Natação e ciclismo não causam efeitos positivos na densidade mineral óssea: uma revisão sistemática.

(1)

w w w . r e u m a t o l o g i a . c o m . b r

REVISTA

BRASILEIRA

DE

REUMATOLOGIA

Artigo

de

revisão

Natac¸ão

e

ciclismo

não

causam

efeitos

positivos

na

densidade

mineral

óssea:

uma

revisão

sistemática

Odilon

Abrahin

a,b,∗

,

Rejane

Pequeno

Rodrigues

a,b

,

Anderson

Carlos

Marc¸al

a

,

Erik

Artur

Cortinhas

Alves

b

_,

_Rosa

_Costa

_Figueiredo

b

_e

_Evitom

_Corrêa

_de

_Sousa

b

a_Programa_de_{Pós-Graduac¸ão}_em_Educac¸ão_Física,_Universidade_Federal_de_Sergipe,_São_Cristóvão,_SE,_Brasil b_Laboratório_de_Exercício_Resistido_e_Saúde_(Leres),_Universidade_do_Estado_do_Pará,_Belém,_PA,_Brasil

informações

sobre

o

artigo

Históricodoartigo:

Recebidoem1dedezembrode2014 Aceitoem17desetembrode2015

On-lineem17defevereirode2016

Palavras-chave:

Osteoporose Osteopenia Densidadeóssea Exercíciofísico Atividadefísica

r

e

s

u

m

o

Aosteoporoseéconsideradaumadoençaosteometabólicacomumesuaprevalênciaestá aumentandomundialmente.Nessecontexto,aatividadefísicatemsidousadacomo ferra-mentanãofarmacológicaparaprevenireauxiliarnotratamentodessadoença.Oobjetivo destarevisãosistemáticafoiavaliarosefeitosdapráticadociclismoedanataçãona den-sidademineralóssea(DMO).Estapesquisafoifeitadeacordocomasrecomendaçõesdo Preferred ReportingItemsforSystematicReviewsandMeta-Analyses.Osestudosforam consultados entre 2004 e 2014, por meio de importantes bases de dados eletrônicas: PubMed®_,_SciELO®_e_Lilacs®_._Dez_pesquisas_avaliaram_os_efeitos_do_ciclismo_sobre_a_DMO,_os resultadosdemonstraramquenoveestudosassociaramapráticadociclismoprofissional combaixosníveisdeDMO.Outros18estudosrelataramqueanataçãonãotemefeitos positivos sobre a massa óssea. Conclui-se que o ciclismo e a natação não causam efeitospositivosnaDMO.Assim,nãosãoosexercíciosmaisindicadosparaaprevenção eotratamentodaosteoporose.

Swimming

and

cycling

do

not

cause

positive

effects

on

bone

mineral

density:

a

systematic

review

Keywords:

Osteoporosis Osteopenia Bonedensity Exercise Physicalactivity

a

b

s

t

r

a

c

t

Osteoporosisisconsideredacommonmetabolicbonediseaseanditsprevalenceis increa-singworldwide.Inthiscontext,physicalactivityhasbeenusedasanon-pharmacological toolforpreventionandauxiliarytreatmentofthisdisease.Theaimofthissystematicreview wastoevaluatetheeffectsofcyclingandswimmingpracticeonbonemineraldensity(BMD). Thisresearchwasconductedinaccordancewiththerecommendationsoutlinedbythe Preferred ReportingItemsforSystematicReviewsandMeta-Analyses.Thestudieswere

∗

Autorparacorrespondência.

E-mail:odilonsalim@hotmail.com(O.Abrahin). http://dx.doi.org/10.1016/j.rbr.2015.09.010

(2)

consultedintheperiodfrom2004to2014,throughmajorelectronicdatabases:PubMed®_, SciELO®_and_LILACS®_._Ten_studies_evaluated_the_effects_of_cycling_on_BMD,_and_the_results showedthatninestudieshavelinkedthepracticeofprofessionalcyclingwithlowlevels ofBMD.Another18studieshavereportedthatswimminghasnopositiveeffectsonbone mass.WeconcludethatcyclingandswimmingdonotcausepositiveeffectsonBMD;thus, thesearenotthemostsuitableexercisesforpreventionandtreatmentofosteoporosis.

Introduc¸ão

Aosteoporoseéumadoençacaracterizadapeladiminuição dadensidademineralóssea(DMO)edeterioraçãoda micro-arquitetura do tecido ósseo que induz à fragilidade e contribui, assim, para o aumento do risco de fraturas.1

Atualmente,aosteoporoseéconsideradaadoenc¸a osteome-tabólicamaiscomum,atingeprincipalmentepessoasidosas, temumaincidênciamaiornasmulheres,sobretudoapós a menopausa.2

SegundoaInternationalOsteoporosis Foundation3 _cerca

de200milhõesdemulheresnomundosãoacometidaspela osteoporose. Na Comunidade Europeia, dos25 milhões de sujeitosafetadosporessadoenc¸a,aproximadamente80%são dogênerofeminino.4_No_Brasil,_um_estudo_com_amostra

repre-sentativaencontrouprevalênciadefraturasde15,1%e12,8%, respectivamente,emmulheresehomensacimade40anos.5

Osprincipaisfatoresderiscoparaodesenvolvimentoda osteoporosesão:predisposic¸ãogenética,6_idade_avanc¸ada_que

estáassociadacomalterac¸õesmorfológicas2_(ex._reduc¸ão_da

massaósseae muscular), sedentarismo principalmente na infânciaeadolescência,umavezquesãofasesimportantes paraaobtenc¸ãodopicodemassaóssea,7_além_de_{deficiências}

nutricionais.8_Nesse_sentido,_nota-se_que_boa_parte_dos

ris-cosadvémdefatoresmodificáveis(comportamentais).Dessa forma, hábitos saudáveis e níveis adequados de atividade físicacontribuemparaaprevenc¸ãodessadoenc¸a.

Entreasabordagensnãofarmacológicasparaaprevenc¸ão eotratamentodaosteoporose,osexercíciosfísicostêmsido recomendados.Todavia,osbenefíciospromovidospela ativi-dadefísicasobreaDMOsedevememparteàintensidadee aotipodeexercício,9_assim_como_ao_controle_dos_princípios

biológicosdotreinamento.7

Estudospréviosevidenciaramquediferentestiposde ati-vidadefísica10_(natac¸ão,_ciclismo),_assim_como_a_intensidade9

(enduranceesprint),podematéafetarnegativamenteaDMO. Assim,oobjetivodesteestudofoiavaliarosefeitosdaprática dociclismoedanatac¸ãonadensidademineralóssea,devido aoelevadonúmerodepraticantes,11_à_popularidade_e_à

pró-priaindicac¸ãodessasmodalidadesporprofissionaisdaárea desaúde.

Material

e

métodos

Esta revisão sistemática foi feita de acordo com as recomendac¸õeseoscritériosdoPreferredReportingItemsfor SystematicReviewsandMeta-Analyses(Prisma).12

Os estudos foram consultados entre 2004 e 2014, por meio dapesquisaembasesdedadoseletrônicas:PubMed® (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed),SciELO®₍_http://www. scielo.org)eLilacs®₍_{http://www.bireme.br}_).

Buscaeletrônicanasbasesdedados

Osseguintestermosforamadotadosdeformacombinadae/ou individualmente paraa buscadosartigos: osteoporosis,bone density,bonemineraldensity,cyclingeswimming.Nasbasesde dadosSciELO®_e_Lilacs®_os_termos_citados_acima_foram_usados emportuguês.

Selec¸ãodosestudoseextrac¸ãodedados

Aavaliac¸ãodosestudosfoifeitapordoisrevisorese,quando necessário,umterceirorevisorsolucionouasdiscordâncias.

Critériosdeinclusão:

1) Tiposde estudo: descritivos,transversais, longitudinais, randomizadoscontroladosenãorandomizados controla-dosqueavaliaramosefeitosdociclismoedanatac¸ãona DMO.

2) Tiposdeparticipante:adolescentes,adultoseidosos.Não houverestric¸ãodegênero.

3) Tiposderesultadosavaliados:DMOdecorpointeirocom sub-regiões (membros superiores ou brac¸os emembros inferiores ouperna), coluna lombar equadril com sub--regiões(colodofêmur,trocânter,regiãointertrocantérica etriângulodeWard).

Critériosdeexclusão:

1) Estudosemoutrosidiomasquenãooinglês,portuguêsou espanhol.

2) Estudoscommodelosanimais.

Resultados

Inicialmenteforamidentificados281artigosrelevantes.Após arevisãodetítulos,resumoseexcluindoasduplicatas,ototal foireduzidopara49documentospotencialmenterelevantes. Dessesartigos,29atenderamaoscritériosdeselec¸ãoeforam incluídosnesteestudo(fig.1).

Foram encontradas 10 pesquisas10,13–21 _que _avaliaram

(3)

Tabela1–EstudosqueavaliaramosefeitosdociclismonaDMO

Autor Amostra Tempodetreino Idade Tipodeestudo Resultados

Abeetal.13₍₂₀₁₄₎ ₁₄_ciclismo (masters) 13jovens moderadamente ativos(M)

17anosde treinamento

20-71 Transverso DMOdocolodofêmur inferiordeciclistasem relac¸ãoaocontrole.SDna DMOdacolunalombar.

Sherketal.19₍₂₀₁₄₎ ₁₄_ciclismo_(F) _>1_ano_de históricode competic¸ão

26-41 Longitudinal (1ano)

DMOdoquadrildiminui 1-2%apósumanode treinamentoecompetic¸ões. Gómez-Brutonetal.20₍₂₀₁₃₎ ₂₀_ciclismo

19controle(M)

10h/s 16,4

16,7

Transverso DMOinferiordeciclistas jovensemalgunslocais.SD intergruponaconsumo decálcioevitaminaD Guillaumeetal.14₍₂₀₁₂₎ ₂₉_ciclismo_(M) _25.000_a

30.000km/ano

26-5 Descritivo Ciclismonãodemonstrou efeitospositivosnaDMO. Nicholsetal.15₍₂₀₁₁₎ ₁₉_ciclismo

18controle(M)

11,1h/s 4,5h/s

50-57 Longitudinal, (7anos)

Elevadoíndicede osteopenia/osteoporose emciclistas(84,2% eapósseteanos89,5%) Olmedillasetal.16₍₂₀₁₁₎ ₂₁_ciclismo

23controle(M)

10h/s 4h/s

15-21 Transverso DMOdoquadril,pernae pélvisinferiordeciclistas emrelac¸ãoaocontrole Campionetal.21₍₂₀₁₀₎ ₃₀_ciclismo

30controle(M)

22-25h/s <1h/s

29±3 28±4

Transverso Ciclismoprofissionalafetou negativamenteaDMO(colo dofêmur-18%)

Penteadoetal.17₍₂₀₁₀₎ ₃₁_ciclismo 28controle

21h/s 20-30 Transverso SDnaDMOemrelac¸ão aocontrole

Barryetal.10₍₂₀₀₈₎ ₁₄_ciclismo_(M) _>450 horas/ano

27-44 Doisgrupos: Baixaealta dosesde suplementac¸ão decálciodurante umano

Ambososgrupos diminuíramaDMOdo quadrilesub-regiões independentemente doconsumodecálcio

Rectoretal.18₍₂₀₀₈₎ ₂₇_ciclismo 16maratona(M)

≥6h/s

20-59 Transverso 63%dosciclistastinham osteopenianacoluna lombareapresentaram 7vezesmaischancesdeter osteopenia

DMO,densidademineralóssea;F,feminino;h/s,horasporsemana;M,masculino;SD,semdiferenc¸a.

maioriadosestudoscomparouaDMOentreciclistase gru-poscontrolesesugeriuqueesseesportepodeserconsiderado umfatorderiscoparadesenvolvimentoprecoceda osteope-nia/osteoporose.

Dezenoveestudos9,22–39_avaliaram_os_efeitos_da_natac¸ão_na

DMO(tabela2).Osresultadosevidenciaramqueanatac¸ãonão temefeitospositivosnamassaóssea.Algunsestudos trans-versoscompararam aDMOentrenadadores profissionais e gruposcontrole. Os achados não demonstraramdiferenc¸as significativasintergrupos.

Discussão

Ciclismo

Ociclismoéamplamentepraticado comoesportedebaixo suportedepesoeimpacto,adicionalmenteabicicletaéusada comoumveículopormilhõesdepessoasemdiversospaíses, representaumaparteimportantedaatividadefísicadiária.40

Entretanto,ociclismoprofissionaloumesmoofeitocomalto

volumedetreinamentoestáassociadocombaixosníveisde DMOeaumentaaprobabilidadedodesenvolvimentoda oste-openiaeosteoporose.10,13–21

Um estudo10 _analisou _a _DMO _de _ciclistas _amadores

(competidoresemnívelregional)divididosemdois grupos: suplementadosdiariamentecom1.500mgou250mgde cál-cio, por nove meses de competição e três meses após as competições. De acordo com os resultados, a DMO dimi-nuiu significativamente em ambos os grupos no quadril e nas sub-regiões ao longo de nove meses de treinamentos ecompetições.

Olmedillasetal.16_avaliaram_a_DMO_de_ciclistas

(4)

Tabela2–Estudosqueavaliaramosefeitosdanatac¸ãosobreaDMO

Czeczelewski etal.22₍₂₀₁₃₎

20natac¸ão 20controle(F)

2,3±1,2anos detreinamento

11-13 Longitudinal (3anos)

AmbososgruposaumentaramaDMOda colunalombarduranteos3anosde acompanhamento.Apesardaingestão insuficientedecálciodessesgrupos Ferryetal.23

(2013)

26natac¸ão 32futebol 15controle(F)

10h/s 10h/s 15,9 16,2 16,3 Longitudinal (8meses)

Nadadores<DMOdoquefutebolistas

Maïmounetal.24 (2013)

20natac¸ão 20GR 20GA 20controle(F)

14,5h/s 21h/s 20h/s 2,5h/s

10-18 Transverso Nadadoras<DMOquandocomparadasas GR(excetocrânio)

24natac¸ão 24GR 24controle(F)

>5anosde treinamento

11-18 Longitudinal (1ano)

GR>DMOquenatac¸ãoeogrupocontrole. SDentrenadadorasecontrolenoslocais analisados.SDnaDMOnosgruposapós umano

Andreolietal.26 (2012)

12natac¸ão 12maratona 24controle(F)

30h/s 22h/s 2h/s

54-73 Retrospectivo DMOdocorpototalmenornogrupo controleemrelac¸ãoaosatletas. Maratona>DMOdacolunalombarqueo controle.Maratona>DMOdaspernasque natac¸ão

Czeczuketal.27 (2012)

11natac¸ãoI 7natac¸ãoII 11controleI 7controleII(F)

4,8h/s 6,3h/s 1,4h/s 0,6h/s

52±3 63±4 50±2 60±2

Longitudinal (1ano)

Natac¸ãoIecontroleI>DMOqueambos osgruposII.Natac¸ãoIecontroleI reduziramaDMOapósumano (–2%e–2,8%respectivamente) Greenwayetal.28

(2012)

43natac¸ão 44controle(F)

>2h/s(últimos5anos) 40±8 44±7

Retrospectivo SDnaDMOeingestãodecálcioentreos grupos

Hindetal.29 (2012)

10natac¸ão 31maratona 14ginástica 22controle(M)

>5h/s >5h/s >5h/s

18-35 Transverso Ginásticaemaratona>DMOqueogrupo controle

Ferryetal.30 (2011)

26natac¸ão 32futebol(F)

10h/s 10h/s

16±2 16±1

Transverso Futebol>DMOquenatac¸ãonocorpo total,colunalombarequadril.Nadadoras consumiammaiscálcioqueas

futebolistas Silvaetal.31

(2011)

12natac¸ão 10futebol 10tênis 14controle(M)

17h/s 16h/s 15h/s

10-18 Transverso Natac¸ãoecontrole<DMOnofêmurque futeboletênis.SDnaDMOentrenatac¸ão econtrole

Carbuhnetal. [32](2010)

16natac¸ão 17softball 10basquete 7vôlei(F)

- 19±1

20±1 20±1 19±1

Longitudinal (1ano)

Natac¸ão<DMOqueoutrosesportes (préepós-temporada).

Gruodyteetal.33 (2010) 24natac¸ão 49EG 24sprinter 23ginástica 17CCS 33controle(F)

9h/s 5h/s 5h/s 9h/s 6h/s

13-15 Transverso Natac¸ão<DMOnocolofemoralque ginástica.

Kemperetal.34 (2009)

13natac¸ão 13exercício resistido

- 66±5

61±6

Experimental (6meses)

Nãoocorreramalterac¸õesnaDMOapós seismesesdeintervenc¸ãoemnenhum grupo.

Velezetal.36 (2008)

43natac¸ão 44maratona 87controle(M/F)

- ≥65 Transverso SDnaDMOentrenatac¸ãoecontrole. Maratona>DMOdocorpototalque natac¸ãoecontrole

Magkosetal.37 (2007)

26natac¸ão 43poloaquático 30controle(M/F)

>3h/dia >3h/dia

17-34 Transverso Natac¸ão<DMOtotalenaperna emrelac¸ãoaocontrole.

Magkosetal.9 (2007)

7natac¸ão (Endurance)

9natac¸ão(sprint) 10maratona 11sprint 15controle(M/F)

>3h/dia

>3h/dia >3h/dia >3h/dia

19±2

21±2 23±4 23±3 22±3

(5)

Tabela2–(Continuação)

Muddetal.38 (2007)

9natac¸ão 8ginástica 14softball 25maratona 8sprinter 10hóquei 10futebol 15remo(F)

- 20±1 Transverso Natac¸ão<DMOnapernaqueoutros esportes(excetomaratonaeremo).

13natac¸ão 11ciclismo 14triatlo 10controle(M)

10h/s 10h/s 15h/s

18-39 Transverso SDnaDMOentreosgrupos.Ciclistas consumiammaiscálcioqueogrupo controle.

CCS,cross-countryskiing;DMO,densidademineralóssea;EG,Sportgame(basquetebol,voleibol,badminton);F,feminino;GA,ginásticaartística; GR,ginásticarítmica;h/s,horasporsemana;M,masculino;SD,semdiferenc¸a;Sprinter,corredoresdecurtasdistâncias>800m.

281 artigos encontrados nas bases de dados

49 artigos potencialmente relevantes

20 artigos excluídos

29 artigos seleciondos

- 179 PubMed - 1 SciELO - 101 LILACS

Figura1–Fluxogramadosartigosencontrados.

Sherketal.19_acompanharam_ciclistas_{profissionais}_do_sexo

femininoduranteumano.Oprincipalachadodesseestudo referiuqueaDMOdoquadrildiminui1-2%apósumanode treinamentoecompetic¸ões.Outrapesquisarelatouqueessa modalidadeesportivaprofissionalaumentaemsetevezesas chancesdedesenvolverosteopeniaprecocemente.18

Outroestudoacompanhouciclistasmasterdosexo mas-culinodurante seteanos.Osresultadosdemonstraramque este esporteestava associado com reduc¸ão da DMO, além de aumentaro risco de fraturas decorrentes dosriscos de quedas.15 _Segundo _esses _autores, _treinadores _e

profissio-naisdasaúde queinteragemcom osciclistas profissionais precisam promover exercícios opcionais, como pliometria, exercíciosresistidosououtraatividadedeimpactocomo com-plementoparaessamodalidade,queauxiliamaminimizara perdaósseanessegrupo.

Os dados mencionados desses estudos sugerem que o ciclismo, principalmente profissional, está associado com declínios na DMO mesmo quando os praticantes ingerem

quantidades adequadas de cálcio.10,17 _Entre _as _possíveis

causas podemos citar que essa modalidade esportiva tem baixosuportedepesoeimpacto,énormalmentefeita com alto volumedetreinamento. Essefator estáassociado com perda excessivadecálcioporviacutâneaduranteo exercí-cio eaumentoda produc¸ãode substâncias conhecidaspor estimular a reabsorc¸ão óssea, como o cortisol e citocinas pró-inflamatórias(ex:interleucina-6).10_O_excesso_de

treina-mentotambémpodeacarretarbaixaproduc¸ãodehormônios que têm atividade osteoblástica, como o estrógeno e a testosterona.41

Desse modo, o ciclismo profissional não está relacio-nado com aumento/manutenc¸ãoda DMO.Nessecaso,essa atividade não deve ser feita por sujeitos osteopênicos/ osteoporóticos que objetivam preservar/aumentar a DMO, já que essa modalidade esportiva não tem efeito positivo sobreaDMO.Adicionalmente,ostreinadoresefisiologistas doexercíciodevemindicar atividadescomplementaresque auxiliemocontrole/manutenc¸ãodamassaósseaemciclistas profissionais.

Natac¸ão

Anataçãoéumaatividadefísicasemimpacto,normalmente recomendadanoprocessodereabilitaçãoeparapopulações especiais, principalmente idosos.Poresse motivo, diversos estudostêmanalisadoosefeitosdanataçãocomoadjuvante naprevençãoenotratamentodaosteoporose.Contudo,as evi-dênciasnãodemonstraramefeitospositivosdanataçãosobre amassaóssea.9,23–34,36–38

Kemperetal.34_avaliaram_os_efeitos_da_natac¸ão_feita_três

vezesporsemanaduranteseismesescomintensidadesentre 60-90%dafrequênciacardíacadereservaemmulheresidosas pós-menopausa.Osresultadosdemonstraramquenão ocor-reramalterac¸õesnaDMOnocolodofêmurenacolunalombar apósoperíododetreinamento.

Muddetal.38_compararam_a_DMO_entre_mulheres_atletas

(6)

Umainteressantepesquisa9_referiu_que_a_DMO_dos

mem-bros inferiores de atletas de natac¸ão é reduzida quando comparadacomadosindivíduossedentários(-9.8%). Entre-tanto,quandosedividiramosatletasdenatac¸ãoemendurance

esprint,ogrupodeenduranceapresentouDMOaindamenor nosmembrosinferioresemrelac¸ãoaocontrole(-14.8%).

Umestudopublicadoporpesquisadoresbrasileiros men-surou a DMO de atletas adolescentes do sexo masculino (nadadores,tenistasefutebolistas)eogrupocontrole.O prin-cipalachado desseestudodemonstrouqueosnadadores e controlestinhammenorDMOdaregiãodofêmuremrelac¸ão aosdeoutrasmodalidadesesportivas.31_Segundo_esses

auto-res,asatividadesquesuportemopesocorporal,comofutebol etênis,sãocapazesdeestimularaosteogêneselocal(fêmur). Outraspesquisaslongitudinais23,25,27,32_evidenciaram_que

mesmo quando a natação foi feita durante longo período (umano),essamodalidadenãopromoveuefeitopositivona massaóssea.Curiosamente,aDMOcomparativaentreogrupo controleeosatletasdenataçãonãoapresentoudiferença sig-nificativaintergrupo.

Com base nesses achados, a natac¸ão profissional ou mesmoafeita comaltovolumedetreinamentoéuma ati-vidadequenãopromoveaumentonaDMO,umavezqueessa éumaatividadefísicasemimpacto.Essesresultados suge-remqueosprofissionaisdaáreadesaúdenãodevemindicar anatac¸ãocomoferramentanãofarmacológicaparaprevenir outrataraosteoporose.

Limitac¸ões

Em nosso estudoforam avaliados os efeitos da prática do ciclismoenatac¸ãonaDMO.Contudo,algunsbenefícios des-sasatividades,comomelhoriadocondicionamentoaeróbio, densidademitocondrialeequilíbrio,entreoutros,nãopodem serdescartados.

Amaioriadosestudosanalisadosemnossarevisão siste-mática foi dotipo transverso(especificamente ematletas). Sugere-seainda ademanda deestudosexperimentais ran-domizadoscontroladoslongitudinaisqueavaliemosefeitos danatac¸ãoedociclismonaDMOparamelhorcompreensão dessesresultados.

Conclusão

Osresultadosdopresenteestudoindicamqueociclismoe anatac¸ãonãocausamefeitospositivossobreaDMO.Assim, nãosãoos exercíciosmaisindicadospara aprevenc¸ãoeo tratamentodaosteoporose.

Conflitos

de

interesse

Osautoresdeclaramnãohaverconflitosdeinteresse.

r

e

f

e

r

ê

n

c

i

a

s

1. Osteoporosisprevention,diagnosis,andtherapy.NIH ConsensusStatement2000;17(1):1-45.

2.FinkelsteinJS,BrockwellSE,MehtaV,GreendaleGA,Sowers MR,EttingerB,etal.Bonemineraldensitychangesduringthe menopausetransitioninamultiethniccohortofwomen. JClinEndocrinolMetab.2008;93(3):861–8.

3.InternationalOsteoporosisFoundation.Factsandstatistics aboutosteoporosisanditsimpact.InternationalOsteoporosis Foundation.2009.

4.USDepartmentofHealthandHumanServices.Bonehealth andosteoporosis:areportoftheSurgeonGeneral.USHealth andHumanServices.2004.p.437.

5.PinheiroMM,CiconelliRM,MartiniLA,FerrazMB.Clinical riskfactorsforosteoporoticfracturesinBrazilianwomenand men:theBrazilianOsteoporosisStudy(BRAZOS).Osteoporos Int.2009;20(3):399–408.

6.FroesNDTC,PereiraES,NegrelliWF.Fatoresderiscoda osteoporose:prevenc¸ãoedetecc¸ãoatravésdomonitoramento clínicoegenético.ActaOrtopBras.2002;10(1):52–7.

7.Guadalupe-GrauA,FuentesT,GuerraB,CalbetJAL.Exercise andbonemassinadults.SportsMed.2009;39(6):439–68. 8.Bischoff-FerrariHA,ReesJR,GrauMV,BarryE,GuiJ,BaronJA.

Effectofcalciumsupplementationonfracturerisk:a double-blindrandomizedcontrolledtrial.AmJClinNutr. 2008;87(6):1945–51.

9.MagkosF,YannakouliaM,KavourasSA,SidossisLS.Thetype andintensityofexercisehaveindependentandadditive effectsonbonemineraldensity.IntJSportsMed. 2007;28(9):773–9.

10.BarryDW,KohrtWM.BMDdecreasesoverthecourseofayear incompetitivemalecyclists.JBoneMinerRes.

2008;23(4):484–91.

11.MelloMT,FernandezAC,TufikS.Levantamento

epidemiológicodapráticadeatividadefísicanacidadedeSão Paulo.RevBrasMedEsporte.2000;6(4):119–24.

12.LiberatiA,AltmanDG,TetzlaffJ,MulrowC,GøtzschePC, IoannidisJPA,etal.ThePRISMAstatementforreporting systematicreviewsandmeta-analysesofstudiesthat evaluatehealthcareinterventions:explanation andelaboration.BMJ.2009;339:b2700.

13.AbeT,NaharVK,YoungKC,PattersonKM,StoverCD,Lajza DG,etal.Skeletalmusclemass,bonemineraldensity,and walkingperformanceinmasterscyclists.RejuvenationRes. 2014;17(3):291–6.

14.GuillaumeG,ChappardD,AudranM.Evaluationofthebone statusinhigh-levelcyclists.JClinDensitom.2012;15(1): 103–7.

15.NicholsJF,RauhMJ.Longitudinalchangesinbonemineral densityinmalemastercyclistsandnonathletes.JStrength CondRes.2011;25(3):727–34.

16.OlmedillasH,González-AgüeroA,MorenoLA,CasajúsJA, Vicente-RodríguezG.Bonerelatedhealthstatusinadolescent cyclists.PLoSOne.2011;6(9):e24841.

17.PenteadoVS,CastroCH,PinheiroMM,SantanaM,BertolinoS, MelloMT,etal.Diet,bodycomposition,andbonemassin well-trainedcyclists.JClinDensitom.2010;13(1):43–50. 18.RectorRS,RogersR,RuebelM,HintonPS.Participationin

roadcyclingvsrunningisassociatedwithlowerbonemineral densityinmen.Metabolism.2008;57(2):226–32.

19.SherkVD,BarryDW,VillalonKL,HansenKC,WolfeP,Kohrt WM.Bonelossover1yearoftrainingandcompetitionin femalecyclists.ClinJSportMed.2014;24(4):331–6. 20.Gómez-BrutonA,González-AgüeroA,OlmedillasH,

Gómez-CabelloA,Matute-LlorenteA,Julián-AlmárceguiC, etal.DocalciumandvitaminDintakeinfluencetheeffectof cyclingonbonemassthroughadolescence?NutrHosp. 2013;28(3):1136–9.

(7)

22.CzeczelewskiJ,Długoł ˛eckaB,CzeczelewskaE,Raczy ´nskaB. Intakesofselectednutrients,bonemineralisationand densityofadolescentfemaleswimmersoverathree-year period.BiolSport.2013;30(1):17–20.

23.FerryB,LespessaillesE,RochcongarP,DuclosM,CourteixD. Bonehealthduringlateadolescence:effectsofan8-month trainingprogramonbonegeometryinfemaleathletes.Joint BoneSpine.2013;80(1):57–63.

24.MaïmounL,CosteO,PhilibertP,BriotK,MuraT,GaltierF, etal.Peripubertalfemaleathletesinhigh-impactsportsshow improvedbonemassacquisitionandbonegeometry. Metabolism.2013;62(8):1088–98.

25.MaïmounL,CosteO,MuraT,PhilibertP,GaltierF, Mariano-GoulartD,etal.Specificbonemassacquisition inelitefemaleathletes.JClinEndocrinolMetab. 2013;98(7):2844–53.

26.AndreoliA,CeliM,VolpeSL,SorgeR,TarantinoU.Long-term effectofexerciseonbonemineraldensityandbody compositioninpost-menopausalex-eliteathletes: aretrospectivestudy.EurJClinNutr.2012;66(1):69–74. 27.CzeczukA,Huk-WieliczukE,MichalskaA,BylinaD,SołtanJ,

ZofiaD.Theeffectofmenopauseonbonetissueinformer swimmersandinnon-athletes.AdvClinExpMed. 2012;21(5):645–52.

28.GreenwayKG,WalkleyJW,RichPA.Doeslong-term

swimmingparticipationhaveadeleteriouseffectontheadult femaleskeleton?EurJApplPhysiol.2012;112(9):3217–25. 29.HindK,GannonL,WhatleyE,CookeC,TruscottJ.Bone

cross-sectionalgeometryinmalerunners,gymnasts, swimmersandnon-athleticcontrols:ahip-structural analysisstudy.EurJApplPhysiol.2012;112(2):535–41. 30.FerryB,DuclosM,BurtL,TherreP,LeGallF,JaffréC,etal.

Bonegeometryandstrengthadaptationstophysical constraintsinherentindifferentsports:comparisonbetween elitefemalesoccerplayersandswimmers.JBoneMiner Metab.2011;29(3):342–51.

31.SilvaCC,GoldbergTBL,TeixeiraAS,DalmasJC.Theimpactof differenttypesofphysicalactivityontotalandregionalbone

mineraldensityinyoungBrazilianathletes.JSportsSci. 2011;29(3):227–34.

32.CarbuhnAF,FernandezTE,BraggAF,GreenJS,CrouseSF. Sportandtraininginfluenceboneandbodycomposition inwomencollegiateathletes.JStrengthCondRes. 2010;24(7):1710–7.

33.Gruodyt ˙eR,JürimäeJ,CicchellaA,StefanelliC,PassarielloC, JürimäeT.Adipocytokinesandbonemineraldensity inadolescentfemaleathletes.ActaPædiatrica. 2010;99(12):1879–84.

34.KemperC,OliveiraRJ,BottaroM,MorenoR,BezerraLMA, GuidoM,etal.Efeitosdanatac¸ãoedotreinamentoresistido nadensidademineralósseademulheresidosas.RevBras MedEsporte.2009;15(1):10–3.

35.DermanO,CinemreA,KanburN,Do ˘ganM,Kilic¸M, KaradumanE.Effectofswimmingonbonemetabolism inadolescents.TurkJPediatr.2008;50(2):149–54.

36.VelezNF,ZhangA,StoneB,PereraS,MillerM,GreenspanSL. Theeffectofmoderateimpactexerciseonskeletalintegrity inmasterathletes.OsteoporosInt.2008;19(10):1457–64. 37.MagkosF,KavourasSA,YannakouliaM,KaripidouM,Sidossi

S,SidossisLS.Theboneresponsetonon-weight-bearing exerciseissport-,site-,andsex-specific.ClinJSportMed. 2007;17(2):123–8.

38.MuddLM,FornettiW,PivarnikJM.Bonemineraldensityin collegiatefemaleathletes:comparisonsamongsports.JAthl Train.2007;42(3):403–8.

39.MaïmounL,Mariano-GoulartD,CouretI,ManettaJ,Peruchon E,MicallefJP,etal.Effectsofphysicalactivitiesthatinduce moderateexternalloadingonbonemetabolisminmale athletes.JSportsSci.2004;22(9):875–83.

40.OlmedillasH,González-AgüeroA,MorenoLA,CasajusJA, Vicente-RodríguezG.Cyclingandbonehealth:asystematic review.BMCMedicine.2012;10(1):168.