Bioecologia e manejo do ácaro-vermelho-das-palmeiras, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae), no centro-sul do Brasil

Texto

(1)1. Universidade de São Paulo Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”. Bioecologia e manejo do ácaro-vermelho-das-palmeiras, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae), no centro-sul do Brasil Geovanny Soares Pauferro Barroso Tese apresentada para obtenção do título de Doutor em Ciências. Área de concentração: Entomologia. Piracicaba 2019.

(2) 2. Geovanny Soares Pauferro Barroso Engenheiro Agrônomo. Bioecologia e manejo do ácaro-vermelho-das-palmeiras, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae), no centro-sul do Brasil versão revisada de acordo com a resolução CoPGr 6018 de 2011. Orientador: Prof. Dr GILBERTO JOSÉ DE MORAES. Tese apresentada para obtenção do título de Doutor em Ciências. Área de concentração em Entomologia. Piracicaba 2019.

(3) 2. Dados Internacionais de Catalogação na Publicação DIVISÃO DE BIBLIOTECA – DIBD/ESALQ/USP. Barroso, Geovanny Soares Pauferro Bioecologia e manejo do ácaro-vermelho-das-palmeiras, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae), no centro-sul do Brasil / Geovanny Soares Pauferro Barroso. - - versão revisada de acordo com a resolução CoPGr 6018 de 2011. - - Piracicaba, 2019. 94 p. Tese (Doutorado) - USP / Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”. 1. Coqueiro 2. Ácaro-vermelho-das-palmeiras 3. Dinâmica populacional 4. Controle biológico I. Título.

(4) 3. DEDICATÓRIA. Aos meus pais Napoleão Barroso e Mônica Soares Pauferro Barroso.. Aos meus irmãos Monique Kelly Pauferro Barroso e Napoleão Barroso Júnior.

(5) 4. Toda ação humana, quer se torne posiva ou negativa, precisa depender de motivação. Dalai Lama..

(6) 5. AGRADECIMENTOS Em minhas orações pedi a Deus que durante este capítulo da minha jornada me envisse força, coragem e motivação. Em resposta ele me enviou pessoas que influenciaram positivamente (diretamente e indiretamente) e a quem venho agradecer:. Ao meu Orientador Prof. Dr. Gilberto José de Moraes, pela oportunidade de orientação, paciência, amizade e aprendizado contínuo.. Ao Prof. Dr. Carlos W. Flechtmann pela excelente amizade, aprendizado e fornecimento contínuo de material de bibliografico de alta relavância para escrita da tese.. Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Entomologia o qual tive maior contato e troca de experiência: Fernando Luis Consoli, João Spoti Lopes, José Roberto Postali Parra, Maurício Simões Bento e Pedro Takao Yamamoto.. Aos colegas e amigos que fiz no departamento de Entomologia e Acarologia durante o curso de doutorado: Alexandre de Sene Pinto, Anderson Bolsan, Aline Rocha, Carina Aparecida de Souza, Cleane Souza, Cristina Jansen, Cynthia Jacob, Denise Alves, Fernanda Canassa, Fernanda Polastre, Flávio Montes, João Ângelo Cerignoni, Inana Schutze, Jaci Vieira, José Bruno Malaquias, Karen Komada, Karla Kudlawiec, Laura Pantoja, Leandro Delalibera Geremias, Lucas da Silva Barros, Luiz Ricardo Sesso, Mariana Bossi, Mariana Durigan, Mariana Leite, Matheus Toneli, Mayara Araújo, Neide Graciano Zério, Roberto Gaioski Júnior, Taciana de Azevedo Kun, Tamara Moraes e Thaís Fagundes Matioli... Ao senhor Henrique dos Santos por ceder gentilmente sua área de produção de coco para realização dos estudos feitos em Marília, SP.. Ao senhor Cezarino Parolina Filho por ceder gentilmente sua área de produção de coco para realização dos estudos feitos em Piracicaba, SP. SR. HENRIQUE, DE MARILIA??. Aos funcionários do Departamento de Zoologia da ESALQ/USP que tive maior contato e convivência: Joaquim José de Souza Dias, José Luiz Franceschi Piedade, Rosangela Aparecida Silva, Simone Colina de Souza e Sônia Regina Antedomênico..

(7) 6. Aos técnicos do Laboratório de Acarologia Lásaro Fernandes e Josenilton Mantro pela grande ajuda durante as coletas e pulverizações nas áreas experimentais.. Aos amigos que passaram pelo Laboratório de Acarologia os quais tive maior convívio e troca de experiência: Adriane Duarte, Aldo Hanel, Anat Palevsky, Camila Ferreira, Carlos Alberto Ortega-Ojeda, Daniela Santos, Diana Marcela Rueda, Elsa Liliana Melo-Molina, Eric Palevsky, Fernanda Esteca, Fernanda Oliveira, Jandir Cruz Santos, Lina Marcela Gonzales Cano, João Boa Vida da Cruz, João Pedro Martim, Luis Rodolfo Rodrigues, Luis Guilherme de Queiroz, Magdalena Vázquez González, Marcela Massaro, Matheus Rovere de Moraes, Mariana Yamada, Marielle de Moraes Berto, Marina Barbosa, Murilo Prudente Ferreira, Nazer Famah Sourassou, Paula Lopes, Peterson Demite, Reham Abo-Shnaf, Saeid PaktinatSaeij, Sofia Jiménez Jorge, Thiago Casaroto, Vinícius Borges e Wilton Cruz.. Aos meus amigos e família que construí em Piracicaba durante o curso de doutorado: Ana Paula Maria da Silva, Arthur Belarmino, Aurélio Amorim, Clissia Barbosa da Silva, Felipe Hermínio, Guilherme Torrezan, Gustavo Popim, João Cardoso, Laecio Sampaio, Leticia Bet, Lígia Bróglio Micheletti, Lucas Ferreira, Luiz Pedro Bet, Marcela Barbosa, Maria Nogueira, Maria Regina Gmach, Paulo Juliano Pavanello, Thais Silvestre, Thiago Linhares, Thiago Viana, Valentin Antoine Jean Joseph Rubio e Wellingson Araújo.. À Koppert Biological Systems Brasil, pelo fornecimento de material biológico para os testes em laboratório.. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo fornecimento de bolsa de estudos para realização do curso de doutorado.. Ao Dr. Samuel Roggia da EMBRAPA Soja pela parceria nas coletas acampo. Aos colaboradores da Universidade Estadual de Londrina pela parceria nas coletas em campo: Amarildo Pasini, Fernando Teruhiko Hata, José Eduardo Poloni da Silva e Maurício Ursi Ventura.. Aos colaboradores do Instituro Federal do Espírito Santo pela parceria nas coletas realizadas no Espírito Santo: Anderson Mathias Holtz, Claudiane Martins da Rocha e Grazielle Furtado Moreira..

(8) 7. Ao Dr. John Lowell Capinera (editor do periódico Florida Entomologist) pela autorização da publicação das informações do segundo capítulo desta tese, aceito para publicação no respectivo periódico..

(9) 8. SUMÁRIO. 1.. .. 2.. 3.. 4.. RESUMO.......................................................................................................................... 10. ABSTRACT...................................................................................................................... 11. LISTA DE FIGURAS....................................................................................................... 12. LISTA DE TABELAS...................................................................................................... 13. INTRODUÇÃO GERAL.................................................................................................. 15. 1.1 Objetivos..................................................................................................................... 16. 1.2 Revisão de literatura.................................................................................................... 16. Referências........................................................................................................................ 21. DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA DE Raoiella indica NO CENTRO-SUL DO BRASIL E ÁCAROS ASSOCIADOS.............................................................................. 27. Resumo.............................................................................................................................. 27. Abstract............................................................................................................................. 27. 2.1 Introdução................................................................................................................... 27. 2.2 Material e métodos...................................................................................................... 29. 2.3 Resultados................................................................................................................... 29. 2.4 Dicussão...................................................................................................................... 38. Referências........................................................................................................................ 39. FLUTUAÇÃO POPULACIONAL DE Raoiella indica NO ESTADO DE SÃO PAULO............................................................................................................................. 45. Resumo.............................................................................................................................. 45. Abstract............................................................................................................................. 45. 3.1 Introdução................................................................................................................... 46. 3.2 Material e métodos...................................................................................................... 46. 3.3 Resultados................................................................................................................... 48. 3.4 Discussão.................................................................................................................... 52. Referências........................................................................................................................ 55. SOBREVIVÊNCIA DE Raoiella indica (ACARI: TENUIPALPIDAE) NA AUSÊNCIA DE ALIMENTO SOB DIFERENTES NÍVEIS DE UMIDADE RELATIVA....................................................................................................................... 59. Resumo.............................................................................................................................. 59. Abstract............................................................................................................................. 59. 4.1 Introdução................................................................................................................... 59.

(10) 9. 5.. 6.. 7. 4.2 Material e métodos...................................................................................................... 60. 4.3 Resultados................................................................................................................... 62. 4.4 Discussão.................................................................................................................... 64. Referências........................................................................................................................ 66. POTENCIAL BIÓTICO DE ÁCAROS FITOSEÍDEOS QUANDO ALIMENTADOS COM Raoiella indica (ACARI: PHYTOSEIIDAE, TENUIPALPIDAE)........................ 69. Resumo.............................................................................................................................. 69. Abstract............................................................................................................................. 69. 5.1 Introdução................................................................................................................... 70. 5.3 Material e métodos...................................................................................................... 71. 5.3 Resultados................................................................................................................... 73. 5.4 Discussão.................................................................................................................... 75. Referências........................................................................................................................ 79. EFEITO DE PRODUTOS QUÍMICOS SOBRE Raoiella indica E FITOSEÍDEOS ASSOCIADOS (ACARI: TENUIPALPIDAE, PHYTOSEIIDAE)................................. 83. Resumo.............................................................................................................................. 83. Abstract............................................................................................................................. 83. 6.1 Introdução................................................................................................................... 84. 6.2 Material e métodos...................................................................................................... 84. 6.3 Resultados................................................................................................................... 87. 6.4 Discussão.................................................................................................................... 90. Referências........................................................................................................................ 91. CONSIDERAÇÕES FINAIS............................................................................................ 93.

(11) 10. RESUMO Bioecologia e manejo do ácaro-vermelho-das-palmeiras, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae), no centro-sul do Brasil Raoiella indica é uma severa praga de coqueiro, bananeira e plantas de importância paisagística. Os danos causados nas plantas hospedeiras iniciam-se pelo amarelecimento das folhas basais, seguida por necrose dos tecidos e secamento das folhas. Os objetivos desse trabalho foram: determinar a distribuição de R. indica e ácaros associados no centro-sul do Brasil; determinar os níveis populacionais de R. indica no estado de São Paulo; avaliar a sobrevivência de R. indica na ausência de alimento e diferentes níveis de umidade relativa; avaliar o potencial de ácaros fitoseídeos sobre R. indica; e avaliar o efeito de produtos químicos sobre esta praga. Raoiella indica foi encontrado no Distrito Federal e em 49 municípios de 9 estados, das quais, o mais meridional foi Iporã, estado do Paraná. Dos ácaros Mesostigmata associados a praga, Euseius citrifolius Denmark & Muma foi a espécie mais amplamente distribuída, sendo coletado em quase todos os estados. Os níveis populacionais de R. indica variaram de entre 0,2 a 2,5 ácaros/cm² (46 a 599 ácaros por folíolo) em Marília e de 0,3 a 1,4 ácaros/cm² (88,2 a 418 ácaros por folíolo) em Piracicaba. Euseius citrifolius foi o predador mais abundante em Marília, enquanto Amblyseius tamatavensis Blommers foi o predador mais abundante em Piracicaba. O tempo de sobrevivência de R. indica e T. urticae na ausência de alimento em diferentes níveis de umidade foi maior na fase adulta. Umidades abaixo de 47% diminuiram drasticamente o tempo de sobrevivência de todos os estágios. Das espécies de Phytoseiidae, A. tamatavensis mostrou melhor desempenho de predação e oviposição quando alimentados com ovos e ninfas de R. indica, como também se desenvolveu e reproduziu alimentando-se exclusivamente desta praga. Dos produtos testados, o fenpiroximato causou mortalidade de 100% em R. indica.. Dos produtos utilizados sobre os predadores, o fenpiroximato foi o mais tóxico para os fitoseídeos, sobretudo em Iphiseiodes zuluagai Denmark & Muma. Os resultados desse estudo sugerem que o estabelecimento de R. indica além do sul do Paraná é possível em microclimas favoráveis ao seu desenvolvimento. Além disso, os estudos indicaram que em São Paulo os altos níveis de precipitação no verão e as baixas temperaturas durante o inverno afetam negativamente os níveis de R. indica. A possibilidade de uso de A. tamatevensis como agente de controle de R. indica precisa ser melhor estudada em condições de campo. Palavras-chave: Coqueiro; Limite de distribuição; Níveis populacionais; Controle biológico.

(12) 11. ABSTRACT Bioecology and management of the red palm mite, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) in mid-southern of Brazil Raoiella indica is a severe pest of coconut, banana trees, and floristic plants. The damage caused to the host plants begins by basal leaves yellowing, followed by tissue necrosis and drying of the leaves. The objectives of this study were: to determine the distribution of R. indica and associated mites in the south-central Brazil; determine population levels of R. indica in São Paulo state; assess the survival of R. indica in the absence of food and different levels of relative humidity; assess the potential of phytoseiids mites on R. indica; and to evaluate the effect of chemicals on the pest. Raoiella indica has been found in the Federal District and in 49 municipalities in 9 States, of which the southernmost was Iporã, Paraná state. Among the mesostigmatid mites associated with this pest, Euseius citrifolius Denmark & Muma was the most widely distributed species occurring in almost all states considered in this study. In Sao Paulo, levels of R. indica varied of between 0.2 to 2.5 dust mites/cm² (46 to 599 mites per leaflet) in Marília and 0.3 to 1.4 mites/cm² (88.2 to 418 mites per leaflet) in Piracicaba. Euseius citrifolius was the most abundant predator in Marília. In Piracicaba, Amblyseius tamatavensis Blommers was more abundant. The survival time of R. indica and T. urticae in the absence of food in different levels of moisture was greater in the adult stage. Humidities below 47% decreased drastically the time of survival of all stages. Amblyseius tamatavensis showed better performance of oviposition and predation when fed with eggs and nymphs of R. indica, and developed and reproduced feeding exclusively on this pest. Of the products tested, fenpiroximate caused 100% mortality in R. indica. All products had efficiency above 80%. Fenpiroximate was most toxic for phytoseiids, especially of Iphiseiodes zuluagai Denmark & Muma. The results of this study suggest that the establishment of R. indica beyond southern Paraná is possible in microclimates favorable to its development. In addition, the studies confirm that in São Paulo the high levels of precipitation in summer and low temperatures during winter negatively affect the levels of R. indica. The possibility of using A. tamatavensis as a biological control agent of R. indica requires further evaluation Keywords: Coconut; Limit of distribution; Levels of populations; Biological control.

(13) 12. LISTA DE FIGURAS. Figura 1. Novos relatos de Raoiella indica do sul do Brasil em meados de 2015 e 2018 e registros anteriores em todo o país......................................... 33 Figura 2. Níveis de R. indica (superior, linha cheia) e níveis de Phytoseiidae (superior, linha pontilhada) em coqueiro anão no município de Marília, SP................................................................................................. 49. Figura 3. Níveis de R. indica (superior, linha cheia) e níveis de Phytoseiidae (superior, linha pontilhada) em coqueiro anão no município de Piracicaba.................................................................................................. 50. Figura 4. Viabilidade de ovos (%) e sobrevivência média (dias) de outros estágios de Raoiella indica e Tetranychus urticae na ausência de alimento sob diferentes níveis de umidade................................................................... 63. Figura 5. Fecundidade média e sobrevivência de Amblyseius tamatavensis alimentado Raoieolla indica, a 28 ± 2 ºC, 75 ± 10% UR e 12 h de fotofase........................................................................................................... 75. Figura 6. Sobrevivência de Raoiella indica (± erro padrão) 2, 12, 24 e 48 horas após aplicação dos produtos em laboratório, 25 ± 1ºC, 75 ± 10% UR e 12h de fotofase............................................................................................ 87 Figura 7. Sobrevivência média de fêmeas de Raoiella indica (± erro padrão) após a aplicação dos produtos em laboratório, 25 ± 1ºC, 75 ± 10% UR e 12h de fotofase...................................................................................... 88. Figura 8. Mortalidade corrigida dos produtos aplicados sobre Raoiella indica em laboratório (± erro padrão), 25 ± 1ºC, 75 ± 10% UR e 12h de fotofase........................................................................................................... 88.

(14) 13. LISTA DE TABELAS. Tabela 1. Locais de amostragem onde Raoiella indica estava presente ou ausente* e espécie de plantas hospedeiras em pesquisas realizadas na região centro-sul do Brasil entre novembro de 2015 e outubro de 2018....................................................................... 30. Tabela 2. Ácaros Mesostigmata associados com Raoiella indica e espécie de plantas hospedeiras em pesquisas realizadas na região centro-sul do Brasil entre novembro de 2015 e outubro de 2018 no centro-sul do Brasil................................................................. 34. Tabela 3. Ácaros fitófagos (Prostigmata) e de outros hábitos alimentares associados com Raoiella indica e espécie de plantas hospedeiras em pesquisas realizadas na região centro-sul do Brasil entre novembro de 2015 e outubro de 2018 no centro-sul do Brasil.................................................................................................................................... 36 Tabela 4. Insetos e ácaros associados a Raoiella indica em dois campos experimentais no estado de São Paulo....................................................................................................... 51. Tabela 5. Umidade relativa e quantidade de silica gel, água e número de placas de Petri utilizadas para obtenção das diferentes umidades relativas................................................ 61. Tabela 6. Níveis de predação e oviposição média diária (± erro padrão) de cinco espécies de fitoseídeos alimentados com ovos e ninfas de Raoiella indica; e oviposição média de fitoseídeos alimentados com pólen de Ricinus communis (± erro padrão); 28± 1°C, 75± 10% UR e 12h de fotofase.................................................................................. 74. Tabela 7. Duração média em dias (± erro padrão) e sobrevivência (%) dos estágios de desenvolvimento de Amblyseius tamatavensis alimentado com Raoiella indica, a 28 ± 2 ºC, 80 ± 10% UR e 12 h de fotofase................................................................................ 75. Tabela 8. Parâmetros médios (± erro padrão) do ciclo de vida de Amblyseius tamatavensis alimentado com Raoiella. indica, a 28 ± 2 ºC, 80 ± 10% UR e 12 h de fotofase............................................................................................................................... 75. Tabela 9. Efeito de quatro produtos fitossanitários sobre Amblyseius tamatavensis (At.), Euseius citrifolius (Ic.) e Iphiseiodes zuluagai (Ip.) em laboratório. 25 ± 1ºC, 75 ± 10% UR e 12h de fotofase............................................................................................... 89.

(15) 14.

(16) 15. 1 INTRODUÇÃO GERAL. O ácaro-vermelho-das-palmeiras é uma das pragas mais importantes da cultura do coqueiro e outras espécies de palmeiras, sendo também uma importante praga da bananeira em diferentes partes do mundo (CARRILLO; PEÑA et al., 2012). Apresenta uma alta capacidade de dispersão e ataca diversos hospedeiros (ETIENNE; FLECHTMANN, 2006; CARRILLO et al., 2011a). Raoiella indica (Hirst, 1924) (Acari: Tenuipalpidae) foi relatado pela primeira vez na Índia (HIRST, 1924) e posteriormente no nordeste e sul da África (PRITCHARD; BAKER, 1958; MOUTIA, 1958) e Oriente Médio (GERSON et al., 1983). Na região neotropical, R. indica foi relatado em 2004, em Martinica (FLECHTMANN; ETIENNE, 2004) e rapidamente se espalhou a várias ilhas do Caribe (KANE; OCHOA, 2005; ETIENNE; FLECHTMANN, 2006), sul da Flórida (FDACS, 2007), México (NAPPO, 2009), Venezuela (VÁSQUEZ et al., 2008), Colômbia (CARRILLO et al., 2011b), e norte do Brasil (NAVIA et al., 2011; RODRIGUES; ANTONY, 2011). No Brasil, foi inicialmente relatado em Roraima e no Amazonas (NAVIA et al., 2011; RODRIGUES; ANTONY, 2011), tendo sido relatado no estado de São Paulo em 2015 (OLIVEIRA et al, 2016). Posteriormente, R. indica foi reportada no Paraná (HATA et al., 2017), Alagoas, Bahia, Ceará, Distrito Federal, Goiás, Maranhão, Minas Gerais, Paraíba, Pernambuco, Rio Grande do Norte e Sergipe (MELO et al., 2018) estados com alta relevância na produção de coco no Brasil. Este ácaro tem sido relatado em plantas monocotiledôneas das famílias Arecaceae, Heliconeaceae, Musaceae, Pandanaceae, Strelitziaceae e Zingiberaceae (COCCO; HOY, 2009; LIMA et al., 2011; CARRILLO et al., 2011a). No entanto, como principais hospedeiros tem sido citados o coqueiro e a bananeira. Entre os danos causados por altas infestações de R. indica a seus hospedeiros, destacam-se o amarelecimento severo das folhas, seguido de necrose dos tecidos (FLECHTMANN; ETIENNE, 2004; PEÑA et al., 2006; WELBOURN, 2009). Quando as infestações são associadas ao estresse hídrico e nutricional, as plantas são mais seriamente afetadas (NAVIA et al., 2015). Dentre as medidas de controle utilizadas para R. indica, o controle quarentenário no Brasil é feito com base em Instruções Normativas estabelecidas pelo Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento, principalmente pela utilização de barreiras fitossanitárias e outras medidas que evitem e dispersão dos ácaros para outras áreas ainda não.

(17) 16. invadidas. O controle químico é encorajado como medida emergencial em viveiros de mudas. No entanto, em coqueiros cultivados em todo mundo, a maioria das variedades tem porte acima dos 10 metros de altura, o que dificulta seu controle químico (NAVIA et al., 2015). Além disso, a crescente preocupação com os impactos dos inseticidas a organismos não alvo tem levado à busca de métodos alternativos para seu controle. Um destes se refere ao controle biológico, principalmente com o uso de ácaros predadores nativos ou exóticos. Dentre os agentes de controle biológico de ácaros pragas, os ácaros da família Phytoseiidae têm sido considerados os mais importantes (McMURTRY et al., 2013). Predadores fitoseídeos encontrados em coqueiro no estado de São Paulo foram relatados por Oliveira et al. (2012). Naquela publicação, os únicos fitoseídeos relatados foram Euseius citrifolius Denmark & Muma e Iphiseiodes zuluagai Denmark & Muma, espécies que não tem sido citadas como relevantes no controle de R. indica (CARRILLO et al., 2011c; GONDIM JR et al., 2012; CRUZ et al., 2015). Dada a rápida dispersão de R. indica no Brasil desde a sua introdução, podemos hipotetizar que está praga atingirá altos níveis populacionais no estado de São Paulo sendo afetada negativamente pelos níveis de precitação e baixa temperatura, independente da utilização agentes de controle biológicos. 1.1 Objetivos • Determinar a distribuição de R. indica e identificar os ácaros Mesostigmata associados a essa praga a partir do sudeste do Brasil; • Determinar os níveis populacionais alcançados por R. indica no estado de São Paulo e sua relação com os fatores ambientais; • Avaliar o efeito da umidade relativa do ar sobre a sobreviência de R. indica; • Avaliar o potencial biológico dos principais predadores fitoseídeos encontrados associados a R. indica em São Paulo; • Avaliar o efeito de produtos fitossanitários comerciais sobre R. indica e três espécies de fitoseídeos.. 1.2 Revisão de literatura A introdução de espécies exóticas é uma das maiores ameaças à perda da biodiversidade. Em tais casos, as espécies invasoras podem causar alterações graves para as.

(18) 17. comunidades de plantas e animais, resultando em perdas econômicas elevadas. Raoiella indica é um dos exemplos mais recentes de espécie exótica que foi introduzida no Hemisfério Ocidental. 1.2.1 Distribuição Geográfica O primeiro relato de R. indica foi em 1954, na Índia, em Cocos nucifera L., posteriormente este ácaro foi encontrado em outros países da Ásia (CHAUDHRI, 1974; CABI, 2015), no nordeste e sul da África (PRITCHARD; BAKER, 1958; MOUTIA, 1958), Oriente Médio (GERSON et al., 1983) e África (SAYED, 1942; MOUTIA, 1958; QUILICI et al., 1997; ZANNOU et al., 2010). Nas Américas, a primeira ocorrência de R. indica ocorreu na ilha de Martinica em 2004 (FLECHTMANN; ETIENE, 2004), espalhando-se posteriormente para demais ilhas caribenhas (KANE; OCHOA, 2005; ETIENE; FLECHTMANN, 2006). Em 2007, este ácaro foi reportado no sul da Flórida (WELBOURN, 2006), Venezuela (VASQUEZ, 2008), México em 2009 e Colômbia em 2010 (CARRILLO et al., 2011). No Brasil, R. indica foi detectado em áreas urbanas de Boa Vista em 2009, espalhando-se posteriormente por todo o estado de Roraima (NAVIA et al., 2011; GONDIM JR et al., 2012;). Em 2011, foi detectado em Manaus, estado do Amazonas, infestando palmeiras ornamentais e coqueiros (RODRIGUES; ANTONY, 2011). Em 2015, foi detectado em Dracena, estado de São Paulo, atacando uma espécie de palmeira ornamental e coqueiros em áreas urbanas (OLIVEIRA et al., 2016). A partir de então novos registros de R. indica foram feitos no nordeste (MELO et al., 2018) e sul do Brasil (HATA et al., 2017). 1.2.2 Plantas hospedeiras Nos continentes africano e asiático a gama de hospedeiros de R. indica limitava-se a plantas da família Arecaceae, principalmente o coqueiro (SAYED, 1942; MOUTIA, 1958; KAPUR, 1961). No entanto, desde sua chegada ao Caribe e no sul da Flórida, R. indica tem sido relatado em um número cada vez maior de espécies de palmeiras em ampla gama de gêneros, incluindo Chamaedorea, Cocos, Phoenix e Veitchia (Arecaceae), além de outras monocotiledôneas de famílias diferentes como Cycadaceae, Heliconeaceae, Musaceae, Pandanaceae, Strelitziaceae e Zingiberaceae (RODRIGUES et al., 2007; WELBOURN, 2008; COCCO; HOY, 2009; LIMA et al., 2011; CARRILLO et al., 2011a; NAVIA et al.; 2015)..

(19) 18. 1.2.3 Aspectos biológicos Raoiella indica é um ácaro que passa por cinco estágios de desenvolvimento. Após a fase de ovo, o ácaro passa pelas fases de larva, protoninfa e deutoninfa até chegar a fase adulta. Entre os estágios pós-embrionários de desevolvimento, os ácaros ficam quiescentes (NAVIA et al., 2015). O ovo tem coloração avermelhada, oblongo e brilhante, com um pedicelo em uma das suas extremidades (KANE et al., 2012; NAVIA et al., 2013). Em todas as fases de desenvolvimento pós-embrionário do ácaro, as extremidades das setas dorsais contêm gotículas que podem ter função defensiva sobre os predadores (KANE et al., 2012). O tipo de reprodução de R. indica pode ser sexuada ou assexuada. Neste caso, a reprodução assexuada é arrenótoca, e ocorre quando ovos não fecundados produzem apenas machos. Seu ciclo de vida é em média de 45 dias com período de oviposição de 2 a 17 dias e fecundidade média de 22 ovos/fêmea (NAVIA et al., 2013; NAVIA et al., 2015). 1.2.4 Injúrias e danos Os danos diretos causados por R. indica a seus hospedeiros estão ligados a seu hábito alimentar, que ao contrário de outras espécies de ácaros, este se alimenta do conteúdo celular presente nas células do mesófilo, inserindo seu estilete através da abertura dos estômatos (OCHOA et al., 2011; BEARD et al., 2012). Em plantas adultas, os danos causados são mais evidentes em folhas mais velhas, que ficam de coloração amarelada e podem se tornar completamente secas reduzindo a fotossíntese e causando o abortamento de flores (SATHIAMMA et al., 1996). As plantas mais jovens são mais susceptíveis ao ataque, podendo levar à morte mudas presentes em viveiros ou no campo (SARKAR; SOMCHOUDHURY, 1988; SATHIAMMA, 1996). O alto índice de necrosamento de folhas basais em coqueiro pode refletir na menor produção de frutos (NAVIA et al., 2015). Além disso, tem sido observado impacto estético em coqueiros em paisagens importantes para indústria de turismo (HOY, 2011; NAVIA et al., 2015). Raoiella indica se estabeleceu em diversas regiões do Brasil de acordo com as previsões relatadas por Amaro e Morais (2013). Na região nordeste, que concentra a maior produção de coco do Brasil, R indica foi relatado em diversos estados (MELO et al., 2018). De acordo com Navia et al. (2015), R. indica torna-se uma ameaça também para produtores de açaí, banana e flores tropicais..

(20) 19. 1.2.5 Medidas de controle 1.2.5.1 Medidas quarentenárias As medidas quarentenárias estão relacionadas ao impedimento da comercialização de produtos vegetais provenientes de certas regiões onde o ácaro esteja presente, ou estabelecimento de regras específicas para tal, diminuindo a possibilidade de introdução de pragas associadas a estes produtos (MORAES; FLECHTMANN, 2008). Com a introdução de R. indica no Brasil, foi estabelecida a Instrução Normativa Nº 14, de 6 de abril de 2010, que impôs regras para a produção, transporte e comercialização de mudas de plantas que são hospedeiras deste ácaro. 1.2.5.2 Controle químico O método químico é extremamente útil para o controle emergencial da praga, redução de focos de infestação, e procedimentos quarentenários. Na Índia e Oriente Médio, alguns produtos para o controle de R. indica já foram avaliados. Os produtos monocrotophos, phosphamidon, dicofol, dimetoato, quinalphos, ethion, phosalone e endosulfan mostraram resultados. satisfatórios. (SARKAR;. SOMCHOUDHURY,. 1988;. JALALUDDIN;. MOHANASUNDARAM, 1990; JAYARAJ; NATARAJAN; RAMASUBRAMANIAN, 1991). No Brasil, ensaios laboratoriais visando avaliação de eficiência de alguns acaricidas já foram realizados, dentre esses milbemectina, abamectina e fenpiroximate foram os que apresentaram as menores médias de Concentração Letal (CL50) para a praga (ASSIS et al., 2013). Entretanto, no momento, não há registro de acaricidas para o controle de R. indica no Brasil. O acaricida espiromesifeno foi permitido para uso em caráter emergencial no controle de R. indica em palmáceas e musáceas de setembro de 2009 a setembro de 2010. Esse registro já venceu e não houve prorrogação. De qualquer modo, as avaliações de eficiência de acaricidas realizadas em laboratório mostraram que esse não seria o produto mais indicado para o controle desse ácaro no país, pois foi um dos acaricidas testados que apresentou menor toxicidade para adultos de R. indica (ASSIS et al., 2013) Em experimentos conduzidos em mudas de bananeira e coqueiro em casa de vegetação em Porto Rico, os acaricidas bilbemectina, etoxazole, bifenazato, acequinocil, dicofol e spiromesifeno resultaram em populações de R. indica mais baixas do que o controle durante um período de 21 dias. Na Flórida (EUA), em coqueiros adultos, o enxofre molhável,.

(21) 20. etoxazole, abamectina misturado com óleo, e piridabeno foram satisfatórios durante 42 dias de avaliação (RODRIGUES; PEÑA, 2010).. 1.2.5.3 Controle biológico O controle biológico constitui o método ideal para o controle de R. indica de médio a longo prazo nas Américas, tendo sido uma das linhas de pesquisa mais estudada para o controle desse ácaro (NAVIA et al., 2015). Em uma revisão feita por Carrillo et al. (2012) foram relatadas 28 espécies de insetos e ácaros predadores associados com R. indica no mundo, além de três espécies de fungos entomopatogênicos infectando R. indica em Porto Rico. Amblyseius largoensis (Muma) (Acari: Phytoseiidae) tem sido o inimigo natural mais frequentemente encontrado em associação com R. indica no mundo (NAVIA et al., 2015). Investigações sobre o potencial de inimigos naturais de R. indica também foram realizados, particularmente com A. largoensis (PEÑA et al. 2009; CARRILLO et al. 2010, CARRILLO et al., 2012; CARRILLO; PEÑA, 2012). Considerações sobre a eficiência dos agentes de controle biológico desta praga no Brasil foram publicadas por Gondim Jr. et al. (2012) e Cruz et al. (2015). O controle biológico clássico com a busca de inimigos naturais na região de origem desta praga foi citado por Moraes et al. (2012). Estudos realizados por Domingos et al. (2013) indicaram que uma população de A. largoensis coletada na ilha de La Reunion teve meior potencial de predação e oviposição comparadas com uma população coletada no estado de Roraima, no Brasil. Referências AMARO, G.; MORAIS, E. G. F. Potential geographical distribution of the red palm mite in South America. Experimental and Applied Acarology, Amsterdam, v. 60, p. 343–355, 2013. ASSIS, C. P. O.; MORAES, E. G. F.; GONDIM JR, M. G. C. Toxicity of acaricides to Raoiella indica and their selectivity for its predator, Amblyseius largoensis (Acari: Tenuipalpidae: Phytoseiidae). Experimental and Applied Acarology, Amsterdam, v. 60, n. 3, p. 357–365, 2013. BEARD, J. J.; OCHOA, R.; BAUCHN, G. R.; WELBOURN, W. C.; POOLY, C. DOWLING, A. P. G. External mouthpart morphology in the Tenuipalpidae (Tetranychoidea): Raoiella a case study. Experimental and Applied Acarology, Amsterdam, v. 57, p. 227– 255, 2011..

(22) 21. COCCO, A.; HOY, M. A. Feeding, reproduction, and development of the red palm mite (Acari: Tenuipalpidae) on selected palms and banana cultivars in quarantine. Florida Entomologist, Gainesville, v. 92, n. 2, p. 276–91, 2009. CABI. Invasive species compendium. Raoiella indica, 2015. Disponível em: <www.cabi.org/isc/?compid=5&dsid=46792&loadmodule=datasheet&page=481&site=144#> . Acesso em: 11 de agosto de 2015. CHAUDRI, W. M. Taxonomic studies of the mites belonging to the families Tenuipalpidae, Tetranychidae, Tuckerellidae, Caligonellidae, Stigmaeidae and Phytoseiidae. Lyallpur: University of Agriculture, 1974. 50p. (PL-480 Project on Mites). CARRILLO, D.; AMALIN, D.; HOSEIN, F.; RODA, A.; DUNCANR. E.; PEÑA, J. E. Host plant range of Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae) in areas of invasion of the New World. Experimental and Applied Acarology, Amsterdam, v. 57, n. 3–4, p. 271-289, 2011a. CARRILLO, D.; FRANK, J. H.; RODRIGUES, J. C.; PEÑA, J. E. A review of the natural enemies of the red palm mite, Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae). Experimental and Applied Acarology, Amsterdam, v. 57, n. 3–4, p. 3473-60, 2011b. CARRILLO, D.; NAVIA, D.; FERRAGUT, F.; PEÑA, J. E. First report of Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) in Colombia. Florida Entomologist, Gainesville, v. 94, n. 2, p. 370–711, 2011c. CARRILLO, D.; PEÑA J. E. Prey-stage preferences and functional and numerical responses of Amblyseius largoensis (Acari: Phytoseiidae) to Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae). Experimental and Applied Acarology, Amsterdam, v. 57, p. 361–372, 2012. CARRILLO, D.; PEÑA, J. E.; HOY, M. A.; FRANK, J. H. Development and reproduction of Amblyseius largoensis (Acari: Phytoseiidae) feeding on pollen, Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae), and other microarthropods inhabiting coconuts in Florida, USA. Experimental and Applied Acarology, Amsterdam, v. 52, n. 2, p. 119–129, 2010. CRUZ, W. P.; KRUG, C.; VASCONCELOS, G. J. N.; MORAES, G. J. Diversity of mites associated with Raoiella indica (Acari: Prostigmata) on coconut palms in the central region of the Brazilian Amazonia, with emphasis on the predaceous Phytoseiidae (Acari: Mesostigmata). Systematic and Applied Acarology, London, v. 20, p. 875–886, 2015. ETIENNE, J.; FLECHTMANN, C. H. W. First record of Raoiella indica (Hirst, 1924) (Acari: Tenuipalpidae) in Guadeloupe and Saint Martin, West Indies. International Journal of Acarology, Oak Park, v. 32, n. 3, p. 331–332, 2006. FDACS. Red palm mite infestation identified in palm gardens. Florida Department of Agriculture and Consumer Services. Disponível em: http://www.doacs.state.fl.us/press/2007/12052007_ 2.html>. Acesso em: 20 de julho de 2015. FLECHTMANN, C. H. W.; ETIENNE, J. The red palm mite, Roiella indica Hirst, a threat to palms in the Americas (Acari: Prostigmata: Tenuipalpidae). Systematic and Applied Acarology, London, v. 9, p. 109–110, 2004..

(23) 22. GERSON, U.; VENEZIAN, A.; BLUMBERG, D. Phytophagous mites on date palms in Israel. Fruits, Bengal v. 38: 133–135, 1983. GONDIM JR, M. G. C.; CASTRO, T. M. M. G.; MARSARO JR, A. L.; NAVIA, D.; MELO, J. W. S.; DEMITE, P. R.; MORAES, G. J. Can the red palm mite threaten the Amazon vegetation? Systematics and Biodiversity, London, v. 10, n. 4, p. 527–535, 2012. HATA, F.T.; SILVA, J.E.P.; VENTURA, M.U.; PASINI, A. ROGGIA, S. First report of Raoiella indica (Hirst) (Acari: Tenuipalpidae) in southern Brazil. Neotropical Entomology, Londrina, v.46, p. 356–359. 2017. HIRST, S. On some new species of red spider. The Annals and Magazine of Natural History, London, v.14, n. 14, p. 522–527, 1924. HOY, M. A. Agricultural Acarology, Introduction to Integrated Mite Management. USA: CRS Press, 2011. JALALUDDIN, S. M.; MOHANASUNDARAM, M. Control of the coconut red mite Raoiella indica Hirst (Tenuipalpidae: Acari) in the nursery. Indian Coconut Journal, Cochin. v. 21, p. 7–8, 1990. JAYARAJ, J.; NATARAJAN, K.; RAMASUBRAMANIAN, G. V. Control of Raoiella indica Hirst. (Tenuipalpidae: Acari) on coconut with pesticides. Indian Coconut Journal, Cochin. v. 22, p. 7–9, 1991. KANE, E.C.; OCHOA, R.; MATHURIN, G.; ERBE, E.F.; BEARD, J.J. Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae): an exploding mite pest in the Neotropics. Experimental Applied Acarology, Amsterdam, v. 57: p. 215–225, 2012.. KANE, E. C.; OCHOA, R.; MATHURIN, G.; ERBE, E. F. Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae): An island–hopping mite pest in the Caribbean. In: Entomological Society of America, Annual Meeting, 2005. KAPUR A. P. A new species of Stethorus Weise S. Keralicus (Coleoptera-Coccinellidae), feeding on arecanut palm mites Raoiella indica Hirst in Kerala, southern India. Entomophaga, London, v. 6, n. 1, p. 35–38, 1961. LIMA, M.R., RODRÍGUEZ, H., GONZÁLEZ, A.I.; GONZÁLEZ, M. Management strategy of Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) in Cuba. In: MORAES, G. J.; PROCTOR, H. (Ed). Acarology XIII: Proceedings of the International Congress. Zoosymposia, v. 6, p. 152– 159, 2011. McMURTRY, J. A.; MORAES, G. J.; SOURASSOU, N. F. Revision of the lifestyles of phytoseiid mites (Acari: Phytoseiidae) and implications for biological control strategies. Systematic and Applied Acarology, London, v. 18, n. 4, p. 297–320, 2013..

(24) 23. MELO, J.W.S.; NAVIA, D.; MENDES, J.A.; FILGUEIRAS, R.M.C.; TEODORO, A.V.; FERREIRA, J.M.S.; GUZZO, E.C.; DE SOUZA, I.V.; MENDONÇA, R.S.; CALVET, E.C.; PAZ NETO, A.A.; GONDIM JR, M.G.C.; DE MORAIS, E.G.F.; GODOY, M.S.; DOS SANTOS, J.R.; SILVA, R.I.R.; DA SILVA, V.B.; NORTE, R.F.; OLIVA, A.B.; DOS SANTOS, R.B.P.; DOMINGOS, C.A. The invasive red palm mite, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae), in Brazil: range extension and arrival into the most threatened area, the Northeast Region. International Journal of Acarology, Oak Park, v.44, p.146–149, 2018. MORAES, G. J.; CASTRO, T. M. M. G.; KREITER, S.; QUILICI, S.; GONDIM JR, M. G. C.; de SÁ, L. A. N. Search for natural enemies of Raoiella indica Hist in Réunion Island (Indian Ocean). Acarologia, Paris, v. 52, n. 2, p. 129–134, 2012. MORAES, G. J.; FLECHTMANN, C. H. W. Manual de Acarologia, Acarologia Básica e Ácaros de Plantas Cultivadas no Brasil. Holos Editora, Ribeirão Preto, 2008. 288 p. MOUTIA, L. A. Contribution to the study of some phytophagous acarina and their predators in Mauritius. Bulletin of entomological Research, Farnham Royal, v. 49, n. 1, p. 59–75, 1958. NAPPO – North American Plant Protection Organization. Phytosanitary alert system: detection of the red palm mite (Raoiella indica) in Cancun and Isla Mujeres. Quintana Roo, México, 2009. Disponível em: <www.pestalert.org/oprDetail.cfm?oprID=406>. Acesso em: 12 de agosto de 2015. NAVIA, D.; MARSARO JR., A. L.; GONDIM, JR, M.G.C.; MENDONÇA, R.S.; PEREIRA, P.R.V.S. Recent Mite Invasions in South America. In: PEÑA, J. (ed.). Recent mite invasions in South America. Boston: CAB International. p. 251–287. NAVIA, D.; MARSARO JR., A. L.; SILVA, F. R.; GONDIM JR., M. G. C.; MORAES, G. J. First Report of the Red Palm Mite, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae), in Brazil. Neotropical Entomology, Londrina, v. 40, p. 409–411, 2011. NAVIA, D.; MORAES, E. G. F.; MENDONÇA, R. S.; GONDIM JR, M. G. C. Ácarovermelho-das-palmeiras, Raoiella indica Hist. In: VILELA, E.; ZUCCHI, R. A. Pragas introduzidas no Brasil - Insetos e ácaros. Piracicaba: FEALQ, 2015. OCHOA R.; BEARD J. J.; BAUCHA, G. R.; KANE E. C.; DOWLING A. P. G; ERBE E. F. Herbivore exploits chink in armor of Host. American Entomologist, New York v. 57, n. 1, p. 26–29, 2011. OLIVEIRA, D. C.; MORAES, G. J.; DIAS, C. T. S. Status of Aceria guerreronis Keifer (Acari: Eriophyidae) as a pest of coconut in the state of Sao Paulo, southeastern Brazil. Neotropical Entomology, Londrina, v. 41, p. 315–323, 2012. OLIVEIRA, D.C.; PRADO, E.P.; DE MORAES, G.J.; DE MORAIS, E.G.F.; CHAGAS, E.A.; GONDIM JR, M.G.C.; NAVIA, D. First report of Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae) in southeastern Brazil. Florida Entomologist, Gainesville, v. 99, n.1, p. 123– 125, 2016..

(25) 24. PEÑA, J. E., CARRILLO, D., RODRIGUES, J. C. V.; RODA, A. El ácaro rojo de las palmas, Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae), uma plaga potencial para América Latina. In: SÁNCHEZ GÁLVEZ, M. C., SANDOVAL-ISLAS, J. S.; ESTRADA-VENEGAS, E.G.E. (eds) Primer Simposio Internacional de Acarología em México – Memorias. Universidad Autónoma Chapingo, Chapingo, Mexico, pp. 48–57, 2010. Disponível em: <file:///C:/Users/PC/Downloads/RaoiellaMexico-Pe%C3%B1a.pdf>. Acesso em: 15 de agosto de 2015. PEÑA, J. E.; MANNION, C. M.; HOWARD, F. W.; HOY, M. A. Raoiella indica (Prostigmata: Tenuipalpidae): the red palm mite: a potential invasive pest of palms and bananas and other tropical crops in Florida. University of Florida IFAS Extension, 2006. Disponível em: <http://ufdc.ufl.edu/IR00002847/00001>. Acesso em: 15 de agosto de 2015. PEÑA, J. E.; RODRIGUES, J. C. V.; RODA, A.; CARRILLO, D.; OSBORN, L. S. Predatorprey dynamics and strategies for control of the red palm mite (Raoiella indica) (Acari: Tenuipalpidae) in areas of invasion in the Neotropics. In: 2nd MEETING OF IOBC/WPRS. Proceedings... Florence: Work Group Integrated Control of Plant Feeding Mites, 2009. PEÑA, J.E.; MANNION, C.M.; HOWARD, F.W.; HOY, M.A. Raoiella indica (Prostigmata: Tenuipalpidae): the red palm mite: a potencial invasive pest of palms and bananas and outher tropical crops in Florida. University of Florida IFAS Extension: 2006. Disponível em: edis.ifas.ufl.edu/IN681 (acesso em 14 de julho de 2015). PRITCHARD, A. E.; BAKER, W. The false spider mite (Acarina: Tenuipalpidae). University of California Publications in Entomology, v. 14, p. 175–274, 1958. QUILICI, S.; KREITER, S.; UEKEMANN, E. A.; VICENOT, D. Predatory mites from various crops on Réunion Island. International Journal of Acarology. Oak Park, v. 23, p. 283–91, 1997. RODRIGUES, J. C. V.; ANTONY, L. M. K. First report of Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae) in Amazonas State, Brazil. Florida Entomologist, Gainesville, v. 94, p. 1073–1074, 2011. RODRIGUES, J. C. V.; OCHOA, R.; KANE, E. First report of Raoiella indica Hirst (Acari: Tehuipalpidae) and its damage to coconut palms in Puerto Rico and Culebra Islands. International Journal of Acarology, Oak Park, v. 33, p. 3–5, 2007. SARKAR, P. K.; SOMCHOUDHURY, A. K. Evaluation of some pesticides against Raoiella indica Hirst on coconut palm in West Bengal. Pesticides, Bombay, v. 22, n. 10, p. 21–22, 1988. SATHIAMMA, B. Observations on the mite fauna associated with the coconut palm in Kerala, India. Journal of Plantation Crop, Kerala, v. 24, p. 92–96, 1996. SAYED, T. Contribution to the knowledge of the Acarina of Egypt: the genus Raoiella Hirst (Pseudotetranychinae: Tetranychidae). Bulletin de la Société Fouad 1er d'Entomologie, Le Caire, v. 26, p. 81–84, 1942..

(26) 25. VÁSQUEZ, C.; QUIRÓS, G. M.; APONTE, O.; SANDOVAL, D. M. F. First report of Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) in South America. Neotropical Entomology, Londrina, v. 37, p. 739–740, 2008. WELBOURN, C. Pest Alert: Red palm mite, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae). 2009. Disponível em: < http://www.freshfromflorida.com/Divisions-Offices/PlantIndustry/Plant-Industry-Publications/Pest-Alerts/Pest-Alerts-Red-Palm-Mite>. Acesso em 12 de agosto de 2015. ZANNOU, I. D.; NEGLOH, K.; HANNA, R.; HOUADAKPODE; SABELIS, M. W. 2010. Mite diversity in coconut habitat in west and east Africa, in: XIII Abstract book of the XIII International Congress of Acarology, Recife, Brazil 23-27 August 2010. pp 295..

(27) 26.

(28) 27. 2. DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA DE Raoiella indica NO CENTRO-SUL DO BRASIL E ÁCAROS ASSOCIADOS. Resumo Raoiella indica tem sido considerada uma das pragas mais ameaçadoras de coco, banana e outras plantas ornamentais. Atualmente é relatado em vários estados brasileiros, mas pouco se sabe sobre sua distribuição atual na metade sul do Brasil. O objetivo deste estudo foi avaliar a distribuição de R. indica e os ácaros predadores associados no centro-sul do Brasil, discutindo o possível limite sul de sua distribuição no país. Nas amostragens realizadas, R. indica foi encontrado no Distrito Federal e em 49 municípios de 9 estados, das quais o mais meridional foi Iporã, estado do Paraná (24°00'26"S 53°41'54"W). A maioria dos pontos pesquisados ao sul de Iporã tem maior altitude do que este município e pontos pesquisados imediatamente ao norte. Assim, pontos ao Sul Iporã parecem ecologicamente inadequadas para R. indica, muito provavelmente por causa da baixa temperatura no inverno. Dezoito espécies de ácaros predadores foram encontrados em associação com a R. indica, todos dos quais pertencentes à ordem Mesostigmata e 14 pertencem a família Phytoseiidae. No entanto, eles não são inimigos naturais específicos de R. indica, pois, a maioria foi relatada em coqueiro (e outras plantas) no Brasil e em outros lugares, independentemente da ocorrência de R. indica. Palavras-chave: Ácaro-vermelho-das-palmeiras; Ácaros fitoseídeos; Inimigos naturais; Coqueiro Abstract The palm mite, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae), has been considered one of the most threatening pests of coconut, banana, and other monocotyledonous plants. It has now been reported from several Brazilian states, but little is known about its current distribution in the southern half of Brazil. The objective of this study was to evaluate the distribution of R. indica and the associated predatory mites in mid-southern Brazil, discussing the possible southern limit to its distribution in the country. In the sampling, R. indica was found in the Federal District and in 49 municipalities of 9 states, of which the southernmost was Iporã, Paraná state (24°00'26"S 53°41'54"W). The majority of the surveyed sites south of Iporã had higher altitude than this municipality and surveyed sites immediately north of it. Thus, sites south of Iporã seem ecologically unsuitable to R. indica, most probably because of the low temperature in the winter. Eighteen species of predatory mites were found in association with R. indica, all of which belonging to the order Mesostigmata, and 14 of which belong are in the family Phytoseiidae. However, they are not R. indica-specific, as most have been reported from coconut (and other plants) in Brazil and elsewhere regardless of the occurrence of R. indica. Keywords: Red palm mite; Phytoseiid mites; Natural enemies; Coconut. 2.1 Introdução. O ácaro-vermelho-das-palmeiras, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae), é considerada uma das pragas mais ameaçadoras de coqueiro, bananeira e outras plantas.

(29) 28. floríferas e ornamentais no continente americano e na região do Caribe (ETIENNE; FLECHTMANN, 2006; CARRILLO et al., 2011a; NAVIA et al., 2015). Folhas infestadas geralmente tornam-se amareladas, com a secagem da área atacada quando os níveis populacionais são altos (FLECHTMANN; ETIENNE 2004; PEÑA et al., 2006; WELBOURN, 2009). Plantas são mais seriamente afetadas quando infestações estão associadas a estresse hídrico e balanço nutricional inadequado (NAVIA et al., 2015). Raoiella indica foi primeiramente relatada do hemisfério ocidental em meados anos 2000 (FLECHTMANN; ETIENNE, 2004), e espalhou-se desde então para extensas áreas nas regiões tropicais e subtropicais do continente americano e do Caribe (WELBOURN 2006; RODRIGUES et al. 2007; VÁSQUEZ et al, 2008; CARRILLO et al 2011a; KANE et al. 2012). Desde o seu primeiro relato no Brasil em 2009, no estado de Roraima (NAVIA et al., 2011), novos registros foram publicados desde os Estados do Amazonas (RODRIGUES; ANTONY, 2011), São Paulo (OLIVEIRA et al., 2016) Paraná (Hata 2017), Alagoas, Bahia, Ceará, Distrito Federal, Goiás, Maranhão, Minas Gerais, Paraíba, Pernambuco, Piauí, Rio Grande do Norte, e Sergipe (MELO et al., 2018). O conhecimento sobre a distribuição deste ácaro sul do território brasileiro é ainda limitado (OLIVEIRA et al., 2016; HATA et al. 2017). O coqueiro, Cocos nucifera L. (Arecaceae), é considerado o principal hospedeiro de R. indica (CARRILLO et al 2011b; NAVIA et al., 2015; OTERO-COLINA et al., 2016; GÓMEZ-MOYA et al., 2017; POLANCO-ARJONA et al., 2017). O centro-sul do Brasil têm grande expressão para a produção de coco, sendo esta planta comumente encontrada no sul do Brasil e outras partes do país como plantações em quintal ou como ornamental (IBGE, 2017). Por outro lado, a bananeira (Musa spp.; Musaceae), também hospedeira de R. indica (CARRILLO et al., 2011b), é uma cultura importante no centro-sul do Brasil, especialmente nos Estados do Espírito Santo, Minas Gerais, Rio de Janeiro e São Paulo. De fato, danos graves às variedades de banana Prata (grupo AAB) e Cavendish (grupo AAA) foi observado em 2016 em Missão Velha, estado do Ceará, nordeste do Brasil (Rita de Cássia Rodrigues, comunicação pessoal). Níveis elevados de R. indica também foram relatados em cultivo de banana no Caribe (COCCO; HOY 2009; KANE et al., 2012; RODRIGUES; IRISH, 2012). O objetivo deste estudo foi avaliar a distribuição de R. indica e dos ácaros predadores associados no centro-sul do Brasil, em coqueiro, banana e algumas outras espécies de plantas em que foi encontrado este ácaro, discutindo o limite sul do possível para sua distribuição no país..

(30) 29. 2.2 Material e métodos. O estudo foi iniciado logo após a primeira detecção do ácaro no Brasil ao sul do Rio Amazonas (OLIVEIRA et al., 2016). Plantas sintomáticas de coco (principalmente), bem como plantas ornamentais, data e banana encontraram ao longo das estradas, parques urbanos, e viveiros foram examinados no Distrito Federal e nos Estados do Espírito Santo (ES), Goiás (GO), Mato Grosso (MT), Mato Grosso do Sul (MS), Minas Gerais (MG), Paraná (PR), Rio de Janeiro (RJ), Rio Grande Sul (RS), Santa Catarina (SC) e São Paulo (SP). Quando os ácaros assemelhando-se a R. indica foram detectados com o uso de lupas de bolso, folhetos ou pedaços de folha foram transferidos para frascos parcialmente preenchido com 70% de etanol e transportadas para o laboratório, onde os ácaros foram coletados e montados no meio do Hoyer. Eles foram logo identificados para espécies, comparando sua morfologia com as informações fornecidas nas descrições originais e redescrições na literatura disponível.. 2.3 Resultados. Raoiella indica foi encontrado no Distrito Federal e em 49 municípios dos nove estados visitados no estudo (Tabela 1), do qual foi a mais meriodional ao sul de Iporã, Estado do Paraná, 24°00'26"S 53°41'54"W. Não foi encontrado em 26 outros municípios da região Sul (Tabela 1, Fig. 1), ou seja: estado do Paraná: Campo Largo, Candoi, Cascavel, Corbélia, Coronel Vivida, Cruzeiro do Oeste, Curitiba, Guaraniaçú, Guarapuava, Imbaú, Irati, Ivaiporã, Laranjeiras do Sul, Mandaguari, Morretes, Palmeira, Palotina, Paranagá, Ponta Grossa, Pontal do Paraná, Terra Roxa e Toledo; Estado do Rio Grande do Sul: Boa Vista das Missões, Carazinho e Frederico Westphalen; Estado de Santa Catarina: Campo Erê..

(31) 30. Tabela 1 - Locais de amostragem onde Raoiella indica estava presente ou ausente* e espécie de plantas hospedeiras em pesquisas realizadas na região centro-sul do Brasil entre novembro de 2015 e outubro de 2018. Planta hospedeira. Família. Estado. Município. Adonidia merrillii (Becc.). Arecaceae. Espírito Santo. Colatina e Marilândia. Archontophoenix sp.. Arecaceae. Paraná. Umuarama. São Paulo. Cerquilho. Espírito Santo. Colatina, Domingos. PRESENTE. Cocos nucifera L.. Arecaceae. Martins e Venda Nova do Imigrante Goiás. Pirenópolis. Mato Grosso. Sinop. Mato Grosso do Bataguassu, Sul. Brasilândia, Santa Rita do Pardo e Três Lagoas. Paraná. Cafezal do Sul, Cianorte, Ibiporã, Iguaraçú, Iporã, Jussara, Londrina, Maringá, Tamboara e Umuarama. Rio de janeiro. Rio de Janeiro. São Paulo. Avaí, Castilho, Dracena, Itapura, Jaboticabal, Jafa, Lençóis Paulistas, Marabá Paulista, Marília, Monte Aprazível, Nova Independência, Osvaldo Cruz, Pacaembu, Paulicéia,.

(32) 31. Piracicaba, Piratininga, Santópolis do Aguapeí, Vera Cruz e Ubatuba Euterpe edulis Martius. Arecaceae. Paraná. Cruzeiro do Oeste. Musa sp.. Musaceae. São Paulo. Jafa e Piracicaba. Phoenix roebelenii O'Brien. Arecaceae. Distrito Federal. Brasília. Espírito Santo. Linhares. Mato Grosso. Sinop. Rio de Janeiro. Petrópolis e Volta Redonda. Pritchardia hillebrandii (Kuntze) Arecaceae. São Paulo. Jaguariúna. São Paulo. Campinas. Becc. Rhapis excelsa (Thunb.) A. Henry. Arecaceae. Espírito Santo. Colatina. Wodyetia bifurcata AK Irvine. Arecaceae. Espírito Santo. Fundão e Nova Venécia. Arecaceae. Paraná. Palmeira e Ponta. AUSENTE*. A. merrillii. Grossa Archontophoenix sp.. Arecaceae. Rio Grande do Boa Vista das Missões Sul. Butia eriospatha (Mart. ex Drude). Arecaceae. Rio Grande do Carazinho Sul. C. nucifera. Arecaceae. Paraná. Campo Largo, Corbélia, Laranjeiras do Sul, Morretes, Palotina, Paranaguá, Ponta Grossa, Pontal do Paraná, Terra Roxa e Toledo. E edulis. Arecaceae. Paraná. Heliconia sp.. Heliconiaceae Paraná. Cascavel e Irati Campo Largo.

(33) 32. Paraná. Laranjeiras do Sul e Paranaguá. P. roebelenii. Arecaceae. Rio Grande do Frederico Westphalen Sul. R. excelsa. Arecaceae. Santa Catarina. Campo Erê. Paraná. Cascavel, Laranjeiras do Sul, Morretes, Paranaguá e Ponta Grossa. Roystonea oleracea (Jacq.). Arecaceae. Paraná. Cascavel e Guaraniaçu,. Syagrus romanzoffiana (Cham.). Arecaceae. Paraná. Coronel Vivida, Curitiba, Guarapuava e Ivaiporã. *Locais mais meridional ao sul em que R. indica não foi encontrado..

(34) 33. PR. Primeiro relato no Brasil (Navia et al., 2011) Rodrigues & Antony (2011) Gondim Jr et al. (2012) Oliveira et al. (2016) Hata et al. (2017) Melo et al. (2018) Relatos entre 2015 e2018 (presente estudo) Não encontrado entre 2015 e 2018 (presente estudo). Figura 1 - Novos relatos de Raoiella indica do sul do Brasil em meados de 2015 e 2018 e registros anteriores em todo o país. A) mapa brasileiro mostrando os locais onde a presença do ácaro foi avaliada nesta pesquisa e em pesquisas anteriores; B) Ampliação da posição dos locais nos estados do Paraná (PR), Rio Grande do Sul (RS) e Santa Catarina (SC)..

(35) 34. Dezoito espécies de ácaros predadores, encontrados em associação com R. indica, encontram-se na ordem Mesostigmata (Tabela 2). Quartorze destes foram da família Phytoseiidae, 1 em Blattisociidae e 3 Melicharidae. De longe, o fitoseídeo Euseius citrifolius Denmark & Muma foi o mais numeroso (45 amostras; encontrado em 5 Estados), seguido por Iphiseiodes zuluagai Denmark & Muma e (Muma), e o fitoseídeo Amblyseius largoensis (Muma) em números semelhantes (17 e 14 amostras no estado 1 e 3, respectivamente).. Tabela 2 - Ácaros Mesostigmata associados com Raoiella indica e espécie de plantas hospedeiras em pesquisas realizadas na região centro-sul do Brasil entre novembro de 2015 e outubro de 2018 no centro-sul do Brasil. Táxon. Número de. Estado. espécimes. Planta hospedeira. Phytoseiidae Amblyseius acalyphus Denmark &. 5. São Paulo. Cocos nucifera L.. Amblyseius aerialis (Muma, 1955). 1. Rio de Janeiro. C. nucifera. Amblyseius chiapensis De Leon. 6. Espírito Santo e. Archontophoenix sp.. Muma. Paraná Amblyseius compositus Denmark &. 2. Paraná. C. nucifera. Amblyseius herbicolus (Chant). 2. Paraná. C. nucifera. Amblyseius largoensis (Muma). 14. Espírito Santo. Adonidia merrillii. Muma. (Becc.) Amblyseius tamatavensis Blommers. 8. Espírito Santo e. C. nucifera. São Paulo Amblyseius sp.. 1. Espírito Santo. C. nucifera. Euseius alatus De Leon. 2. Paraná. Archontophoenix sp.. Goiás, Mato. Archontophoenix sp.,. Grosso do Sul,. C. nucifera,. Paraná, Rio de. Euterpe edulis. Janeiro e São. Martius, Musa sp.,. Paulo. Phoenix roebelenii. Euseius Muma. citrifolius. Denmark. & 45.

(36) 35. O'Brien e P. hillebrandii Euseius concordis (Chant). 5. Espírito Santo,. A. merrillii, C.. Paraná e São. nucifera e E. edulis. Paulo Iphiseiodes zuluagai Denmark &. 17. Muma. Mato Grosso do. C. nucifera. Sul, Rio de Janeiro e São Paulo. Neoseiulus anonymus (Chant &. 1. São Paulo. C. nucifera. Proprioseiopsis ovatus (Garman). 2. São Paulo. C. nucifera. Typhlodromus. 2. São Paulo. C. nucifera. 5. São Paulo. C. nucifera. 2. Mato Grosso do. C. nucifera. Baker). (Anthoseius). transvaalensis (Nesbitt) Imaturos. 23. Machos. 3. Blattisociidae Blattisocius. dentriticus (Berlese,. 1918). Melicharidae Proctolaelaps bickleyi (Bram). Sul e São Paulo Proctolaelaps pygmaeus (J. Müller). 1. São Paulo. C. nucifera. Proctolaelaps. 4. São Paulo. C. nucifera. bulbosus. Moraes,. Reis & Gondim Jr Imaturos. 5. Machos. 5. Dos ácaros fitófagos mais abundantes encontrados nesse estudo foram pertencentes a superfamília Eriophyoidae, seguido Tenuipalpus coyacus De Leon, e Eutetranychus sp..

(37) 36. (Tabela 3). Neste caso, das últimas espécies relatadas não se conhece danos ocasionados nos hospedeiros os quais foram encontrados.. Tabela 3 - Ácaros fitófagos (Prostigmata) e de outros hábitos alimentares associados com Raoiella indica e espécie de plantas hospedeiras em pesquisas realizadas na região centro-sul do Brasil entre novembro de 2015 e outubro de 2018 no centro-sul do Brasil. Ácaros fitófagos. Número de espécimes. Estado. Planta hospedeira. Eriophyoidae. 89. Paraná. C. nucifera. 7. Rio de Janeiro P. roebelenii. Brevipalpus n. sp.1. 2. Paraná. C. nucifera. Brevipalpus n. sp.2. 1. São Paulo. C. nucifera. Tenuipalpus coyacus De. 25. Paraná e São. C. nucifera. Tenuipalpidae Brevipalpus incognitus Ferragut & Navia. Leon Imaturos. Paulo 3. Tetranychidae Oligonychus sp.. 1. São Paulo. C. nucifera. Tetranychus spp.. 9. Mato Grosso,. C. nucifera. Paraná e São Paulo Eutetranychus sp1. 17. Paraná. Archontophoenix sp.. Eutetranychus sp2. 1. Mato Grosso. P. roebelenii. Imaturos. 50. Machos. 11. 1. Paraná. C. nucifera. Bdella sp. 2. São Paulo. C. nucifera. Tetrabdella sp. 2. São Paulo. C. nucifera. Predadores (Prostigmata) Stigmaeidae Agistemus sp. Bdellidae. Cheyletidae. São Paulo.

(38) 37. Cheletogenes sp. 5. São Paulo. C. nucifera e P. hillebrandii. Cunaxidae. 1. Paraná. Outros hábitos alimentares Acaridae. 35. Neotropacarus mumai. 1. São Paulo. C. nucifera. 5. Goiás, São. C. nucifera e P.. Paulo e Rio. roebelenii. (Cunliffe) Tyrophagus putrescentiae (Schrank). de Janeiro Iolinidae Pronematus ssp. 21. Paraná e São. C. nucifera. Paulo Oribatida. 4. Paraná e São. C. nucifera. Paulo. Tarsonemidae. 3. Paraná. C. nucifera. Lorryia sp.. 2. São Paulo. C. nucifera. Tydeus sp. 6. Goiás, Mato. C. nucifera. Tydeidae. Grosso do Sul, Paraná e São Paulo. Winterschmidtiidae Oulenziella bakeri (Hughes). 25. Paraná e São Paulo. C. nucifera.

(39) 38. 2.4 Discussão. Os resultados deste estudo ampliam a distribuição conhecida de R. indica no Brasil para incluir áreas onde o coqueiro não é uma cultura importante. A ausência de R. indica em alguns pontos de amostragem pode ter sido devido a inadequação de algumas das plantas examinadas. Entretanto isto não parece ter sido o caso, como na maioria dos lugares, as plantas examinadas eram hospedeiros conhecidos de R. indica, com exceção de Syagrus romanzoffiana (Cham.) (em Coronel Vivida, Curitiba e Ivaiporã), onde coco não foi encontrado. Embora a falha em encontrar R. indica em algumas áreas de amostragem pode sido por acaso, sua ausência em áreas do Sul do Brasil (Rio Grande do Sul, Santa Catarina e parte do Estado do Paraná) poderia refletir a inadequação ecológica desses lugares. Esses resultados se encaixam bem no que foi previsto pelo modelo desenvolvido por Amaro e Morais (2013), com base em 20 variáveis ambientais. Os autores concluíram que as variáveis que mais influenciaram sua previsão estavam relacionadas com a temperatura. A altitude dos locais onde indica R. indica não foi encontrado em toda a região central do estado do Paraná é pelo menos cerca de 500 metros, exceto Morretes, Palotina, Pontal do Paraná e Terra Roxa (333; 374; 11 m e 285 metros, respectivamente). Por outro lado, a altitude dos locais onde ele foi encontrado na parte norte do estado é no máximo 500 metros, exceto Londrina (543 metros), sendo o ponto mais alto e mais frio ao sul do Paraná. Um exame dos registros históricos (https://pt.climate-data.org/) mostrou que a temperatura mínima mensal nos lugares em que R. indica foi encontrado no norte do Paraná são pelo menos 9° C, exceto Maringá (7,2 °C), enquanto que, em lugares onde não foi encontrado as temperaturas são no máximo 9 °C, exceto Morretes, Palotina, Pontal do Paraná e Terra Roxa (12,3, 9,6, 13,7 e 9,8 °C). No entanto, de acordo com o estudo de Amaro e Morais (2013), ainda é possível que o ácaro possa ser encontrado mais ao sul, ao longo do litoral do Rio Grande do Sul e Santa Catarina, áreas não pesquisadas neste trabalho. Também de acordo com esse estudo, é esperado que R. indica seja capaz de chegar ao sul da latitude máxima que foi detectada durante o estudo atual (Iporã), no vizinho Paraguai e Argentina, ao longo das terras baixas da bacia do Rio Paraguai. A maior frequência de R. indica em coqueiro neste estudo é certamente devido ao esforço concentrado para procurá-lo em plantas sintomáticas, dada sua preferência conhecida para esta planta hospedeira. A propagação de R. indica é facilitada pelo fato de que novas plantações de coqueiro são geralmente estabelecidas com mudas adquiridas comercialmente,.

(40) 39. que podem abrigar o ácaro em níveis de baixa população, permitindo seu transporte imperceptível para longas distâncias. A dispersão pode ser facilitada pelo transporte de outras plantas infestadas, principalmente plantas ornamentais. A permanente disponibilidade de plantas hospedeiras e a capacidade aparentemente limitada de inimigos naturais para manter a praga em níveis baixos também explica sua capacidade de dispersar (NAVIA et al., 2013). Deste modo, a ocorrência de R. indica ao sul de Iporã, no Brasil, parece possível, em microhabitats protegidos e/ou restritos, especialmente em plantas ornamentais em cultivo protegido (geralmente microhabitats com clima ameno) de produção de banana. Embora a diversidade de ácaros predadores associados R. indica neste estudo não possa ser considerada baixa, não pode-se dizer muito sobre o tipo de relação que estes têm com a presa, como basicamente a maioria dessas espécies encontradas neste trabalho tem sido relatada de coqueiro no Brasil e em outros lugares, independentemente da presença de R. indica (LAWSON-BALAGBO et al., 2008; OLIVEIRA et al., 2012). Amblyseius largoensis foi o terceiro fitoseídeo mais numeroso em associação com a R. indica no presente estudo, muitas vezes este ácaro tem sido relatado em associação com a R. indica na região Neotropical,. geralmente. em. áreas. costeiras. (ETIENNE;. FLECHTMANN,. 2006;. RODRIGUES et al., 2007; RODA et al., 2008; CARRILLO et al., 2010; HASTIE et al., 2010; CARRILLO et al., 2011c; GONDIM JR. et al. 2012; MORAES et al. 2012; FLORESGALLANO et al., 2017). Este predador tem recebido maior atenção como um possível candidato para uso prático como agente de controle biológico da praga (CARRILLO et al., 2010; CARRILLO et al., 2011c; DOMINGOS et al., 2012; CARRILLO et al., 2012; CARRILLO et al., 2014; MORAIS et al., 2016; MENDES et al., 2018). Desde o seu primeiro relato no Brasil, R. indica até agora foi encontrado em 18 estados do país, em locais que variam de 2°N a 23°S de latitude. Estudos complementares, especialmente no litoral sul do Brasil podem demonstrar que ele pode estar presente.. Referências. AMARO, G.; MORAIS, E.G.F. Potential geographical distribution of the red palm mite in South America. Experimental and Applied Acarology, Amsterdam, v. 60, p. 342–355, 2013. CARRILLO, D.; AMALIN, D.; HOSEIN, F.; RODA, A.; DUNCAN, R.; PEÑA, J.E.; Host plant range of Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae) in areas of invasion of the New World. Experimental and Applied Acarology, Amsterdam, v. 57, p. 271–289, 2011b..