Biologia reprodutiva de espécies de Pseudopaludicola Miranda-Ribeiro (Anura: Leptodactylidae)

UNIVERSIDADE FEDERAL DE UBERLANDIA

INSTITU'ILO

DE BIOLOGIA

CURSO DE CIENCIAS BIOLOGICAS

Biologia reprodutiva de espécies de Pseudopaludicola Miranda-Ribeiro

(Anura;

Leptodactylidae)

Ricardo AlvarengaRibeiro

Monografia apresentada

à

_{Coordenação do}

Curso

de Ciências

_{Biológicas, da Universidade}

Federal

de

_{Uberlândia, para}

_a

_{obtenção do grau}

de Bacharel

em Ciências

_Biológicas.

Uberlândia

—

MG

Junho

— 2001

))))))) )))

)

)

))

)

)))) ))))))))) ))))))

))

ii

UNIVERSIDADE FEDERAL DE UBERLANDIA

INSTITUTO DE BIOLOGIA

CURSO DE CIÉNCIAS BIOLÓGICAS

Biologia reprodutiva de espécies de Pseudopaludicola

_{Miranda—Ribeiro(Anura:}

Leptodactylidae)

Ricardo AlvarengaRibeiro

Prof.

Dr.

_{Ariovaldo Antônio Giaretta}

Monografia apresentada à Coordenação do

Curso de

Ciências

_Biológicas,

_da

_Universidade

Federal

de

_{Uberlândia, para a obtenção}

_do

_grau

de Bacharel

_{em Ciências}

_Biológicas.

Uberlândia

—

MG

Junho

—2001

)

))))

))

iii

UNIVERSIDADE FEDERAL DE UBERLANDIA

INSTITUTO DE BIOLOGIA

CURSO DE CIENCIAS BIOLÓGICAS

Biologia reprodutiva

de

espécies

de

Pseudopaludícola Miranda-Ribeiro

(Anura:

Leptodactylidae)

Ricardo AlvarengaRibeiro

Aprovado Pela Banca Examinadora Em

ZL?

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1

Nota

l

00

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Prof.

Dr.

Ariovaldo Antônio Giaretta

_” > %

Prof.

Dr. Oswakldâo

_{Marçal Júnior}

Marcelo Menin

Uberlândia, 20 de junho de

2001

iv

AGRADECIMENTOS

Eu Ricardo Alvarenga agradeço em primeiro lugar

a

meus pais Lênin

e

Vera

e

irmãos Luciana

e

Júnior por todo

o

apoio que

me

dão na

vida.

A todos os meus sinceros

amigos

e ao

Prof.

Dr.

Oswaldo Marçal

e

Marcelo Menin pelo aceite ao convite em

participar da banca examinadora da minha monografia.

)

))))))

)

Este trabalho segue essencialmentenormas da RevistaBrasileirade Zoologia (Anexo

1)

Biologia reprodutiva de espécies de Pseudopaludicola, Miranda-Ribeiro

_(Anura:

Leptadactylidae)

Ricardo Alvarenga

Ribeiro1

Prof. Dr.

_{Ariovaldo Antônio}

_Giarreta2

RESUMO: Muitos leptodactilíneos constroem

ninho

_{de espuma;}

_em

_{Pseudopaludicala,}

_a

única espécie ecologicamente conhecida não tem

ninho.

_{Apresentamos dados de biologia}

de três espécies (Pseudopaludicola

_{sp. 1,}

_P.

_{sp. 2 e}

_P.

_cf.

_{saltica). Fizemos observações}

em Uberlândia

_(MG).

_{Obtivemos ovos}

_e

_girinos

e

_{observamos corte}

_em

Pseudopaludicola

_sp. 1 e P. _sp. 2. O

_amplexo

_{foi axilar;}

os ovos eram pígmentados

_e livres

_{uns dos outros,}

_ficavam

_aderidos

_à

vegetação ou

livres

_{no úmdo da poça.}

_As

fêmeas de Pseudopaludícola

_sp. 1 e P. sp. 2 se

deslocaram entre corpos d'água durante

a

oviposição.

Os

_{girinos das três espécies apresentaram interrupções nas}

fileiras

_posteriores

de

papilas. Os

_{girinos de Pseudopaludicola}

_{sp. 1}

_e

_{P. sp. 2}

são semelhantes

_ao

de

Physalaemus cuvieri no padrão

de

_{interrupção das}

_{papilas, o}

_que

_{indica a}

parafilia de

Pin/salaemus. Essa paralilia de Physalaemus

_implica

_{que Pseudopaludicola perdeu}

_a

capacidade

de

_construir

_{ninho. O}

_deslocamento

_das

_fêmeas

_de

Pseudopaludicola durante

a

oviposição deve

_ter

_{sido o}

_{mecanismopelo}

_qual

_{o ninho}

_foi

perdido.

PALAVRAS CHAVES: Pseudopaludicola, biologiareprodutiva,

ninho

de

_espuma.

1e2- Instituto de Biologia; _{Universidade federal de Uberlândia; cep. 38400-902, Uberlândia,}

INTRODUÇÃO Atualmente o gênero

_{Pseudopaludicola}

Miranda-Ribeiro, 1926 (Anura: Leptodactylidae) abriga 11 _{espécies (FROST 1985; LOBO 1995; BARRIO}

&_BARRIO

1994), que se caracterizam pelo pequeno tamanho dos adultos (ca. _{20 mm) (LOBO}

1995). Todas as _{espécies conhecidas do gênero ocorrem em formações abertas da}

América do Sul, como os Llanos, Chaco e Cerrado (CEI _{1980; FROST 1985).} Recentemente novas espécies têm sido descritas (e.g. P. _{mineira, LOBQ 1994), e o}

formado pelos parentais no momento da oviposição (DUELLMAN & _{TRUEB 1986).}

Entre

_{os leptodactílíneos, um grupo Neotropical,}

o_{ninho de espuma é encontrado entre}

a maioria dos gêneros _(e.g.

_Physalaemus

_{e Leptodactylus)}

e _{espécies, com exceção}

notória

de

_{Pseudopaludicola}

(BARRIO 1945). Em relação a outros leptodactilíneos, é

possível que

_{Pseudopaludicola tenha}

perdido a capacidade de construir ninho de espuma, o

_que

_{representaria uma reversão à condição plesiomórfica (CANNATELLA}

&

DUELLMAN 1984; LOBO 1995). _{O modo reprodutivo das espécies de}

Pseudopaludicola

_{é tido como semelhante ao da única espécie estudada, P. fàlcipes}

(Hensel, 1867),

_para

_{a qual BARRIO}

₍₁₉₄₅₎

_descreve:

“...no hemos visto

la

_{construcción de ningún}

_nido

_{de espuma en}

_el

momento

_{de la postura;}

_en

_nuestras

_{observaciones,}

tanto

en e! media

natural

con en

_{el aqua-terrarium,}

_hemos

_logrado

_comprobar,

que

por

el

contrario

P.

_falcipes

_{Hensel, 1867,}

_deposita

_{los huevos}

_{sobre elfondo,}

los

adhiere

_a

_{los troncos}

_y

_hajas

_de

_{plantas acuáticas”.}

No presente trabalho apresentamos dados de biologia reprodutiva (ambiente, modo reprodutivo, comportamento de desova, girinos e_{canto) de outras três espécies de}

Pseudopaludicola.

_{Entre as três espécies que estudamos, duas são novas para a ciência} e foram tratadas como

Pseudopaludicola

_sp. 1 e

P.

_sp.

2; uma terceira foi tratada como

Pseudopaludicola

cf.

_saltica

_{(A. A. Giaretta, em preparação).}

MATERIAL E MÉTODOS

ÁREA DE ESTUDO

Estudamos as três espécies de

_{Pseudopaludicola}

_{em áreas brejosas no município} de Uberlândia (MG) (aprox. 18º 50'S;

48º

ZO'W). _{A vegetação original da região é}

Cerrado (COUTINHO 1978). O clima local é do tipo tropical chuvoso, com precipitação média anual em torno de 1500 mm. _{O inverno é caracteristicamente seco,}

estendendo-se de maio a setembro. A precipitação pluvial do mês mais seco (julho)

tica

em tomo de 60 mme_{os valores mais baixos de umidade do ar giram em torno de 60%;}

geadas são raras

_na

_{região. O período chuvoso vai de outubro a abril,}

e _apresentam

altos índices de pluviosidade. As _{médias anuais das temperaturas máximas giram em}

tomo

_{de 28ºC (ROSA et}al. _{1991). Muitas das observações de campo foram conduzidas}

PROCEDIMENTOS E TÉCNICAS

Fizemos observações das espécies em campo, semanalmente desde o final de novembro

₍₂₀₀₀₎

_{até o}

final de fevereiro, quinzenalmente até meados de abril _e esporadicamente até o início de

_junho

_{(2001). Amostramos os comportamentos pelos} métodos de Varredura e Animal Focal (MARTIN &_{BATESON 1986). Registramos}

as

vocalizações com gravador Magra E (19 cm/s) e microfone Sennheiser MB 80.

Analisamos os cantos no programa Spectrogram 6.0.7 (HORNE _{2000), usando} resolução de 16 bit, _{frequência de amostragem de}

₂₂₀₀

e

FFT

_{com 1024 pontos. Os}

códigos de gravação (AAG) correspondem ao arquivo sonoro de A.

_A

_Giaretta

Utilizamos espécimes depositados no

Museu

_{de Biodiversidade do Cerrado (MBC) da} Universidade Federal de Uberlândia

_para

_{determinação de tamanho de adultos e} fecundidade (número de ovos). Fizemos mensurações com paquímetro (0,05 mm). Determinamos a fecundidade de cada espécie através

da

_{contagem de oócitos (ovos)} ovarianos maduros. Determinamos _{otamanho dos ovos maduros com base em desovas} obtidas a

partir

_{de casais mantidos em sacos plásticos}

_{(Pseudopaludicola}

sp. 1 _{e P. sp.}

2); também consideramos ovários e ovidutos hipertrofiados como indicadores de maturidade. Os girinos que obtivemos das desovas de casais em sacos plásticos

(Pseudopaludicola

_sp. 1 e P.

2) foram mantidos em aquários até atingir um estágio favorável

_à

_{identificação,}

_ca

_{de 36}

_da

tabela de Gosner (DUELLMAN & TRUEB 1986). Dispúnhamos de girinos de P. cf.

_{saltica no}

_{MBC (coletor A. A.}

Giaretta); na série

_analisada

alguns indivíduos próximos à metamorfose permitiram a associação das larvas aos adultos. Descrevemos os girinos de

_{Pseudopaludicola}

_sp. 1 eP. sp. 2 com

base nos espécimes coletamos em campo, identiíicados

_por

_{comparação com aqueles} criados em laboratório. Considerando _{as possíveis relações de parentesco entre}

Pseudopaludicola

com as _{espécies de Physalaemus do grupo cuvieri (CANNATELLA}

&_{DUELLMAN 1984), descrevemos o}

&eptodactylidae). As _{larvas de P. cuvieri que utilizamos nas comparações foram}

identificadas com base em girinos obtidos de desovas de casal em saco plástico, disponíveis

_no

_{MBC. Alimentamos os girinos criados em aquário}

com

ração

_para

peixe e alface cozida. Espécimes testemunho das designações específicas estão depositados

noN[BC.

RESULTADOS

Pseudopaludicola

_sp. ]

Encontramos dois agregados reprodutivos de

_{Pseudopaludicola}

_sp. 1

na

_região,

um deles num brejo em terreno baldio e o outro às _{margens da vereda do CaçaePesca,}

onde atividade humana gerou pequenas poças e iiletes de

_água

_{Em ambos os locais a}

água

_{era límpida, o iilete de água raso}

₍₂₀

_cm)e

a vegetação rala e baixa (até 0,5 m). A espécie esteve ativa vocalmente desde seu encontro, no final de outubro, até a elaboração do presente trabalho (inicio de junho). A espécie teve atividade de canto diutuma. No geral, as _{fêmeas (X = 15,7 mm; dp = 1,15;}

_N

= 13) foram maiores que os machos (X = 13,9 mm;

dp

= 0,92;

N

= 12); _{a menor fêmea adulta encontrada em}

amplexo mediu 14,8 mm.

Os indivíduos cantaram dentro ou às _margens

_da

_{água, muitas vezes escondidos}

em meio à vegetação. Os casais em amplexo se deslocavam pela área alagada, as vezes fora da água. O amplexo foi axilar (N =3). As _{fêmeas mergulhavam esporadicamente}

adentrando &

vegetação submersa ou lodo. Não foi observada liberação de óvulos; porém, coletamos ovos recém postos, com cápsula ainda não hidratada, nos locais de mergulho. A liberação dos óvulos deve ocorrer quando a fêmea mergulha. Os ovos encontrados no ambiente eram livres uns dos outros e ficavam livres

_no

fundo

da

_poça. No momento do mergulho, os machos faziam movimentos rápidos com as patas traseiras, estendendo e recolhendo-as rapidamente;

_por

_{vezes tocavam a}

_própria

_cloaca

com os artelhos. As fêmeas tinham, em média, 20,7 ovos ovarianos maduros _{(dp = 9,4,} N = 5), cada um com de

_ca

de 1,2 _{mm de diâmetro. A parte viteli'm'ca}

de ovos

escuro no pólo animal e cinza claro no vegetal.

Próximos ao estágio 38 (Figs. ] _{e 4A), os girinos apresentaram corpo ovalado}

em vista lateral _{e dorsal, representando}

_ca

de 37% do comprimento total (Tab. I);

focinho arredondado em vista dorsal e lateral; olhos dorso-laterais, situados _acima

_da

linha mediana do corpo; narinas arredondadas, dispostas em posição dorsal _com abertura voltada

_para

cima; espiráculo sinistro, com parede interna livre, formando um tubo curto, localizado no terço médio, abaixo da linha mediana do _{corpo, com abertura} voltada para cima e

_para

_{traz; tubo anal destro, ligado à nadadeira ventral}

por

uma membrana; nadadeira dorsal com origem no final do corpo, de contorno ascendente até

o lina] _{do terço mediano}

_da

_{cauda e descendente}

ate' _{o final; extremidade da cauda}

estreita e _{arredondada; nadadeira ventral aproximadamente}

reta

até o Hnal _{do terço}

médio e ascendente no terço posterior; altura máxima

da

_{cauda no final do terço médio;} disco oral (Fig. 4A) ântero-ventral, com constrições laterais; fórmula dos _dentículos 2(2)/3; papilas marginais unisseriais

_na

_{extensão do disco oral, ausentes}

numa

ampla porção mediana do lábio superior e em três pequenas porções intercaladas

_na

_região mediana do lábio inferior; bicos corniíicados e serrilhados.

Não pudemos dividir objetivamente _{as vocalizações em notas; reconhecemos} apenas sequências variáveis em número de pulsos (1—28)_{etaxa de emissão (1764 - 1146}

pulsos

_por

_{minuto). No seguimento de vocalização analisado (Fig. 5) o intervalo entre} as notas foi_{muito variável.}

_Em

_{canto rápido,}

o_{intervalo entre os pulsos variou entre 10} e 18_{ms; a frequência mínima foi de 4221 ke}

Pseudapaludicola

_{sp. 2}

cantavam

_junto

_{a poças rasas (<5}

cm de promndidade); neste local

_a

_{água era límpida.} Dois outros locais correspondiam a poças temporárias (até 50 cmde_{profundidade), com} águas turvas, barrentas. Um outro local de reprodução foiàs_{margens de um lago, onde}

os machos cantavam às _{margens de poças ou}

_do

próprio lago, em águas límpidas. Os

machos cantam fora

_dªágua

_{ou parcialmente submersos. As}

vocalizações foram ouvidas do início de dezembro até meados de março. As _{populações tiveram atividade de}

vocalização diutuma. Mesmo dentro da estação chuvosa, os machos_{pararam de cantar} em períodos de estiagem. As fêmeas adultas (X = 16,6 mm; dp = 0,85;

N

= 3) foram maiores que os machos (>?= 14,8; dp = 0,52; N =4).

Observamos uma sequência completa (do amplexo ao desmonte) e quatro parciais de oviposição. A sequência completa

durou

_{4 horas e} 15 _{minutos, com início}

às 4:44h. Segue uma descrição dos eventos mais importantes _{que devem caracterizar o} comportamento de oviposição.

-A fêmea se aproxima de um macho que vocalizava e

é_{amplexada axilatmente;}

—A fêmea se desloca

para

dentro ou entreas _poças;

- _{Periodicamente, do inicio ao fim do amplexo, ambos vibram o corpo}

por

intervalos curtos (1 _{a 2 s);}

-_{Periodicamente o macho aperta o abdome da fêmea;} - A fêmea submerge periodicamente

por

intervalos entre5_{e 22s;}

-_{Frequentemente, quando parados com}

parte

_{do corpo submersa, ambos esticam} e recolhem as _pernas;

— Quando os machos esticam

e _{recolhem as pernas, também, as agitam}

- A liberação de óvulos ocorre quando estão parados, segundos

depois de ambos esticarem _{as pernas;}

-Os _{ovos são postos}

_na

água, em diversos pontos, liberados em pequenos grupos

por

vez;

—O

macho desmonta a fêmea.

O _{deslocamento das fêmeas entre corpos d7água foi de poucos centímetros}

a até 4 metros e de locais limpos,

_a

_{locais de vegetação submersa.}

_Em

corpos de água maiores, os deslocamentos debaixo diágma se estenderam

_por

_até

_lm.

_{Os machos}

vibrações do corpo ocorreram desde o início.

As poças utilizadas no

jardim

_{gramado tinham ca. de}

₄₄

_x

₄₂₀₀

_cm2 e profundidade entre 1 _{e 6 cm;}

_na

lagoa os casais não foram vistos em profundidade maior que 5 em.

Os

ovos postos no ambiente eram livres uns dos outros e ficavam aderidos à vegetação ou livres no fundo da poça. Encontramos cerca de 21 _{ovos ovarianos}

maduros em duas fêmeas e 196 em outra, cada um com de ca. _{de 0,8 mm de diâmetro.}

A fêmea cujo comportamento de desova foi acompanhado do _{começo ao Em continha} 20 ovos ovarianos maduros (X = 0,8 mm de diâmetro).

Próximo ao _{estágio 36 (Figs. 2 e 4B) os girinos apresentam corpo ovalado em}

vista lateral _e

dorsal, representando cerca de 38% do comprimento total (Tab. I); focinho arredondado em vista dorsal e _{lateral; olhos dorso-laterais; narinas}

arredondadas, dispostas em posição dorsal com

abertura

voltada

_para

_{cima; espiráculo} sinistro, com

parede

_{interna livre, formando um tubo curto, localizado no terço médio,}

na

_{linha mediana do corpo, com}

_abertura

_{lateral, voltada para cima}

e

_para

_{traz; tubo anal}

final do corpo, de contorno aproximadamente reto; extremidade

_da

_{cauda estreita e} arredondada; nadadeira ventral levemente arqueada em

_{toda sua}

_{extensão; altura} máxima

da

_{cauda no iinal do terço anterior; disco oral}

(Fig. _{4B) antero-ventral, com}

constríções laterais; fórmula dos denticulos

_2(2)/3(l);

_{papilas marginais unisseríais na} extensão do disco oral, ausentes

_numa

_{ampla porção mediana do lábio superior}

e em

três porções intercaladas

_no

_{lábio inferior, sendo as das extremidades menores}

que

a do meio; bicos comiíicados e sem'lhados.

As vocalizações não puderam ser objetivamente divididas em notas; reconhecemos apenas sequências longas de pulsos e taxas variáveis de emissão _(Fig.6). Analisamos duas gravações, uma com canto rápido, com 569 pulsos

_por

_{minuto e outra} com canto lento, com 402 pulsos

_por

_{minuto. No canto rápido o intervalo entre os} pulsos variou entre 56 e58 ms. Cada pulso é_composto

_por

_{três harmônicos, os quais}

têm modulação ascendente; a frequência fundamental está entre 4221 e _{5100 Hz; a}

máxima, do terceiro harmônico, alcança

4810

Hz.

Pseudopaludicola

cf.

_saltica

Encontramos agregados reprodutivos deP. cf.

_saltica

_{no verão, em terreno baldio}

em área urbana e_{no Caça e Pesca.}

_Em

_{ambos os locais existia afloramento}

dªágua

que enchia pequenas poças de águas límpidas. A atividade

_reprodutiva

_{não foi contínua no} periodo de estudo _{e, em ambos os locais, não encontramos casais em corte}

edesovas.

Os _{ovos ovarianos maduros são cinza escuro}

no

_{pólo animal e cinza claro}

_no

vegetal, emedem ca. de 1,2 mm de diâmetro. As _{vocalizações foram ouvidas}

_à

_{tarde e}

à noite, mesmo pouco antes do amanhecer. As _{fêmeas adultas (X = 20,3; dp = 2,0;}

N=3)

_{são maiores que os machos (X = 15,6; dp = 2,0; N=3).}

_Foram

analisadas duas fêmeas,

_uma

_{com 146 e}

_{a outra}

_{com 85 ovos ovarianos maduros.}

Próximos ao estágio 36 (Pigs. 3 e _{4C), os girinos de P.}

_cf

_saltica

_apresentam

corpo elíptico em vista lateral e dorsal, em vista dorsal apresentam uma constrição

_na

altura do espiráculo, o _{corpo representa}

_ca

_{de 30% do comprimento total (Tab. I);}

focinho arredondado em vista dorsal e ligeiramente acuminado em vista lateral; olhos laterais, situados acima

da

_{linha mediana do corpo; narinas elípticas, dispostas em} posição dorsal com

abertura

voltada

_para

_{cima; espiráculo sinistro, com parede interna} livre, formando um tubo curto, localizado no terço médio,

na

_{linha mediana do corpo,} com abertura voltada

_para

_cimae

_para

_{traz; tubo anal destro, ligado}

_à

nadadeira ventral

por

_{uma membrana; nadadeira dorsal com origem no início do terço anterior}

da

cauda; aproximadamente reta; extremidade

_{da cauda}

_{estreita e arredondada; nadadeira ventral} levemente

_arqueada

_em

_{toda sua}

_{extensão; altura máxima da}

cauda

_{em seu terço médio;} disco oral (Fig. 4C) antero-ventral, com constrições laterais; fórmula dos dentículos 2(2)/2(1); papilas marginais unisseriais

_na

_{extensão do disco oral, ausentes}

_numa

ampla porção mediana do lábio superior e em duas porções intercaladas no lábio inferior; uma ou duas papilas submarginais em cada lado do lábio superior; bicos comiíicados _e

serrilhados. '

Para a espécie, foi considerada

_nota

_{um conjunto de quatro pulsos, a qual,}

por

sua vez, é composta

_por

_{dois pares de pulsos mais próximos (Fig.7). A}

_taxa

_{de emissão} de notas e'de 360

_por

_minuto.

_Na

vocalização analisada o intervalo entreasnotas foi de 0,08 s;a frequência mínima foi de

₄₅₀₀

_{Hz ea máxima de 5500 kHz}

Physalaemus

cuvieri

Próximo ao estágio 35, os girinos deP. _{cuvieri apresentam disco oral (Fig. 4D)}

antero-ventral com constrições laterais; fórmula dos denti'culos

_2(2)/3(l);

_papilas marginais unisseriais na extensão do disco oral, ausentes

_numa

_{ampla porção mediana}

10 do lábio superior e _{em três porções intercaladas}

_no

_{lábio inferior. Os bicos são}

comiíicados eserrilhados.

DISCUSSÃO

As diferenças no canto das espécies de

_{Pseudopaludicola}

_{que estudamos são de} magnitude suíiciente

_para

_{considera-las como espécies distintas daquelas cujos cantos}

São _{conhecidos (HADDAD & CARDOSO 1987).}

Pseudopaludicola saltica

_(Cope, 1887) e P. _{mystacalis (Cope, 1887) foram descritas}

_da

Chapada dos Guimarães (MT) (Frost 1985) eP.

_falcipes

_{no estado do Rio Grande do Sul. HADDAD &}

CARDOSO (1987) descreveram _{os cantos deP. mystacalis e P.}

_falcipes

com base em gravações feitas nas localidades tipo; o canto deP.

_saltica

_{que descreveram foi gravado}

_na

_Serra

da Canastra (MG) e Campinas (SP). Com base no canto,

nenhuma

_{das espécies que} estudamos

_pode

_{ser chamada deP. mystacalis ou P.]Zzlcipes(HADDAD}

&_CARDOSO

1987). Dado que não temos certeza de que a população chamada deP.

_{saltica da}

_Serra

da Canastra

_por

_{HADDAD e CARDOSO (}

1987) corresponda de fato a esta espécie, preferimos

ªªassunnr

_{que a população de Uberlândia não corresponda à}

da

localidade tipo. Em termos anatômicos,

_{Pseudopaludicola}

_sp. 1 eP. sp. 2 _{não correspondem}

_àP.

mystacalis, P.

_falcipes,

P. _mineira, P. _{temetzi Miranda—Ribeiro, 193 7, P.}

_{riopiedadensis}

Barrio & _{Barrio, 1994,}

_{Pseudopaludicola mirandae}

_{Bam'o &}

Barrio, 1994, ou outras espécies do

_grupopusilla

_{(Frost, 1985). A caracterização morfológica das espécies, em} conjunto com os dados de canto, permitirão descrevê—las_{como novas (A. A. Giaretta,}

em preparação).

As _{espécies estudadas neste trabalho são concordantes com a generalização de}

que as espécies de

_{Pseudopaludicola}

_{são caracteristicamente de áreas abertas (CEI} 1980; BARRIO 1945; CASTRO 1964; GALLARDO 1968; LYNCH 1989; HADDAD

ll

& CARDOSO 1987).

_{ParaPseudopaludicola,}

_{sãocomuns relatos de ocorrência de duas} espécies em simpatria (HADDAD & _{CARDOSO 1987); porém, a situação observada}

em Uberlândia, onde ocorrem três espécies juntas, é inusitada.

Os dados ecológicos disponíveis

_para

_{espécies de}

_{Pseudopaludicola}

_{indicam que} são sazonais e que

a

reprodução e _{coincidente com a época chuvosa (BARRIO 1945;}

1953; CEI 1980; CASTRO 1964). O

_período

_{reprodutivo mais longo relatado para} espécies do gênero é _{de seis meses, observado}

_para

_P.

riopiedadensis (=ameghini)na

região de São José do Rio Preto (CASTRO 1964). P. sp. 1 é a única espécie conhecida

do gênero que estende a época

reprodutiva

_{até o mês de junho. Cremos que o} acompanhamento da população mostrará que a espécie se reproduz ao longo de todo o

ano.

Nossas observações de oviposição de

_{Pseudopaludicola}

_sp. 1 e P. sp. 2 _são

concordantes com o descrito para P.

falcipes

_{(BARRIO 1945, 1953), no que tange a} ausência de ninho de espuma. Em

Pseudopaludicola

_sp. 1 _{e P. sp. 2, os deslocamentos}

realizados pelos casais em amplexo

têm

_{como consequência o espalhamento de ovos} individuais ou em pequenos grupos

no

_{ambiente. Entre os leptodactilineos}

_que

_têm ninho de espuma, estaé

_gerada

_{pela ação dos membros posteriores do macho, que bate}

os líquidos cloacais da fêmea durante a

_postura

_{(RYAN 1985; HODL 1992). Em}

Pseudopaludicola,

odeslocamento durante &oviposição é_{incompatível à construção de}

ninhos de espuma,

já

_{que os ovos são dispersos e não existe a possibilidade do macho}

bater

os líquidos cloacais

_da

_{fêmea. Se, de fato,}

_{Pseudopaludicola for}

_{um gênero mais} relacionado às _{espécies de}

_Physalaemus

_{do grupo cuvieri (CANNATELLA}

&

DUELLMAN 1984), e a ausência de ninho de espuma representar uma reversão ao

estado primitivo, e' _{possível que a movimentação das patas dos machos durante a}

oviposição represente resquícios do comportamento de batimento de espuma, característico das espécies de

_Physalaemus

_{e outros Leptodactylinae (HODL 1992).}

12 Um passo comportamental simples, como o _{hábito da fêmea se deslocar durante a}

oviposição, permitiria a

perda

do ninho de

_espuma

_{Entre os leptodaotilíneos que} desovam em espuma é sabido que o ninho

pode

ser infestado

_por

_{larvas do díptero}

predador Gastrops niger

_{(BOKERMANN 1957); o fato dos ovos e girinos estarem} concentrados

_no

_{ninho obviamente viabiliza ou facilita a predação.}

Na

região de Uberlândia, os ninhos de espuma de diversas espécies de leptodactilineos também são infestados

_por

G.

_niger

_{(Menin & Giaretta, em preparação) e atacados}

por

girinos de outros anuros (Giaretta, em preparação). A ação de predadores sobre o ninho de espuma ilustra um tipo de pressão seletiva que

pode

_{ter atuado no abandono do} comportamento

de

_{construir ninho em}

_{Pseudopaludicola.}

CASTRO (1964) avalia a fecundidade deP.

_{riopiedadensis}

_{emca. de 300 ovos;}

BARRIO

₍₁₉₄₅₎

_{encontrou aproximadamente o}

mesmo número nas desovas de P.

falcipes.

_{O número de ovos encontrados nos ovidutos das três espécies estudadas foi} bem menor que as espécies conhecidas. Provavelmente _{as espécies que estudamos} efetuam várias desovas

_{na temporada}

_{reprodutiva e a fecundidade decaia a partir do} começo do verão. O _{encontro de ovos ovarianos quase maduros em uma fêmea que}

acabara de desovar

_corrobora

_{esta hipótese.}

LOBO

₍₁₉₉₁₎

_{descreve a}

_suposta

_{larva de P. mystacalis, a qual não apresenta} interrupções nas fileiras posteriores de papilas. Como este autor não específica como a larva foi associada aos adultos, não temos certeza

_{da sua}

_{identificação. Com base na} descrição do girino deP.

_falcipes

_{(BARRIO 1945, 1953) e nas três espécies tratadas no}

presente trabalho, notamos que as _{interrupções das papilas posteriores dos girinos de}

Pseudopaludicola

_{são variáveis dentro de gênero. Nossos dados revelaram uma} situação surpreendente, onde o _{padrão de interrupção}

_da

_Eleira

_posterior

_{de papilas e o}

número de fileiras de dentículos de

_{Pseudopaludicola}

_sp. 1 _e P. sp. 2. _{são mais}

13 congenérica P. cf. _{saltica. A possível parafilia (AMORIN 1997) de Physalaemus em}

relação a

Pseudopaludicola

_já

_{havia sido apontada}

por

CANNATELLA &

DUELLMAN (1984), que citam uma série de características derivadas _{compartilhadas} entre as espécies deste gênero e as de

_Physalaemus

_{do grupo cuvieri. Nossos dados} suportam as _{sugestões de CANNATELLA & DUELLMAN (1984), que se verdadeiras,}

implicam, necessariamente

_{na perda}

_{do ninho de espuma em}

Pseudopaludicola.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos aos colegas Marcelo

N

de C.

_Kokubum

_{e Marcelo Menin pela}

ajuda nos trabalhos de campo, de laboratório e discussões; aos diretores do Clube Caça e Pesca pela permissão de acesso a área de reserva. Ao CNPq pela bolsa concedida (RAR).

14

REFERÉNCIAS BIBLIOGRÁFICAS AMORIN, D. de S. 1997.

_Elementos

_Básicos

_{de Sistemática}

Filogene'tica. Ribeirão Preto, Holos, XVIII + 276.

BARRIO, A. _{1945. Conm'buición al estudio de la etologia}

y

reproducción del batracio

Pseudopaludicolafalcipes.

Rev.

_{Argent. Zoog.}

_{5: 37}—42.

BARRIO, A. _{1953. Physalaemus henselii (Peters)}

y Pseudopaludicolafalcipes

(Anura, Leptodactylidae). Physis. Torno XX(59): 379-389.

BARRIO,I. T. M. & A._{BARRIO. 1994. Reconsideración del genero}

Rseudopaludicola

de Argentina

_y

_{descripción de dos nuevas especies P.}

_mirandae

y

P,

riopiedadensis

_{(Amphibia, Anura). Rev.}

_{Mus. Arg. Cienc. Nat. Bernardino}

Rivadavia.

_{Tomo XVI (6): 65-80.}

BATISTIC, R. F_,, M. L._{BEÇAK & L. D. VIZOTI'O. 1969. Variação cromossômica no}

gênero

_{Pseudopaludicola}

_(Anura).

_{Ciênc. Cult.}

₂₁

Q): 260. BOKERMANN, W. C. _{A. 1962. Observações biológicas sobre}

Physalaemus

cuvieri Fitz, 1826 (Amphibia, Salientia). Rev.

_Brasil.

_{Biol. 22(4): 391-399.}

BOKERMANN, W, C. A. _{1957. Frogs eggs parasitezed by dípterous larvae.}

Herpetologica.

13(3): 231-232.

CANNATELLA, D. C. & W. _{E. DUELLMAN. 1984. Leptodactylid frogs}

_of

the

Physalaemuspustulosus

_group.

_Capeia.

4: _902-921.

CASTRO,

0.

F. _{1964. Contribuição ao estudo biológico de}

Pseudopaludicolaameghini

(Cope) (Amphibia—Salientia).

_{Ciênc. Cult.}

_{(supl.). 16(2): 162-163.}

CEI, J. _{M. 1980. Amphibians}

_of

_Argentina.

_{Monit. Zool.}

Ita]. (N. S.)

_Monogr.

2:

1-609.

COUTINHO, L.

_M.]978.

_{O conceito}

_{de cerradoRev. Brasil.}

_{Bot. 1:}

17-23. DUELLMAN, W. & L. _{TRUEB. 1986. Biology}

_{of Amphibians. New}

_York,

)

)))))

)

15

FROST, D. R. 1985.

_Amphibian

_Species

_of

_{the World:}

_{a taxonomic and geographical} reference. Lawrence, Allen Press and Assoc. Syst.

Coli,

V + 348.

GALLARDO, ]. M. _{1968. Obsewaciones biologicas sobre}

_{Pseudopaludicolafalcipes}

(Hensel), (Anura, Leptodactylidae).

Ciencia

e

Investig.

Tomo XXIV:411—419.

HADDAD, C. & A. _{CARDOSO. 1987. Taxonomia de três espécies de}

Pseudopaludicola

(Anura: Leptodactylidae).

_Pap.

Avulsos

Zool.

36(24): 287— 300.

HODL,W. _{1992. Reproductive behaviour} in_{neotropical foam-nesting frog}

_Pleurodema

diplolistris

(Leptodacylidae). Amphibia—Reptilia. 13: 263-274. HORNE, R. S. _{2000. Spectrogram version 6.0.7.}

www.monumental. com/rshome/gramdl. html.

LOBO, F. _{1991. Descripcion de la larva de}

_{Pseudopaludicola}

_{mystacalis (Anura:}

Leptodactylidae). Bul. Assoc.

_{Herpet. Arg.}

7_{(2): 22-24.}

LOBO, F. _{1994. Descripcion de una}

_nueva

_{especie de}

_{Pseudopaludicola}

_(Anura:

Leptodactylidae), redeseripcion de P.

falcipes

(Hensel, 1867)

_y

P.

saltica

(Cope, 1887)

_y

osteologia dde las_{tres especies.}

_{Cuad. Herp.}

_{8(2): 177-199.}

LOBO, F. _{1995. Analisis Elogenetico del genero}

_{Pseudopaludicola}

_(Anura:

Leptodacylidae).

Cuad. Herp.

9(1): 21-43.

LYNCH,

J

. D. 1989. A review

of

the leptodactylid Frogs

of

the genus

Pseudopaludicola

in_{Northern South America. Copeia. 3: 577-588.}

MARTIN, P. & P. BATESON. 1986.

_{Measuring behavior an introduction guide.}

Cambridge,Cambn'dge University Press, VII + 200.

ROSA, R.,S. LIMA &W.L. _{ASSUNÇÃO. 1991. Abordagem preliminar das condições}

)))l)))

)

))

)

))

)

16

RYAN, HEYER, W. R.; M. A. DONNELLY; R. W. McDIARMID; L. C. HAYEK & M. S. FOSTER. 1994.

Measuring and Monitoring Biological

Diversity: standard methods

for

amphibians. Washington, Smith. Inst. Press., XV + 230.

17

Figura 1- Girino de

_{Pseudopaludicola}

_sp. 1. Acima, vista lateral; meio, _vista.

dorsal e abaixo, vista ventral. Tamanho total ca. de 25 mm. Exemplar procedente de Uberlândia, MG, Brasil.

18

Figura. 2— Girino de

Pseudopaludico/a

_{sp. 2. Acima, vista lateral; meio, vista}

dorsal e abaixo, vista ventral. Tamanho total ca. de 27 mm. Exemplar procedente de

))))))))))))))))))))))))))))))))))))))'

))))))

)))

)

19

Figura 3—Girino de

Pseudopaludicola

cf.

saltica.

_{Acima, vista lateral; meio, vista}

dorsal e abaixo, vista ventral. Tamanho total ca. de 30 mm. Exemplar procedente de Uberlândia, MG,Brasil.

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Figura 4- Representações esquemáticas dos aparatos bucais deA—

_{Pseudopaludicola}

_sp.

1;B-

_{Pseudopaludicola}

_{sp. 2;}C—

_{Pseudopaludicolacfsaltica}

_eD-

_Physalaemus

cuvieri.

21

Hz

6000

₊

₊

₊

+

+

5000

₊

₊

+

4000

+

₊

₊

# 3000 +

+

+

+

+

+

0.0 0.2 0.4 0.6

08-Segundos

Hz

6000

₊

₊

₊

₊

₊

+

5000

₊

₊

₊

₊

+

+

4000 +

₊

₊

_+'

₊

₊

"JL 0.0 0.2 _{0.4 0.6 0.8 1.0}

Segundos

Figura 5- Sonograma, de segmento de vocalização de

_{Pseudopaludicola}

_sp. 1 (AAG

022; ar 28 ºC; água 29 ºC). Acima canto rápido; abaixo canto lento lento. Espécimes gravados em Uberlândia, MG, Brasil.

))

)

6000 5000

4000

3000 + 6000 5000

4000

3000 +

Figura 6- Sonograma de segmento de vocalização de

_{Pseudopaludicola}

_{sp. 2.} Acima, canto rápido (AAG 022; ar 29,5 ºC; água 30,5 ºC); abaixo, canto lento (AAG 022; ar 25 ºC; água 26 ºC). Espécimes gravados em Uberlândia, MG, Brasil.

,.l

+

₊

₊

+

+

+

+

+

+

0'4 0.6 0.8

Segundos

+

+

+

+

+

+

+

+

+

0,4 _0.6 0_00

Segundos

6000 5000

4000

3000 23

+

₊

₊

₊

₊

+

+

₊

₊

₊

₊

₊

+

₊

₊

₊

₊

₊

J

+

+

+

+

₊

₊

15 0.0

₀₂

_{0.4 0.6 0.8 1.0}

Segundos

Figura 7- Sonograma de segmento de vocalização de

_{Pseudopaludicola}

cf.

_saltica

)

)

)

)

))

))

₎

))))

)

)

24

%

Espécie P. sp. 1 P. sp. 2 P, cf.

saltica

(N = 4) (N = 4) (N = 3) Parâmetro Comprimento do corpo 9,1 -

0,64

10,3- 0,99 8,9- 0,21 Comprimento total 24,7 - 1,31 26,9 - 1,63 29,7 - 1,52

Altura máxima

da

cauda 4,8- 0,13 4,8 - 0,19 4,0 —0,17

Largura da

boca

1,8 - 0,05 1,7 - 0,05 1,7 —0,15

TabelaI- Médias (mm) e desvios—padrão de partes do corpo dos girinos de espécies de

Pseudopaludicola

da região de Uberlândia (MG).

N

= número de larvas analisadas. Estágios, segundo a tabela de Gesner (Duellman &Trueb 1986), entre 36e40.

)

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Anexo 1 NORMASPARAPUBUCAÇÃO

AREVISTA BRASILEIRADE ZOOLOGIA_{(RBZ), Órgão da} SOCIEDADE BRASILEIRA

DE ZOOLOGIA (SBZ),destina-sea publicar trabalhos cientincos originais deZoologia,

de sócios quites com a Tesouraria. A RBZ publica(rá) ainda RESENHAs

BIBLIOGRÁFICAS, NOTAS GERAIS _e NECROLÓGICOS.

MANUSCRITOS

Os trabalhos devem serredigidos em português, inglês ouespanhol;oaceite

de outros idiomas ncaráacritério da “Comissão Editorial“. Ostrabalhos devem ser

enviadosno original eduascópias (inclusivedasfiguras). Devem ser digitadosem

espaço duplo e com _margenslargas. Alterações _{de pequena monta serão feitas}

pela ”ComissãoEditorial".Correçõeseacréscimosencaminhados pelo(s) autor(es)

após oregistrodo _{manuscrito poderão ser recusados.}Manuscritos _emdisquete,

redatados em qualquereditor de texto (mencionar o nome do_programautilizado),

devem acompanhar ostrês manuscritos impressos. Apágina de rosto deveconter:

(1) titulo do trabalho.sucinto, porém, quandoapropriado, mencionar o(s) nome(s)

da(s) categoria(s) superior(es)à qual o(s) animal(ais) pertence(m);(2) nome(s)

do(s) autor(es) com osrespectivosalgarismos arábicospara remissão ao rodapé;

(3) resumo em inglês, incluindo o título do trabalho se o mesmo for_em outro

idioma; (4) palavraschaves em inglês; (5) rodapé com endereço pronssional

(preferencialmente)do(s) autor(es), incluindo:(51) departamentoouunidade

equi-valente;(5.2) instituição; (5.3) caixa postal ou logradouro; (5.4)código deendere—

çamentopostal; (5.5) cidade; (5.6)estadoouequivalente; (5.7)pais.Notextoserão

escritos em itálico, os nomes do grupo gênero, do grupo espécie e palavras

estrangeiras. Não _{devem ser usados quaisquer} outros sinais _{de marcação} ou

enfase. A primeira citaçãode um taxa no texto, devevir_{acompanhada do nome}

científico por extenso,com autoredata(devegetais se possível),e a família.

As citações bibliográncas serãoem CAIXA ALTA _{(maiúsculas)e dos}

se-guintes modos:SMITH _(1990); (SMITH 1990);SMITH _{(1990: 128); LENT}&

JUR-BERG (1965): GUIMARÃESetal. (1983): artigos do(s)mesmo(s) autor(es) devem

ser citados em ordemcronológica.

iLUSTRAÇÓES ETABELAS

Fotogranas, desenhos, graficos e_{mapas serão denominados figuras.} De—

vem ser numeradas com algarismos arábicose chamadas no texto em ordem

crescente.

As _{figuras (desenhos, mapas} e gráficos) devem ser feitos a traço de

nanquim. As fotografias devem sernítidas econtrastadas.Não_{misturarfotograãas}

e desenhos emuma mesmafigura. (

Emqualquer situação, as figuras devem acompanharO trabalho_{em sepa—}

rado; com a indicaçãono texto de sua localização, marcadas noversocom o(s)

nome(s) do(s) autor(es) e titulo do trabalho; montadas em cartolina branca

(quando possível» não maiores que a folha de papel oficio), _{proporcionais às}

dimensõesdoespelho(11,5x18cm) ereservandoum _{espaço para}a legenda.

A_{relação de tamanho}da_ngra, quando necessária, deve ser apresentada

em escala vertical ou horizontal.

Figurascoloridas podem ser aceitas desdeque a _{diferença dos encargos}

seja paga pelo(s) autor(es)

)

)

)

)))))) ))))))5))))))))

)

26 As _{tabelasdevems} emfolhas _separadas.

As _{legendas devem ser datilografadas}

em to

figura,tabela_{ou conjunto de}

_ngras

_outabelas,

um

er numeradas _{com algarismos romanose}

compiladas

lha à_{parte, sendo para cada}

parágrafo distinto.

AGRADECIMENTOS

Agradecimentos _{e indicações de financiamentos devem}

ser relacionados

antesdo item _{REFERENCIAS BlBLlOGRÁFICAS,}

REFERÉNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

As_{REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS, mencionadas}

notexto, devem _ser

arro-ladas_{no final do trabalho, como nosseguintes}

exemplos:

1)Periódicos_{(abreviaturasdeacordo}

como_{World List ofScientific Periodicals}

oucomo_{indicado pelo próprio periódico):}

SMITH, DR. 1990. A _{synopsisof the sawflies (Hymenoptera,}

Symphita)of

America _{South oftheUnitedStates: Pergidae.Revta bras. Ent.}

34(1): 7—200.

LENT, H. & _{J. JURBERG. 1980.}

Comentários sobre a _{genitália externa}

masculina_{em Triatoma Laporte, 1832 (Hemiptera, Reduviidae). Rev.}

Brasil.

Biol. 40(3): 611-627.

GUIMARÃES, J.H.; N. _PAPAVERO &AP. _{DO PRADO. 1983. As}

miiases da

Região_{Neotropical (identificação, biologia, bibliograna).}

Revta bras. Zool.

1_{(4): 239—416.}

2) _{Livros, folhetos, etc.:}

HENNlG,W. 1981, _{Insect phylogeny.Chichester, John}

Wiley, _XX+514p

3)_{Capítulo de livro:}

HULL, D_L. _{1974. Darwinism and historiography,}

p. 388-402. ln: T_F._GLICK

(Ed.). _{The comparative reception of Darwinism.}

Austin, Univ. _Texas,

iV+505p.

Não_{serão aceitas referências de trabalhos não publicados.}

SEPARATAS

;

Todosos _{trabalhos serão reproduzidosem separatas,}

em númerofixo de

50, e _{fornecidas gratuitamente ao(s) autor(es)}

EXEMPLARES TESTEMUNHA

Quando apropriado,os_{manuscritosdevemmencionar acoleçãodainstitui—}

ção onde podem ser encontradosos exemplaresque documentam_{a identificação}

taxonômica.

RESPONSABlLlDADE

O_{teorcientífico} e' _{de inteiraresponsabilidade}