UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
FACULDADE DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS E VETERINÁRIAS
CÂMPUS DE JABOTICABAL
CARACTERIZAÇÃO MORFOLÓGICA DE ALGUMAS ESPÉCIES
DE HEMEROBIÍDEOS (NEUROPTERA, HEMEROBIIDAE)
ASSOCIADAS A CULTIVOS DE ALGODÃO, CAFÉ, CITROS,
ERVA-MATE, MILHO, SOJA E SORGO
Autor: Rogéria Inês Rosa Lara
BiólogaUNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
FACULDADE DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS E VETERINÁRIAS
CÂMPUS DE JABOTICABAL
CARACTERIZAÇÃO MORFOLÓGICA DE ALGUMAS ESPÉCIES
DE HEMEROBIÍDEOS (NEUROPTERA, HEMEROBIIDAE)
ASSOCIADAS A CULTIVOS DE ALGODÃO, CAFÉ, CITROS,
ERVA-MATE, MILHO, SOJA E SORGO
Autor: Rogéria Inês Rosa Lara
Orientador: Prof. Dr. Sérgio de Freitas
Dissertação apresentada à Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinária – UNESP - Câmpus de Jaboticabal, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Agronomia – Área de Concentração em Entomologia Agrícola.
DADOS CURRICULARES DO AUTOR
ROGÉRIA INÊS ROSA LARA - nascida a 20 de janeiro de 1963, em Santa Rosa
Ao meu esposo Eustáquio cujo carinho, respeito e paciência sempre me ajudou a superar as dificuldades;
Às minhas filhas Isabela e Bárbara pela ternura e carinho em todos os momentos;
AGRADECIMENTOS
A todas as pessoas que de alguma forma colaboraram para a realização deste trabalho, e em especial:
Ao Instituto Biológico da Secretaria de Agricultura e Abastecimento do Estado de São Paulo pela concessão do meu afastamento para a realização do Curso de Pós-Graduação;
Ao Programa de Pós-Graduação em Agronomia, área de concentração em Entomologia Agrícola da Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias – UNESP-Câmpus de Jaboticabal pela oportunidade;
Ao Prof. Dr. Sérgio de Freitas, pela orientação e amizade;
Ao Prof. Dr. Enrique Gonzalez Olazo da Fundácion Miguell Lillo, pelos conhecimentos transmitidos, fundamentais para a realização deste estudo;
Aos professores do Departamento de Fitossanidade, por terem contribuído sobremaneira para ampliar meus conhecimentos;
Aos colegas pesquisadores e funcionários do Instituto Biológico - Laboratório de Sanidade Animal e Vegetal de Ribeirão Preto que sempre estiveram prontos a colaborar; Aos estagiários do Instituto Biológico, Aline Selegatto e Eduardo Silva Luciano, pela permanente disposição em auxiliar na condução dos experimentos;
Ao Prof. Dr. Marcelo Teixeira Tavares, da UNIARA – Araraquara, pela colaboração na secagem dos exemplares para microscopia eletrônica;
Ao Prof. Dr. Ronaldo Zucchi e Sidnei Mateus, da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto – USP, pelo empréstimo do microscópio estereoscópico e auxílio na captura das imagens;
Ao meu irmão, Antônio José Rosa, pelo carinho, amizade e colaboração na confecção das fotografias dos hemerobiídeos;
À bibliotecária Ana Silvia P. Mariano, pela revisão das referências e,
SUMÁRIO
PÁGINA
CAPÍTULO 1 – Considerações gerais... 1
... 1. Introdução... 1
2. Revisão Bibliográfica... 2
... 2.1. Sistemática de Hemerobiidae... 2
... 2.1.1. Posição taxonômica da família Hemerobiidae... 2
2.1.2. Classificação supragenérica da família Hemerobiide... 3
2.1.3. Caracterização da família Hemerobiidae... 5
2.1.4. Caracterização dos principais gêneros de ocorrência no Brasil... 8
2.2. Bioecologia dos hemerobiídeos... 13
2.3. Associação com pragas... 18
2.4. Uso de hemerobiídeos em programas de controle biológico... 21
3. Referências... 22
CAPÍTULO 2 – Caracterização morfológica de adultos de Nusalala tessellata (Gerstaecker, 1888) (Neuroptera, Hemerobiidae)... 31
Resumo... 31
Introdução... 32
Material e Métodos... 33
Caracterização de Nusalala tessellata.(Gerstaecker, 1888)... 39
Referências... 51
CAPÍTULO 3 – Caracterização morfológica de espécies de Hemerobius Linnaeus, 1758 (Neuroptera, Hemerobiidae) associadas a cultivos de café e milho em Ribeirão Preto (SP) e erva-mate em Cascavel e São Mateus do Sul (PR)... 55
Resumo... 55
Introdução... 56
Material e Métodos... 57
Resultados... 61
Caracterização de Hemerobius bolivari Banks, 1910... 62
Caracterização de Hemerobius domingensis Banks, 1941... 67
Caracterização de Hemerobius gaitoi Monserrat, 1996... 75
Caracterização de Hemerobius sp... 81
CARACTERIZAÇÃO MORFOLÓGICA DE ALGUMAS ESPÉCIES DE
HEMEROBIÍDEOS (NEUROPTERA, HEMEROBIIDAE) ASSOCIADAS A CULTIVOS DE ALGODÃO, CAFÉ, CITROS, ERVA-MATE, MILHO, SOJA E SORGO
RESUMO - Os hemerobiídeos são considerados importantes agentes para o
controle de pragas e atuam como excelentes predadores, tanto na fase larval como na fase adulta, de afídeos, coccídeos e ovos de Lepidoptera. O hábito alimentar, o tipo de aparelho bucal dos adultos e longevidade destes insetos acentuam as qualidades destes predadores. O conhecimento taxonômico deste grupo é de extrema importância para o estabelecimento das espécies, etapa fundamental para um largo espectro de estudos biológicos, dentre os quais destaca-se o controle biológico. No Brasil, estudos taxonômicos sobre este grupo são escassos, como também raros são os registros sobre a presença de espécies de hemerobiídeos em agroecossistemas. O objetivo deste estudo foi caracterizar as espécies de hemerobiídeos associadas aos cultivos de algodão, café, citros, erva-mate, milho, soja e sorgo. Foram examinados exemplares coletados nos municípios de Jaboticabal, Nuporanga, Ribeirão Preto e Santa Rosa de Viterbo (SP), Lavras (MG) e, Cascavel e São Mateus do Sul (PR). As coletas foram realizadas durante as safras 1999/2000 e 2000/2001, através de armadilhas de Moericke, de armadilhas suspensas e de rede entomológica. A caracterização das espécies foi realizada principalmente através do estudo da nervação das asas e da genitália masculina. Foram confeccionadas ilustrações e microfotografias eletrônicas. Registraram-se quatro espécies pertencentes a duas subfamílias: Hemerobiinae - Hemerobius bolivari Banks, 1910, H. domingensis Banks, 1941, H. gaitoi Monserrat, 1996 e Microminae - Nusalala tessellata (Gerstaecker, 1888).
CHARACTERIZATION MORPHOLOGIC OF SOME SPECIES OF
HEMEROBIIDS (NEUROPTERA, HEMEROBIIDAE) ASSOCIATED AT THE CITRUS, COFFEE, COTTON, MAIZE, MATE, SORGHUM AND SOYBEAN CULTIVATIONS
ABSTRACT – The hemerobiids are considered important agents to pest control and are excellent predator as adults as larvaes stage of aphids, coccids and eggs of Lepidoptera. The alimentary habit, the buccal apparatus type and longevity of various months accentuate the quality of these predators. The taxonomic knowledge of these insects is extremely important to establishment of the species, fundamental stage to an ample specter of biological studies, within stand out the biological control. In Brazil, the taxonomic studies on this group are scarce and the register on the presence of hemerobiids species in agroecosystems are rare. The objective of this study was to characterize the species of hemerobiids associated at the citrus, coffee, cotton, maize, mate, sorghum and soybean cultivations. The specimens examined were collected in the municipal districts of Jaboticabal, Nuporanga, Ribeirão Preto and Santa Rosa de Viterbo (SP), Lavras (MG), Cascavel and São Mateus do Sul (PR). The collects were realized during the harvest 1999/ 2000 and 2000/2001, by Moericke, Suspended traps and entomological net. The characterization of the species was realized mainly by thestudy of the wings veins and male terminalia. The principal structures were illustrated and scanned by electronic microscope. The four species registered belong the two subfamilies, Hemerobiinae -Hemerobius bolivari Banks, 1910, H. domingensis Banks, 1941 and H. gaitoi Monserrat, 1996 and Microminae - Nusalala tessellata (Gerstaecker, 1888).
CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÕES GERAIS
1. Introdução
Os hemerobiídeos (Neuroptera, Hemerobiidae) são predadores com grande potencial para serem utilizados no controle populacional de insetos de importância agrícola. São eficientes tanto na fase de larva como na de adulto, alimentando-se de pulgões, cochonilhas e de ovos de lepidópteros. Já foram associados às pragas de diversas culturas como o algodão (SAMSON & BLOOD, 1980), batata (HUSSEIN, 1984), citros (COLE, 1933; GONZÁLEZ OLAZO, 1987) e maçã (SZABÓ & SZENTKIRÁLYI, 1981).
A posição sistemática dos hemerobiídeos teve muitas modificações desde o final da década de 1920 e meados da década de 1930, quando surgiram os trabalhos de KIMMINS (1929) e KILLINGTON (1936). As primeiras descrições das espécies se baseavam na nervação das asas, que varia entre gêneros, espécies e mesmo entre espécimes. A utilização deste caráter foi responsável pela criação de grande número de gêneros e espécies que somente puderam ser corretamente identificadas quando do estudo das genitálias.
2. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
2.1. Sistemática de Hemerobiidae
2.1.1. Posição taxonômica da família Hemerobiidae
ASPÖCK et al. (2001) estudaram a filogenia da ordem Neuroptera utilizando-se de 36 caracteres morfológicos de adultos e larvas e reconheceram três subordens: Myrmeleontiformia, Hemerobiiformia e Nevrorthiformia. Estas três subordens foram definidas, principalmente, pela especialização na alimentação larval; as larvas de Nevrorthiformia são aquáticas e as de Myrmeleontiformia e Hemerobiiformia são terrestres e a criptonefria é uma adaptação osmótica.
Segundo HENRY et al. (1992) e FREITAS (2001) a subordem Hemerobiiformia inclui os neurópteros mais primitivos e seus representantes apresentam hábito alimentar generalista; suas mandíbulas são levemente curvadas, sem dentes e a cabeça medianamente esclerotizada e, nos Myrmeleontiformia, que apresentam hábitos alimentares mais especializados, as mandíbulas são mais fortes, em forma de foice, freqüentemente denteadas e a cabeça fortemente esclerotizada.
A ordem Neuroptera compreende aproximadamente 6.000 espécies descritas distribuídas em 17 famílias (ASPÖCK et al., 2001) (Tabela 1). STELZEL & DEVETAK (1999) afirmaram que, em ecossistemas agrícolas, as famílias Coniopterygidae, Chrysopidae e Hemerobiidae são as mais importantes no que se refere ao potencial de controle de pragas.
Tabela 1. Sistemática da ordem Neuroptera, segundo ASPÖCK et al. (2001). ORDEM NEUROPTERA
SUBORDEM NEVRORTHIFORMIA MYRMELEONTIFORMIA HEMEROBIIFORMIA Nevrorthidae Nemopteridae Conyopterygidae
Psychopsidae Ithonidae
Nymphidae Polystoechotidae Myrmeleontidae Mantispidae Ascalaphidae Dilaridae
Osmylidae Sisyridae Hemerobiidae
Chrysopidae Rhachiberothidae
2.1.2. Classificação supragenérica da família Hemerobiidae
Os hemerobiídeos se originaram no Permiano e constituem-se em um dos grupos mais primitivos da ordem Neuroptera (GONZÁLEZ OLAZO, 1981). A família Hemerobiidade possui cerca de 550 espécies, distribuídas em todos os continentes, a exceção da Antártida. Alguns gêneros como Hemerobius Linnaeus, 1758, Sympherobius Banks, 1904 e Micromus Rambur, 1842 são praticamente cosmopolitas (OSWALD, 1993) e podem estar presentes em vários habitats (STELZEL & DEVETAK, 1999). Para a América Latina, PENNY (1977) relacionou 20 gêneros e 111 espécies.
OSWALD (1993) relatou que em 1918 Comstock, baseando-se na nervação das asas, propôs a divisão dos hemerobiídeos em duas famílias: Sympherobiidae, que apresentam dois ramos no setor radial e Hemerobiidae, que apresentam três ou mais ramos; Krüger, em 1922, propõe a divisão da família Hemerobiidae em 5 subfamílias, não holofiléticas, baseando-se em outros detalhes da nervação das asas. Navás, em 1925, dividiu os hemerobiídeos em 4 tribos e em 1933, elevou o status da subfamília Drepanepteryginae a tribo e propôs Nyrmini como nova tribo, tal classificação, no entanto, apresenta os mesmos problemas daquela proposta por Krüger: a existência de grupos não holofiléticos (OSWALD, 1993).
NAKAHARA (1960) baseando-se em caracteres das asas e da genitália masculina propõe a divisão dos hemerobiídeos em 2 subfamílias (Tabela 2): Notiobiellinae, que abriga somente o gênero Notiobiella Banks, 1909, cujas espécies apresentam falolíngua e Hemerobiinae para os demais gêneros. De acordo com OSWALD (1993) essa classificação não foi aceita pela maioria dos autores, pois o gênero Notiobiella é holofilético e tal classificação como subfamília deixaria os Hemerobiinae como grupo parafilético; além disso, o reconhecimento de apenas duas subfamílias, uma das quais monogenérica, faria com que as relações intergenéricas dentro da família ficassem sem resolução (OSWALD, 1993).
Tabela 2. Classificações propostas para Hemerobiidae desde 1918.
Comstock Krüger Navás Nakahara Oswald (1918) (1922) (1925,1933) (1960) (1993)
Carobiinae Hemerobiidae Hemerobiinae Hemerobiini Hemerobiidae Hemerobiinae Sympherobiidae Sympherobiinae Sympherobiini Sympherobiinae
Psychobiellinae Notiobiellinae Notiobiellinae
Drepanacrinae Megalominae Megalomini Megalominae Drepanepteryginae Drepanopterygini Drepanepteryginae Microminae Micromini Microminae
Nyrmini
Para o Brasil, é citada a ocorrência de dezessete espécies de hemerobiídeos (PENNY, 1977; MONSERRAT, 1990b) (Tabela 3).
Tabela 3. Subfamílias, gêneros e espécies de hemerobiídeos com ocorrência para o Brasil (PENNY, 1977; MONSERRAT, 1990b).
SUBFAMÍLIAS
Hemerobiinae Megalominae Microminae Notiobiellinae Sympherobiinae Hemerobius Megalomus Micromus Notiobiella Sympherobius
Linnaeus, 1758 Rambur, 1842 Rambur, 1842 Banks, 1909 Banks, 1904
H. cixiiformis M. rafaeli M. tesselatus N. brasiliensis S. amazonicus
(Gerstaecker, 1888) Penny & Monserrat,1985 Gerstaecker, 1888 Monserrat & Penny, 1983 Penny & Monserrat, 1985
H. frontalis M. minor Nusalala N. maculata S. ariasi
Navás, 1932 Banks, 1905 Navás, 1913 Monserrat & Penny, 1983 Penny & Monserrat, 1985
H. lentus N. erecta S. thaumasta
Hagen, 1861 Navás, 1913 Navás, 1915
2.1.3. Caracterização da família Hemerobiidae 2.1.3.1. Ovos
Ao que se sabe, os ovos de hemerobiídeos têm forma oval ou elíptica e seu comprimento varia entre 0,5 a 1,0 mm. São aproximadamente duas vezes mais longos que seu diâmetro, sem pedicelo e de coloração amarelada (em sua maioria) que varia conforme o gênero e a fase de desenvolvimento embrionário (CARPENTER, 1940; RIEK, 1973; GONZÁLEZ OLAZO, 1981; PENNY & MONSERRAT, 1983; OSWALD, 1993). SMITH (1923) relata que os ovos de Micromus posticus (Walker, 1853) têm cório liso, brilhante, de aparência perolada e coloração rosa. A superfície dos ovos dos hemerobiídeos é lisa, exceto em alguns gêneros que apresentam manchas esbranquiçadas, alongadas, algumas vezes gelatinosas ou esculturações regulares (CARPENTER, 1940; GONZÁLEZ OLAZO, 1981).
2.1.3.2. Larvas
As larvas de hemerobiídeos são fusiformes; a cabeça é pequena e arredondada, a região ocular apresenta seis ocelos localizados atrás das antenas, as antenas e os palpos labiais possuem três segmentos (CARPENTER, 1940; GONZÁLEZ OLAZO, 1981). Aparelho bucal é do tipo mandibular sugador com maxilas e mandíbulas alongadas e sulcadas que, quando justapostas, formam um canal através do qual o alimento é sugado para o interior da cavidade oral (CARPENTER, 1940). SMITH (1923) afirma que o tórax e o abdome das larvas não apresentam cerdas laterais e dorsais; cada segmento torácico é distintamente dividido em um pequeno subsegmento anterior e um mais largo, posterior e que o segmento anterior do protórax é bastante alongado, o que faz parecer que a larva possui um pescoço proeminente. O abdome é constituído por 10 segmentos, o nono e o décimo são modificados em uma pequena estrutura cilíndrica e retrátil que termina em um par de pigópodos utilizados durante o caminhamento (CARPENTER, 1940). SMITH (1923) afirma que o comprimento das larvas de hemerobiídeos varia de 4 - 7 mm e a largura da cabeça e do metatórax variam de 0,3 - 0,5 mm e de 0,4 - 1,5 mm, respectivamente.
Os adultos apresentam comprimento de 4 a 18 mm, com coloração geral do corpo que varia do amarelo palha ao marrom; os olhos são negros e brilhantes; as asas hialinas, reticuladas por nervuras amarelo palha que, em algumas espécies, podem apresentar manchas de coloração marrom (TJEDER, 1961).
A cabeça é bem esclerotizada, com um par de olhos compostos proeminentes; ocelos ausentes; vértice convexo, piloso; antenas moniliformes, cujo comprimento pode alcançar, em algumas espécies, o comprimento das asas anteriores; labro retangular; mandíbulas assimétricas; palpos maxilares pentasegmentados e os lábiais trisegmentados; mandíbulas assimétricas, bem desenvolvidas, com um dente interno (CARPENTER, 1940; TJEDER, 1961; RIEK, 1973; GONZÁLEZ OLAZO, 1981; OSWALD, 1993).
mais ou menos triangular, localizado na base da margem anal da asa (TJEDER, 1961). O abdome de hemerobiídeos é cilíndrico, com dez segmentos e oito espiráculos visíveis; geralmente é mais delgado nos machos que nas fêmeas, com dimorfismo sexual entre o oitavo e o décimo segmento; décimo tergito abdominal sempre dividido em duas placas laterais (placas anais ou ectoproctos) onde se localiza o callus cercus que possuem um número variável de trichobotrias (CARPENTER, 1940; TJEDER, 1961; GONZÁLEZ OLAZO, 1981).
Nos machos, os oito primeiros segmentos abdominais geralmente não apresentam modificações; exceto no gênero Notiobiella, onde as laterais dos tergitos são prolongadas para baixo (TJEDER, 1961). Segundo OSWALD (1993) o nono tergito é geralmente livre, de forma hemicircular e apresenta inúmeras modificações tais como os ângulos anteroventral e posteroventral projetados como em Nesobiella Kimmins, 1935 e Anapsectra Tjeder, 1975 e em Psectra e Zachobiella Banks, 1920 respectivamente, ou ainda uma fusão parcial do nono tergito com o ectoprocto, nos Microminae. OSWALD (op. cit.) afirma que a forma do nono esternito varia de uma pequena placa achatada, hemicircular, a proeminentes estruturas tubulares que, ocasionalmente, podem ter ornamentação distinta.
O ectoprocto pode ser articulado ou fundido à margem posterior do nono tergito e são variáveis a sua forma (lobos amplos, projeções em forma de espinhos, setas e modificações na base) assim como seu tamanho (OSWALD, 1993). O gonarcus tem a forma de um arco transverso, formado por duas placas latero-ventrais unidas por uma ponte, que podem apresentar um par de projeções laterais (os entoprocessus) e uma estrutura posteromediana formada pelo mediuncus e/ou arcessus (TJEDER, 1961). Os parâmeros estão situados entre as placas laterais do gonarcus e acima do nono esternito; são quitinizados, livres ou fundidos, de forma variável e podem apresentar superprocessos (TJEDER, 1961; GONZÁLEZ OLAZO, 1981). Segundo estes autores, o hypandrium internum é sempre presente e possui forma variável.
2.1.4. Caracterização dos principais gêneros de ocorrência no Brasil 2.1.4.1. Gênero Nusalala
O gênero Nusalala foi descrito por Navás em 1913. A espécie-tipo deste gênero, N. erecta, apresenta asas anteriores com um setor radial tetraramificado, área costal estreita, três séries gradiformes e nervuras mediana posterior e cubital anterior fundidas (NAVÁS, 1913). KIMMINS (1936) examinou esta espéciee observou a presença de uma nervura umeral recorrente na área costal da asa anterior e acrescentou caracteres morfológicos da genitália feminina que apresenta a placa subgenital em forma de “U”, margem apical arredondada e sulcada na superfície superior e, no centro da margem apical um processo estreito, liguliforme. Como resultado desses estudos foi proposta a sinonímia entre os gêneros Haarupiella Esben-Petersen (1914) e Nusalala. Algumas espécies de Nusalala foram descritas em outros gêneros, tais como Hemerobius, Micromus e Boriomyia Banks, 1905 (MONSERRAT, 2000).
OSWALD (1993) menciona que é uma combinação de caracteres presentes nas asas anteriores: a nervura medial posterior unida a cubital anterior (CuA) por uma nervura transversal oblíqua, curta; porção basal de CuA simples e a presença de um par de laterobáculas associadas com o parâmero que diferencia este gênero dos demais. GONZÁLEZ OLAZO (1993) acrescenta que as asas anteriores apresentam três séries gradiformes.
O gênero Nusalala, de distribuição neotropical, pertence à subfamília Microminae, com vinte e duas espécies descritas (MONSERRAT, 2000). Segundo MONSERRAT (1990b) este gênero tem ocorrência estabelecida para a Argentina, Brasil, Colômbia, Costa Rica, Cuba, Equador, Guatemala, Haiti, Jamaica, México, Paraguai, Panamá, Peru e Uruguai. Para o Brasil são encontradas referências de ocorrência de quatro espécies: N. falcata Kimmins, 1940, N. impudica (Gerstaecker, 1888), N. neotropica, (Esben-Petersen, 1914) e N. reticulata (Navás, 1910) (MONSERRAT, 1990b).
2.1.4.2. Gênero Hemerobius
número de espécies na família: 131 espécies descritas, das quais 50 citadas para o continente americano e três espécies de ocorrência para o Brasil (H. cixiiformis (Gerstaecker, 1888), H. frontalis Navás, 1932 e H. lentus Hagen, 1861) (MONSERRAT, 1990b).
As espécies do gênero Hemerobius apresentam asas anteriores com três ramos radiais (raramente quatro ou cinco); duas séries gradiformes (TJEDER, 1961); ectoprocto do macho alongado, com projeções apicais (PENNY & MONSERRAT, 1983). OSWALD (1993) relata que este gênero é reconhecido pela presença de uma seta sagital proeminente sobre o clípeo; parâmero completamente dividido e pela ausência da nervura transversal 2 r-m ou a presença desta deslocada, próxima a transversal 2 m-cu. TJEDER (1961) afirmou que as fêmeas deste gênero apresentam ectoprocto simples; gonapófises laterais amplas, arredondadas e sem stylus; subgenitália ausente ou presente e espermateca pequena.
MONSERRAT (1996) ao revisar as espécies neotropicais de Hemerobius propôs a associação das espécies em quatro grupos (Albipennis, Bolivari, Stenopterus e Withycombei) que, mesmo sem valor taxonômico, reúnem espécies que parecem possuir maior similaridade morfológica, podendo estar mais relacionadas filogeneticamente.
O grupo Bolivari é o mais numeroso e heterogêneo e abriga dez espécies: H. bolivari Banks, 1910, H. centralis Navás, 1913, H. chilensis Nakahara, 1965, H. domingensis Banks, 1941, H. jucundus Navás, 1927, H. nigridorsus Monserrat, 1996, H. cubanus Banks, 1930, H. exceptatus Nakahara, 1965, H. gaitoi Monserrat, 1996 e H. hernandezi Monserrat, 1996, que compartilham dos seguintes caracteres: asas subtriangulares a ovóides; nervuras longitudinais bifurcadas mais de uma vez antes de alcançar a margem alar e pterostigma inconspícuo (MONSERRAT, 1996).
A posição taxonômica do grupo Albipennis requer ainda esclarecimentos, visto que é formado por uma única espécie da qual o macho é desconhecido, a fêmea apresenta asas elípticas e hialinas, as anteriores com a nervura CuA-CuP situada ao nível da bifurcação de M; tegumento brilhante e quase negro; estruturas cônicas na região ventral entre o nono tergito e as gonapófises laterais (MONSERRAT, 1996).
escassas e pterostigma escuro; as nervuras longitudinais não se bifurcam mais de uma vez antes de alcançar a margem alar; as asas posteriores com a nervura CuA, raramente, com mais de uma bifurcação; os machos com ectoprocto alargado, com dentículo em posição dorsal, gonarcus estreito e entoprocessus delgado, gonosetas escassas; as fêmeas com placa subgenital ausente ou bem reduzida (MONSERRAT, 1996).
O grupo Stenopterus é formado por espécies muito pequenas, H. montsae Monserrat, 1996, H. nekoi Monserrat, 1996 e H. stenopterus Monserrat,1996 que possuem asas longas e estreitas, as posteriores com CuA e CuP muito próximas, paralelas entre si e a margem alar; nos machos o ectoprocto possui um processo distal curto; gonarcus e entoprocessus robustos; fêmeas com placa subgenital (MONSERRAT, 1996).
2.1.4.3. Gênero Megalomus
O gênero Megalomus Rambur, 1842 é predominantemente holártico, com algumas ocorrências citadas para a Europa, o norte da África, a Ásia paleártica e Américas do Norte e do Sul (MONSERRAT, 1997). OSWALD (1993) afirma que não são conhecidos exemplares originários da região Australiana. MONSERRAT (1990b) listou um total de trinta e duas espécies para este gênero, das quais trinta ocorrem no continente americano e apenas M. rafaeli Penny & Monserrat, 1983 tem ocorrência para o Brasil.
KIMMINS (1935) redescreveu o gênero e descreveu novos caracteres da genitália utilizados na identificação do grupo. Posteriormente, KILLINGTON (1936), CARPENTER (1940), KLIMASZEWSKI & KEVAN (1992) e MONSERRAT (1997) realizaram novas revisões deste gênero que se basearam, principalmente, em características da genitália masculina.
subtriangular, alongado, gonarcus arqueado e reduzido medialmente, placas laterais expandidas conectadas ao mediuncus, com dois epímeros de tamanho variável, parâmeros alongados, curvados, separados ou parcialmente fundidos, hypandrium internum sagiforme; fêmeas: gonapófises laterais largas e relativamente curtas, com stylus alongado (GONZÁLEZ OLAZO, 1981; KLIMASZEWSKI & KEVAN,1992).
MONSERRAT (1997) também agrupou as espécies de Megalomus em cinco grupos de espécies: Darwini, Fidelis, Impudicus, Nigratus, Pictus e Stangei.
Os grupos Fidelis e Pictus ocorrem na região Neártica, o primeiro em sua porção oriental e o segundo é de ocorrência endêmica; o grupo Darwini tem ocorrência descrita apenas para as Ilhas Galápagos; os grupos Nigratus e Stangei ocorrem na região Andina e no Sul da região Neotropical e o grupo Impudicus é bem distribuído nas regiões Neartica e Neotropical (MONSERRAT, 1997).
O grupo Darwini é monoespecífico e seus exemplares possuem asas anteriores com Rs1 bifurcada antes da bifurcação de M e duas vezes bifurcada antes das gradiformes; asas posteriores com MA fundida com Rs1 antes de sua bifurcação; duas nervuras entre R e Rs; ectoprocto convexo; mediuncus quase fundidos; parâmeros pouco desenvolvidos; ducto da espermateca sinuoso e placa genital alargada (MONSERRAT, 1997).
O grupo Fidelis também é monoespecífico e suas principais características são: asas posteriores com duas nervuras transversais entre R e Rs; ectoprocto alargado, alongado; parâmeros com processo médio dorsal; espermateca com amplo saco distal e placa subgenital rudimentar (MONSERRAT, 1997).
O grupo Impudicus é o mais numeroso na região Neotropical, abrigando sete espécies M. impudicus (Gerstaecker, 1888), M. minor Banks, 1905, M. marginatus Banks, 1910, M. rafaeli Penny & Monserrat, 1985, M. sammnesianus González Olazo, 1987, M. ricoi Monserrat, 1997, e M. amnistiatus Monserrat, 1997 que possuem asas anteriores com Rs1 não bifurcada antes das gradiformes; as posteriores com MA fundida com Rs1 antes de sua bifurcação; parâmeros fundidos anteriormente, dentículos em sua metade posterior; entoprocessus e mediuncus independentes e placa subgenital ausente ou rudimentar (MONSERRAT, 1997).
parâmeros com expansões dorsais; mediuncus quase fundidos próximos a linha média; ducto da espermateca pouco enrolado e placa genital alargada, com dois escleritos laterais (MONSERRAT, 1997).
O grupo Pictus é formado pelas espécies M. pictus Hagen, 1861, M. moestus Banks, 1895 e M. angulatus Carpenter, 1924 que possuem asas anteriores com Rs1 bifurcada duas vezes antes das gradiformes e Rs sinuosos em sua origem; asas posteriores com MA fundida a Rs1 após sua bifurcação; duas nervuras entre R e Rs; parâmeros livres ou pouco fundidos em sua porção anterior; mediuncus associados a uma placa dorsal média; ducto da espermateca pouco sinuoso e dilatado distalmente e placa genital alargada (MONSERRAT, 1997).
O grupo Stangei é constiuído por M. stangei González Olazo, 1981, M. australis (González Olazo, 1992) e M. democraticus (Monserrat, 1997) que apresentam asas largas, freqüentemente falcadas; as posteriores com MA fundida a Rs1 após sua bifurcação e presença de três nervuras entre R e Rs; ectoprocto largo, plano e pouco esclerotizado; mediuncus fundido com processos membranosos na porção posterior; parâmero simples, bifurcado posteriormente; ducto da espermateca esclerotizado e placa subgenital robusta, triangular (MONSERRAT, 1997).
2.2. Bioecologia dos hemerobiídeos 2.2.1. Fase de ovo
Os ovos, colocados isoladamente ou em pequenos grupos, são comumente encontrados na superfície inferior de folhas infestadas, galhos ou cascas de árvores de plantas com pulgões, (CARPENTER, 1940; RIEK, 1973; GONZÁLEZ OLAZO, 1981; PENNY & MONSERRAT 1983; OSWALD, 1993). Segundo MIERMONT & CANARD (1975), a oviposição geralmente é feita sobre estruturas fibrosas ou superfícies ásperas. De acordo com SMITH (1923) quando da eclosão dos ovos de hemerobiídeos as larvas utilizam-se de uma estrutura que se assemelha a um pequeno espinho para romper o cório. Segundo RIEK (1973), a eclosão dos ovos ocorre em uma ou duas semanas. CARPENTER (1940) menciona que o período de incubação, em geral, varia de 5 a 12 dias; no entanto existem relatos de ovos postos durante o inverno que só eclodiram na primavera seguinte.
de ovo de Micromus tasmaniae (Walker, 1860) teve uma duração média de 5,6, 4,0 e 3,6 dias a 18, 23 e 28ºC, respectivamente. KILLINGTON (1931, 1932) mencionou que ovos de H. simulans Walker, 1853 e de S. fuscescens (Wallengren, 1863) tiveram um período embrionário de 9 a 10 dias e de 13 a 14 dias, respectivamente, sem especificar as condições do experimento. SOUZA & CIOCIOLA (1997) relataram que o período de incubação de N. uruguaya (Navás, 1922) foi de 5 dias, com variação de poucas horas a 25 ± 2ºC, UR = 70 ± 10%, fotofase de 14 horas.
2.2.2. Fase de larva
As larvas de Hemerobiidae são tipicamente predadoras e semelhantes às de Chrysopidae e, diferentemente daquelas, não carregam detritos de suas presas aderidos ao corpo (CARPENTER, 1940). RIEK (1973), GONZÁLEZ OLAZO (1981) e PENNY & MONSERRAT (1983) afirmam que as larvas são muito ativas e velozes e que o último segmento do abdome é freqüentemente utilizado para auxiliar na locomoção. Segundo SMITH (1923), as larvas ao se moverem balançam rapidamente a cabeça de um lado para outro. NEW (1975) afirma que a eficiência de larvas de crisopídeos e de hemerobiídeos em localizar suas presas pode ser devido a sua elevada capacidade de movimento.
CARPENTER (1940) relatou que todas as espécies conhecidas de hemerobiídeos passam por três instares, dos quais o último é o mais longo e que após o seu completo desenvolvimento, as larvas tecem um casulo de seda onde ocorre a pupação. SMITH (1923) observou larvas de hemerobiídeos alimentando-se de ovos e larvas de sua própria espécie e de espécies afins; larvas de H. humuli Linnaeus, 1761 foram criadas até a fase adulta, no mesmo recipiente, quando lhes era fornecida alimentação abundante, o que indica ser o canibalismo resultado de uma pressão ambiental. Corroborando aquela afirmação, SOUZA & CIOCIOLA (1995) observaram o canibalismo entre larvas de N. uruguaya na ausência ou quando da baixa disponibilidade de presas.
SMITH (1923) mencionou que a duração mínima do período larval entre os hemerobiídeos varia de 8 a 10 dias; tal período, segundo CARPENTER (1940), pode variar de 12 a 24 dias.
larvas de 1o, 2o e 3o instar podem consumir de 10 - 16, 31 - 40 e 99 - 123 afídeos,
respectivamente, a uma temperatura de 23,4 – 29,5ºC e 42 – 57% de umidade relativa. SOUZA et al. (1990) observaram que a duração total média da fase larval de N. uruguaya, alimentada com Dactynotus sp. (Hemiptera, Aphididae) foi de 6,73 ± 1,94 dias e que o consumo médio/larva foi de 135 pulgões, a 25 ± 2ºC, umidade relativa de 70
± 10% e fotofase de 14 horas.
2.2.3. Fase de pré-pupa e pupa
Segundo CARPENTER (1940), o estágio de pré-pupa é curto. Os casulos são constituídos de fios de seda produzidos pelos tubos de Malpighi e a extremidade anal da larva é utilizada como fiandeira na sua confecção (SMITH, 1923). Segundo este autor o casulo é branco, constituído por uma estrutura dupla: a externa formada por fios mais separados e frouxos e a interna por uma estrutura mais compacta; no interior do casulo a larva passa por histogênese e organogênese, transformando-se em pupa, que apresenta a cabeça e os segmentos terminais do abdome curvados ventralmente. A superfície dorsal do abdome da pupa é freqüentemente dotada de espinhos ou enrugações que a auxiliam a sair do casulo (SMITH, 1923).
KILLINGTON (1931, 1932) observou que o período pupal de H. simulans e S. fuscescens durou 8 e 13 dias, respectivamente. SMITH (1923) encontrou uma duração para o período pré-pupal de 6,1, 7,0 e 4,1 dias para H. humuli, H. stigmaterus Fitch., 1855 e S. amiculus (Fitch., 1855), respectivamente e período pupal de 9,8, 5,2 e 5,87 dias respectivamente.
SOUZA et al., (1989) alimentando larvas de N. uruguaya com Dactynotus sp., encontraram uma duração média para o período pré-pupal de 4,00 ± 0,27 dias, o peso médio das pupas, sem distinção de sexo, foi de 7,54 ± 0,29 mg e a duração desta fase foi de 7,88 ± 0,14 dias, com uma viabilidade pupal de 100%.
2.2.4. Fase adulta
destes predadores. CUTRIGHT (1923) relatou que durante o dia os adultos ficam em repouso, na página inferior das folhas.
SMITH (1923), GONZÁLEZ OLAZO (1981) relataram que os crisopídeos e os hemerobiídeos não são bons voadores; suas asas, quando em repouso, ficam dispostas em forma de telhado sobre o corpo. Segundo CARPENTER (1940) e SOUZA & CIOCIOLA (1995) os adultos de hemerobiídeos fingem-se de mortos quando molestados. SMITH (1923) afirma que este comportamento pode durar poucos segundos ou prolongar-se por períodos maiores.
Segundo NEW (1975) o acasalamento ocorre no início da fase adulta. CARPENTER (1940) relata que a cópula ocorre à noite, com os dois insetos em posição linear e, em muitos hemerobiídeos observa-se que, após o acasalmento, as fêmeas curvam o abdome para frente, por entre as pernas e tocam sua extremidade com a boca, o que sugere a presença de um espermatóforo extraído do macho após o pareamento. KILLINGTON (1931) relatou que para S. fuscescens, na presença da fêmea, o macho corre ativamente sobre ela com as asas estendidas horizontalmente, vibrando as antenas; ao encontrar a fêmea, o macho bate suas antenas contra ela por um momento, faz movimentos em semi-círculos sobre a mesma e efetua a cópula, que dura cerca de 1,5 minuto e a fêmea alimenta-se posteriormente do espermatóforo dos machos.
Segundo NEW (1975), as espécies de hemerobiídeos podem produzir centenas de ovos. GONZÁLEZ OLAZO (1981) relata que o número de ovos produzidos oscila entre 50 e 660. SMITH (1923) relatou que algumas fêmeas do gênero Hemerobius reduzem a oviposição sob condições de laboratório (30 a 40 ovos). RAYCHAUDHURI et al. (1981) observaram que fêmeas de Micromus timidus colocaram 11 ovos em 24 horas e que estes eclodiram 6-7 dias depois. SOUZA (1995) relata que N. uruguaya apresentou uma capacidade média de oviposição de 482,9 ovos com viabilidade de 94,4% quando os adultos foram alimentados com Dactynotus sp. Ainda segundo este autor, a longevidade média observada para machos e fêmeas desta espécie foi de 75,8 e 67,5 dias, respectivamente.
Três espécies de Megalomus estudados por Killington consumiram uma média de 315 afídeos durante um período de nove semanas (CARPENTER, 1940). LAIDLAW (1936) relatou que adultos de H. stigma Stephens, 1836 consumiram cerca de quinze mil ovos e ninfas de Adelges Vallot, 1836 (Hemiptera, Adelgidae) durante dois meses.
Segundo SOUZA & CIOCIOLA (1995) o consumo médio de pulgões pelos adultos de N. uruguaya, alimentados com Dactynotus sp. foi de 507,3 para machos e 275,8 para fêmeas. RIEK (1973) afirma que os adultos de hemerobiídeos podem viver por vários meses. SAMSON & BLOOD (1979) relataram que adultos de Micromus tasmaniae, alimentados com Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera, Aphididae) tiveram uma longevidade de 56
± 35, 52 ± 26 e 20 ± 13 dias, a temperatura de 18, 23 e 30ºC e fotoperíodo de 14 horas.
2.3. Associação com pragas agrícolas
A ocorrência de hemerobiídeos em agroecossistemas é relatada em diversas regiões do mundo, alimentando-se de diferentes presas (Tabela 4). Estes insetos são, geralmente, mais abundantes em regiões de clima temperado e são tolerantes a baixas temperaturas (HENRY et al., 1992). Segundo SMITH (1923), CARPENTER (1940), NEW (1975) e MONSERRAT (1990a) dentre as presas consumidas destacam-se os afídeos, coccídeos, psilídeos, ácaros e outras espécies de corpo macio.
CHAGAS et al. (1982) realizaram um estudo para determinar o comportamento dos insetos-pragas e dos insetos-predadores em citros no Brasil e relataram a ocorrência de Megalomus sp. e Hemerobius sp. predando Aleurothrixus floccosus (Maskell 1896) e Toxoptera citricidus (Kirk 1907) (Hemiptera, Aleyroididae e Aphididae) respectivamente. Na Argentina, em citros, é citada a ocorrência de Hemerobius bolivari, H. hageni, Nusalala tessellata (Gerstaecker, 1888), Megalomus impudicus, Nomerobius argentinensis (González Olazo, 1987), Nomerobius psychodoides (Blanchard, 1851); Sympherobius miranda Navás, 1920 e S. marmoratipennis (Blanchard, 1851) associados a Toxoptera auranti Boyer de Fons., 1841 (Hemiptera, Aphididae) e a Phillocnistis citrella Stainton, 1856 (Lepidoptera, Gracillariidae) (GONZÁLEZ OLAZO, 1987; REGUILÓN & GONZÁLEZ OLAZO, 2000).
Tabela 4. Espécies de hemerobiídeos associados a pragas de diferentes cultivos e país de ocorrência.
PRAGA FAMÍLIA HEMEROBIIDAE CULTIVO PAÍS REFERÊNCIA Acyrthosiphon kondoi
Acyrthosiphon pisum Aphididae Aphididae Austromicromus tasmaniae alfafa Nova Zelândia SYRETT & PENMAN, 1980 Acyrthosiphon kondoi
Acyrthosiphon pisum Aphididae Aphididae Micromus sp alfafa Austrália MILNE & BISHOP, 1987 Aleurothrixus floccosus
Toxoptera citricidus Aleyrodidae Aphididae Megalomus sp. Hemerobius sp. citros Brasil CHAGAS et al., 1982
Aphis craccivora Aphididae Eumicromus angulatus Micromus variegatus alfafa França MIERMONT & CANARD, 1975 Aphis craccivora Aphididae Micromus timidus leguminosa Índia RAYCHAUDHURI et al., 1981 Adelges piceae Adelgidae Hemerobius nitidulus Hemerobius stigma balsamo Canadá GARLAND, 1978
Brachycaudus cardui
Hyalopterus pruni Aphididae Aphididae Hemerobius spp. amêndoas Espanha SANTOS ROJO & MARCOS-GAR1998 Brachycolus asparagi Aphididae Micromus posticus aspargo E.U.A ANGALET & STEVENS, 1977 Heliothis armigera
Heliothis punctigera Noctuidae Noctuidae Micromus tasmaniae algodão Austrália SAMSON & BLOOD, 1980 Heliothis virescens Noctuidae Sympherobius sp. algodão Peru AGUILAR & LAMAS, 1980 Lipaphis erysimi Aphididae Micromus timidus crucífera Índia RAYCHAUDHURI et al., 1981 Macrosiphum rosae Aphididae Micromus tasmaniae roseira Austrália MAELZER, 1977
Myzocallis coryli Aphididae Hemerobius sp. avelã Chile ALFONSO AGUILERA & CARLOSPACHECO, 1995 Myzus persicae
Na Hungria, SZABÓ & SZENTKIRÁLYI (1981) observaram a presença de dez espécies de hemerobiídeos em pomares experimentais, comerciais e abandonados de maçãs: H. humulinus, Wesmaelius subnebulosus (Stephens, 1836) e Eumicromus angulatus (Stephens, 1836) foram as espécies mais freqüentes. Os autores relatam também que seis espécies coletadas em pomares comerciais demonstraram tolerância aos tratamentos com inseticidas utilizados.
Segundo STETZL & DEVETAK (1999) as espécies de Hemerobiidae que apresentam potencial de uso em programas de controle biológico e/ou integrado de pragas na América do Norte, Asia e Europa são: Drepanepteryx phalaenoides (Linnaeus, 1758) em árvores de Sambucus, Malus e Prunus; Wesmaelius subnebulosus (Stephens, 1836) em pomares e vinhedos; H. humulinus em pomares e parques; H. pini Stephens, 1836 em árvores coníferas (Pinus, Picea); H. micans Olivier, 1792 em árvores de Malus, Pyrus e Prunus; Micromus variegatus (Fabricius, 1793) em vinhedos e Micromus angulatus (Stephens, 1836) em milho.
Na California (EUA), em citros, COLE (1933) cita a ocorrência de Sympherobius angustus (Banks, 1904), S. barberi (Banks, 1903) e de S. californicus Banks, 1911 como predadores de Pseudococcus citri Risso, 1813 (Hemiptera, Pseudococcidae).
Na Austrália, Micromus tasmaniae é um dos principais predadores de afídeos da roseira, Macrosiphum rosae (L., 1758) (Hemiptera, Aphididae) (MAELZER, 1977), de Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera, Aphididae) e de ovos de Heliothis spp. (Lepidoptera, Noctuidae), na cultura do algodoeiro (SAMSON & BLOOD, 1980) e de afídeos no cultivo de batata (HUSSEIN, 1984).
2.4. Uso de hemerobiídeos em programas de controle biológico
et al. (1979), SYRETT & PENMAN (1980) adicionam àquelas características o fato de algumas espécies de hemerobiídeos apresentarem boa resistência a alguns inseticidas, o que aumenta as perspectivas para utilização daqueles predadores em programas de manejo integrado de pragas.
Os primeiros esforços para utilização de neurópteros como predadores de pragas datam do início do século XX quando Bodenheimer & Guttfeld (1929) citados por STETZL & DEVETAK (1999) estudaram o potencial de Sympherobius fallax Navás, 1908 contra Pseudococcus citri Risso, 1813 (Hemiptera, Pseudococcidae) em pomares citrícolas.
Na Palestina, foram obtidos excelentes resultados com a criação massal de Sympherobius amicus Navás, 1915 para o controle da cochonilha do citros Pseudococcus citri e, em 1939, existiam seis laboratórios produzindo predadores à serem utilizados naquele cultivo (RIVNAY, 1943).
HUSSEIN (1984), na Austrália, obteve resultados satisfatórios com a liberação massal de ovos de Micromus tasmaniae Walker para o controle biológico de afídeos da batata (Solanum tuberosum L.).
AMMAN & SPEERS (1971) realizaram a introdução de vários predadores na Índia e no Paquistão e, dentre estes, Hemerobius sp. para o controle de Adelges piceae (Ratzeburg, 1843) (Hemiptera, Adelgidae), praga de Abies fraseri (Pursh) (Pinaceae), na Carolina do Norte. Entretanto, não existem evidências do estabelecimento destes predadores e que foram atribuídos a vários fatores, principalmente pela diferença climática entre os países.
REGUILÓN & GONZÁLEZ OLAZO (2000) ressaltam que a espécie Hemerobius bolivari é um importante agente de controle biológico de algumas pragas que ocorrem na cultura dos citros na Argentina.
No Brasil são escassos os estudos sobre a presença de hemerobiídeos em agroecossistemas, apenas CHAGAS et al. (1982) realizaram um estudo da flutuação populacional de pragas e predadores em citros e relataram a ocorrência de vários predadores, dentre os quais Megalomus sp. e Hemerobius sp.
3. Referências
de las plagas agrícolas en el Peru. II. – El cultivo del algonodero. Revista Peruana de Entomologia, Lima, v. 23, n. 1, p.91-97, 1980.
AGUILAR F., P. G.; SALAZAR T., J.; LAMAS C., J. M. Apuntes sobre el control biológico y el control integrado de las plagas agrícolas en el Peru. III. – El cultivo de cítricos. Revista Peruana de Entomologia, Lima, v. 23, n. 1, p.97-100, 1980.
ALFONSO AGUILERA, P.; CARLOS PACHECO, V. Determinacion de depredadores del pulgon del avellano europeo, Myzocallis coryli (Goeze) (Homoptera: Aphididae) en la IX region de Chile. Revista Chilena de Entomologia, Santiago, v. 22, n. 1, p. 17-19, 1995.
AMMAN, G. D.; SPEERS, C. F. Introduction and evaluation of predators from India and Pakistan for control of the balsam woolly aphid (Homoptera: Adelgidae in North Carolina.
The Canadian Entomologist, Ottawa, v. 103, n. 4, p. 528-533, 1971.
ANGALET, G. W.; STEVENS, N. A. The natural enemies of Brachycolus asp..aragi in New Jersey and Delaware. Environmental Entomology, College Park, v. 6, n. 1, p. 97-100, 1977.
ASPÖCK, U.; PLANT, J. D.; NEMESCHKAL, H. L. Cladistic analysis of Neuroptera and their systematic position within Neuropterida (Insecta: Holometabola: Neuropterida: Neuroptera). Systematic Entomology, Oxford, v. 26, n.1, p. 73-86, 2001.
BARTLETT, B. R.; LLOYD, D. C. Mealybugs attacking citrus in California – A survey of their natural enemies and the release of new parasites and predators. Journal of Economic Entomology, College Park, v. 51, n. 1, p. 90-93, 1958.
CAMPBELL, C. A. M.; CONE, W. W. Influence of predators on population development of Phorodon humuli (Homoptera: Aphididae) on hops. Environmental Entomology, College Park, v. 23, n. 6, p. 1391-1396, 1994.
CHAGAS, E. F. das; SILVEIRA NETO, S.; BRAZ, A. J. B. P.; MATEUS, C. P. B.; COELHO, I. P. Flutuação populacional de pragas e predadores em citros. Pesquisa Agropecuária Brasileira, Brasília, v. 17, n. 6, p. 817-824, 1982.
COLE, F. R. Natural control of the citrus mealybug. Journal of Economic Entomology, College Park, v. 26, p. 855-864,1933.
CUTRIGHT, C. R. Life history of Micromus posticus Walker. Journal of Economic Entomology, College Park, v. 16, p. 448-456, 1923.
FREITAS, S. de. O uso de crisopídeos no controle biológico de pragas. Jaboticabal: Funep, 2001. 65p.
GARLAND, J. A. Observations on survival of eggs of Hemerobius stigma (Neuroptera: Hemerobiidae) following exposure to frost. The Manitoba Entomologist, Winnipeg, v. 12, p. 61-62, 1978.
GONZÁLEZ OLAZO, E. V. El genero Megalomus Rambur (Neurop. – Planipennia – Hemerobiidae) en Argentina y Chile. Acta Zoológica Lilloana, Tucuman, v. 36, n. 2, 97-113, 1981.
GONZÁLEZ OLAZO, E. V. Los neuropteros asociados con los cultivos cítricos de la provincia de Tucumán y descripción de una nueva especie de Nomerobius (Hemerobiidae). CIRPON, Revista de Investigación, Tucumán, v. 1-4, p. 37-54, 1987.
GONZÁLEZ OLAZO, E. V. Contribucion al conocimiento de las especies de Nusalala (Neuroptera, Planipennia, Hemerobiidae) de la Argentina. Acta Zoológica Lilloana,
Tucuman, v. 42, n. 2, p. 215-224, 1993.
HUSSEIN, M. Y. A spray technique for mass release of eggs of Micromus tasmaniae Walker (Neuroptera: Hemerobiidae). Crop Protection, Guildford, v. 3, n.3, p. 369-378, 1984.
KILLINGTON, F. J. Notes on the life-history of Sympherobius fuscescens Wall. (= inconspicuus McL.) [Neuroptera]. The Entomologist, London, v. 64, n. 821, p. 217-223, 1931.
KILLINGTON, F. J. The life history of Hemerobius simulans Walker (= orotypus Wall.) (Neuroptera, Hemerobiidae). Entomologist’s Monthly Magazine, London, v. 68, n. 819, p. 176-180, 1932.
KILLINGTON, F. J. A monograph of the Brithish Neuroptera. London: Ray Society, 1936. v. 2, pte 1, p. 1-148.
KIMMINS, D. E. Two new African hemerobiids (Neuroptera). Annals and Magazine of Natural History, London, v. 10, n. 3, p. 126-128, 1929.
KIMMINS, D. E. Notes on the genera Megalomus Rambur and Nesobiella, gen. nov. (Neuroptera), with descriptions of new species. Annals and Magazine of Natural History,
London, v. 10, n. 16, p. 602-619, 1935.
KIMMINS, D. E. New species of Nusalala (Neuroptera, Hemerobiidae). Annals and Magazine of Natural History, London, v. 10, n. 17, p. 568-576, 1936.
KLIMASZEWSKI, J.; KEVAN, D. K. McE. Review of Canadian and Alaskan brown lacewing flies (Neuroptera: Hemerobiidae) with a key to the genera. Part IV: the genera Megalomus Rambur, Boriomyia Banks, Psectra Hagen and Sympherobius Banks. Annals of Transvaal Museum, v. 35, n. 30, p. 435-457, 1992.
MAELZER, D. A. The biology and main causes of changes in numbers of the rose aphid, Macrosiphum rosae (L.), on cultivated roses in South Australia. Australian Journal of Zoology, Melbourne, v. 25, p. 269-284, 1977.
McMULLEN, R. D.; JONG, C. New records and discussion of predators of the pear psylla, Psylla pyricola Forster, in British Columbia. Journal of the Entomological Society of British Columbia, Victoria, v. 64, n. 1, p. 35-40, 1967.
MEYERDIRK, D. E.; FRENCH, J. V.; HART, W. G.; CHANDLER, L. D. Citrus mealybug: Effect of pesticide residues on adults of the natural enemy complex. Journal of Economic Entomology, College Park, v. 72, n. 6, p. 893-895,1979.
MICHAUD, J. P. Sources of mortality in colonies of brown citrus aphid, Toxoptera citricida.
Biological Contol , Dordrecht, v. 44, n. 3, p. 347-367, 1999.
MIERMONT, Y.; CANARD, M. Biologie du prédateur aphidiphage Eumicromus angulatus [Neur.: Hemerobiidae]: Études au laboratoire et observations dans le sud-ouest de la France. Entomophaga, Paris, v. 20, n. 2, p. 179-191, 1975.
MILNE, W. M.; BISHOP, A. L. The role of predators and parasites in the natural regulation of lucerne aphids in eastern Australia. Journal of Applied Ecology, Oxford, v. 24, n. 3, p. 893-905, 1987.
MONSERRAT, V. J. Systematic studies on Hemerobiidae. In: INTERNATIONAL SYMPOSIUM ON NEUROPTEROLOGY, 3., 1990, Pretoria. Advances in Neuropterology; Proceedings…Pretoria, 1990a. p. 67-88.
MONSERRAT, V. J. A systematic checklist of the Hemerobiidae of the world (Insecta: Neuroptera). In: In: INTERNATIONAL SYMPOSIUM ON NEUROPTEROLOGY, 3., 1990, Pretoria. Advances in Neuropterology; Proceedings…Pretoria, 1990b. p. 215-262.
MONSERRAT, V. J. Revisión del género Megalomus de Latinoamérica (Neuroptera, Hemerobiidae). Fragmenta Entomologica, Roma, v. 29, n. 1, p. 123-206, 1997.
MONSERRAT, V. J. Revisión del género Nusalala (Neuroptera, Hemerobiidae). Fragmenta Entomologica, Roma, v. 32, n. 1, p. 83-162, 2000.
NAKAHARA, W. Systematic studies on the Hemerobiidae (Neuroptera). Mushi, Fukuoka, v. 34, n. 1, p. 1-69, 1960.
NAVÁS, L. Névroptéres. Mission du service géographique de l’armée pour la mesure dún arc de Méridien équatorial en Amérique du sud sous le contrôle scientifique de l’Académie des Sciences 1899-1906, Paris, v. 10, n. 1, p. 69-77, 1913.
NEUENSCHWANDER, P.; HAGEN, K. S. Role of the predator Hemerobius pacificus in a non-insecticide treated artichoke field. Environmental Entomology, College Park, v. 9, n. 5, p. 492-495, 1980.
NEW, T. R. The biology of Chrysopidae and Hemerobiidae (Neuroptera), with reference to their usage as biocontrol agents: a review. Transactions of the Royal Entomological Society of London, London, v. 127, n. 2, p. 115-140, 1975.
OSWALD, J. D. Revision and cladistic analysis of the world genera of the family Hemerobiidae (Insecta: Neuroptera). Journal of the New York Entomological Society, New York, v. 101, n. 2, p.143-299, 1993.
PENNY, N. D. Lista de Megaloptera, Neuroptera e Raphidioptera do México, América Central, ilhas Caraíbas e América do Sul. Acta Amazonica, Manaus, v. 7, n. 4, p. 5-61, 1977.
PENNY, N. D.; MONSERRAT, V. J. Neuroptera of the Amazon basin Part 10-Hemerobiidae.
Acta Amazonica, Manaus, v. 13, n. 5-6, p. 879-909, 1983.
REGUILÓN, C.; GONZÁLEZ OLAZO, E. V. Especies de Hemerobiidae (Neuroptera: Planipennia) asociadas con los cultivos cítricos de la provincia de Tucumán, Argentina. In: CONGRESO ARGENTINO, 23., CONGRESO LATINOAMERICANO, 10., CONGRESO IBEROAMERICANO DE HORTICULTURA, 3.,2000, Mendoza, Resumos…. Mendoza: Confederación Latinoamericana de Horticultura, 2000. Trabajo 277.
RIEK, E. F. Neuroptera (lacewings). In: COMMONWEALTH SCIENTIFIC AND INDUSTRIAL RESEARCH ORGANIZATION. The insects of Australia: a textbook for students and research workers. Melbourne: Melbourne University Press, 1973. p. 472-494.
RIVNAY, E. A study on the efficiency of Sympherobius amicus Navás in controlling Pseudococcus citri Risso on citrus in Palestine. Bulletin the la Societé Fouad Ier
d’Entomologie, Le Caire, v. 27, p. 57-77, 1943.
SAMSON, P. R.; BLOOD, P. R. B. Biology and temperature relationships of Chrysopa sp., Micromus tasmaniae and Nabis capsiformis. Entomologia Experimentalis et Applicata, Dordrecht, v.25, n. 3, p. 253-259, 1979.
SAMSON, P. R.; BLOOD, P. R. B. Voracity and Searching ability of Chrysopa signata (Neuroptera: Chrysopidae), Micromus tasmaniae (Neuroptera: Hemerobiidae) and Tropiconabis capsiformis (Hemiptera: Nabidae). Australian Journal of Zoology, Melbourne, v. 28, p. 575-580, 1980.
SANTOS ROJO, F. M.; MARCOS – GARCIA, M. A. Presence of predatory lacewing (Neuroptera: Chrysopidae, Hemerobiidae) on Mediterranean crops. Acta Zoologica Cracoviensia, Kraków, v. 41, n. 2, p. 173-181, 1998.
SMITH, R. C. The life histories and stages of some hemerobiids and allied species (Neuroptera). Annals of the Entomological Society of America, College Park, v. 16, p. 129-151, 1923.
SOUZA, B.; MATIOLI, J. C.; CIOCIOLA, A. I. Biologia comparada de Nusalala uruguaya (Navás, 1923) (Neuroptera: Hemerobiidae) alimentada com diferentes espécies de afídeos. I. fase de larva. Anais da Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”,
Piracicaba, v. 47, parte 2, p. 283-300, 1990.
SOUZA, B.; CIOCIOLA, A. I. Aspectos comportamentais de Nusalala uruguaya (Navás) (Neuroptera: Hemerobiidae), em laboratório. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, Piracicaba, v. 24, n. 1, p. 173-175, 1995.
SOUZA, B.; CIOCIOLA, A. I. Efeito de diferentes dietas sobre a fecundidade e longevidade de Nusalala uruguaya (Navás, 1923) (Neuroptera: Hemerobiidae). Pesquisa Agropecuária Brasileira, Brasília, v. 32, n. 1, p. 27-32, 1997.
STELZL, M.; DEVETAK, D. Neuroptera in agricultural ecosystems. Agriculture, Ecosystems and Environment, Amsterdam, v. 74, n. 1-3, p. 305-321, 1999.
SYRETT, P.; PENMAN, D. R. Studies of insecticide toxicity to lucerne aphids and their predators. New Zealand Journal of Agricultural Research, Wellington, v. 23, p. 575-580, 1980.
SZABÓ, S.; SZENTKIRÁLYI, F. Communities of Chrysopidae and Hemerobiidae (Neuroptera) in some apple-orchards. Acta Phytopathologica Academiae Scientiarum Hungaricae, Budapest, v. 16, n. 1-2, p. 157-169, 1981.
TJEDER, B. Neuroptera - Planipennia. the lacewings of Southern Africa 4. family Hemerobiidae. In: HANSTROM, B.; BRINCK, P.; RUDEBEC, G. (Ed.). South African Life.
CAPÍTULO 2 – CARACTERIZAÇÃO MORFOLÓGICA DE ADULTOS
DE Nusalala tessellata (GERSTAECKER, 1888) (NEUROPTERA,
HEMEROBIIDAE)
Caracterização Morfológica de Adultos de Nusalala tessellata (Gerstaecker, 1888) (Neuroptera, Hemerobiidae)
RESUMO - Os hemerobiídeos são predadores de insetos tanto nas fases larval e adulta. Vários gêneros podem ser encontrados na região Neotropical. O gênero Nusalala Navás, 1913 (Neuroptera, Hemerobiidae) está incluído nesta diversidade, com vinte e duas espécies descritas. Nusalala tessellata (Gerstaecker, 1888) ocorre em vários agroecossistemas e apresenta um bom potencial como agente de controle biológico de pragas. Apesar de sua importância, estudos taxonômicos destes insetos são escassos. Este trabalho teve por objetivo caracterizar morfologicamente os adultos de N. tessellata a partir de exemplares coletados em cultivos de algodão (Ribeirão Preto), citros (Santa Rosa de Viterbo), milho (Jaboticabal e Ribeirão Preto) e soja (Nuporanga) no Estado de São Paulo, sorgo (Lavras) no Estado de Minas Gerais e erva-mate (Cascavel e São Mateus do Sul) no Estado do Paraná. A captura dos hemerobiídeos foi realizada através de armadilhas de Moericke, armadilhas Suspensas e de rede entomológica. Utilizou-se de microscopia ótica e eletrônica de varredura para observação e registro dos caracteres morfológicos. Alguns caracteres cefálicos, torácicos e da genitália foram pela primeira vez descritos e/ou tiveram sua descrição revisada e ilustrada a partir de microfotografias eletrônicas.
Introdução
Os hemerobiídeos originaram-se no período Permiano e constituem-se em um dos grupos mais primitivos da ordem Neuroptera (GONZÁLEZ OLAZO, 1981). Sua ocorrência foi registrada para todos os continentes, à exceção da Antártida, e congregam cerca de 550 espécies agrupadas em 25 gêneros, 11 dos quais de ocorrência na região Neotropical (OSWALD, 1993).
A despeito do fato de que várias espécies de hemerobiídeos apresentam importância econômica como agentes de controle biológico (AGUILAR & LAMAS, 1980; CHAGAS et al., 1982; HUSSEIN, 1984), os dados a respeito da taxonomia e biologia destes insetos são escassos, principalmente daqueles de ocorrência Neotropical (MONSERRAT, 1990a).
O gênero Nusalala, de distribuição neotropical, pertence à subfamília Microminae, com vinte e duas espécies descritas (MONSERRAT, 2000), com morfologia bastante variável o que possibilita o aparecimento de muitas sinonímias (GONZÁLEZ OLAZO, 1993). Segundo MONSERRAT (1990b) ocorre na Argentina, Brasil, Colômbia, Costa Rica, Cuba, Equador, Guatemala, Haiti, Jamaica, México, Panamá, Paraguai, Peru, e Uruguai. No Brasil ocorrem quatro espécies: N. falcata Kimmins, 1940, N. impudica (Gerstaecker, 1888), N. neotropica, (Esben-Petersen, 1914) e N. reticulata (Navás, 1910) (MONSERRAT, 1990b).
As espécies do gênero Nusalala apresentam asas anteriores com um setor radial tetraramificado, área costal estreita, três séries gradiformes e nervuras mediana posterior e cubital anterior fundidas (NAVÁS, 1913). KIMMINS (1936) examinou a espécie-tipo deste gênero, N. erecta, e observou a presença de uma nervura umeral recorrente na área costal da asa anterior. Além disto, acrescentou caracteres morfológicos da genitália feminina. Como resultado dos estudos de Kimmins a sinonímia do gênero Haarupiella Esben-Petersen (1914) como Nusalala foi estabelecida.
asas e nas características da genitália do macho. Estas espécies foram sinonimizadas por GONZÁLEZ OLAZO (1993) sob o nome Nusalala tessellata. SOUZA (1999) descreve e ilustra caracteres da nervação das asas e da genitália externa de ambos os sexos de N. uruguaya (Navás, 1923) coletados em Lavras (MG). Apesar de H. uruguaya Navás, 1922 ter sido sinonimizada como N. uruguaya e esta como N. tessellata, MONSERRAT (2000) trata as espécies H. uruguaya e N. uruguaya como “nomen dubium” e sugere que todas as informações sobre estas espécies se transfiram para N. tessellata.
Tendo em vista que os hemerobiídeos são considerados eficientes agentes de controle biológico, que N. tesselata ocorre em vários agroecossistemas e que para a sua identificação correta são necessários parâmetros morfológicos bem definidos, procurou-se com o preprocurou-sente trabalho caracterizar a morfologia externa de adultos, fornecendo assim subsídios para seu reconhecimento.
Material e Métodos
Foram coletados 533 exemplares de N. tessellata em pomares de citros (Santa Rosa de Viterbo) e em plantios de soja (Nuporanga), algodão (Ribeirão Preto) e milho (Ribeirão Preto e Jaboticabal), no Estado de São Paulo.
As coletas de hemerobiídeos na cultura de soja ocorreram na safra 1999/2000, com a utilização de 120 unidades amostrais distribuídas em 3600 m2 de plantio. As coletas
nas culturas de milho e algodão foram realizadas na safra 2000/2001 em áreas experimentais que mediam aproximadamente 3000 m2 para cada uma das culturas, onde
foram utilizadas 10 e 84 unidades amostrais, respectivamente.
Na cultura dos citros as coletas foram realizadas durante os meses de fevereiro a abril de 2001, utilizando-se três armadilhas suspensas em uma área de, aproximadamente, 3000 m2 de pomar. As armadilhas Suspensas (Figura 2), foram adaptadas daquela
descrita por RAFAEL & GORAYEB (1982) da qual se diferenciam da original pela redução, em 40% de suas dimensões. As armadilhas foram instaladas de forma que as bordas inferiores dos septos ficassem à altura da ramagem inferior das plantas. Utilizou-se como conservante álcool a 70% e, para a retirada dos insetos do frasco coletor, efetuou-se os mesmos procedimentos referidos para as armadilhas de Moericke.
Além dos exemplares obtidos através de coleta foram também estudados exemplares provenientes de Lavras (MG) coletados em sorgo (Sorghum bicolor), de Cascavel e São Mateus do Sul (PR) coletados em cultura de erva-mate (Ilex paraguariensis), na área urbana de Ribeirão Preto (SP) e no Campus da Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, da Universidade Estadual Paulista, Jaboticabal (SP).
Para a mensuração dos caracteres utilizou-se microscópio estereoscópico equipado com ocular micrométrica de 1 cm / 100 divisões.
Figura 3. Cabeça (vista frontal). ao, altura do olho; lc, largura da cabeça; lo, largura do olho; ota, orifício tentorial anterior; scg, sutura clípeogenal; sfg, sutura frontogenal; smf, sutura mesofrontal; sso, sutura subocular; st, sutura transtorular; stf, sutura transfrontal (adaptada de OSWALD, 1993).
smf
stf s s o
l c
lo
ao
stf
smf
sso
scg
st
No tórax foram realizadas as seguintes medidas, em vista dorsal: comprimento do protórax (cp): maior distância entre as margens anterior e posterior do pronoto; largura do protórax (lp): maior distância entre as margens laterais do pronoto; comprimento da procoxa (cpc): distância entre as margens basal e apical; comprimento do fêmur (cf): distância entre as margens basal e apical; comprimento da tíbia (ct): distância entre as margens basal e apical; comprimento da asa (ca): distância entre a base e seu ponto apical; largura da asa (la): maior distância entre as margens anterior e posterior e largura da área costal (ac): maior distância entre as nervuras costal e subcostal.
As genitálias foram preparadas para dissecação através de maceração a quente em solução de hidróxido de potássio (KOH) a 10%, por 10 minutos, neutralizadas em ácido acético a 10%, enxaguadas em água destilada e, quando necessário, coradas com Clorazol Negro a 1%. Cada genitália foi montada, temporariamente, em lâmina escavada contendo glicerina para exame das estruturas e, posteriormente, mantida em frasco de genitália inclusa em glicerina. Para a observação das genitálias utilizou-se um microscópio óptico e as ilustrações foram feitas com o auxílio de câmara clara.
O material fotografado em microscópio eletrônico de varredura foi desidratado em bateria de álcool etílico de 80 a 100%, com incrementos de 5% e mantidos por 20 minutos em cada uma das soluções. As amostras passaram por secador de ponto crítico, foram recobertas por camada de 35 nm de ouro em metalizador e observadas e fotografadas em um microscópio eletrônico de varredura marca JEOL modelo JSM 5410, operado a 15 kV, em variados aumentos.
Caracterização de Nusalala tessellata (Gerstaecker, 1888)
Coloração - cabeça, região lateral e ventral do tórax, pernas e abdome
predominantemente amarelo palha; vértice com manchas marrons; escapo e pedicelo lateralmente sombreados de marrom; dorso torácico marrom claro. Olhos escuros, com reflexos metálicos. Tíbias anteriores e medianas com duas manchas marrons nos terços basal e apical. Asas anteriores translúcidas, amarelo palha, sombreadas de marrom claro, mancha marrom na fusão de MP e Cu1; base da margem anal e lóbulo jugal marrons; pterostigma indistinto. Asas posteriores translúcidas, amarelo palha; pterostigma amarelado. Asas anteriores e posteriores com nervuras longitudinais marrons claro intercalada por áreas de coloração amarelo palha e séries gradiformes marrons, algumas das quais interrompidas medialmente (Figura 4).
Cabeça – (Figuras 5, 6) bastante esclerotizada com largura 3,9 – 5,5 X a largura do olho (lc/lo), marcada pelas suturas transtorular, mesofrontal, transfrontal, subocular, frontogenal e clípeogenal (sensu OSWALD, 1993). Vértice elevado, coberto por microtriquias anteriormente, duas linhas de cerdas longas em forma de V, um conjunto de cerdas na região médio-posterior direcionadas para o centro; algumas cerdas situadas lateralmente ao conjunto de cerdas mediano (Figura 7); olhos proeminentes, hemisféricos, 1,7 – 2,3 X mais altos que largos (ao/lo); ocelos ausentes; antenas moniliformes com número de antenômeros variando entre 60 e 63; escapo achatado 1,2 – 1,4 X mais longo do que largo (ce/le); flagelo com cerdas abundantes, curtas; orifício tentorial anterior na intersecção das suturas frontogenal e clípeogenal bem demarcado; labro com margens laterais oblíquas; genas sem marcas, com cerdas esparsas; margem distal da fronte com um par de longas cerdas; margem distal do clípeo com dois pares de longas cerdas (Figura 5); mandíbulas assimétricas (Figuras 8, 9); a direita com projeção na margem interna, na superfície dorsal uma cerda longa latero-basalmente (Figura 8A) e, na superfície ventral três pequenas e grossas cerdas apicais (Figura 8B); a esquerda com dente pronunciado na margem interna, na superfície dorsal uma longa cerda na parte latero-basal (Figura 9B) e, na superfície ventral um sulco paralelo a margem externa, quatro pequenas e grossas cerdas apicais, sete pequenas e grossas cerdas basais (Figura 9A); palpo maxilar com cinco segmentos (Figura 10A), palpômero basal dividido longitudinalmente (Figura 10B), os demais simples, com cerdas longas esparsas, exceto na margem interna do 5o, que apresenta conjunto de diminutas cerdas; gálea
bisegmentada, segmento distal com pilosidade densa e curta; região apical da lacínia densamente pilosa; palpo labial com três segmentos, palpômeros simples, com cerdas longas e esparsas (Figura 10C), exceto na margem interna do 3o, que apresenta grande
5
scg sfg
6
sso ota
8
A
B
7
9
A
B
10
A
C
Figuras 5 – 10. Elétron-micrografias de varredura de Nusalala tessellata (Gerstaecker, 1888). 5. cabeça, vista frontral; 6. cabeça, vista lateral; 7. vértice, vista dorsal; 8. mandíbula direita, 8A. vista dorsal, 8B. vista ventral; 9. mandíbula esquerda, 9A. vista ventral, 9B. vista dorsal; 10A. palpo maxilar, vista dorsal; 10B. detalhe do palpômero basal; 10C. palpo labial, vista ventral. pb, palpômero maxilar basal; ota, orifício tentorial anterior; scg, sutura clípeogenal; sfg, sutura frontogenal; sso, sutura subocular.
pb
pb
Tórax – arqueado em vista lateral, coberto por microtriquias; pronoto e mesonoto com densa setose; esparsas na pleura (Figura 11A). Protórax: pronoto 1,3 – 1,9 X mais largo que longo (lp/cp), com margens laterais arredondadas que cobrem parte dos escleritos laterais. Mesotórax: mesoescuto deprimido na região mediana com um par de áreas riniformes cobertas por cerdas mais curtas que o restante do tórax, localizadas lateralmente à depressão (Figura 11B). Metatórax: metaescuto grande e transverso.
Pernas: ambulatórias com pilosidade densa e curta; procoxa alongada, cilíndrica, 0,7 – 0,8 X o comprimento do fêmur (cpc/cf); meso e metacoxa curtas e cônicas; comprimento dos fêmures e tíbias semelhantes, à exceção da metatíbia que apresenta comprimento 0,6 X o do metafêmur (ct/cf); tíbia anterior com um esporão apical (Figura 12A); tíbias mediana e posterior com dois esporões (Figuras 12B, 12C); tarsos pentâmeros, pré-tarso com um par de garras laterais e um empódio mediano, em forma de almofada.
A
B
C
12
eta
etm
etp
A
11
B
mse
mte
Figuras 13 - 14. Nusalala tessellata (Gerstaecker, 1888). 13. asa anterior; 14. asa posterior.
Radial (R) Setor Radial (Rs)
Medial Anterior (MA) Radial (parte basal)
Medial (parte basal)
Subcostal
Anal 3 Anal 2
Anal 1
Cubital
Medial Posterior (MP)
Gradiforme interna
Gradiforme externa
14
4 mm Anal 2
Anal 1 Anal 3
Cubital 2 Cubital 1
Transversal m-cu1
Gradiforme interna Gradiforme mediana
Gradiforme externa Medial Anterior (MA)
Medial Posterior (MP)
Transversal costal Transversal sc-r
Pterostigma Setor Radial + Radial (Rs + R)
Abdome - subcilíndrico, com 10 segmentos; espiráculos presentes nos segmentos de 1 a 8; extremidade apical coberta de cerdas; nono e décimo tergitos bipartidos, callus cercus com 16 - 19 trichobotrias (Figura 15). Genitália masculina: nono tergito estendido anteroventralmente, sem projeções; nono esternito estendido posteroventralmente, arredondado apicalmente; ectoprocto subtriangular, com projeção posteroventral pequena e cônica (Figura 16). Gonarcus: placas laterais amplas, arqueadas, com um par de projeções laterais longas e finas, os entoprocessus, maiores que a metade do comprimento do mediuncus (Figura 17A), curvados ventralmente em vista lateral (Figura 18) e divergentes em vista dorsal; arcessus de superfície coriácea (Figura 17B), com células fechadas de tamanho e contorno irregulares (sensu EADY, 1967), em vista dorsal lobos laterais arredondados posteriormente; ventralmente (Figura 19) ligados por membranas a uma placa trapezoidal, da qual emerge posteriormente o mediuncus; mediuncus longo, com extremidade apical aguda, em forma de gancho, curvado ventralmente. Parâmeros (Figuras 20, 21): situados abaixo do complexo gonarcus e acima do 9o esternito; apófise proximal subcilíndrica, arqueada dorsalmente em vista lateral,
longa, com extremidade apical arredondada; posteriormente, a apófise lateral, com um par de lobos achatados dorsalmente, separados medianamente por um espaço convergente, em forma de “U” (Figura 20A); superfície ventral dos lobos com gonocristae (Figura 20B); porção posteromediana do parâmero coberta por membrana esclerotizada glabra e margem sinuosa (Figura 21). Hypandrium internum triangular, deprimido medianamente; margem lateral anterior retorcida (Figuras 22, 23). Genitália feminina:
15
1 mm
ec
p
hi md
ent
Figuras 16 – 17. Elétron-micrografias de varredura de Nusalala tessellata (Gerstaecker, 1888). 16. trichobotria; 17A. gonarcus, vista dorsal; 17B. esculturações do arcessus. ar, arcessus; cc, callus cercus; ent, entoprocessus; md, mediuncus; tr, trichobotria.
16
tr
c c
17
A
B
md ent ar
Figura 15. Ápice abdominal do macho de Nusalala tessellata (Gerstaecker, 1888). cc, callus cercus; ec, ectoprocto; ent, entoprocessus; hi, hypandriun internum; md, mediuncus; p, parâmeros.
18
md
ent ar
p
19
md ent
ar
20
A
B
ap gc
al
21
ap
al
gc
