Influência da fragmentação na ocorrência de três primatas neotropicais ameaçados de extinção no Nordeste do Brasil

Texto

(1)UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA. INFLUÊNCIA DA FRAGMENTAÇÃO NA OCORRÊNCIA DE TRÊS PRIMATAS NEOTROPICAIS AMEAÇADOS DE EXTINÇÃO NO NORDESTE DO BRASIL.. MARYANE CHRISTINA SILVA DAMASCENO FERREIRA. Natal-RN 2017.

(2) MARYANE CHRISTINA SILVA DAMASCENO FERREIRA. INFLUÊNCIA DA FRAGMENTAÇÃO NA OCORRÊNCIA DE TRÊS PRIMATAS NEOTROPICAIS AMEAÇADOS DE EXTINÇÃO NO NORDESTE DO BRASIL.. Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte das exigências para a obtenção do título de mestre em Ecologia.. Orientadora: Profª. Dra. Adriana Monteiro de Almeida Co-orientadora: Profª. Dra. Míriam Plaza Pinto. Natal-RN 2017. II.

(3) Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de Biociências - CB Ferreira, Maryane Christina Silva Damasceno. Influência da fragmentação na ocorrência de três primatas neotropicais ameaçados de extinção no Nordeste do Brasil / Maryane Christina Silva Damasceno Ferreira. - Natal, 2017. 77 f.: il. Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia. Orientadora: Profa. Dra. Adriana Monteiro de Almeida. Coorientadora: Profa. Dra. Míriam Plaza Pinto.. 1. Callicebus barbarabrownae - Dissertação. 2. Callicebus coimbrai - Dissertação. 3. Sapajus xanthosternos - Dissertação. 4. Cebidae - Dissertação. 5. Pitheciidae - Dissertação. 6. Conservação Dissertação. I. Almeida, Adriana Monteiro de. II. Pinto, Míriam Plaza. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título. RN/UF/BSE-CB. CDU 574.

(4) MARYANE CHRISTINA SILVA DAMASCENO FERREIRA INFLUÊNCIA DA FRAGMENTAÇÃO NA OCORRÊNCIA DE TRÊS PRIMATAS NEOTROPICAIS AMEAÇADOS DE EXTINÇÃO NO NORDESTE DO BRASIL. Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte das exigências para a obtenção do título de mestre em Ecologia.. PARECER: APROVADA, DADO EM: 15 /05/2017 BANCA EXAMINADORA. Profª. Dra. Adriana Monteiro de Almeida (Orientadora) Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Profª. Dr. Márcio Zikan Cardoso (Membro interno) Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Profª. Dr. Leandro Jerusalinsky (Membro externo) CPB – Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Primatas Brasileiros – ICMBIO. Profª. Dra. Míriam Plaza Pinto (Membro suplente) Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal-RN 2017.

(5) DEDICATÓRIA. À Felipo, meu amor e à minha família, por me apoiarem e estarem sempre comigo.. III.

(6) AGRADECIMENTOS. À minha orientadora Prof.ª Dra. Adriana Almeida pela generosa e ótima orientação, incentivos e paciência durante essa jornada de um pouco mais de dois anos. Agradeço a toda atenção, chás, cafés, companhia, risadas e boas conversas. À minha coorientadora Profª Dra Míriam Pinto por toda ajuda em momentos de dúvida e apoio durante a concepção do trabalho. Pela sua generosidade e atenção sempre com um sorriso no rosto. Ao meu amor Felipo por todo apoio, por sempre cuidar de mim e pela revisão desse trabalho. À minha família que sempre me apoiou durante toda a minha vida. À Emanuel e Priscila pela eterna amizade sincera e pela ajuda na revisão deste trabalho. À Maria Aparecida e Arthur, minha família de coração, por toda compreensão e carinho. À Giesta, Thayslanne e Vagner por terem me ajudado a triar e analisar os dados, além da amizade e apoio. À Adriana Lima pela amizade, cafés, conversas e pelas dúvidas tiradas. À Kionara pela amizade e pelas conversas durante essa caminhada. À Anne Karenine por toda sua simpatia e disponibilidade em tirar minhas dúvidas. À todos os amigos da turma de 2015 do curso de mestrado em ecologia da UFRN. À Alexandre Fadigas, Míriam Pinto e Marília Lion pelas contribuições ao avaliarem meu projeto e a minha qualificação. À Leandro Jerusalinsky, Márcio Cardoso e Míriam Pinto por aceitarem analisar e avaliar minha dissertação. Ao PAN Primatas do Nordeste (PAN PriNE) por todo apoio dado tanto com dados, tanto com reuniões. À pós-graduação de ecologia da UFRN pela oportunidade de ingresso no curso de mestrado. Ao CNPQ pela concessão da bolsa de estudos.. IV.

(7) RESUMO As espécies de primata brasileiros Callicebus barbarabrownae, Callicebus coimbrai e Sapajus xanthosternos estão ameaçadas de extinção. Uma das causas desse cenário é a fragmentação das áreas de ocorrência dessas espécies na Caatinga e Mata Atlântica. Nesse contexto, o presente estudo objetivou a) caracterizar os fragmentos com ocorrência para cada uma das três espécies; b) comparar os fragmentos da área de ocupação com os demais fragmentos de sua extensão de ocorrência onde cada espécie está inserida; c) compará-los entre si quanto as características dos fragmentos, considerando as diferenças inerentes a cada espécie e a cada bioma. Para identificar os fragmentos florestais da extensão de ocorrência de cada espécie e identificar os fragmentos com presença confirmada utilizou-se registros de ocorrências das espécies obtidas através de levantamento bibliográfico e imagens de satélite de Índice de Vegetação da Diferença Normalizada (NDVI) disponibilizadas por Hansen et al (2013). Para caracterizar os fragmentos foram utilizadas várias métricas da paisagem de forma e isolamento. As três espécies de primatas ocorreram usualmente em fragmentos pequenos, regulares e com bordas complexas. Entretanto, quando se comparou com as suas respectivas áreas de extensão de ocorrência, as três espécies estudadas usualmente ocorreram em fragmentos com maior área, forma mais regular, bordas mais complexas e muito isolados, demonstrando que essas características do fragmento são importantes para a ocorrência desses primatas. Para C. coimbrai o tamanho do fragmento vizinho mais próximo mostrou-se mais importante que o isolamento. Seus fragmentos com ocorrência tiveram maior índice de proximidade que os fragmentos de sua extensão de ocorrência, o que infere em uma maior presença de fragmentos na matriz. Dentre as características analisadas dos fragmentos a forma (perímetro/área e complexidade da borda) foi a mais determinante na ocorrência dessas três espécies de primatas em ambientes fragmentados. Depois da forma, as variáveis explicativas mais importantes foram área e isolamento (para C. coimbrai). Ao comparar as três espécies, observou-se que C. barbarabrownae habita fragmentos menores, mais regulares, com bordas menos complexas e mais isolados que as outras duas espécies, possivelmente por só habitar um bioma com diferente histórico de ocupação e alteração, a Caatinga, enquanto as outras duas espécies que ocorrem predominantemente ou somente na Mata Atlântica. C. coimbrai e S. xanthosternos apresentaram fragmentos com ocorrência com características de forma e isolamento semelhantes, possivelmente por habitarem um mesmo bioma altamente fragmentado, embora tenham diferenças tanto no uso como em requerimentos de recursos. Portanto, esses três primatas requerem a criação de unidades de conservação que protejam fragmentos que tenham as características de forma, área e isolamento que determinam suas presenças e a criação de corredores ecológicos para aumentar a conectividade entre os fragmentos, visto o grande isolamento dos fragmentos de suas respectivas áreas de ocupação. Palavras-chave: Callicebus barbarabrownae, Callicebus coimbrai, Sapajus xanthosternos, Cebidae, Pitheciidae, Mata Atlântica, Caatinga, Conservação.. V.

(8) ABSTRACT The species of Brazilian primates Callicebus barbarabrownae, Callicebus coimbrai and Sapajus xanthosternos are at risk of extinction. One of the causes of this scenario is the fragmentation of the areas of occurrence of these species in the Caatinga and Mata Atlântica. In this context, the present study has as objective a) characterize the fragments with occurrence to each one of these three species; b) compare the fragments of the area of occupation with the other of its extension of occurrence where each specie is covered; c) compare the three species about the characteristics of the fragments, taking the inherent differences to each specie and each biome. To identify the forest fragments of the extension of occurrence of each species and identify the fragments with confirmed presence it was utilized records of occurrence of the species and images of satellite of the Normalized Difference Vegetation Index (NDVI) shared by Hansen at al (2013). To characterize the fragments were utilized several metrics of the landscape, of form and of isolation. These three species of primates usually occurred in small, regular and with complex borders fragments. However, when it was compared with their respective extension of occurrence areas, the three studied species usually occurred in fragments with bigger area, more regular form and more complex and too isolated borders, demonstrating that these primates do not occur by coincidence. To C. coimbrai the size of the nearest neighboring fragment showed as more important than isolation. Their fragments with occurrence have bigger rate of proximity than the fragments of extension of occurrence, what infer in a bigger presence of fragments in the matrix. Among the analyzed characteristics of the fragments, the form (perimeter/area and complexity of the border) was the most determined in the occurrence of these three species of primates in fragmented environments. After the form, the most important explanatory variables were area and isolation (to C. coimbrai). When the there species were compared, it was observed that C. barbarabrownae had inhabited smaller and more regular areas, with less complex borders and more isolated than other two species, possibly because of its inhabitation in Caatinga, when the other two species predominately or just occurred in Mata Atlântica. C. coimbrai and S. xanthosternos showed fragments with similar occurrence about their characteristics of form and isolation, possibly because they have inhabited the same over-fragmented habitat despite that they have differences not only in the use, as in the requirement of resources. Thus, these three primates require require the creation of unites of conservation that protect fragments that has the characteristics of form, area and isolation that determine their presences and the creation of ecological corridors to increase the connectivity among the fragments, that has seen the large isolation of the fragments in their respective areas of occupation. Keywords: Callicebus barbarabrownae, Callicebus coimbrai, Sapajus xanthosternos, Cebidae, Pitheciidae, Mata Atlântica, Caatinga, Conservation.. VI.

(9) LISTA DE FIGURAS. Figura 1 - Callicebus barbarabrownae Hershkovitz (1990). Fotografia: Russell A. Mittermeier. ............................................................................................................... 5 Figura 2 - Callicebus coimbrai Kobayashi e Langguth (1999). Fotografia: Eduardo Lacerda. ..................................................................................................................... 7. VII. Figura 3 - Macho adulto de Sapajus xanthosternos (Wied-Neuwied, 1826). Fotografia: Luciano Candisani. .................................................................................................... 8 Figura 4 - Área de estudo localizada entre o norte do estado de Minas Gerais e o norte do estado da Bahia e Sergipe, abrangendo parte dos biomas Mata Atlântica e Caatinga, Brasil. Os polígonos indicam a extensão de ocorrência de cada uma das espécies de primatas: C. barbarabrownae (polígono rosa), C. coimbrai (polígono azul) e S. xanthosternos (polígono laranja). O bioma Mata Atlântica está representado pela cor verde e o bioma Caatinga pela cor amarela. ........................ 10 Figura 5 - Relação das métricas com os eixos de análises de componentes principais (PCA) realizadas sobre os fragmentos com ocorrência das espécies: a) C. barbarabrownae, b) C. coimbrai e c) S. xanthosternos. Códigos das variáveis na tabela 2. ................................................................................................................... 21 Figura 6 - Mapa dos fragmentos de ocorrência confirmada trabalhados nesse estudo das espécies C. barbarabrownae (50 fragmentos, amarelo), C. coimbrai (55 fragmentos, vermelho), S. xanthosternos (18 fragmentos, azul), C. barbarabrownae x S. xanthosternos (1 fragmento, roxo) e C. coimbrai x S. xanthosternos (5 fragmentos, verde). O bioma Mata Atlântica está representado pela cor verde e o bioma Caatinga pela cor amarela. Nesta escala, apenas os fragmentos grandes são bem visualizados.. ................................................................................................................................. 22 Figura 7 - Ponto de ocorrência Faz. Corcovado I (Nº 27; Apêndice B) de ocorrência de C. barbarabrownae. Fragmento com boas características para a ocorrência da espécie, como grande tamanho de área (50.215,26 ha), baixa razão perímetro/área (0,003), complexidade de borda (1,424), pequena distância para o vizinho mais próximo (158,725 m) e proximidade (38.766,85)...................................................................24 Figura 8 - Distribuições de frequência das métricas calculadas para 50 fragmentos com ocorrência confirmada de C. barbarabrownae. A área em m² (a) em escala logarítmica, Perímetro/área em m/m² (b), complexidade da borda (c), distância para o vizinho mais próximo em metros (d), área do vizinho mais próximo em m² (e) em escala logarítmica e proximidade (f) adimensional. As setas em vermelho indicam o local da mediana de cada métrica. Códigos das métricas na tabela 2........................25 Figura 9 - Distribuições de frequência das métricas calculadas para 55 fragmentos com ocorrência confirmada de C. coimbrai. A área em m² (a) em escala logarítmica, Perímetro/área em m/m² (b), complexidade da borda (c), distância para o vizinho mais próximo em metros (d), área do vizinho mais próximo em m² (e) em escala VIII.

(10) logarítmica e proximidade (f) adimensional. As setas em vermelho indicam o local da mediana de cada métrica. Códigos das métricas na tabela 2.. ............................ 26 Figura 10 - Distribuições de frequência das métricas calculadas para 18 fragmentos com ocorrência confirmada de S. xanthosternos A área em m² (a) em escala logarítmica, perímetro/área em m/m² (b), complexidade da borda (c), distância para o vizinho mais próximo em metros (d), área do vizinho mais próximo em m² (e) em escala logarítmica e proximidade (f) adimensional. As setas em vermelho indicam o local da mediana de cada métrica. Códigos das métricas na tabela 2.............................27 Figura 11 - Distribuições de frequência de medianas obtidas a partir de 9.999 sorteios de 50 fragmentos e comparação dessa frequência de medianas sorteadas com a mediana do conjunto de fragmentos com ocorrência de C. barbarabrownae. Área em m² (a), perímetro/área em m/m² (b), complexidade da borda (adimensional) (c) da espécie dos fragmentos de sua extensão de ocorrência de C. barbarabrownae. As setas em vermelho indicam a mediana de cada métrica esse ela é maior ou menor que o conjunto de medianas sorteados. Códigos das métricas na tabela 2........................29 Figura 12 - Distribuições de frequência de medianas obtidas a partir de 9.999 sorteios de 55 fragmentos e comparação dessa frequência de medianas sorteadas com a mediana do conjunto de fragmentos com ocorrência de C. coimbrai. Área em m² (a), perímetro/área em m/m² (b), complexidade da borda (adimensional) (c) da espécie dos fragmentos de sua extensão de ocorrência de C. coimbrai. As setas em vermelho indicam a mediana de cada métrica esse ela é maior ou menor que o conjunto de medianas sorteados. Códigos das métricas na tabela 2.............................................30 Figura 13 - Ponto de ocorrência Usina Aliança (Nº 45; Apêndice C) de ocorrência de C. coimbrai. Fragmento com boas características para a ocorrência da espécie, tamanho de área (1.972,62 ha), razão perímetro/área (0,006), complexidade de borda (1,392), distância para o vizinho mais próximo (248,816 m) e proximidade (142,243)........31 Figura 14 - Distribuições de frequência de medianas obtidas a partir de 9.999 sorteios de 55 fragmentos e comparação dessa frequência de medianas sorteadas com a mediana do conjunto de fragmentos com ocorrência de C. coimbrai. Distância para o vizinho mais próximo em m (a), área para o vizinho mais próximo em m² (b), proximidade (adimensional) (c) da espécie dos fragmentos de sua extensão de ocorrência de C. coimbrai. As setas em vermelho indicam a mediana de cada métrica esse ela é maior ou menor que o conjunto de medianas sorteados. Códigos das métricas na tabela 2..32 Figura 15 - Distribuições de frequência de medianas obtidas a partir de 9.999 sorteios de 18 fragmentos e comparação dessa frequência de medianas sorteadas com a mediana do conjunto de fragmentos com ocorrência de S. xanthosternos. Área em m² (a), perímetro/área em m/m² (b), complexidade da borda (adimensional) (c) da espécie dos fragmentos de sua extensão de ocorrência de S. xanthosternos. As setas em vermelho indicam a mediana de cada métrica esse ela é maior ou menor que o conjunto de medianas sorteados. Códigos das métricas na tabela 2.........................33 Figura 16 - Ponto de ocorrência Riacho Filo (Nº 39; Apêndice D) de ocorrência de S. xanthosternos. Esse fragmento possui boas características para a ocorrência da.

(11) espécie: tamanho de área (1.582,004 ha), razão perímetro/área (0,006), complexidade de borda (1,391), pequena distância para o vizinho mais próximo (38,617 m) e uma grande conectividade visto a proximidade (16.062.607,076)...................................34 Figura 17 - Blox plots da área (a) em m² em escala logarítmica (K-W = 9,323; p = 0,009), perímetro/área em m/m² (b) (K-W = 4,854; p = 0,088), complexidade da borda (adimensional) (c) (K-W = 12,188; p = 0,002) dos fragmentos com ocorrência confirmada de C. barbarabrownae (B), C. coimbrai (C) e S. xanthosternos (X). Códigos das métricas na tabela 2..............................................................................36 Figura 18 - Blox plots da distância para o vizinho mais próximo (a) em metros (K-W =34,763; p = 0,0001), área do vizinho mais próximo (b) em m² (K-W = 26,285; p = 0,0001) e proximidade (c) (adimensional) (K-W = 16,246; p = 0,0001) dos fragmentos com ocorrência confirmada de C. barbarabrownae (B), C. coimbrai (C) e S. xanthosternos (X). Códigos das métricas na tabela 2............................................37. IX.

(12) LISTA DE TABELAS. Tabela 1 - Matriz de confusão da imagem de cobertura arbórea do bioma Mata Atlântica e Caatinga, com os valores de frequência observados da imagem classificada e das Imagens de satélite do Google Earth ®. ................................................................. 14 Tabela 2 - Métricas de forma e isolamento utilizadas no presente estudo. ................... 16 Tabela 3 - Estatísticas descritivas das métricas dos fragmentos com ocorrência confirmada das três espécies de primatas ameaçados no nordeste brasileiro, que ocorrem ao sul do Rio São Francisco. Ver tabela 2 para códigos das métricas.. .... 28 Tabela 4 - Modelos logísticos com as variáveis que melhor predizem a presença de cada uma das três espécies de primatas em fragmentos. O sinal de cada variável indica a relação (positiva ou negativa) dela com a presença da espécie............................... 35. X.

(13) SUMÁRIO Resumo............................................................................................................................V Abstract.........................................................................................................................VI Listas de Figuras..........................................................................................................VII Listas de Tabelas............................................................................................................X Introdução ........................................................................................................................2 Callicebus barbarabrownae Hershkovitz (1990) ..................................................5 Callicebus coimbrai Kobayashi e Langguth (1999) ..............................................6 Sapajus xanthosternos Wied-Neuwied (1826) ......................................................7 Materiais e métodos .........................................................................................................9 Área de estudo .......................................................................................................9 Registros de ocorrência .......................................................................................10 Imagem de vegetação arbórea..............................................................................12 Validação da Classificação ..................................................................................13 Fragmentos com ocorrência e fragmentos da extensão de ocorrência ................15 Métricas ...............................................................................................................15 Análises estatística.......................................................................................................18 Resultados ......................................................................................................................19 Caracterização geral dos fragmentos com ocorrência confirmada ......................23 Comparação das características dos fragmentos com ocorrência confirmada e os fragmentos da extensão de ocorrência por espécie ..............................................29 Determinantes de ocorrência ..............................................................................35 Comparação das características dos fragmentos com ocorrência entre as espécies de primatas ................................................................................................................... 36 Discussão ........................................................................................................................38 Ocorrência de cada Espécie.................................................................................38 Diferenças no uso da paisagem entre as três espécies de primatas......................43 Conclusões ......................................................................................................................46 Referências .....................................................................................................................47 Apêndice A .....................................................................................................................57 Apêndice B .....................................................................................................................58 Apêndice C .....................................................................................................................62 Apêndice D .....................................................................................................................66.

(14) Introdução. A perda de habitat diminui a área disponível para a biota, os recursos disponíveis e a diversidade de habitats, o que causa o declínio do tamanho populacional (BENDER et al., 1998). Por sua vez, um pequeno tamanho populacional aumenta a probabilidade de haver extinção local, devido ao aumento da vulnerabilidade a eventos estocásticos, à maior probabilidade de haver endogamia e redução da variabilidade genética (LANDE, 1988). Outro processo que pode também atuar na alteração dos habitats é a fragmentação da paisagem, que causa a divisão do habitat em manchas, e dessa forma gera a diminuição da conectividade entre as áreas de habitat (FAHRIG, 2003). Esse cenário torna-se mais complexo quando a fragmentação e a perda de habitat atuam em conjunto, causando a formação de bordas, o que pode causar com o passar do tempo a transformação de uma floresta contínua em manchas de habitat isoladas e pequenas, que muitas vezes estão circundadas por matrizes não florestais (TABARELLI; GASTON, 2005). O efeito de borda é causado principalmente pela criação de bordas artificiais como consequência da fragmentação dos habitats. Ele modifica a porção mais externa do fragmento alterando variáveis físicas (luz, intensidade de radiação, intensidade do vento) e de estrutura, composição e abundância de espécies em comparação à porção interior mais protegida do fragmento (PARDINI et al., 2009). Além dessas modificações, o maior contato com a matriz pode propiciar uma maior vulnerabilidade às ameaças antrópicas, como caça, queimadas e atropelamento por veículos (RODRIGUES; NASCIMENTO, 2006). O efeito da fragmentação sobre as populações depende de quanto do habitat é perdido e fragmentado, por esse motivo o estudo da composição e estrutura da paisagem possibilita um diagnóstico mais efetivo. Dessa forma, insere-se a Ecologia de Paisagem, área do conhecimento que estuda o efeito da estrutura da paisagem nos processos ecológicos (METZGER, 2001). A paisagem na abordagem ecológica é considerada como um mosaico composto por manchas, matriz e corredores condicionados à hierarquia ecológica trabalhada (população, comunidade ou ecossistema) (FAHRIG, 2003). Para estudar esse mosaico desenvolvem-se métricas que caracterizam a estrutura da paisagem e o entendimento e consolidação de seus padrões. Como por exemplo, as métricas da paisagem compiladas por McGarigal e Marks (1995) no software Fragstats 2.0 de análises de padrões espaciais para quantificação da estrutura da paisagem. 2.

(15) A caracterização e a análise da paisagem permitem entender como o organismo interage com os mais diferentes cenários de composição e configuração da paisagem. Dessa forma, tem-se um panorama de quais áreas possuem características favoráveis ou não a ocorrência das espécies, e se a matriz é favorável ou não ao deslocamento dos organismos entre as manchas de habitats (FAHRIG, 2003). A caracterização da paisagem necessita do estabelecimento de critérios e bases de referência para o cálculo das métricas com eficácia e para isso é necessário conhecer os requerimentos por recursos e condições, assim como de mobilidade de cada espécie (METZGER, 2001; FISCHER; LINDENMAYER, 2007). A capacidade de diferentes grupos de organismos persistirem ou não em um ambiente fragmentado depende de seus requerimentos por recursos, das características do habitat e do histórico de alterações ao longo do tempo desse habitat (OFFERMAN et al., 1995). Espécies que vivem em ambientes arbóreos, como os primatas, são muito afetadas pela fragmentação, por precisarem, para ocorrerem, de habitats com características mais restritas (ARROYO-RODRÍGUEZ et al., 2007). Primatas arborícolas apresentam dificuldades de transitar em matrizes não arbóreas com poucos e/ou isolados fragmentos arbóreos (DIXO et al., 2009). Em consequência disso, podem ficar isolados em seus fragmentos interrompendo o fluxo gênico entre as populações (DIXO et al., 2009). Assim, o tamanho da área e a permeabilidade da matriz são características muito importantes para as espécies de primatas que habitam áreas fragmentadas e ainda mais para as que possuem uma dinâmica de migração de juvenis para novas áreas (FAHRIG, 2007; CROUZEILLES et al., 2014). As diferentes estratégias de forrageamento que os primatas possuem é um dos fatores que influencia na relevância das características da paisagem para a ocorrência desse grupo em ambientes alterados (ARROYO-RODRÍGUEZ; MANDUJANO, 2009). Comportamentos mais flexíveis, como dietas mais generalistas (plantas cultivadas ou exóticas), possibilitam ao primata uma maior tolerância à fragmentação e propiciam também sua ocorrência em uma maior extensão de ocorrência (HARCOURT et al., 2002; NOWAK; LEE, 2013). No Brasil, muitas das espécies de primatas estão ameaçadas por ocorrerem em pequenos fragmentos envoltos por matrizes não arbóreas. Inserem-se neste contexto os primatas que habitam a Mata Atlântica e a Caatinga, biomas com longo histórico de ocupação humana e alteração da paisagem (LEAL et al., 2005; RIBEIRO et al., 2009). Por estarem inseridos em ambientes altamente fragmentados, envoltos por matrizes como pastos, áreas urbanas e pecuária, os primatas tornam-se mais vulneráveis aos mais 3.

(16) diferentes tipos de ameaças, como o atropelamento por veículos e a predação por animais domésticos (FLESHER et al., 2015). Essa maior vulnerabilidade torna algumas características da paisagem importantes fatores para a ocorrência e persistência de primatas em ambientes altamente alterados, como um maior tamanho da área, um menor isolamento, fragmentos mais regulares e com maior complexidade da borda, além de uma qualidade de matriz que propicie fontes secundárias de recursos e a movimentação dos primatas através dela (MICHALSKI; PERES, 2005; PINTO et al., 2006; THORNTON et al., 2011; BOYLE et al., 2013; SILVA et al., 2015). A área e o isolamento, por exemplo, são fatores importantes para a ocorrência de Callicebus nigrifrons (Spix, 1823) e Sapajus nigritus (Goldfuss, 1809), em remanescentes de Mata Atlântica em Minas Gerais, no sudeste do Brasil (SILVA et al., 2015). Na Amazônia foi visto também um efeito positivo da área e negativo do isolamento para a riqueza de seis espécies de primatas em fragmentos (BOYLE; SMITH, 2010). Já Flesher et al. (2015) apontou que a caça é uma das principais ameaças para S. xanthosternos, por possuir maior tamanho corporal do que as outras duas espécies e assim ser mais atrativo para os caçadores. Estratégias alimentares mais generalistas facilitam a persistência de primatas em ambientes fragmentados, como foi encontrado para as espécies de grupos mais generalistas de primatas, Sapajus xanthosternos (Wied-Neuwied, 1826), Callicebus melanochir (Wied-Neuwied, 1820) e Callithrix sp. em áreas agroflorestais e de floresta no sul da Bahia (FLESHER et al., 2015). Em razão dessas espécies conseguirem se alimentar de recursos da matriz e deslocarem-se entre fragmentos, elas possuem a capacidade de habitar áreas fragmentadas (FLESHER et al., 2015). Esse argumento é confirmado por Boyle e Smith (2010), que estudaram seis espécies de primatas em fragmentos de floresta Amazônica no Brasil, e encontraram que a predominância de frutas na dieta é um importante indicador da presença de primatas em fragmentos, além do tamanho de sua área de vida e isolamento. No Nordeste do Brasil há cinco espécies de primatas ameaçadas de extinção, das quais três ocorrem na região ao sul do Rio São Francisco. Na Mata Atlântica dessa região ocorre a espécie endêmica Callicebus coimbrai Kobayashi e Langguth (1999) e na área de Caatinga, adjacente de Mata Atlântica, ocorre a espécie endêmica Callicebus barbarabrownae Hershkovitz (1990). Em uma área mais extensa de Caatinga e também de Mata Atlântica ocorre a espécie Sapajus xanthosternos, que tem mais registros de ocorrência nesse último bioma (PRINTES et al., 2011; CANALE et al., 2013). Por 4.

(17) habitarem ambientes muito degradados, as três espécies de primatas encontram-se em perigo de extinção, como será detalhado melhor a seguir.. Callicebus barbarabrownae Hershkovitz (1990). A espécie Callicebus barbarabrownae (guigó, guigó-da-Caatinga, sauá-loiro e pangola) (Figura 1) é um primata predominantemente frugívoro que se alimenta também de folhas e pequenos invertebrados (VEIGA et al., 2008b). Seu peso e comprimento médios é de 1 kg e de 80 cm, respectivamente (VEIGA et al., 2008b). É um primata da família Pitheciidae, endêmico da Caatinga e que se distribui da Bacia hidrográfica do Rio Paraguaçu até a margem sul do Rio São Francisco (VEIGA et al., 2008b). Essa espécie possui uma estrutura social monogâmica de dois a cinco indivíduos (PRINTES et al., 2007).. Figura 1 - Callicebus barbarabrownae Hershkovitz (1990). Fotografia: Russell A. Mittermeier.. De acordo com a International Union for Conservation of Nature and Natural Resources (IUCN) e com o Ministério do Meio Ambiente (MMA), C. barbarabrownae é classificada como “Criticamente em perigo” por ter uma pequena população total distribuída em pequenas subpopulações em áreas em que há o contínuo declínio de seu habitat natural (VEIGA et al., 2008b; IUCN, 2015; BRASIL, 2014). Além de estar ”Criticamente em perigo”, essa espécie tem uma preferência por ambientes com vegetação mais madura e conservada, o que restringe ainda mais sua área de ocorrência já bastante alterada (PRINTES, 2007). Somando-se a esse cenário há ainda as mudanças 5.

(18) climáticas, como mais um fator de ameaça à persistência desse primata. Uma modelagem sobre mudanças climáticas desenvolvida no estudo de Joner et al. (in prep.) aponta C. barbarabrownae como uma das espécies com grandes chances de extinção nos próximos 100 anos, devido às mudanças climáticas. Por esse motivo, as mudanças climáticas deve ser mais um critério em estratégias de conservação dessa espécie de primata. Callicebus coimbrai Kobayashi e Langguth (1999). A espécie Callicebus coimbrai (Figura 2), conhecida popularmente como guigó ou guigó-de-Coimbra-Filho, é um primata frugívoro da família Pitheciidae (KOBAYASHI; LANGGUTH, 1999; BAIÃO et al., 2015). Os machos pesam cerca de 1 kg e têm 85 cm de comprimento e possuem estruturas sociais monogâmicas com dois a sete indivíduos (CHAGAS; FERRARI, 2010). Habita áreas de Mata Atlântica entre o recôncavo baiano e a margem sul do Rio São Francisco, nos estados de Sergipe e da Bahia (VEIGA et al., 2008a). É uma espécie encontrada frequentemente em fragmentos pequenos (< 50 ha) e tem uma área de vida entre 9,8 a 13,5 hectares (SOUZA-ALVES et al., 2013; JERUSALINSKY, 2013). Durante alguns meses da estação seca, em que as frutas são mais escassas, essa espécie modifica sua preferência por uma dieta frugívora para uma predominantemente folívora, composta por lianas (SOUZA-ALVES et al., 2011; FERRARI et al., 2013). Segundo a classificação da IUCN (2015) de Brasil (2016), C. coimbrai está “Em perigo”, em razão de ter uma pequena população em declínio, com aproximadamente 2.000 indivíduos maduros, distribuídos em pequenos fragmentos de Mata Atlântica (VEIGA et al., 2008a; JERUSALINSKY, 2013; BRASIL, 2014). Essa espécie também é ameaçada pelo efeito de borda, ocasionado pela fragmentação e pela extração seletiva em pequena escala é também outro fator que contribui para o declínio das populações dessa espécie de primata (VEIGA et al., 2008a).. 6.

(19) Figura 1 - Callicebus coimbrai Kobayashi e Langguth (1999). Fotografia: Eduardo Lacerda.. Sapajus xanthosternos Wied-Neuwied (1826) A espécie Sapajus xanthosternos (Figura 3), macaco-prego-do–peito-amarelo, que se distribui ao sul Rio São Francisco à fronteira entre o sul da Bahia e Minas Gerais, possui entre 1,3 e 4,8 kg e mede em média 88 cm (CANALE et al., 2013). É uma espécie da família Cebidae, reconhecida pela IUCN (KIERULFF et al., 2015) como “Criticamente em perigo” e pelo MMA como “Em Perigo” devido à pequena população em declínio (menos de 2.500 indivíduos maduros), à pressão de caça, e o alto grau de degradação e fragmentação de seu habitat (IUCN, 2015; KIERULFF et al., 2015;; BRASIL, 2014). Sapajus xanthosternos apresenta a capacidade de habitar uma variedade de ambientes, como florestas (primárias e secundárias), seringais e cacauais, mas prefere áreas de floresta madura (CANALE et al., 2013). Essa espécie possui uma dinâmica de migração dos indivíduos jovens adultos e por isso precisa de áreas maiores que 400 ha e com fragmentos próximos para seus grupos sociais poligâmicos, com 9 a 27 indivíduos, possam persistir em ambientes fragmentados (CANALE et al. 2013). É uma espécie com dieta ampla, incluindo frutas a pequenos lagartos, e que tem um papel importante na dispersão de sementes, alimentando-se inclusive de espécies vegetais invasoras e de espécies provenientes de plantações, como cana-de-açúcar e cacau (CANALE et al., 2013). O maior tamanho de grupo e de corpo aumentam o tamanho da área que esses primatas precisam para ocorrer. Em ambientes fragmentados o uso da paisagem por 7.

(20) Sapajus xanthosternos é facilitada porque esses primatas possuem uma dieta mais diversa que as outras duas espécies de Callicebus, incluindo cultivares na alimentação, além da sua capacidade de transitar entre fragmentos próximos.. Figura 2 - Macho adulto de Sapajus xanthosternos Wied-Neuwied (1826). Fotografia: Luciano Candisani.. Cada uma dessas três espécies de primatas, S. xanthosternos, C. coimbrai e C. barbarabrownae, possui características próprias que determinam o modo como elas utilizam o ambiente. Portanto, como são espécies ameaçadas de extinção, o desenvolvimento de estudos sobre o seu uso da estrutura espacial dentro desses ambientes degradados e fragmentados são essenciais para que ações como as realizadas pelo Plano de Ação Nacional para a Conservação dos Primatas do Nordeste (PAN PriNE) possam ter êxito em evitar seu desaparecimento. Neste cenário, o presente estudo tem o objetivo de caracterizar e comparar os fragmentos de ocorrência e da extensão de ocorrência de Callicebus barbarabrownae, Callicebus coimbrai e Sapajus xanthosternos. Este trabalho possui como objetivos específicos de a) caracterizar os fragmentos florestais com ocorrência comprovada de cada espécie. Em seguida, objetiva-se b) comparar os fragmentos com ocorrência com todos os fragmentos da extensão de ocorrência de cada espécie; c) comparar os fragmentos florestais de ocorrência das três espécies entre si, considerando as diferenças inerentes a cada espécie e a cada bioma. Desta maneira as hipóteses investigadas nesse estudo são:. 8.

(21) I. As três espécies ocorrem em fragmentos com uma maior área, uma maior regularidade da forma, bordas mais complexas e menor isolamento que os demais fragmentos florestais sem registro de ocorrência de suas respectivas áreas de distribuição. II. C. barbarabrownae e C. coimbrai habitam áreas menores, mais regulares, menos isoladas e com bordas menos complexas se comparado com S. xanthosternos III. S. xanthosternos habita fragmentos florestais preferencialmente maiores, menos regulares, mais isoladas e com bordas mais complexas que os outros dois primatas.. Materiais e métodos Área de estudo. A área de estudo foi definida a partir da extensão de ocorrência dos pontos de ocorrência confirmada das três espécies de primatas, C. barbarabrownae, C. coimbrai e S. xanthosternos, e abrange os biomas Mata Atlântica e Caatinga (10° 33.477'S – 16° 20.998'S; 36° 38.991'O – 44° 2.812'O) (Figura 4). Sua localização se estende do sul do Rio São Francisco até ao norte do Estado de Minas Gerais. A Mata Atlântica é uma floresta tropical úmida, hotspot de biodiversidade (BROOKS et al., 2002) que atualmente possui cerca de 11,7% de sua área original coberta por remanescentes (RIBEIRO et al., 2009). Esse bioma é composto predominantemente por floresta, mas também é composto por mangue e restinga e está altamente fragmentado, com 80% dos fragmentos com áreas menores que 50 ha (RIBEIRO et al., 2009). Na Mata Atlântica ocorre a espécie endêmica de primata C. coimbrai que está ameaçada de extinção. Outra espécie de primata ameaçada de extinção que também é encontrada nesse bioma é S. xanthosternos, que tem 89% de seus fragmentos com ocorrência, analisados no presente estudo, localizados nesse bioma. A Caatinga é uma floresta sazonal seca que ocorre na região semi-árida do Brasil, conhecida pelo período de estiagem severo (ALBUQUERQUE et al., 2012). Também bastante alterada pela atividade antrópica, tem uma grande parte de sua área fragmentada pela agricultura, pecuária e estradas (CASTELLETTI et al., 2004). Na Caatinga ocorre a espécie endêmica de primata ameaçado de extinção C. barbarabrownae. Além dessa espécie, ocorre também S. xanthosternos que possui 11% de seus fragmentos com ocorrência confirmada, analisados no presente estudo, localizados nesse bioma.. 9.

(22) Figura 3 - Área de estudo localizada entre o norte do estado de Minas Gerais e o norte do estado. da Bahia e Sergipe, abrangendo parte dos biomas Mata Atlântica e Caatinga, Brasil. Os polígonos indicam a extensão de ocorrência de cada uma das espécies de primatas: C. barbarabrownae (polígono rosa), C. coimbrai (polígono azul) e S. xanthosternos (polígono laranja). O bioma Mata Atlântica está representado pela cor verde e o bioma Caatinga pela cor amarela.. Registros de ocorrência. Os registros de ocorrência das três espécies de primatas foram obtidos por meio do levantamento bibliográfico de teses, dissertações e artigos publicados entre 2000 e 2016. A busca foi realizada através dos indexadores Web of Science, Scielo e Google scholar utilizando como palavras-chave os binômios latinos das espécies e seus respectivos gêneros. Na revista Neotropical Primates a pesquisa foi realizada através da revisão de todos os volumes da revista entre 2000 a 2016 para a verificação da presença de artigos relacionados às três espécies. Na pesquisa sobre S. xanthosternos foi feita a busca pelo seu nome antigo, Cebus xanthosternos, e pelo seu nome atual, Sapajus xanthosternos. Até o ano de 2012 o gênero Cebus era considerado um único gênero da família Cebidae, mas com as análises genéticas de Alfaro et al. (2012) e diferenças morfológicas já identificadas anteriormente dentro do gênero Cebus (SILVA JR., 2001), o gênero foi dividido em dois: Cebus (sem tufo) e Sapajus (com tufo). Desta forma, Cebus xanthosternos por ter a característica do novo gênero (Sapajus) teve seu nome modificado para Sapajus xanthosternos (ALFARO et al., 2012).. 10.

(23) Foram considerados apenas registros de presença obtidos por observação direta, coleta ou vocalização para utilizar apenas dados com maior confiabilidade. Foram pesquisados artigos a partir do ano 2000 e considerados dados de ocorrência que tivessem menos de 50 anos para evitar registros que poderiam não ser mais válidos (extinção local), como por exemplo registros de museus do início do século. Como resultado desta metodologia, o dado mais antigo foi obtido em 1991, que foi da espécie S. xanthosternos (PRADO et al., 2002). Após o levantamento dos registros de ocorrência, foi feita a verificação de todos os pontos de presença por meio da sobreposição desses pontos sobre imagens recentes de satélite, disponíveis no software Google Earth ®. Ao realizar a validação foram excluídos pontos de ocorrência em que os fragmentos não existiam; pontos de ocorrência com coordenadas erradas e; pontos que ocorreram em áreas de vegetação muito pequenas e que na classificação da imagem não foram classificadas como vegetação e sim como matriz (ver abaixo tópico da imagem). Outra razão que levou à eliminação de registros de ocorrência, foram pontos que ocorreram em fragmentos com área aumentada pela agregação de plantios arbóreos próximos, que também foram classificados erroneamente como floresta. Em consequência disso, essa agregação alterou a configuração original do fragmento e do seu entorno. Essa classificação equivocada de áreas de plantio arbóreo como floresta, provavelmente, aconteceu porque ambas são de porte arbóreo e por terem uma refletância semelhante foram classificadas na mesma classe, floresta. A eliminação desses pontos de ocorrência gera falsos negativos nos dados trabalhados, mas foi necessária para evitar a análise de dados totalmente distorcidos. Houve a transferência de 14 pontos de C. coimbrai em áreas de Caatinga para C. barbarabrownae, por estarem na extensão de ocorrência desta espécie e por ambas espécies ocorrerem em ambientes com diferentes amplitudes de altitude, clima e tipos vegetacionais (JERUSALINSKY, 2013). Essa transferência de pontos de ocorrência foi realizada porque tanto Jerusalinsky (2013) quanto Beltrão-Mendes (2010) e Santos Jr. (2010) encontraram que entre as áreas de distribuição de C. barbarabrownae e C. coimbrai há uma lacuna de 30 a 70 km, com base em registros de ocorrência de observação direta ou registros de ocorrência dentro das distribuições propostas para cada espécie. Jerusalinsky (2013) justifica que essa lacuna de ocorrência pode funcionar como uma barreira ecológica que separa a disseminação das duas espécies. Ele também afirma que a causa dessa separação é por essa lacuna ser uma área de transição entre os biomas 11.

(24) Mata Atlântica e Caatinga, e ter características climáticas e de vegetação distintas das características das áreas de distribuição propostas para cada espécie. Com base nesses critérios foram considerados neste estudo 157 pontos de ocorrência para as três espécies, sendo 52 pontos para C. barbarabrownae, 64 para C. coimbrai e 41 pontos para S. xanthosternos. Desse total, em três pontos foi observada coexistência entre S. xanthosternos e C. barbarabrownae e cinco pontos de coexistência entre S. xanthosternos e C. coimbrai. Não há nenhum registro de coocorrência entre C. barbarabrownae e C. coimbrai.. Imagem de vegetação arbórea. Para a criação de uma imagem com os fragmentos de vegetação arbórea foram utilizadas como base imagens disponibilizadas em Hansen et al. (2013). Tais imagens referem-se à cobertura arbórea mundial do ano 2000 a partir do índice normalizado de vegetação (NDVI), que permite diferenciar coberturas vegetais com maior acurácia (KREMER; RUNNING, 1993). Em Hansen et al. (2013) cada pixel foi normalizado para valores de 0 a 100. As imagens foram obtidas a partir de imagens de satélite Landsat 7 e Landsat 8 OLI com resolução de 30m (HANSEN et al., 2013). As cenas utilizadas foram 00N_040 w, 00N_050 w, 10S_040 w e 10S_050 w, por englobarem juntas as distribuições dos pontos de ocorrência das três espécies de primatas. Também foram utilizadas imagens de perdas e ganhos de vegetação arbórea dos anos de 2000 a 2012 (ganho) e 2000 a 2014 (perda) (HANSEN et al., 2013). Foi feito o mosaico com as quatro imagens de cobertura arbórea (NDVI) do ano 2000. Em seguida, o mosaico de vegetação para o ano 2000 (HANSEN et al., 2003) foi subdividido por bioma (Caatinga e Mata Atlântica) usando como referência o bioma Mata Atlântica (Mapa da Área de Aplicação da Lei nº 11.428, de 2006). Tal subdivisão foi criada, pois os biomas Caatinga e Mata Atlântica possuem muitas diferenças de clima, sazonalidade, estrutura e composição da vegetação, resultando em diferentes intervalos de refletância, com a Mata Atlântica apresentando maiores valores de NDVI. Por esse motivo, a subdivisão do mosaico por bioma minimiza a influência de um bioma sobre o outro no momento da classificação. Para cada imagem do NDVI separadamente por bioma, foi feita a classificação não supervisionada por K-means com duas classes (vegetação e matriz), no programa Envi 5.0 (EXELIS VISUAL INFORMATION SOLUTIONS, 2015). As imagens 12.

(25) classificadas de cada bioma foram unidas resultando em um único arquivo. Em seguida, foi feito o recorte da área de trabalho para cada espécie utilizando como feição delimitadora o polígono criado a partir da extensão de ocorrência dos pontos de ocorrência de cada espécie (Figura 4). Como resultado, foram obtidas três imagens classificadas, em vegetação e matriz, da cobertura florestal do ano 2000, referentes a extensão de ocorrência de sua respectiva espécie. Cada uma das três imagens classificadas foi somada à imagem de áreas de ganho de 2000 até 2012 (gain) e em seguida foi subtraída das áreas de perda de vegetação arbórea (loss) de 2000 até 2014, no software QGIS 2.10 (QGIS DEVELOPMENT TEAM, 2016). Ao final desses procedimentos foi obtida a imagem classificada em vegetação arbórea e matriz atualizada para 2014 para perda e 2012 para ganho, com 30 metros de resolução.. Validação da Classificação. Para validar as imagens classificadas de fragmentos de vegetação arbórea para Caatinga e Mata Atlântica foram criados 1.000 pontos aleatórios na extensão de ocorrência das três espécies. A validação foi feita verificando se cada ponto, que na imagem classificada foi considerado fragmento arbóreo ou matriz, era igualmente fragmento arbóreo ou matriz nas imagens do Google Earth ®. Para cada ponto, foi observado o tipo de cobertura (vegetação ou matriz) de acordo com imagens de satélite de alta resolução do software Google Earth ®. Foram consideradas apenas as imagens do Google Earth ® dos anos mais recentes disponíveis e em alta resolução, ou seja, sem nuvens e com boa resolução. Do total de pontos, 180 não foram validados pois não tinham boas imagens disponíveis no Google Earth ®, resultando desta forma, em 820 pontos: Mata Atlântica (503) e Caatinga (317). Após essa verificação foi elaborada a matriz de confusão e calculado o índice Kappa (Tabela 1), pela fórmula a seguir (LANDIS E KOCH, 1977):. 𝐾𝑎𝑝𝑝𝑎 =. 𝑜𝑏𝑠𝑒𝑟𝑣𝑎𝑑𝑜 − 𝑒𝑠𝑝𝑒𝑟𝑎𝑑𝑜 1 − 𝑒𝑠𝑝𝑒𝑟𝑎𝑑𝑜. Obtivemos o índice Kappa para Mata Atlântica (Kappa = 0,58) e para Caatinga (Kappa = 0,4), que são considerados valores moderados aceitáveis para trabalhos em escala regional, visto que são iguais ou acima de 0,4 (LANDIS; KOCH, 1977; RIBEIRO 13.

(26) et al., 2009). Houve um total de 79,32% de acerto na Mata Atlântica e 79,81% na Caatinga. Na Mata Atlântica a maior parte dos erros foi de omissão (pontos de vegetação arbórea que não foram classificados como tal) ao passo que na Caatinga a maioria dos erros foram de comissão (áreas sem vegetação arbórea classificadas como tal). Os erros de omissão na maioria dos casos ocorreram em fragmentos de pequeno tamanho (<10 ha). Decidimos excluir os fragmentos menores de 3 ha, já que eles foram identificados de difícil classificação por serem muito pequenos, o que ocasionou em alguns casos em áreas sub representadas pela classificação ou que não foram representadas nem como matriz nem como vegetação na classificação (RIBEIRO et al., 2009; DANTAS, 2016). A exclusão dos fragmentos menores que 3 ha também pode influir na análise dos dados por eliminar uma parcela do universo de áreas ocupadas efetivamente por essas espécies, mas deve-se destacar que o número de fragmentos com ocorrência eliminados foi no máximo cinco fragmentos menores que 3 ha para cada espécie. Essas exclusões de pontos de ocorrência podem enviesar as análises das características encontradas para os fragmentos com ocorrência. Por esse motivo foi decidido comparar os fragmentos com ocorrência efetiva contra todos os fragmentos da extensão de ocorrência acima de 3ha para cada espécie de primata e assim tornar as análises sobre os dados mais robustas e confiáveis. Tabela 1. Matriz de confusão da imagem de cobertura arbórea do bioma Mata Atlântica e Caatinga, com os valores de frequência observados da imagem classificada e das Imagens de satélite do Google Earth ®.. 14.

(27) Fragmentos com ocorrência e fragmentos da extensão de ocorrência. Foram considerados fragmentos com ocorrência comprovada aqueles obtidos através da sobreposição dos pontos de ocorrência de cada espécie sobre a imagem classificada de vegetação arbórea e posterior extração dos fragmentos selecionados em uma nova camada. Não se pôde ter certeza da ausência das espécies nos demais fragmentos sem registro de ocorrência, visto que para C. barbarabrownae e S. xanthosternos não há levantamento de campo extensivo em toda sua extensão de ocorrência como foi feito para C. coimbrai (PRINTES, 2007; PRINTES et al., 2011; JERUSALINSKY, 2013). Como citado anteriormente, foi utilizado limite de fragmentos com área igual ou superior a três hectares tanto para os fragmentos com registro de ocorrência como para os sem registro de ocorrência. Dessa maneira, foram eliminados dos fragmentos de ocorrência seis fragmentos de C. barbarabrownae, dois fragmentos de C. coimbrai, e um fragmento de S. xanthosternos. O número de fragmentos com ocorrência não foi igual aos dos pontos de ocorrência porque alguns pontos caíram em um mesmo fragmento. Em muitos casos isso aconteceu porque na escala de trabalho utilizada alguns fragmentos próximos foram agrupados como um só, como foi o caso do maior fragmento de S. xanthosternos que abrangeu 20 pontos de ocorrência. Desta forma, foram considerados 50 fragmentos com ocorrência de C. barbarabrownae, 55 fragmentos com ocorrência de C. coimbrai e 18 de S. xanthosternos. Quanto ao número total de fragmentos da extensão de ocorrência de cada espécie com área igual ou acima de três hectares foram: 13.947 fragmentos na paisagem de C. coimbrai, 52.208 fragmentos na paisagem de C. barbarabrownae e 137.813 fragmentos na paisagem de S. xanthosternos.. Métricas. Para obter as características de forma e isolamento de todos os fragmentos da extensão de ocorrência de cada espécie, com ou sem ocorrência confirmada, foram calculadas métricas da paisagem. Foram calculadas as métricas de área (Area), relação perímetro/área (Paratio), complexidade da borda (Frac_dim), perímetro (Perim), forma (shape), distância para o vizinho mais próximo (NND), área do vizinho mais próximo (NND_area) e proximidade (Prox) (Tabela 2). Para o cálculo de proximidade, foram 15.

(28) utilizados os fragmentos de ocorrência que possuíam todos os seus fragmentos vizinhos dentro do alcance de 1.000 metros, por isso alguns fragmentos das extremidades da extensão de ocorrência foram desconsiderados para essa análise, por ela incluir a área dos fragmentos da vizinhança em seu índice. Essa distância de 1.000 metros é considerada limite para o deslocamento das três espécies se locomoverem entre manchas, de acordo com o valor de deslocamento diário encontrado para algumas das espécies aqui estudadas, que é próxima de 1.000 m (SANTANA, 2012; JERUSALINSKY, 2013; SOUZAALVES, 2013). Além disso, a visualização do fragmento vizinho é um importante fator para o deslocamento desses primatas entre fragmentos, dessa forma fragmentos que se localizam muito distantes possuem uma baixa probabilidade de serem alcançados por essas espécies de primatas (SOUZA-ALVES, 2013). As métricas foram calculadas através da extensão V-LATE (LANG; TIEDE, 2003) que utiliza métricas da paisagem geradas no programa Fragstats (MCGARIGAL; MARKS, 1995). As métricas de isolamento foram calculadas apenas para os fragmentos com ocorrência confirmada das três espécies, com exceção de distância para o vizinho mais próximo e área do vizinho mais próximo que foram calculadas para todos os fragmentos da extensão de ocorrência apenas de C. coimbrai. Essa espécie foi a que apresentou paisagem com menor número de fragmentos no total, sendo a única capaz de ser calculada devido à baixa capacidade de processamento dos computadores disponíveis para realizar este estudo. Dessa forma, as demais características de isolamento só foram comparadas entre os fragmentos com registro de ocorrência entre as três espécies.. Tabela 2. Métricas de forma e isolamento utilizadas no presente estudo. Métricas de forma Nome Área. Perímetro/área. Código. Descrição. Area. Área de cada fragmento (m²).. Paratio. Razão entre o perímetro e a área de cada fragmento (m/m²). Desta forma, quanto menor seu valor, menor a quantidade de perímetro relativamente à área do fragmento, ou seja, maior a área efetiva, e assim menos suscetível ao efeito de borda ele será.. 16.

(29) Complexidade da borda. Avalia se o fragmento (ij) apresenta borda simples (valores próximos a 1) ou se apresenta uma borda complexa (valores próximos a 2). É descrita pela seguinte equação: Frac_dim 𝐹𝑟𝑎𝑐_𝑑𝑖𝑚 =. 2 ln(.25𝑃𝑖𝑗). ,. ln 𝑎𝑖𝑗. em que “P” é o perímetro, “a” é a área. Perímetro. Perim. Perímetro de cada fragmento (m). Razão do perímetro do fragmento pela raiz quadrada da área, ajustado por uma constante (0.25) a um padrão quadrado:. 𝑆ℎ𝑎𝑝𝑒 = Forma. . 25𝑃𝑖𝑗 √𝑎𝑖𝑗. Shape. em que “a” é a área e “P” é a distância da mancha focal (ij). Dessa forma, o shape é mais regular ou quadrado, quando seu valor é igual a um. Quanto maior o seu valor, mais irregular será a forma do fragmento. Métricas de isolamento Distância para o vizinho mais próximo. NND. Grau de isolamento de cada mancha através da menor distância (m), em linha reta, entre a mancha focal e seu vizinho mais próximo.. Área do vizinho mais próximo. NND_area. Área (m²) do vizinho mais próximo do fragmento alvo.. Proximidade. Prox. Grau de isolamento de cada fragmento obtido a partir da distância e da área de todos os fragmentos de sua vizinhança. 𝑛. 𝑃𝑟𝑜𝑥 = ∑ 𝑠=1. 𝑎𝑖𝑗𝑠 , ℎ²𝑖𝑗𝑠. 17.

(30) em que “a” é a área e “h²” é a distância da mancha focal para os fragmentos vizinhos (ij) dentro da área de alcance do organismo (neste estudo definido como 1 km – ver texto). Quanto maior for o valor da proximidade mais área de fragmentos há na vizinhança do fragmento e/ou mais próximos esses fragmentos estão da mancha focal.. Análises estatísticas. Antes de iniciar as análises estatísticas para comparação de forma de fragmentos, foi realizada uma Análise de Componentes Principais (PCA) para identificar as correlações entre as métricas usadas e assim definir o melhor conjunto de variáveis para a continuidade das análises. Para confirmar as correlações entre as métricas foi calculado o Coeficiente de Correlação de Spearman (ρ). A caracterização geral dos fragmentos com ocorrência e dos fragmentos de toda a extensão de ocorrência de cada espécie, foi obtida através do cálculo das seguintes medidas descritivas das métricas da paisagem, calculadas para cada espécie: mínimo, máximo, mediana, média e desvio padrão. As métricas não apresentaram distribuição normal, e por esta razão foram utilizadas análises estatísticas não paramétricas para as três espécies. Para comparar variáveis dos fragmentos com ocorrência dos primatas com os fragmentos de sua extensão de ocorrência, foi realizada uma análise de Monte Carlo (MANLY, 2006) no programa R (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011). No total, foram desenvolvidas 10.000 aleatorizações para cada métrica analisada e calculada a mediana, criando uma distribuição nula. Para cada espécie, as aleatorizações seguiram o número de fragmentos com ocorrência. Desta forma, para C. coimbrai foram sorteados 55 fragmentos, 9.999 vezes, enquanto para C. barbarabrownae foram sorteados 50 fragmentos e para S. xanthosternos foram sorteados 18 fragmentos. Para cada métrica, a mediana dos fragmentos com ocorrência foi comparada com a distribuição nula, com dois possíveis resultados: a mediana não difere da distribuição nula, ou seja, os fragmentos com ocorrência não diferem de todos os fragmentos da paisagem para aquela métrica; ou a mediana é diferente da distribuição nula, podendo ser maior ou menor em relação à todos os fragmentos da paisagem para aquela métrica. 18.

(31) Para testar se as variáveis de forma e isolamento eram boas para predizer a presença de cada uma das três espécies de primatas em manchas florestais foram criados modelos logísticos stepwise no programa R (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011). Nesses modelos logísticos a variável dependente foi a presença (1) ou ausência (0), essa última composta por todos os fragmentos sem ocorrência da extensão de ocorrência de cada espécie.. Os modelos iniciais foram elaborados com as variáveis área,. perímetro/área, e complexidade da borda para as três espécies, e para C. coimbrai além dessas três variáveis foram utilizadas as métricas de distância para o vizinho mais próximo, área do vizinho mais próximo e proximidade. Os melhores modelos foram escolhidos com base nos menores valores de AIC e uma menor quantidade de variáveis. Características dos fragmentos com ocorrência também foram comparadas entre as três espécies analisadas. Cada métrica dos fragmentos com ocorrência das três espécies foi comparado entre si através do teste Kruskal-Wallis (K-W) no software Systat 12.0 (WILKINSON, 1998). Quando esse teste indicou a existência de diferenças entre as três espécies foi realizado o teste Mann-Whitney (U) par a par para identificar quais espécies eram diferentes entre si, também no software Systat.. Resultados. As variáveis área, forma e perímetro estão relacionadas entre si, como foi observado na análise de PCA feita sobre todas as caraterísticas medidas dos fragmentos com ocorrência (Figura 5). Isso ocorreu para as três espécies. Observou-se que o primeiro eixo da PCA, para C. barbarabrownae, explicou 64,6% da variância; para C. coimbrai, explicou 62,7%; e para S. xanthosternos explicou 43,3% da variância (Figura 5). Esse eixo é explicado mais pelas variáveis de área, forma e perímetro para as três espécies. Portanto, foi decidido escolher só uma das três métricas que mais explicaram o primeiro eixo. Como a métrica de área é uma das mais universais (ARRHENIUS, 1921), decidiuse por ser ela a que representaria esse grupo de métricas. O segundo eixo da PCA foi explicado principalmente por perímetro/área e complexidade da borda e explicou para C. barbarabrownae 22,9% da variância, para C. coimbrai explicou 20,51% da variância e para S. xanthosternos explicou 33,3% da variância. Embora perímetro/área e complexidade de borda explicaram mais o segundo eixo, essas duas variáveis não são fortemente correlacionadas, como pode ser visto através do coeficiente de correlação de Spearman (ρ) para essas duas métricas: C. 19.

(32) barbarabrownae (ρ = -0,008), C. coimbrai (ρ = -0,001) e S. xanthosternos (ρ = -0,410), desta forma, as duas foram mantidas. A PCA para S. xanthosternos apresentou um terceiro eixo que explicou 21,5% da variância, que teve a forma como variável mais explicativa. Apesar disso, foi decidido não se trabalhar com a forma (shape) só para a espécie S. xanthosternos, porque essa variável é altamente correlacionada com a área (ρ = 0,955). Assim, as variáveis de forma que foram trabalhadas para as três espécies foram área, perímetro/área, complexidade da borda, além das variáveis de isolamento de distância para o vizinho mais próximo e proximidade.. 20.

(33) a) C. barbarabrownae. b) C. coimbrai. c) S. xanthosternos. Figura 5. Relação das métricas com os eixos de análises de componentes principais (PCA) realizadas sobre os fragmentos com ocorrência das espécies: a) C. barbarabrownae, b) C. coimbrai e c) S. xanthosternos. Códigos das variáveis na tabela 2.. 21.

(34) De todos os 123 fragmentos com ocorrência das três espécies somados, 74 foram localizados na Mata Atlântica e 49 na Caatinga (Figura 6). Na Mata Atlântica foram localizados 54 fragmentos com ocorrência de C. coimbrai, cinco de C. barbarabrownae (áreas de Mata Atlântica na Chapada Diamantina) e 15 de S. xanthosternos. Já na Caatinga foram localizados 45 fragmentos de C. barbarabrownae e três fragmentos de S. xanthosternos (Figura 6).. Figura 6. Mapa dos fragmentos de ocorrência confirmada trabalhados nesse estudo das espécies C. barbarabrownae (50 fragmentos, amarelo), C. coimbrai (55 fragmentos, vermelho), S. xanthosternos (18 fragmentos, azul), C. barbarabrownae x S. xanthosternos (1 fragmento, roxo) e C. coimbrai x S. xanthosternos (5 fragmentos, verde). O bioma Mata Atlântica está representado pela cor verde e o bioma Caatinga pela cor amarela. Nesta escala, apenas os fragmentos grandes são bem visualizados.. 22.