & Hoetjes, 1981; Voultsiadou-Koukoura et al., 1987; Duarte & Nalesso, 1996), corais (Tsuchiya et al., 1986; Stewart, 1998), gorgônias (Patton, 1972; Cantera et al., 1987), poliquetas tubícolas (Nalesso et al., 1995) e briozoários (Morgado & Tanaka, 2001), entre outros. Os ofiuróides constituem um dos grupos mais comuns das comunidades costeiras, sendo sua ocorrência diretamente afetada pela disponibilidade de refúgios (Hendler, 1984). Apesar de sua abundância, estes animais são raramente observados devido ao seu comportamento críptico (Sköld, 1998). Este, assim como algumas defesas estruturais observadas no grupo, como os longos espinhos observados nos braços de Ophiothrix orstedi (Aronson, 1988), são atribuídos à intensa pressão de predação, especialmente por peixes (Sides & Woodley, 1985; Aronson, 1991).
A associação dos ofiuróides com outras espécies primeiramente se dá em função do aumento na complexidade estrutural do habitat, que por sua vez gera um acréscimo na disponibilidade de refúgios disponíveis, os quais efetivamente são capazes de reduzir as taxas de predação (Hixon & Menge, 1991). Isto é possível porque a estrutura do microhabitat em si pode reduzir a chance de detecção visual da presa (Main, 1987) ou facilitar a sua fuga ao dificultar a movimentação do predador (Barthlomew et al., 2000). Em alguns casos a associação resulta também em uma proteção química para o epibionte, graças a produtos do metabolismo secundário do hospedeiro, que podem torná-lo impalatável a predadores, como peixes (Hay et al.,
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1990; Pawlik et al., 1995). Neste caso, à barreira física, fornecida pelo corpo do hospedeiro, é adicionada a proteção química, que pode resultar numa maior sobrevivência dos indivíduos associados e, consequentemente, num maior tamanho e longevidade.
Estes compostos químicos, normalmente produzidos e liberados por estes organismos marinhos, podem funcionar também como indicadores de um substrato adequado para colonização. Este tipo de percepção química pode ser especialmente esperada em organismos com reduzida capacidade visual e grande potencial para quimiorrecepção, como os ofiuróides (Sloan & Campbell, 1982). Entretanto, já foi observado que esse mecanismo de seleção é mais comum em espécies que dependem obrigatoriamente da associação com outros organismos, como no caso dos epibiontes ou parasitas e seus hospedeiros. Apesar da associação de ofiuróides com outros organismos ser comum, ainda não foi esclarecido se estes animais podem selecionar um substrato em particular (Turon et al., 2000). Porém, já foi observada uma reação quimiotática positiva em O. savignyi em relação ao extrato de Geodia corticostylifera, a esponja na qual os organismos haviam sido coletados (Clavico et al., 2005).
Para o epibionte, a associação também pode resultar numa redução das pressões exercidas pelo ambiente, como hidrodinamismo e dessecação (Jacobi & Langevin, 1996). Perturbações climáticas podem afetar duramente espécies de menor tamanho corporal, especialmente quando localizadas em substratos que não propiciem estabilidade. Nesse caso, é comum a ocorrência de flutuações consideráveis em termos de densidade populacional e mesmo uma redução na taxa de sucesso de recrutamento (Ebert, 1975; Jones & Smaldon, 1989).
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No caso de sazonalidade neste tipo de perturbação, um mesmo microhabitat pode apresentar benefícios distintos, de acordo com a estação do ano. De modo geral, a maioria dos substratos biológicos não é capaz de suprir completamente todas as necessidades dos epibiontes, o que pode levar à necessidade de migração. A permanência e fidelidade em termos de associação dependem dos recursos fornecidos pelo hospedeiro e do equilíbrio nos custos e benefícios da permanência (Thiel et al., 2003).
Neste contexto os objetivos deste trabalho consistiram em examinar: (1) se existem diferenças quanto à ocorrência, abundância e tamanho dos ofiuróides associados a diferentes substratos biológicos; (2) a ocorrência de quimiorrecepção na associação entre ofiuróides e seus hospedeiros; e (3) a influência da procedência do organismo sobre a resposta às pistas químicas do hospedeiro.
Metodologia
Coleta e Triagem
As coletas para acompanhamento populacional ocorreram no período de setembro de 2004 a julho de 2006 e foram realizadas em quinze pontos do Canal de São Sebastião, litoral norte do Estado de São Paulo (Fig. 1 e Tab. 1). A determinação destes pontos se deu inicialmente pela presença das espécies de interesse e posteriormente por meio de sorteio. Cada ponto foi considerado como uma réplica do domínio amostral, neste caso o Canal de São Sebastião.
15 Fi gura 1 - Mapa do Canal de São S e b a stião in d ic ando o s p o
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Tabela 1 - Pontos de coleta (nomes populares entre aspas) e respectivas coordenadas geográficas.
Costão Amostrado Coordenadas Geográficas
1 - Praia Preta (Sul) S 23º49’454’’ W 45º24’701’’ 2 - “Enseadinha” S 23º49’749’’ W 45º24’744’’ 3 - Praia Grande (Norte) S 23º49’462’’ W 45º24’834’’ 4 - Praia Grande (Sul) S 23º49’445’’ W 45º25’044’’ 5 - Saco Grande S 23º49’743’’ W 45º25’513’’ 6 - Barequeçaba S 23º49’994’’ W 45º25’926’’ 7 - Ilhota de Itaçucê S 23º49’871’’ W 45º26’599’’ 8 - “Paredão” S 23º50’350’’ W 45º24’280’’ 9 - Ponta do Urubu S 23º50’530’’ W 45º24’460’’ 10 - Ilhota da Prainha S 23º51’181’’ W 45º25’046’’ 11 - “Pedra Solta” S 23º51’513’’ W 45º25’584’’ 12 - Curral (Norte) S 23º51’800’’ W 45º25’935’’ 13 - Curral (Sul) S 23º52’189’’ W 45º26’183’’ 14 - “Casa Amarela” S 23º52’618’’ W 45º26’678’’ 15 - “Beluga” S 23º53’054’’ W 45º27’085’’
As amostras foram obtidas a cada dois meses através de mergulho livre. Em cada amostragem foram coletadas as algas Amphiroa beauvoisii, Dictyota cervicornis, Galaxaura stupocaulon e Sargassum furcatum, as esponjas Amphimedon viridis e Mycale angulosa e a ascídia Phallusia nigra (Fig. 2), com o intuito de verificar a ocorrência e a abundância de ofiuróides associados.
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Figura 2 - Microhabitats biológicos amostrados. a - Amphiroa beavuoisii, b - Dyctiota
cervicornis, c - Galaxaura stupocaulon, d - Sargassum furcatum, e - Amphimedon virdis, f - Mycale angulosa, g - Phallusia nigra.
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Os organismos considerados como substratos biológicos foram removidos manualmente e individualizados em sacos plásticos com água do mar. Uma amostra de cada uma das espécies de substrato biológico foi obtida por ponto de coleta, sendo no caso de A. beauvoisii retirada uma porção equivalente a 10 cm2. Após a remoção, o material foi encaminhado para a triagem, onde foram separados os ofiuróides presentes. Estes foram anestesiados com Cloreto de Magnésio a 7,5 %, fixados em álcool a 70 % e posteriormente identificados. Após a triagem foi determinado o peso seco dos substratos amostrados e com este calculada a abundância relativa, ou seja, o número total de indivíduos coletados por grama de hospedeiro. Para cada espécie de ofiuróide foram determinados os principais substratos ocupados, sendo estes, os que apresentaram abundância total igual ou superior a 10% da observada no hospedeiro com maior número de indivíduos. A influência do mês de coleta, assim como tipo e peso do substrato principais, sobre a abundância relativa das espécies de ofiuróide foi testada por meio de uma ANCOVA.
Após a identificação, cada ofiuróide teve o seu tamanho corporal determinado. Para as espécies onde a reprodução assexuada é comum, a medida obtida foi o comprimento do maior braço, enquanto que para as espécies que somente se reproduzem sexuadamente, o diâmetro do disco foi o parâmetro selecionado. O efeito do mês de coleta, assim como do substrato biológico, sobre o tamanho das diversas espécies de ofiuróide foi testado por meio de uma ANOVA de dois fatores ou, quando o menor número de indivíduos não permitiu a sua aplicação, por uma ANOVA de efeitos principais. Já o teste Qui-Quadrado (χ2) foi utilizado para comparar a estrutura de tamanho observada para cada microhabitat dos ofiuróides. Todos os testes estatísticos foram realizados através do programa Statistica 6.0.
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Manutenção dos ofiuróides em laboratório
O mesmo procedimento de coleta foi utilizado para a obtenção de ofiuróides para o experimento de quimiorrecepção, com coletas de indivíduos, entretanto, efetuadas em outros pontos do Canal de São Sebastião que não os 15 sorteados inicialmente. Estes indivíduos foram colocados em aquários previamente preparados com aeração e filtragem artificial. Como alimento foi fornecida uma ração em flocos para peixes e invertebrados marinhos ou artêmias vivas.
Experimento: Quimiorrecepção - Repelência ou atração química
Experimentos de dupla escolha foram realizados através de um olfatômetro em Y (Stachowicz, 2001) para a determinação do potencial dos ofiuróides em localizar hospedeiros através de quimiorrecepção. Para isso, foram utilizados os ofiuróides A. squamata e O. lymani coletados em A. beauvoisii, e O. angulata obtidos sob pedras. Para testar a influência do hospedeiro de procedência sobre a quimiorrecepção foi utilizada a espécie O. savignyi, sendo estes indivíduos coletados tanto na alga A. beauvoisii quanto nas esponjas A. viridis e M. angulosa.
Para o teste, um tanque principal (20 litros), com volume de água do mar constante, foi utilizado para o fornecimento de água para dois tanques menores (2 litros) onde os hospedeiros (estímulos) foram acondicionados. Cada um destes tanques foi conectado a um dos braços do olfatômetro, para o qual forneceram água do mar e sinais químicos provenientes do hospedeiro, a uma velocidade de 200 ml/min. Esta velocidade, assim como a capacidade de drenagem do olfatômetro, foi
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ajustada com o auxílio de corantes distintos, de modo a resultar num fluxo do sinal contínuo e sem turbulência, em ambos os braços do olfatômetro (Fig. 3).
Figura 3 - Ajuste de fluxo de água no olfatômetro em Y.
A determinação dos hospedeiros utilizados para cada ofiuróide se deu de acordo com a abundância de organismos associados, sendo os dois hospedeiros com os menores valores, G. stupocaulon e P. nigra, excluídos deste experimento. Sendo assim, os testes (controle X hospedeiro) foram realizados com A. beauvoisii, D. cervicornis, S. furcatum, A. viridis e M. angulosa, como estímulo. Estes hospedeiros foram amostrados cuidadosamente para evitar qualquer tipo de dano tecidual que pudesse resultar na liberação de compostos diferentes aos liberados normalmente pelo indivíduo. Para isso, no caso das esponjas, estes indivíduos foram adicionados ao tanque estímulo ainda fixados em seu substrato. A seleção dos hospedeiros se deu de acordo com seu tamanho, sendo utilizados indivíduos
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com volume aproximado de 10cm3. Antes do início dos testes, o hospedeiro utilizado permaneceu durante 15 minutos já no tanque estímulo em água corrente.
Os testes foram realizados preferencialmente com 30 ofiuróides de cada espécie, sendo descartados das análises aqueles indivíduos que não optaram por um dos braços do olfatômetro no tempo limite estipulado (tempo limite definido em observações prévias - 105 segundos para A. squamata e O. angulata, 180 segundos para O. lymani e O. savignyi). O experimento foi conduzido à noite, período considerado como de maior atividade de ofiuróides, e as observações realizadas sob luz vermelha para evitar respostas fototáticas (Fell, 1966). A ocorrência de atração ou repelência foi determinada por meio do teste χ2,, comparando a freqüência de escolhas entre controle e o estímulo proveniente do microhabitat biológico testado.
Resultados
Dinâmica populacional e associação
Em todos os substratos amostrados foram observadas sete diferentes espécies de ofiuróides: Amphipholis squamata (Delle Chiaje, 1828), Amphiodia atra (Stimpson,1852), Ophiactis lymani Ljungman, 1871, O. savignyi (Muller & Troschel, 1842), Ophioplocus januarii (Lütken, 1856), Ophiothela sp. e Ophiothrix angulata (Say, 1825) (Fig. 4). Tanto A. atra como O. januarii foram raramente amostrados e Ophiothela sp. somente foi observada em coletas adicionais para obtenção de indivíduos para experimentos, a partir de janeiro de 2005. Devido ao reduzido número destas três espécies, somente foram consideradas as quatro primeiras nas análises realizadas.
As espécies mais abundantes foram O. savignyi e A. squamata, tanto em termos de abundância absoluta como relativa (Tabela 2). A primeira espécie apresentou
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Figura 4 - Ofiuróides amostrados. a - Amphipholis squamata, b - Ophiactis lymani, c -
Ophiactis savignyi, d - Ophiothrix. angulata, e - Amphiodia atra, f - Ophioplocus januari, g - Ophiothela sp.
23 Tab ela 2 - A bundân cia d as p ri n cip ai s espéci es d e ofiuró
ides coletadas ao longo
do pe rí odo a m ostral de acordo co m o m icroh ab it at bi ológ ico. AT - abundância total , AR abund ân cia relativa. Ofiuróides am ostrados A. squam at a O. lymani O. sav ignyi O. ang ul ata O. januarii Hosp edeiro AT AR AT AR AT AR AT AR AT AR AT Total A lg as A. beau voisii 1725 191,90 17 1 26,52 984 117,31 26 3, 00 22 2 ,38 2928 D . cer vicor n is 305 741,52 1 4 10,63 44 75,37 9 7 ,5 2 3 72 ,58 7 0 G . stupocaulon 19 5,67 1 0 2,46 4 1 ,79 15 3, 06 0 0 29 S. f u rc at u m 70 11,76 3 2 38,47 18 34,44 9 1 0 ,05 1 1 ,07 6 0 Esponja s A.. viridis 20 4,88 2 3 2,95 815 120,94 78 7, 24 1 0 ,05 917 M . angulosa 35 25,23 1 5 3,78 1 510 263,71 251 35 ,11 3 0,34 1779 As cí d ia P. nigra 3 0 ,16 2 0,12 16 0,99 14 0, 83 1 0 ,05 3 3 Total 2177 1081,0 2 267 84,92 339 1 614,54 402 6 6 ,80 3 1 76,4 9 4091
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os maiores valores em termos de abundância absoluta sendo seguida por A. squamata (Tabela 2). O inverso foi observado em termos de abundância relativa, sendo os maiores valores observados para A. squamata, provavelmente devido ao reduzido peso de um de seus microhabitats principais, D. cervicornis (Tabela 2).
Cada uma das quatro principais espécies de ofiuróides coletadas apresentou uma ocorrência mais acentuada em dois ou três dos hospedeiros amostrados, demonstrando claramente o efeito da espécie utilizada como microhabitat (Tabela 3). Para A. squamata os principais hospedeiros foram duas espécies de algas, A. beauvoisii e D. cervicornis (Fig. 5a). Amphiroa beauvoisii também foi o principal hospedeiro para O. lymani sendo seguido por S. furcatum e pela esponja A. viridis (Fig. 5b). Ophiactis savignyi ocorreu principalmente associado às esponjas amostradas, mas também à A. beauvoisii. Estes mesmos hospedeiros foram utilizados por O. angulata, entretanto, com uma predominância clara de indivíduos associados à esponja M. angulosa.
Em relação à variação temporal não foi observado nenhum efeito sobre a abundância absoluta de A. squamata, O. lymani e O. savignyi (Fig. 6a, b, c, Tab. 3). Este efeito foi observado para O. angulata sendo, entretanto, influenciado diretamente pelo hospedeiro (Tab. 3), uma vez que a diferença constatada se deve principalmente ao pico de indivíduos coletados em janeiro de 2006, provenientes em sua maioria de M. angulosa (Fig. 6d). Em relação ao tamanho, não foi observada diferença em A. squamata nos diferentes hospedeiros ocupados (Fig. 7a, Tab. 4). Para O. lymani foi observada uma diferença marginalmente significativa, com uma tendência de indivíduos menores serem observados associados à A. viridis (Fig. 7b, Tab. 4). Por outro lado, tanto em O. savignyi quanto em O. angulata foi observada uma diferença clara entre o tamanho dos indivíduos associados às duas esponjas em relação aos obtidos na alga calcária, sendo o tamanho corporal médio dos associados a esta última bem menor
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Tabela 3 - Resultado da ANCOVA comparando o efeito do mês de amostragem, espécie e peso do hospedeiro sobre a abundância absoluta de ofiuróides (logaritmizada).
Fonte de variação Gl MS F p A. squamata Intercepto 1 35.49 32.42 <0.0001 Espécie de hospedeiro 1 2.41 2.20 0.01 Mês 11 2.17 1.98 0.16 Peso do Hospedeiro 1 32.36 29.56 <0.0001 Espécie de hospedeiro X Mês 11 1.21 1.10 0.36 Erro 294 1.09 O. lymani Intercepto 1 6.51 29.05 <0.0001 Espécie de hospedeiro 2 5.35 23.87 <0.0001 Mês 11 0.27 1.23 0.27 Peso do Hospedeiro 1 0.45 2.00 0.16 Espécie de hospedeiro X Mês 22 0.08 0.38 0.99 Erro 423 0.22 O. savignyi Intercepto 1 158.90 129.67 <0.0001 Espécie de hospedeiro 2 4.88 3.98 0.01 Mês 11 0.90 0.73 0.71 Peso do Hospedeiro 1 78.46 64.03 <0.0001 Espécie de hospedeiro X Mês 22 1.78 1.45 0.08 Erro 429 1.22 O. angulata Intercepto 1 0.42 1.82 0.18 Espécie de hospedeiro 2 10.07 43.74 <0.0001 Mês 11 1.69 7.35 <0.0001 Peso do Hospedeiro 1 21.73 94.39 <0.0001 Espécie de hospedeiro X Mês 22 0.38 1.65 0.03 Erro 429 0.23
26 Figu ra 5 - Nú m e ro de indi v íd uos (l og ) d as pri n ci pais es p éci es d e ofiuró id es a m o strad as em relação ao s pri n ci pais s u bs tr ato s ocu pa do s p o r c ad a e spéci e. a - A . squama ta , b - O. lymani , c - O. s a vig n yi e d - O. a n g u la ta . Barr as in di ca m interv alo de co nf ia nç a e le tras ní vel de si gnifi câ n cia p ≤ 0.0 5 .
27 Figu ra 6 - Variação tempo ral n o nú mero d e indi v íd u o s (log arit mizado ) d as pri n ci pais es p écie s d e of iuróide s am ostr adas. a - A. sq u a mat a , b - O. lym a ni , c O. savignyi e d - O . an gu la ta . Barr as indi ca m i n ter v al o de co nfi anç a e letra s nív el de sig n if ic ânc ia p ≤ 0. 0 5 .
28 Figu ra 7 - T aman h o c o rporal d o s indi v íd uos (l ogarit m iz ado ) d as p rin cipa is es p écie s de o fiu ró ides a m ostra d as em r ela ção a o s pr in cip ai s s ubstrato s ocupad o
s por cada espécie
. a - A . s qua mat a , b - O. lymani , c O. savi gnyi e d - O. a n g u la ta . Ba rr as ind ic am in te rv alo d e co n fian ç a e le tras nível d e signi ficân cia p ≤ 0. 0 5 .
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Tabela 4 - Resultado da ANOVA de dois fatores (A. squamata e O. savignyi) ou de efeitos principais (O. lymani e O. angulata) comparando o efeito do mês de amostragem e espécie de hospedeiro sobre o tamanho dos ofiuróides associados.
Fonte de variação Gl MS F p A. squamata Intercepto 1 1660.49 7587.76 <0.0001 Espécie de hospedeiro 1 0.01 0.07 0.79 Mês 11 1.30 5.95 <0.0001 Espécie de hospedeiro X Mês 11 0.68 3.11 0.0003 Erro 1903 0.22 O. lymani Intercepto 1 1954.67 796.40 <0.0001 Espécie de hospedeiro 2 6.29 2.56 0.08 Mês 11 3.29 1.34 0.20 Erro 197 2.46 O. savignyi Intercepto 1 6743.80 21400.04 <0.0001 Espécie de hospedeiro 2 4.55 14.43 <0.0001 Mês 11 1.66 5.26 <0.0001 Espécie de hospedeiro X Mês 22 1.34 4.26 <0.0001 Erro 2037 0.31 O. angulata Intercepto 1 1065.69 651.60 <0.0001 Espécie de hospedeiro 2 7.08 4.33 0.014 Mês 10 41.25 25.22 <0.0001 Erro 300 1.63
(Tab.4, Fig. 7c, d). Quanto à variação temporal do tamanho, somente em O. lymani não foi observado nenhum efeito (Tab. 4, Fig. 8b). Nos indivíduos de Amphipholis squamata associados à A. beauvoisii foi observada uma maior estabilidade temporal em termos de
30 Figu ra 8 - Variação te mporal no t am an h o corp oral dos ind iví d u os ( lo g aritm izado) das p rincipais espé ci es de of iur ó id es a m os tra d as. a - A. squ a mat a (de aco rdo co m os p ri n cipai s hos p edeir o s), b - O. lymani , c O. sa vi gnyi (de ac ordo co m os pr inc ip ais ho sped eiros ) e d O. a ngul a ta . Barras ind ica m i n ter v alo de confi ança e letras n ív el de sig n if icân cia p ≤ 0.05.
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tamanho do que nos obtidos em D. cervicornis, provavelmente resultado da maior variabilidade no número de indivíduos associados a este substrato. Neste caso, o efeito temporal observado não reflete nenhum padrão sazonal discernível, sendo as variações no tamanho observadas em meses subsequentes invertidas e alternadas entre os dois hospedeiros principais, o que resultou na interação observada (Fig. 8a, Tab. 4). Este tipo de interação também foi observado para O. savignyi que, apesar de apresentar os menores indivíduos associados à A. beauvoisii na maioria dos meses de coleta, demonstrou uma diferença de tamanho menor ou nula entre estes indivíduos e aqueles associados a pelo menos uma das espécies de esponja, principalmente nos períodos de setembro a janeiro de 2005 e setembro a julho de 2006 (Fig. 8c, Tab. 4). Já O. angulata foi a única espécie com uma variação no tamanho aproximadamente cíclica, com os maiores indivíduos sendo observados no período de novembro a março de 2005 e depois entre janeiro e julho de 2006 (Fig. 8d, Tab. 4).
Quanto à estrutura de tamanho foi possível observar um padrão semelhante para A. squamata em seus dois substratos principais (χ2 = 6,47; gl = 14; p = 0,95) com a grande maioria dos indivíduos dispostos nas classes de tamanho iniciais e intermediárias (Fig. 9a). O mesmo padrão foi observado para O. savignyi onde a maioria dos indivíduos se distribui também entre as sete primeiras classes de tamanho. Entretanto, uma diferença clara observada é a maior amplitude de tamanho desta espécie quando associada às esponjas (χ2 = 33,22; gl = 14; p = 0,003) e também a maior representatividade nestas de indivíduos com braços maiores do que 25mm, maior tamanho em relação aos indivíduos associados à A. beauvoisii (Fig. 9b). Esta subdivisão da estrutura de tamanho de acordo com os substratos amostrados não foi possível para O. lymani e O. angulata, devido à reduzida abundância destas espécies em alguns
32 Figu ra 9 - E stru tura d e ta manho co rp oral d as pri n ci pai s espécies d e o fiu ró id es a m o stra d as. a - A. squamata (d e acordo c o m o s pri n ci pais h o sp e d eiros), b - O. savi g n yi (de a co rdo c o m os pri n ci pa is ho sped eir o s), c O. lym a ni e d - O. a ngul a ta .
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hospedeiros. Mas, independente do substrato, a estrutura de tamanho de O. lymani foi semelhante à de A. squamata, com os indivíduos distribuídos principalmente nas classes de tamanho iniciais e intermediárias (Fig. 9c). Já O. angulata foi a espécie melhor representada nas últimas classes de tamanho, não apresentando uma diferença tão acentuada entre o número de indivíduos representados na primeiro ou segunda metade da distribuição (Fig. 9d).
Quimiorrecepção - Repelência ou atração química
Na primeira etapa dos testes de quimiorrecepção não foi verificada preferência por um dos braços do olfatômetro por nenhum dos ofiuróides utilizados (Tabs. 5 e 6).
Tabela 5 - Resultados do testes de quimiorrecepção com olfatômetro em Y para A. squamata, O. lymani e O. angulata (X representa a proporção de indivíduos que se direcionaram para o braço contendo o estímulo testado em relação ao controle - estímulo:controle)
Espécies testadas
A. squamata O. lymani O. angulata
Estímulo X p X p X p Controle 13:17 0.58 15:15 1.00 12:14 0.695 Algas A. beauvoisii 15:15 1.00 16:14 0.85 12:13 1.00 D. cervicornis 15:15 1.00 12:18 0.36 11:19 0.20 S. furcatum 13:17 0.58 20:10 0.10 12:13 1.00 Esponjas A. viridis 07:23 0.01 17:13 0.58 16:14 0.85 M. angulosa 12:18 0.36 21:09 0.04 11:19 0.20
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Nos testes pareados entre controle e o estímulo proveniente de um dos substratos ocupados não foi evidenciada atração química dos ofiuróides em relação aos seus hospedeiros, com exceção de O. lymani em relação à esponja M. angulosa.
Apesar de uma resposta de atração clara não ter sido observada para A. squamata e O. angulata, esta primeira espécie apresentou repelência em relação ao estímulo de A. viridis (Tab. 5). Este mesmo resultado foi observado nos indivíduos de O. savignyi coletados no mesmo substrato que A. squamata, a alga A. beauvoisii (Tab. 6). Entretanto, este tipo de repelência não foi observada em nenhum dos indivíduos coletados em esponjas ou que, como O. lymani ou O. angulata, podem ser encontrados em maior freqüência neste hospedeiro (Tab. 5 e 6).
Tabela 6 - Resultados do testes de quimiorrecepção com olfatômetro realizados com indivíduos de O. savignyi coletados em diferentes substratos (X representa a proporção de indivíduos que se direcionaram para o braço contendo o estímulo testado em relação ao controle - estímulo:controle).
Indivíduos de O. savignyi provenientes de
A. beauvoisii A. viridis M. angulosa
Estímulo X p X P X p Controle 17:13 0.58 15:15 1.00 10:10 1.00 Alga A. beauvoisii 13:17 0.58 15:15 1.00 09:11 0.82 D. cervicornis 18:12 0.36 15:15 1.00 14:06 0.11 S. furcatum 22:08 0.02 18:10 0.19 10:10 1.00 Esponjas A. viridis 08:22 0.02 14:16 0.85 14:06 0.11 M. angulosa 16:14 0.85 14:10 0.54 08:12 0.50
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Além de repelência, os indivíduos de O. savignyi coletados em alga apresentaram atração em relação ao estímulo da alga S. furcatum (Tab. 6). Estes resultados mostram que existe um efeito do substrato de procedência na resposta do ofiuróide. Apesar de não haver uma relação clara de atração química em relação ao hospedeiro previamente ocupado, foi observada uma tolerância em relação aos estímulos de A. viridis pelos animais coletados em esponja (Tab. 6).
Discussão
A ampla sobreposição na ocupação de microhabitats pelas espécies de ofiuróides estudadas concorda com outras observações sobre a não especificidade destes organismos a um determinado substrato (Boffi, 1972; Mladenov & Emson, 1988). Entretanto, é possível observar uma separação em termos do grupo do hospedeiro mais ocupado (algas X esponjas), considerando somente os adultos. Neste caso, indivíduos de A. squamata e O. lymani foram observados principalmente associados a algas, enquanto que O. savignyi e O. angulata foram mais amostrados em esponjas. O mesmo padrão não é válido quando considerados os indivíduos com menor tamanho corporal ou juvenis, já que nesse caso, para todas as espécies, a alga calcária A. beauvoisii foi sempre um dos principais microhabitats ocupados. É interessante ressaltar que, tanto A. squamata quanto O. lymani, também foram observados preferencialmente associados a esta alga, e ambas as espécies compartilham tamanho corporal semelhante ao dos indivíduos de O. savignyi e O. angulata observados neste substrato. É difícil definir se este resultado reflete uma seleção do habitat compatível com o tamanho do indivíduo, com ofiuróides menores preferindo hospedeiros com menor espaço intersticial, ou se
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reflete a ocorrência de predação diferencial entre os tamanhos (Hacker & Steneck, 1990). Entretanto, no caso de O. savignyi, a comparação da estrutura de tamanho entre diferentes microhabitats evidenciou uma distribuição menos ampla em termos de tamanho máximo para os indivíduos associados à A. beauvoisii. Este resultado, associado ao reconhecimento de sinais de alarme observado em indivíduos coletados em A. beauvoisii, mas não em A. viridis, por si só sugere uma possível fidelidade ao microhabitat (capítulo 3), indica uma maior pressão de predação associada a esta alga calcária, aparentemente mais intensa em indivíduos maiores.
A maior freqüência de ofiuróides associados a algas calcárias já havia sido observada por Boffi (1972). No caso de A. beauvoisii, trata-se de um microhabitat que ocupa uma grande faixa nos costões rochosos da região. Este fato, somado à sua arquitetura ramificada e firme, propicia, não só um acréscimo considerável à complexidade estrutural nestas comunidades, mas também proteção contra pressões ambientais, como alterações no caráter hidrodinâmico da área. Por exemplo, A. squamata é considerada uma espécie propensa a flutuações na densidade populacional devido a perturbações climáticas sazonais (Jones & Smaldon, 1989). Isto se deve especialmente ao seu reduzido tamanho corporal e relativa instabilidade, dependendo do substrato onde é encontrado. Entretanto, na área, este tipo de variação não foi observado para nenhuma das três espécies com menor tamanho corporal, A. squamata, O. lymani e O. savignyi. Neste caso, é possível que este resultado se deva à proteção física e maior estabilidade proporcionada por A. beauvoisii frente a forças hidrodinâmicas. No caso de O. savignyi, o mesmo tipo de proteção também é fornecido pela ocupação das regiões internas das dobras do corpo das esponjas hospedeiras.
Ophiactis savignyi é uma das espécies estudadas que melhor representa a plasticidade em termos de ocupação de microhabitat, uma vez que, além de ser
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observada em todos os hospedeiros amostrados, também ocorreu com grande abundância naqueles considerados como principais. Este tipo de plasticidade, em parte, é possível graças à habilidade dos ofiuróides em utilizar diferentes estratégias para a obtenção de alimento (Warner, 1982). Sendo assim, a estratégia adotada varia de acordo com o habitat ocupado e esta versatilidade permite uma maior capacidade de adaptação às condições imediatas e uma expansão na variedade de recursos disponíveis (Sides & Woodley, 1985).
Esta ampla capacidade de adaptação, tanto em termos de possíveis microhabitats como de recursos alimentares, sugere uma plasticidade estratégica ou fenotípica (Warner, 1997). Esta, por sua vez, torna pouco esperada a seleção de mecanismos que facilitem a associação a um hospedeiro específico, como a percepção diferencial de pistas químicas liberadas pelo mesmo. De modo geral, a maioria dos ofiuróides testados não apresentou uma atração positiva por sinais químicos liberados por possíveis hospedeiros. Uma exceção foi O. lymani que, diferentemente do esperado, foi atraído pelo estímulo liberado por M. angulosa. Apesar de todo cuidado durante a coleta, não é possível garantir a ausência de algum dano interno a esponja, o que poderia provocar uma resposta de reconhecimento de pistas alimentares pelo ofiuróide. Uma atração positiva também foi observada por indivíduos de O. savignyi, coletados na alga A. beauvoisii, em relação aos sinais liberados por S. furcatum. Ramos desta alga são freqüentemente encontrados entre áreas ocupadas por A. beauvoisii e esta resposta pode indicar uma associação prévia, entretanto testes complementares são necessários para a confirmação deste resultado. De qualquer modo, assim como esta atração por S. furcatum, indivíduos de O. savignyi coletados em A. beauvoisii apresentaram uma reação de repelência frente ao estímulo liberado por A. viridis. Este resultado não foi observado para os indivíduos da mesma espécie coletados em nenhuma das esponjas.
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Este fato sugere a presença de pelo menos uma substância comum para as duas esponjas que resultou na habituação dos ofiuróides associados. Entretanto, independentemente do substrato de origem ou da espécie, este tipo de reação de repelência não foi gerada pelo estímulo de M. angulosa. Este resultado pode se dever, em parte, a uma diferença em termos de concentração do composto responsável pela repelência ou mesmo pela presença de outros compostos em conjunto. Amphimedon viridis é uma esponja conhecida pela produção de halitoxina, um complexo de compostos com atividade citotóxica e letal, dependendo da concentração (Berlinck et al., 1996).
Tanto indivíduos de A. squamata, uma espécie principalmente associada a algas, como indivíduos de O. savignyi coletados neste tipo de substrato, apresentaram repelência frente aos sinais provenientes de A. viridis. Esta semelhança, em temos de resposta de acordo com o microhabitat de origem, assim como a distinção nos resultados entre indivíduos de O. savignyi com procedências distintas, indica uma possível fidelidade em termos de microhabitat. Entretanto, uma vez que a habituação para algumas espécies de ofiuróides pode ocorrer em menos de 24 horas (Zimmerman et al., 1988), mais dados são necessários para comprovar esta fidelidade.
Durante todo o período de coleta, indivíduos de O. angulata foram observados abrigados sobre pedras, diferentemente do observado para os outros ofiuróides. Esta espécie foi a única que apresentou variação temporal tanto em termos de abundância de indivíduos como em relação ao seu tamanho. O pico numérico de indivíduos observados se deu entre novembro de 2005 e janeiro de 2006, período no qual foi observado um dos menores valores de diâmetro médio do disco para os indivíduos coletados, um indicativo de recrutamento bem sucedido. Entre maio e julho de 2005 também foram observados indivíduos menores, entretanto sem uma alteração, ou com uma leve redução, no número de indivíduos. Este período foi o que apresentou a maior freqüência
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de ressacas ou perturbações hidrodinâmicas no ano, ocorrendo a primeira, três semanas antes da coleta de maio de 2005. Uma vez que esta espécie se associa superficialmente a esponjas, é provável que indivíduos maiores sejam mais afetados por correntes mais fortes que possam ocorrer ocasionalmente. Este tipo de perturbação provavelmente levou os indivíduos a buscarem locais mais abrigados frente a este tipo de pressão. A propensão para migração apresentada por epibiontes é diretamente afetada pelo grau de necessidade destes em encontrar recursos (e.g. alimento, abrigo, parceiros sexuais) (Thiel et al., 2003). Já foi demonstrada para outra espécie de Ophiothrix associada a esponjas a alimentação dependente dos detritos que se acumulam na superfície do hospedeiro. A esponja, por características morfológicas próprias, concentra alimento para o ofiuróide, que também obtém um refúgio através da associação (Hendler, 1984; Henkel & Pawlik, 2005). No caso de O. angulata, a esponja aparentemente fornece alimento e refúgio frente às condições ambientais, na maior parte do ano.
Estes resultados, no geral, confirmam a plasticidade em termos de associação entre os ofiuróides testados e a maioria dos microhabitats amostrados. Isto sugere que, para as espécies estudadas, a hipótese da seleção de microhabitats que representem refúgios mais efetivos contra predação ou pressões ambientais pode não ser aplicável. Neste caso, as diferenças, em termos de abundância, entre os hospedeiros resultariam da remoção por pressões externas (predação ou hidrodinamismo) de indivíduos associados a hospedeiros menos protegidos. Sendo assim, a suposta seleção por microhabitats fisicamente mais complexos ou quimicamente mais protegidos pode ser considerada com um “fantasma” dos efeitos da predação ou hidrodinamismo no tempo evolutivo (Diamond, 1990).
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Referências Bibliográficas
ARONSON, R. B. 1988. Palatability of five Caribbean ophiuroids. Bull. Mar. Sci., 43:93-7.
ARONSON, R. B. 1991. Predation, physical disturbance and sublethal arm damage in ophiuroids: A Jurassic-Recent comparison. Mar. Ecol. Prog. Ser., 74:91-7.
BARRETO, C. C. 1998. Heterogeneidade estrutural de três espécies de macroalgas
marinhas bentônicas e estruturação das comunidades fitais associadas. Tese de
Doutorado - Instituto de Biociências - USP 127 p.
BARTHLOMEW, A.; DIAZ, R. J. & G. CICHETTI 2000. New dimensionless indices of structural habitat complexity: predicted and actual effects on predator’s foraging success. Mar. Ecol. Prog. Ser., 206:45-58.
BERLINCK, R. J. S.; OGAWA, C. A.; ALMEIDA, A. M. P.; SANCHEZ, M. A. A.; MAPEZZI, E. L. A.; COSTA, L. V.; HAJDU, E. & J. C. FREITAS 1996. Chemical and pharmacological characterization of Halitoxin from Amphimedon viridis (Porifera) from Southeastern Brazilian Coast. Comp. Biochem.
Physiol.,115:155-63.
BOFFI, E. 1972. Ecological aspects of ophiuroids from the phytal of S. W. Atlantic Ocean warm waters. Mar. Biol., 15:316-28.
CANTERA, J. R. von PRAHL, H. & R. NEIRA 1987. Moluscos, crustaceos Y equinodermos asociados a la gorgonia Lophogorgia alba Duchassaing Y Michelotti, 1864 en la isla de Gorgona, Colombia. Bol. Ecotropica, 17:3-23.
CLAVICO, E. E. G.; MURICY, G; DA GAMA, B. A. P.; D. BATISTA, C.R.R. VENTURA & R. C. PEREIRA 2005. Ecological roles of natural products from the marine sponges Geodia costicostylifera. Mar. Biol, 148:479-88..
DIAMOND, J. M. 1990. Evolutionary biology: biological effects of ghosts. Nature, 345:769-70.
DUARTE, L. F. L. & R. C. NALESSO 1996. The sponge Zygomicale parishii (Bowerbank) and its endobiotic fauna. Estuar. Cst. Shelf Sci., 42:139-51.
EBERT, T. A. 1975. Growth and mortality of post-larval Echinoids. Amer. Zool., 15:755-75.
FELL, H. B. 1966. The ecology of Ophiuroids. In: BOOLOOTIAN, R. A. (ed.)
Physiology of Echinodermata. New York, Interscience Publishers. p. 120-43.
HACKER, S. D. & R. S. STENECK 1990. Habitat architecture and the abundance and body-size-dependent habitat selection of a phytal amphipod. Ecology, 71:2269-85. HAY, E. M., DUFFY, E.; PAUL, V. J.; RENAUD, P. E. & FENICAL, W. 1990.
