TAXONOMIA DE ENTOMOBRYOIDEA (COLLEMBOLA, HEXAPODA) EM UMA ÁREA DE CERRADO NO BRASIL
Defesa apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Sistemática e Evolução, linha de pesquisa Taxonomia e Sistemática, como parte das exigências necessárias à obtenção do título de Mestre em Sistemática e Evolução.
Orientador: Bruno Cavalcante Bellini
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - -Centro de Biociências - CB
Silva, Carla Tatiane Pereira.
Taxonomia de Entomobryoidea (Collembola, Hexapoda) em uma área de cerrado no Brasil / Carla Tatiane Pereira Silva. - Natal, 2021.
87 f.: il.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-graduação em
Sistemática e Evolução.
Orientador: Prof. Dr. Bruno Cavalcante Bellini.
1. Entomobryidae - Dissertação. 2. Chapada dos Guimarães - Dissertação. 3. Fauna edáfica - Dissertação. 4. Região Neotropical - Dissertação. 5. Paronellidae - Dissertação. I. Bellini, Bruno Cavalcante. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSCB CDU 595.71 Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351
Orientador: Bruno Cavalcante Bellini
Defesa apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução, linha de pesquisa Taxonomia e Sistemática, como parte das exigências necessárias à obtenção do título de Mestre em Sistemática e Evolução.
Aprovada em 30 de março de 2021.
BANCA EXAMINADORA:
_______________________________________________________ Dra. Renata Antonaci Gama
_______________________________________________________ Dr. Roniere Andrade de Brito
_______________________________________________________ Dr. Bruno Cavalcante Bellini
AGRADECIMENTOS
À Universidade Federal do Rio Grande do Norte e ao Programa de Pós-graduação em Sistemática e evolução pela oportunidade e suporte para elaboração da pesquisa.
Ao Prof. Dr. Fernando Z. Vaz-de-Mello, da Universidade Federal de Mato Grosso e sua equipe por terem cedido o material biológico usado na pesquisa.
À Fundação Parque Tecnológico da Paraíba pelo suporte financeiro durante grande parte da pós-graduação.
Ao meu orientador Bruno Cavalcante Bellini por ter me acolhido e ter me ensinado com muita paciência não só tudo que foi possível sobre o mundo dos colêmbolos, mas também ter me ajudado com ensinamentos relacionados ao ambiente acadêmico e pessoal.
Aos integrantes do laboratório de Collembola por terem me acolhido, em especial a Raiane, Paolla, Nathália, Renata e Gleyce também pela paciência em me ajudar a entender sobre a morfologia e ecologia dos colêmbolos, por terem sido minha “banca” antes da banca oficial e também pelas diversas conversas dentro e fora do laboratório que me ajudaram nessa trajetória.
À Juliana pelas diversas vezes que me ajudou nos momentos que estava perdida em relação às disciplinas e com minha postura acadêmica, principalmente em relação aos seminários e qualificação e com o apoio no final da pós para continuar nessa trajetória acadêmica.
À minha melhor amiga Mircela que vibrou comigo pela aprovação do programa e que teve/tem paciência durante os momentos de estresse e que sempre me incentivou e me ajudou nos momentos mais desafiadores.
Às minhas amigas Hayssa e Franciellen minhas companheiras de graduação e me deram conselhos e suporte emocional.
À minha prima Josiely que além do suporte emocional me ajuda até hoje com a escrita e leitura da língua inglesa.
À minha família que me ajudou com suporte, principalmente no deslocamento ao laboratório durante a pandemia de Covid-19.
RESUMO
Os colêmbolos são hexápodes de tamanho reduzido que vivem em diversos habitats, especialmente no ambiente edáfico úmido. Existem aproximadamente 9.200 espécies nominais de colêmbolos no mundo, sendo a maioria encontrada nas regiões de clima temperado, mas é evidente o déficit de cobertura dos estudos taxonômicos em regiões tropicais. A ordem Entomobryomorpha é a mais diversa de Collembola, apresentando quase 4000 espécies descritas. Também abriga a maior superfamília da classe, Entomobryoidea, que possui ampla distribuição e é constituída por três famílias: Orchesellidae, Entomobryidae e Paronellidae. No Brasil há registros de 445 espécies distribuídas em todas as regiões, com a maior concentração de espécies pertencentes à Mata Atlântica e Floresta Amazônica. O Cerrado é o segundo maior bioma no Brasil, e embora seja um dos hotspots mundiais de biodiversidade, é subamostrado para a fauna de Collembola. Assim, este trabalho teve como objetivo realizar o primeiro estudo taxonômico da fauna de Entomobryoidea da Chapada dos Guimarães, Mato Grosso, Brasil. A coleta foi realizada em 12 pontos utilizando armadilhas do tipo pitfall durante dois dias. O material biológico foi armazenado em álcool a 70% e foi triado e montado para identificação e estudo morfológico. Os espécimes representantes de novas espécies foram desenhados e descritos seguindo literatura específica. Foram identificadas quatro espécies de Entomobryoidea no estudo, todas novas para a ciência: Trogolaphysa sp. nov., Entomobrya sp. nov., Salina sp. nov. e Seira sp. nov. Os quatro táxons são similares a outras espécies neotropicais de seus respectivos gêneros, mas apresentam morfologia distinta quanto à quetotaxia dorsal, quetotaxia do colóforo e/ou morfologia do complexo empodial. Apesar de ser mais comum em ambientes florestais úmidos, Entomobrya sp. nov. é o primeiro registro do gênero para o domínio do Cerrado. Os dados representam um acréscimo de 28,5% no número de espécies previamente reconhecidas para o Cerrado brasileiro e sugerem que o domínio deve possuir rica, e ainda desconhecida, fauna de Collembola. Portanto, inventários, estudos ecológicos e biogeográficos, principalmente em unidades de conservação, são necessários para conservação e compreensão da distribuição do grupo dentro do Cerrado.
PALAVRAS-CHAVE: Chapada dos Guimarães, Entomobryidae, Fauna edáfica,
edaphic environments. There is currently about 9,200 nominal species of springtails, most of them found in temperate regions, and the deficit in the coverage of taxonomic studies from tropical regions is apparent. The Entomobryomorpha is the most diverse order of Collembola, holding almost 4000 described species. It also houses the largest superfamily, Entomobryoidea, which has a wide distribution and consists of three families: Orchesellidae, Entomobryidae and Paronellidae. In Brazil there are 445 species registered in all regions, with most of them recorded from the Atlantic and the Amazon Forests.The Cerrado is second largest biome in Brazil, and although it is one of the world's biodiversity hotspots, it is undersampled for the Collembola fauna. Thus, this study aimed to carry out the first taxonomic study of the Entomobryoidea fauna from the Chapada dos Guimarães, Mato Grosso, Brazil. at the samples were collected from 12 sites using pitfall traps for two days. The biological material was stored in 70% alcohol, screened and assembled to identification and morphological study. Specimens representing the new species were drawn and described following the literature. Four species of Entomobryoidea were identified in this study, all new to science: Trogolaphysa sp. nov.,
Entomobrya sp. nov., Salina sp. nov and Seira sp. nov. The four taxa are similar to other
Neotropical congeners, but they have a distinctive morphology related to the dorsal and ventral tube chaetotaxy and/or the morphology of the empodial complex. Despite being more common in humid forest environments, Entomobrya sp. nov. is the record of the genus for the Cerrado domain. Our data represents a increase of 28,5% in the number of species previously recognized for the Brazilian Cerrado, and suggests that the domain may shelter a rich fauna of Collembola. Therefore, inventories, ecological and biogeographic studies, mainly within protected areas, are necessary for the conservation and understanding of the group's distribution within the Cerrado.
KEYWORD: Chapada dos Guimarães, Entomobryidae, Edaphic fauna, Neotropical
Sumário Índice de figuras...10 Índice de tabelas...14 1. Introdução...15 1.1. Generalidades...15 1.2. Ecologia...16 1.3. Riqueza taxonômica...17 1.4. Entomobryomorpha...18
1.5. Entomobryoidea Womersley sensu Zhang et al. 2019...20
1.6. Savanas no mundo...24
1.7. Domínio fitogeográfico do Cerrado...24
2. Objetivo Geral...28 2.1. Objetivos específicos...28 3. Metodologia...28 3.1.Área de estudo...28 3.2. Coletas...30 3.3. Procedimentos laboratoriais...31 3.4. Estudo taxonômico...31 4. Resultados e Discussão...32 4.1. Trogolaphysa sp. nov...33 4.2. Entomobrya sp. nov...43 4.3. Salina sp. nov... 53 4.4. Seira sp. nov...62
Índice de figuras
Figura 1. Ilustração da primeira espécie de Collembola descrita, Sminthurus fuscus
atualmente chamada de Allacma fusca. Modificada por Hopkin,
1997...16 Figura 2 - Habitus das ordens de Collembola. (A) Entomobryomorpha - Orchesella
pannonica Stach, J 1960; (B) Poduromorpha - Podura aquatica Linnaeus 1758; (C)
Neelipleona - Neelus murinus Folsom 1896 (D) Symphypleona - Dicyrtoma fusca Stach
1924;. Modificado de Bellinger et al.,
1996-2021...18 Figura 3 - Superfamílias de Entomobryomorpha. (A) Isotomoidea - Isotoma viridis Bourlet 1839; (B) Diversidade de cerdas lisas e ciliadas, cerda lisa (seta 1) e ciliada unilateralmente (seta 2) (Soto-Adames et al., 2008); (C) Coenaletoidea - Coaneletes
caribaeus Bellinger 1985, apresentando segmentos abdominais III a IV fundidos; (D)
Tomoceroidea - Tomocerus caecus Yu & Deharveng 2015; (E) Quetotaxia dorsal da cabeça em um integrante da família Tomoceroidea, desprovida de tricobótrias pós-oculares. Modificado de Bellinger et al., 1996-2021; Mendonça & Fernandes, 2003...19 Figura 4. Algumas características dos Entomobryoidea. (A) Aspecto geral do habitus, indicando o quarto segmento abdominal como maior que o terceiro; (B) Cabeça vista na posição dorsal, aumento indicando a tricobótria pós-ocular direita; (C) Órgão metatrocanteral. Modificado de Mendonça & Fernandes, 2007 e Soto-Adames, 2008..20 Figura 5 - Diferentes cerdas dorsais vistas nos Entomobryoidea. (A) Diversidade de escamas em diferentes táxons: (1) escama fracamente estriada com ápice truncado; (2) escama fracamente estriada, lateralmente truncada com ápice oval; (3) escama fortemente estriada com ápice pontiagudo; (4) escama fortemente estriada com ápice arredondado; (B) Diversidade de meso e macrocerdas ciliadas; (1 e 3) cerdas ciliadas com ápice clavado; (2 e 4) cerdas ciliadas com ápice afilado. Modificado de Soto-Adames et al. 2008...21 Figura 6. Quetotaxia dorsal dos segmentos abdominais II e III em Trogolaphysa jataca Wray, 1953. (A) Segundo segmento abdominal, tricobótrias (a5 e m2) indicadas pelas setas; (B) Terceiro segmento abdominal, tricobótrias (m5, a5 e m2) indicadas pelas setas.
Figura 7. Quetotaxia do tibiotarso no primeiro instar. (A) Entomobrya nivalis Lenneaus, 1758; (B) Homidia cingula Börner, 1906; (C) Heteromurus nitidus Templeton, 1836 e (D) Pseudosinella abla Zhang e Deharveng, 2015. Modificado de Zhang & Deharveng (2015)...22 Figura 8 - Cabeça e segmentos torácicos e abdominais na posição dorsal de integrantes das famílias Orchesellidae, Entomobryidae e Paronellidae. Abd. IV indicado pelas setas. (A) Dicranocentrus amazonicus Bellini, Moraes & Oliveira 2013; (B) Tyrannoseira
raptora Bellini & Zeppelini 2011; (C) Campylothorax mitrai Bellini & Meneses
2012...23 Figura 9. Porção distal da fúrcula com extremidades do dente (ou dens) e do mucro de integrantes das famílias: Entomobryidae (A e B); e Paronellidae (C e D). (A) Entomobrya naziridisi Jordana & Baquero, 2008; (B) Tyrannoseira gladiata Zeppelini & Lima 2012; (C) Campylothorax mitrai Bellini & Meneses, 2012; (D) Cyphoderus songkhlaensis
Jantarit, Satasook & Deharveng, 2014. Modificado de Silva,
2014...23 Figura 10 - Domínio fitogeográfico do Cerrado...25 Figura 11. Dados climatológicos da Estação Chapada dos Guimarães (médias de temperatura mensais do ano de 2009) (Vieira Junior et al., 2011)...29 Figura 12. Mapa de localização da área da coleta no Parque Nacional da Chapada dos Guimarães, Mato Grosso, Brasil...29 Figura 13 – Tipos de vegetações encontradas no PNCG. (A) Mata semidecídua; (B) Mata ciliar; (C) Cerrado; (D) Campo sujo; (E) Campo cerrado; (F) Campo cerrado rupestre. Modificado de Pires et al., 2009; Vieira Junior et al., 2011; Saraiva et al., 2020...30
Figura 14 - Trogolaphysa sp. nov. habitus do espécime fixo em etanol, vista lateral...34
Figura 15 - Trogolaphysa sp. nov., cabeça: (A) Ápice da Ant. IV (vista dorsal); (B) Órgão sensorial da Ant. III e cerdas circundantes (vista ventro-lateral); (C) Ápice da Ant. II (vista ventral); (D) Cerdas labrais e pré-labrais; (E) Palpo maxilar e placa sublobal; (F) Papila labial E e cerdas acessórias, incluindo processo lateral; (G) Quetotaxia ventral pós-labial e dos campos labiais basomediano e basolateral; (H) Quetotaxia dorsal da cabeça e olhos...36 Figura 16 - Trogolaphysa sp. nov., quetotaxia dorsal do tronco: (A) Th. II; (B) Th. III;
(C) Abd. I; (D) Abd. II; (E) Abd. III; (F) Abd. IV; (G) Abd.
V...38 Figura 17 - Trogolaphysa sp. nov., apêndices do tronco: (A-C) Subcoxa I-III, respectivamente; (D) órgão metatrocanteral; (E) Complexo empodial e tibiotarso distal III; (F) Face anterior do colóforo; (G) Flap lateral do colóforo (lado esquerdo); (H) Placa manubrial esquerda; (I) Ápice ventral do manúbrio; (J) dens distal e mucro...40 Figura 18 - Entomobrya sp. nov., habitus do espécime fixo em etanol, vista lateral...44 Figura 19 - Entomobrya sp. nov., cabeça: (A) Ápice da Ant. IV (vista dorsal); (B) Órgão sensorial da Ant. III e cerdas circundantes (vista ventro-lateral); (C) Ápice da Ant. II (vista ventral); (D) Cerdas labrais e pré-labrais; (E) Palpo maxilar e placa sublobal; (F) Papila labial E e cerdas acessórias, incluindo processo lateral; (G) Quetotaxia ventral pós-labial e dos campos labiais basomediano e basolateral; (H) Quetotaxia dorsal da cabeça e olhos...46 Figura 20 - Entomobrya sp. nov., quetotaxia dorsal do tronco: (A) Th. II; (B) Th. III; (C)
Abd. I; (D) Abd. II; (E) Abd. III; (F) Abd. IV; (G) Abd.
V...48 Figura 21 - Entomobrya sp. nov., apêndices do tronco: (A) Órgão metatrocanteral; (B) Complexo empodial e tibiotarso distal III; (C) Face anterior do colóforo (D) Aba lateral do colóforo (lado esquerdo); (E) Dorso do manúbrio distal, com placas manubriais; (F) Face ventral do manúbrio, região distal; (G) Dens distal e mucro...50
Figura 23 - Salina sp. nov., cabeça: (A) Ápice da Ant. IV (vista dorsal); (B) Órgão sensorial da Ant. III e cerdas circundantes (vista ventro-lateral); (C) Ápice da Ant. II (vista ventral); (D) labro anterior; (E) Palpo maxilar e placa sublobal; (F) Papila labial E e cerdas acessórias, incluindo processo lateral; (G) Cerdas labrais e pré-labrais; (H) Quetotaxia ventral pós-labial da cabeça e dos campos labiais basomediano e basolateral; (I) Quetotaxia dorsal da cabeça e olhos...56 Figura 24 - Salina sp. nov., quetotaxia dorsal do tronco: (A) Th. II; (B) Th. III; (C) Abd. I; (D) Abd. II; (E) Abd. III; (F) Abd. IV; (G) Abd. V...58 Figura 25 - Salina sp. nov., apêndices do tronco: (A) Órgão metatrocanteral; (B) Complexo empodial e tibiotarso distal III; (C) Face anterior do colóforo (D) Flap lateral do colóforo (lado esquerdo); (E) Dorso do manúbrio distal, com placas manubriais; (F)
Dens distal e
mucro...60 Figura 26 - Seira sp. nov., habitus do espécime fixo em etanol, vista dorsal...63 Figura 27 - Seira sp. nov., cabeça: (A) Ápice da Ant. IV (vista dorsal); (B) Variação do órgão apical da Ant. IV (vista ventral); (C) Órgão sensorial da Ant. III e cerdas circundantes (vista ventro-lateral); (D) Palpo maxilar e placa sublobal; (E) Papila labial E e cerdas acessórias, incluindo processo lateral; (F) Cerdas labrais e pré-labrais; (G) Quetotaxia ventral pós-labial da cabeça e dos campos labiais basomediano e basolateral; (H) Quetotaxia dorsal da cabeça e olhos...65 Figura 28 – Seira sp. nov., quetotaxia dorsal do tronco: (A) Th. II; (B) Th. III; (C) Abd. I; (D) Abd. II; (E) Abd. III; (F) Abd. IV; (G) Abd. V...67 Figura 29 – Seira sp. nov., apêndices do tronco: (A) Órgão metatrocanteral; (B) Complexo empodial e tibiotarso distal III; (C) Face anterior do colóforo (D) Aba lateral do colóforo (lado direito); (E) Dorso do manúbrio distal, com placas manubriais; (F) Face
ventral do manúbrio, região distal; (G) Dens distal e
Índice de tabelas
Tabela 1.Unidades de Conservação inseridas no domínio do Cerrado, por categoria de
manejo. Modificado de Santos,
2018...26 Tabela 2. Espécies de Collembola registradas para o Cerrado ou em zonas de transição entre o Cerrado e Caatinga/Amazônia...27 Tabela 3. Pontos de coleta (como apresentados nas figs. 11 e 12), com suas respectivas coordenadas, na área do Parque Nacional da Chapada dos Guimarães, Cuiabá, Mato Grosso...31 Tabela 4. Comparação dos principais caracteres diagnósticos de Trogolaphysa sp. nov.,
Trogolaphysa piracurucaensis e Trogolaphysa
ernesti...42
Tabela 5. Comparação dos principais caracteres diagnósticos de Entomobrya sp. nov,
Entomobrya juneae, Entomobrya nivalis e Entomobrya atrocincta...52
Tabela 6. Comparação dos principais caracteres diagnósticos de Salina sp. nov, Salina
zhangi e Salina
bellinii...61
Tabela 7. Comparação dos principais caracteres diagnósticos de Seira sp. nov, Seira
caerucinerea, Seira paulae, Seira coroatensis e Seira mendocae...70
Tabela 8 – Percentual da frequência de invertebrados edáficos no estudo de Barros e
Oliveira no Parque Vila
Velha...72
Generalidades
Collembola é uma das quatro classes de artrópodes hexápodes, e engloba animais de vida livre e de porte limitado, tendo a maioria das espécies entre 1–2 mm de comprimento (Baretta et al., 2008; Santos-Rocha et al., 2011; Bellinger et al., 1996-2021). Dentre os aspectos morfológicos que caracterizam esta classe está o colóforo, localizado no ventre do primeiro segmento abdominal, responsável pelo equilíbrio osmótico e parte das trocas gasosas; o retináculo, localizado no terceiro segmento abdominal também em posição ventral, que tem como função “segurar” a fúrcula quando em repouso, que é o órgão utilizado para saltar, localizado no ventre do quarto segmento abdominal (Zeppelini & Bellini, 2004). Os colêmbolos estão entre os invertebrados terrestres mais abundantes, sendo encontrados em diversos habitats, incluindo desertos e gelo ártico, tendo maior frequência e riqueza no solo (Miranda-Rangel & Palacios-Vargas 1992; Silva 2014; Bellini 2016).
Tillyard (1928) & Handschin (1955) citam os colêmbolos como “artrópodes terrestres primários, ancestrais e arcaicos”, um ponto de vista reforçado com a descoberta do fóssil do devoniano médio Rhyniella praecursor (Hirst & Maulik 1926), de aproximadamente 400 milhões de anos, que apresenta grande semelhança com táxons de colêmbolos existentes (Scourfield 1940; Juberthie & Decu 1994). Na literatura, possivelmente o relato mais antigo de colêmbolos está presente na obra “Historia
animalium” de Aristóteles em 384 - 322 A.C., mencionando que esses indivíduos seriam
“pulgas da neve”, animais pequenos, avermelhados e peludos encontrados agrupados sobre a neve e solo gélido (Hopkin 1997). Do ponto de vista taxonômico, De Geer (1743) foi o primeiro autor a descrever uma espécie de Collembola, Allacma fusca (fig. 1). Entretanto, uma das mais importantes contribuições para a taxonomia e sistemática do grupo foi realizada por Lubbock (1873), que cunhou o termo Collembola baseado na “existência de uma projeção que possibilita sua aderência à superfície no qual se encontram”, o colóforo, e listou/descreveu em detalhes 130 espécies em sua relevante monografia sobre o tema. Na metade do século XX a quantidade de pesquisadores taxonomistas já havia aumentado consideravelmente, especialmente na Europa, e a compreensão da morfologia e riqueza do grupo foi elevada, resultando em um acréscimo
exponencial na descrição de espécies e gêneros (Deharveng 2004). No Brasil o pesquisador Roger Arlé foi quem praticamente iniciou os estudos dos colêmbolos, no qual descreveu e publicou mais de 70 espécies durante os anos de 1939 a 1986. A partir desses trabalhos novos pesquisadores se formaram e juntamente com profissionais de outros países compõem atualmente o grupo de pesquisadores dedicados a estudos dos colêmbolos no Brasil (Silva 2014).
Figura 1 - Ilustração da primeira espécie de Collembola descrita, anteriormente chamada de Sminthurus fuscus atualmente considerada como Allacma fusca. Modificada por Hopkin 1997.
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Ecologia
Os Collembola compõem a fauna edáfica e seu ciclo de vida em grande parte é determinado pela qualidade do solo. Devido à sensibilidade que parte das espécies (particularmente as endêmicas) possui em relação à variação de diversos fatores inerentes ao substrato, alterações no pH, umidade, temperatura, sombreamento, disponibilidade e qualidade da matéria orgânica, granulometria e nível de compactação do solo e mesmo microflora edáfica impactam as populações de colêmbolos edáficos (Hagvar & Abrahamsen 1984; Ferreira et al., 2018).
Os colêmbolos atuam nos processos de evolução, gênese e estruturação do solo (Deharveng 1996; Hopkin 1997; Cassagne 2003). Do ponto de vista trófico, esses animais
melhoram a qualidade do solo através da mineralização dos nutrientes (Heneghan et al., 1999). Também possuem influência na atividade de microorganismos presentes no ambiente edáfico e na fragmentação mecânica dos componentes orgânicos presentes no solo (Cassagne et al., 2004; Siddiky et al., 2012; Yang et al., 2012).
Riqueza taxonômica
A fauna neotropical de Collembola foi melhor estudada, até o momento, do ponto de vista taxonômico. Isso acontece especialmente devido a elevada riqueza não descrita para a região, que fomenta estudos na área e dificulta avaliações de outra natureza (Bellinger
et al., 1996-2021; Bellini 2016). Para o Brasil a situação é a mesma, e especialmente nas
Regiões Norte, Centro-Oeste e Sul espera-se elevada riqueza desconhecida dessa particular fauna (Culik & Zeppelini 2003; Abrantes et al., 2010, 2012; Bellini & Godeiro 2017).
São registradas atualmente aproximadamente 9.200 espécies nominais de colêmbolos em todo mundo, sendo a maioria encontrada nas regiões de clima temperado (Bellinger et al., 1996 –2021). Por outro lado, especula-se que a maior riqueza de espécies seja pantropical, tendo em vista que a maioria dos artrópodes terrestres é mais diversa nos trópicos, trabalhos realizados por Mari-Mutt (1983a, 1983b, 1983c, 1984, 1985a e 1985b), e Palácio-Vargas (1982a, 1982b, 1997 e 2007), demonstram o potencial dessa região, principalmente da Região Neotropical em relação à diversidade de espécies de colêmbolos (Bellinger et al., 1996 –2021).
Os colêmbolos tem sua riqueza taxonômica organizada em quatro grandes ordens: Entomobryomorpha e Poduromorpha apresentam corpo alongado e segmentos do tronco bem definidos (figs. 2A e 2B), entretanto diferem-se principalmente pela presença do pronoto em Poduromorpha, e a ausência deste em Entomobryomorpha; enquanto Neelipleona e Symphypleona apresentam o corpo globoso com grande parte dos segmentos fundidos entre si (figs. 2C e 2D). Os Neelipleona apresentam o tronco formado especialmente pelo tórax bem desenvolvido, são diminutos (com a maior parte das espécies com 0,5 mm ou menos) e possuem as antenas mais curtas que a cabeça, enquanto os Symphypleona apresentam o tronco formado especialmente pelos segmentos do
abdômen, possuem tamanho variável e as antenas são sempre mais longas que a cabeça (Zeppelini & Bellini 2004; Bellinger et al., 1996–2021).
Atualmente no Brasil foram registradas 445 espécies (4,8% do total de espécies descritas no mundo) e 117 gêneros distribuídos em todas as regiões, sendo 305 espécies (aproximadamente dois terços do total) endêmicas do território nacional. A maior parte dessas espécies foi descrita da Mata Atlântica e da Floresta Amazônica, respectivamente (Zeppelini et al. 2021). As ordens Entomobryomorpha e Poduromorpha são as mais representativas em número de espécies dentro do território brasileiro. Dentro dessas ordens os gêneros com mais espécies brasileiras registradas são Seira Lubbock 1870 (com cerca de 35 espécies) e Neotropiella Handschin 1942 (com cerca de 14 espécies), respectivamente, ambos também representativos na Região Nordeste (Abrantes et al., 2012; Brito et al., 2017; Cipola et al., 2018c; Nunes et al., 2019; Zeppelini et al., 2021).
Figura 2 - Habitus das ordens de Collembola. (A) Entomobryomorpha - Orchesella pannonica Stach, J 1960; (B) Poduromorpha - Podura aquatica Linnaeus 1758; (C) Neelipleona - Neelus murinus Folsom 1896 (D) Symphypleona - Dicyrtoma fusca Stach 1924;. Modificado de Bellinger et al., 1996-2021.
Entomobryomorpha
A ordem Entomobryomorpha é a mais diversa de Collembola, apresentando aproximadamente 4.000 espécies descritas (Cipola et al., 2018c; Bellinger et al., 1996-2021). Seus representantes são diferenciados das demais ordens por apresentarem características como um corpo alongado e segmentado, com protórax curto desprovido
cerdas lisas ou mais raramente ciliadas unilateralmente (fig. 3B e 3C); Tomoceroidea (fig. 3D e 3E) que possui cerdas ciliadas pelo corpo e ausência de tricobótrias pós-oculares; e Entomobryoidea (fi. 5A), que possui quetotaxia dorsal heterogênea, tricobótrias pós-oculares e órgão metatrocanteral (Bellinger et al., 1996–2020, Hopkin 1997, Soto-Adames et al., 2008; Cipola et al., 2018). As superfamílias Isotomoidea, Tomoceroidea e Entomobryoidea apresentam espécies na Região Neotropical (Zeppelini et al., 2021; Bellinger et al., 1996–2021)
Figura 3 - Superfamílias de Entomobryomorpha. (A) Isotomoidea - Isotoma viridis Bourlet 1839; (B) Diversidade de cerdas lisas e ciliadas, cerda lisa (seta 1) e ciliada unilateralmente (seta 2) (Soto-Adames et al., 2008); (C) Coenaletoidea - Coaneletes caribaeus Bellinger 1985, apresentando segmentos abdominais III a IV fundidos; (D) Tomoceroidea - Tomocerus caecus Yu & Deharveng 2015; (E) Quetotaxia dorsal da cabeça em um integrante da família Tomoceroidea, desprovida de tricobótrias pós-oculares. Modificado de Bellinger et al., 1996-2021; Mendonça & Fernandes, 2003.
Entomobryoidea Womersley sensu Zhang et al., 2019
Integrantes da superfamília Entomobryoidea são caracterizados
morfologicamente por apresentarem: um par de tricobótrias pós-oculares na cabeça (fig. 4B) e por vezes um par de tricobótrias subantenais, segundo e terceiro segmentos abdominais com 2+2 e 3+3 tricobótrias, respectivamente (fig. 6), órgão metatrocanteral (ou trocanteral) (fig. 4C) localizado no trocanter do terceiro par de pernas, composto por três ou mais cerdas espiniformes lisas (geralmente 15 ou mais), e quetotaxia dorsal heterogênea, formada por uma quetotaxia primária (presente no primeiro ínstar) e secundária (adquirida em sucessivas mudas até a fase adulta). Essa quetotaxia secundária apresenta, além de múltiplos de cerdas primárias, uma cobertura densa de mesocerdas ou escamas no dorso do corpo (fig. 5A e 5B). Em Entomobryoidea também pode ser observada a quetotaxia primária do tibiotarso com a presença das cerdas “e”, “p”, “a” e “i” (fig. 7), associado ao padrão de 8 verticilos de cerdas distribuídas ao longo do tibiotarso. Entretanto, essa última característica pode não ser exclusiva dos Entomobryoidea, já que ao menos parte dos Symphypleona também apresentam o tibiotarso com 8 verticilos, o que pode ter surgido por convergência evolutiva (Zhang & Deharveng, 2015a). Por fim, o quarto segmento abdominal é maior que o terceiro segmento, em todos os Entomobryoidea (fig. 4A) (Soto-Adames et al., 2008).
Figura 4 - Algumas características dos Entomobryoidea. (A) Aspecto geral do habitus, indicando o quarto segmento abdominal como maior que o terceiro; (B) Cabeça vista na posição dorsal, aumento indicando a tricobótria pós-ocular direita; (C) Órgão metatrocanteral. Modificado de Mendonça & Fernandes 2007 e Soto-Adames 2008.
Figura 5 - Diferentes cerdas dorsais vistas nos Entomobryoidea. (A) Diversidade de escamas em diferentes táxons: (1) escama fracamente estriada com ápice truncado; (2) escama fracamente estriada, lateralmente truncada com ápice oval; (3) escama fortemente estriada com ápice pontiagudo; (4) escama fortemente estriada com ápice arredondado; (B) Diversidade de meso e macrocerdas ciliadas; (1 e 3) cerdas ciliadas com ápice clavado; (2 e 4) cerdas ciliadas com ápice afilado. Modificado de Soto-Adames et al., 2008.
Figura 6 - Quetotaxia dorsal dos segmentos abdominais II e III em Trogolaphysa jataca Wray, 1953. (A) Abd. II e Abd. III, tricobótrias (m2 e a5) indicadas pelas setas; (B) Abd. II e Abd. III, tricobótrias (m2, a5 e m5) indicadas pelas setas. Modificado de Soto-Adames 2015.
4
3
2
1
4
3
1
2
Figura 7. Quetotaxia do tibiotarso no primeiro instar. (A) Entomobrya nivalis Linneaus 1758; (B) Homidia cingula Börner 1906; (C) Heteromurus nitidus Templeton 1836 e (D) Pseudosinella abla Zhang & Deharveng 2015. Modificado de Zhang & Deharveng (2015a).
A sistemática de Entomobryoidea vem sendo constantemente aperfeiçoada e alterações foram propostas nos últimos anos. De acordo com a classificação atual de Zhang et al., (2019) a superfamília é constituída por três famílias, sendo elas: Orchesellidae, Entomobryidae e Paronellidae. Orchesellidae (fig. 7A) tem o segmento abdominal IV reduzido e quetotaxia dorsal polimacroquetótica (com muitos múltiplos secundários de macroquetas), sendo ambas as características consideradas plesiomórficas e modificadas nas demais famílias (Zhang et al., 2019). As características mais evidentes na diferenciação entre os Paronellidae e Entomobryidae são a crenulação do dente e a forma do mucro, havendo dentes crenulados e com mucro pequeno, falcado ou bidentado em Entomobryidae (fig. 8A e 8B), enquanto que Paronellidae apresenta dentes lisos e mucro quadrados ou retangulares, geralmente alongados portando número variável de dentes (fig. 8C e 8D) (Cipola et al., 2018c; Bellinger et al., 1996–2021). Entretanto, estudos realizados por Zhang et al. (2015b e 2019) sugerem que a formato liso dos dentes da fúrcula pode ter surgido diversas vezes dentro da superfamília Entomobryoidea, e que a quetotaxia das sensilas do tronco pode ser mais informativa para distinguir famílias e subfamílias de Entomobryoidea.
Figura 8 - Cabeça e segmentos torácicos e abdominais na posição dorsal de integrantes das famílias Orchesellidae, Entomobryidae e Paronellidae. Abd. IV indicado pelas setas. (A) Dicranocentrus amazonicus Bellini, Moraes & Oliveira 2013; (B) Tyrannoseira raptora Bellini & Zeppelini 2011; (C) Campylothorax mitrai Bellini & Meneses 2012.
Figura 9 - Porção distal da fúrcula com extremidades do dente (ou dens) e do mucro de integrantes das famílias: Entomobryidae (A e B); e Paronellidae (C e D). (A) Entomobrya naziridisi Jordana & Baquero 2008; (B) Tyrannoseira gladiata Zeppelini & Lima 2012; (C) Campylothorax mitrai Bellini & Meneses 2012; (D) Cyphoderus songkhlaensis Jantarit, Satasook & Deharveng 2014. Modificado de Silva 2014.
B
C
Savanas no mundo
Não há um consenso sobre o conceito de “savana”, e esses domínios podem conter vegetações florestais, com arvoredos, ou de campos abertos com árvores esparsas, portanto diferentes mapas de distribuição das savanas podem ser traçados. Nesse sentido, são registradas 12 definições diferentes para o termo “savana”, que englobam diferentes aspectos geográficos (latitude e longitude), fisionômicos, ecológicos, climáticos, florísticos, entre outros (Huber 1987; Walter et al., 2008). Mesmo assim, em linhas gerais, as savanas são domínios semiáridos que podem ser entendidas como florestas em estágio de sucessão ecológica permanente, controladas pelo fogo ou por outros fatores geoclimáticos (Walter et al., 2008; Lemos 2017).
As savanas se estendem nos trópicos nas latitudes 15° a 20° dos dois hemisférios, sendo o segundo maior domínio vegetacional entre essas latitudes, ficando atrás apenas das florestas tropicais. Elas podem ser encontradas na África, Ásia, Austrália, América do Sul e Central. A formação comum a todas as savanas é composta por estrato graminoso-herbáceo entremeado por arbustos e árvores sem a formação de dossel. As savanas da América do Sul são encontradas no(a): Brasil, Bolívia, Colômbia, Guiana, Guiana Francesa, Paraguai, Suriname, Venezuela e em algumas ilhas do Caribe. A mais ampla e continua área de savana neotropical é o Cerrado, que se estende pelo Brasil, Bolívia e Paraguai (Eiten 1972; Villarroel et al., 2016).
Domínio fitogeográfico do Cerrado
Com 2.036.448 km², o Cerrado ocupa cerca de 22% do território brasileiro, sendo o segundo maior domínio fitogeográfico da América do Sul. No Brasil, o Cerrado se estende pelos estados de Goiás, Tocantins, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais, Bahia, Maranhão, Piauí, Rondônia, Paraná, São Paulo e Distrito Federal, com enclaves no Amazonas (fig. 9). O Cerrado apresenta elevado potencial aquífero com nascentes das três maiores bacias hidrográficas da América do Sul (Amazônica/Tocantins, São Francisco e Prata), o que favorece a manutenção de sua biodiversidade (MMA 2021; INPE 2021).
Figura 10 - Domínio fitogeográfico do Cerrado.
O Cerrado abriga elevada abundância de espécies endêmicas, sendo considerado como um hotspot mundial de biodiversidade, segundo Mittermeier et al., (1999) e Myers
et al., (2000). No Cerrado, não só existe grande diversidade no número de espécies, mas
também na variedade de paisagens e habitats, englobando diferentes tipos de formações vegetais. Segundo Ribeiro & Walter (2008), 11 subsistemas são classificados no Cerrado, sendo eles: mata ciliar, mata de galeria, mata seca, cerradão, cerrado sentido restrito, parque de cerrado, palmeiral, vereda, campo sujo, campo rupestre e campo limpo. Em razão dessa variedade de habitats e paisagens no Cerrado, diversas espécies de animais encontram abrigo, sendo distribuídos de acordo com os recursos disponíveis e habitats específicos.
Entretanto, atualmente, o domínio do Cerrado sofre excepcional perda de habitat original, especialmente relacionada à expansão das atividades de agropecuária, extração madeireira e ampliação dos centros urbanos (ICMBIO 2021). Embora seja o segundo maior domínio fitogeográfico da América do Sul, o Cerrado tem apenas 8,21% (Tab. 1) da área total do território legalmente protegida com unidades de conservação. (MMA 2021; ICMBIO 2021).
Tabela 1. Unidades de Conservação inseridas no domínio do Cerrado, por categoria de manejo (Santos, 2018).
O Cerrado é reconhecido do ponto de vista da biodiversidade como a savana mais rica do mundo, e segundo Mendonça et al., (2008) abriga 11.627 espécies de plantas nativas. Com grande diversidade de habitats, promove uma notável alternância de espécies entre diferentes fitofisionomias. Cerca de 200 espécies de mamíferos são conhecidas, e a rica avifauna compreende cerca de 837 espécies. Os números de peixes (provenientes das três maiores bacias hidrográficas do continente), répteis e anfíbios são elevados, sendo 1200, 180 e 150 espécies, respectivamente. O Cerrado também abriga uma rica fauna de invertebrados, que constituem cerca de 16 filos no Brasil central. Estima-se que existam 1,5 milhões de espécies de artrópodes no domínio (Longcore 2003).
Em um estudo realizado por Barros & Oliveira (2011) sobre a abundância e frequência da artropodofauna em uma área do Cerrado no Parque Estadual de Vila Velha, observou-se a frequência de grupos como Cheliceriformes com 25,18%, Crustacea com 0,23%, Myriapoda com 0,02% e Hexápodes com quase 75% do total, sendo os mais representativos dentre os grupos encontrados de hexápodes os Collembola, com frequência de 46,9%. Por outro lado, a riqueza taxonômica dos colêmbolos é praticamente desconhecida neste domínio. Cerrado, Pantanal e Pampa, combinados, agrupam menos de 3% de toda a fauna conhecida de Collembola no Brasil (Abrantes et al., 2010; Zeppelini et al., 2021). De fato, até o momento, há o registro de apenas 14 espécies de Collembola para o Cerrado, a maioria de zonas de transição com a Amazônia e com a
Tipo Categoria Quantidade Quantidade total por tipo de
unidade
Proteção integral
Estação Ecológica (EE) 28
120
Monumento Nacional (MN) 12
Parque (PN ou PE) 70
Refúgio de vida Silvestre (RVS) 5
Reserva Biológica (RE) 5
Uso sustentável
Floresta (FLONA) 11
264
Reserva Extrativista (RE) 6
Reserva de desenvolvimento sustentável (RDS) 2
Reserva de Fauna (RF) 0
Área de Proteçao Ambiental (APA) 68 Área de Relevante Inter. Ecol. (ARIE) 16 Reserva P. P. Natural (RPPN) 161
Tabela 2. Espécies de Collembola registradas para o Cerrado ou em zonas de transição entre o Cerrado e Caatinga/Amazônia.
Ordem Espécies Referência Domínio (Unidade Federativa)
Entomobryomorpha Cyphoderus equidenticulati Nunes & Bellini, 2018
Zona de transição entre Caatinga e Cerrado (PI)
Poduromorpha Hylaeanura intima Arlé, 1959 Zona de transição entre Amazônia e Cerrado (MT)
Poduromorpha Kenyura xinguensis Arlé, 1966 Zona de transição entre Amazônia e Cerrado (MT)
Poduromorpha Neotropiella denisi Arlé, 1939 Zona de transição entre Amazônia e Cerrado (MT e RJ)
Entomobryomorpha Pseudosinella triocellata Nunes & Bellini, 2018
Zona de transição entre Caatinga e Cerrado (PI)
Entomobryomorpha Salina brasiliana Oliveira & Cipola, 2018 Cerrado (TO) Entomobryomorpha Salina tocantinensis Oliveira e Cipola,
2018 Cerrado (TO)
Entomobryomorpha Lepidocyrtus maldonadoi Abrantes et al., 2012
Zona de transição entre Caatinga e Cerrado (PI)
Entomobryomorpha Seira caerucinerea Cipola & Bellini,
2014 Cerrado (TO)
Entomobryomorpha Seira nigrans Arlé, 1959 Zona de transição entre Caatinga e Cerrado (PI)
Entomobryomorpha Seira xinguensis Arlé, 1959 Zona de transição entre Caatinga e Cerrado (PI)
Entomobryomorpha Trogolaphysa piracurucaensis Nunes & Bellini, 2018
Zona de transição entre Caatinga e Cerrado (PI)
Entomobryomorpha Lepidosira neotropicalis Nunes et al., 2019 Zona de transição entre Caatinga e Cerrado (PI)
Entomobryomorpha Capbrya brasiliensis Nunes et al., 2020 Zona de transição entre Caatinga e Cerrado (PI)
O Parque Nacional da Chapada dos Guimarães, caracterizado por apresentar uma fitofisionomia típica do Cerrado, apresenta diversos habitats naturais, tais como; cavernas, lagoas e cachoeiras, com feições geológicas distintas, abrigando grande biodiversidade. Por outro lado, nenhum levantamento taxonômico da fauna de Collembola foi realizado no parque até o momento. Diante do conhecimento reduzido desta particular fauna para o Cerrado, o presente estudo é proposto para realizar o primeiro levantamento taxonômico de Collembola no parque, buscando incrementar o conhecimento sobre os colêmbolos em um domínio amplo e com potencial de biodiversidade como o Cerrado. Espera-se com essa iniciativa que sejam gerados metadados sobre a distribuição e composição da fauna, fomentando ações de planejamento futuras para a conservação.
OBJETIVO GERAL
Realizar um estudo taxonômico das espécies de Entomobryoidea no Parque Nacional da Chapada dos Guimarães, assim como descrever potenciais novas espécies.
Objetivos específicos
• Identificar as espécies de Entomobryoidea que ocorrem na área amostrada;
• Descrever os novos táxons coletados e compará-los a espécies neotropicais similares.
METODOLOGIA
Área de estudo
O Parque Nacional da Chapada dos Guimarães (PNCG) (fig. 10) está inserido no estado do Mato Grosso, Brasil e estende-se pelos municípios de Cuiabá, capital do estado, e da Chapada dos Guimarães. As cidades estão a 26 e 6 km do limite do Parque Nacional, respectivamente. O PNCG foi criado em 12 de abril de 1989 (Decreto Lei n° 97.656), com uma área de 32.769,55 ha (representando cerca 0,036% da área do Mato Grosso, que tem 903.357,91 km² de extensão,). O Parque está inserido na APA Estadual Chapada dos Guimarães (criada segundo a Lei Estadual no 7.804/02), que se localiza ao redor do Parque, e este foi criado objetivando proteger o ecossistema local, com a preservação dos recursos naturais e de sítios arqueológicos. Para tanto, um plano de manejo foi criado para que ocorra visitação controlada, além da execução de atividades no campo da educação e pesquisa (Vieira Junior et al., 2009; Pires et al., 2009; ICMBIO 2021).
O PNCG está entreposto no domínio morfoestrutural da Bacia Sedimentar do Paraná, que constitui a unidade de relevo do Planalto de Guimarães. Quatro principais domínios litológico-estratigráficos são constatados da base para o topo: rochas metassedimentares do Grupo Cuiabá; rochas sedimentares da Bacia do Paraná; coberturas detrito-lateríticas; e aluviões recentes (Vieira Junior et al., 2009). O clima da região de acordo com a classificação tradicional de Köppen é caracterizado como tropical de altitude (Cwa) e tropical chuvoso (Aw) (Ribeiro & Walter 1998), e se caracteriza pela marcante presença de uma estação chuvosa e uma seca, com temperaturas médias anuais variando de 25º C (na Baixada Cuiabana) a 21,5º C (nos elevados topos da Chapada dos
média anual mantém-se entre 1300 e 1600 mm de chuvas na Baixada Cuiabana, chegando a 2100 mm anuais nas áreas mais altas da Chapada dos Guimarães (Tabela. 3) (Seplan 2001; ICMBIO 2021).
Figura 11. Dados climatológicos da Estação Chapada dos Guimarães (médias de temperatura mensais do ano de 2009) (Vieira Junior et al., 2011).
Figura 12 - Mapa de localização da área da coleta no Parque Nacional da Chapada dos Guimarães, Mato Grosso, Brasil. Diversas fitofisionomias típicas do Cerrado estão presentes na Chapada dos Guimarães, especialmente: mata semidecídua (fig. 13A), mata ciliar (fig. 13B), cerradão (fig. 13C), cerrado (embiruçu, sucupira, pau-santo) (fig. 13D), campo sujo (pau-terra,
0 5 10 15 20 25 30 35 40
Jan. Fev. Mar. Abr. Mai. Jun. Jul. Ago. Set. Out. Nov Dez.
Temperaturas mensais do ano 2009
murici, cambará) (fig. 13E), campo cerrado (gramíneas e ciperáceas) e campo cerrado rupestre (com presença de Orquidaceae e Bromeliaceae) (fig. 13F). Embora sejam limitados os levantamentos em relação à fauna da região, o número de espécies registradas é maior que 400, destacando-se: 24 novas espécies de abelhas-das-orquídeas, a raposinha endêmica do Cerrado (Lycalopex vetulusLund, 1842), aves migratórias como o gavião-tesoura (Elanoides forficatus Linnaeus, 1758), o sabiá-norte-americano (Catharus fuscescens Stephens, 1817), o tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758), o lobo-guará (Chrysocyon brachyurus Illiger, 1815), a jaguatirica (Leopardus pardalis Linnaeus, 1758) e a onça-pintada (Panthera onca Linnaeus, 1758). Há variável nível de ameaça às populações dessas espécies listadas atualmente (Vieira Junior et al., 2009; ICMBIO 2021).
Figura 13 – Tipos de vegetações encontradas no PNCG. (A) Mata semidecídua; (B) Mata ciliar; (C) Cerrado; (D) Campo sujo; (E) Campo cerrado; (F) Campo cerrado rupestre. Modificado de Pires et al., 2009; Vieira Junior et al., 2011; Saraiva et al., 2020.
Coletas
O material foi originalmente coletado pela equipe do Prof. Dr. Fernando Z. Vaz-de-Mello, da Universidade Federal de Mato Grosso. A coleta foi realizada entre os dias 05 e 06 de dezembro de 2012 por M. A. Carvalho e K. Vecchi. Foram escolhidos doze pontos de coleta organizados em 12 pontos diferentes (Tabela 3 e fig. 11) utilizando armadilhas do tipo pitfall, que consistem em enterrar recipientes com a borda nivelada ao solo, contendo etanol a 70%. Os pitfalls foram cobertos por anteparo plástico com o auxílio de palitos de madeira. Na sequência, o material foi armazenado em frascos plásticos com tampa, contendo etiqueta de identificação. Após a coleta o material foi
Tabela 3. Pontos de coleta (como apresentados nas figs. 11 e 12), com suas respectivas coordenadas, na área do Parque Nacional da Chapada dos Guimarães, Cuiabá, Mato Grosso.
Pontos de coleta
Ponto Coordenadas Ponto Coordenadas
1 15° 20’ 21” S, 55° 51’ 37” O 7 15° 19’ 55” S, 55° 51’ 12” O 2 15° 19’ 59” S, 55° 52’ 1” O 8 15° 19’ 34” S, 55° 51’ 38” O 3 15° 19’ 37” S, 55° 52’ 26” O 9 15° 19’ 11” S, 55° 52’ 3” O 4 15° 19’ 15” S, 55° 52’ 51” O 10 15° 18’ 51” S, 55° 52’ 28” O 5 15° 18’ 53” S, 55° 53’ 16” O 11 15° 18’ 29” S, 55° 52’ 53” O 6 15° 18’ 32” S, 55° 53’ 40” O 12 15° 18’ 7” S, 55° 53’ 18” O Procedimentos laboratoriais
Em laboratório o material foi triado sob microscópio estereoscópico. Nessa etapa os espécimes foram morfotipados e acondicionados em microtubos criogênicos com etanol a 70% e armazenados em geladeira a aproximadamente 4ºC. Posteriormente o material foi montado entre lâmina e lamínula para microscopia. Nesta etapa os espécimes foram diafanizados em Líquido de Nesbitt aquecido a 50ºC, lavados em água destilada, expostos ao Líquido de Arlé para corrosão da sua estrutura muscular e elevação do pH da solução, lavados novamente em água destilada, e por fim montados em lâminas semipermanentes em Líquido de Hoyer (metodologia modificada de Bellini et al., 2020). As lâminas prontas foram aquecidas em estufa a 50ºC por aproximadamente três dias e por fim foram seladas com esmalte incolor.
Estudo taxonômico
O estudo taxonômico foi feito sob microscópio óptico comum com câmara clara, modelos Leica DM500 e DM750. As principais estruturas estudadas e desenhadas com câmara clara, para identificação e descrição das espécies, foram: apêndices (ápice dos segmentos antenais II–IV, subcoxas I–-III, complexo empodial, órgão metatrocanteral, região anterior e posterior e aba lateral do colóforo e fúrcula: mucro, manúbrio e dente) e quetotaxia dorsal (cabeça, segmentos torácicos II e III e segmentos abdominais I–V) e ventral da cabeça (quetotaxia ventral pós-labial e labial, palpo maxilar e placa sublobal, papila labial E e processo lateral)e dorsal do labro (quetotaxia das cerdas labrais, espinhos
labrais). A quetotaxia labial foi nomeada seguindo Gisin (1967) e Mari Mutt (1986), a labral seguindo Cipola et al., (2014). e as estruturas do palpo labial seguindo Fjelberg (1999). Para a descrição da quetotaxia dorsal foram utilizados como base os estudos de Szeptycki (1979) e Zhang & Deharveng (2015), com as seguintes adições/modelos para cada uma das espécies:
- Trogolaphysa sp. nov.: Soto-Adames et al., (2014), Bellini & Cipola (2017), Nunes & Bellini (2018) e Cipola et al. (2020).
-Entomobrya sp. nov.:Jordana & Baquero (2005), Bellini et al. (2015) e Santos et al. (2020).
-Salina sp. nov.: Soto-Adames (2010), Oliveira & Cipola (2016), Bellini & Cipola (2017) e Oliveira et al., (2018).
-Seira sp. nov.:Soto-Adames (2008). Cipola et al., (2018ab).
Os desenhos, primeiramente elaborados em grafite, foram posteriormente vetorizados no software Adobe Illustrator CS6.
As principais abreviações e símbolos usados nas descrições das espécies foram: Abd.—segmento(s) abdominal(is); Ant.—segmento(s) antenal(is); l.p.—Processo lateral; mac—macrocerda(s); mes—mesocerda(s); mic—microcerda(s); ms—microcerda-S ou sensila reduzida; sens—cerda-S ou sensila comum; Th.—segmento(s) torácico(s). Os nomes das cerdas foram marcados no texto em negrito.
Todo o material estudado, montado em lâminas ou em álcool, foi tombado e apropriadamente acondicionado na Coleção de Collembola do Centro de Biociências (CC/UFRN).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foram identificadas quatro espécies de Entomobryoidea no material proveniente do Parque Nacional da Chapada dos Guimarães, todas novas para a ciência: Trogolaphysa
sp. nov., Entomobrya sp. nov., Salina sp. nov. e Seira sp. nov. A seguir são apresentadas
as descrições dessas espécies, juntamente com as diagnoses de seus respectivos gêneros e notas taxonômicas.
Família Paronellidae Börner, 1906 sensu Zhang et al. 2019
Subfamília Paronellinae Börner, 1906 sensu Soto-Adames et al. 2008 Trogolaphysa Mills, 1938
Diagnose do gênero: Pigmentação variando entre escura à completamente desprovidos
de pigmentos (geralmente cavernícolas). Escamas presentes, ciliadas, cobrindo pelo menos Ant. I-II, cabeça dorsal e ventral, tronco dorsal e face ventral da fúrcula; pernas sem escamas. Quetotaxia dorsal reduzida no Th. II, Th. III e Abd. I, quetotaxia completa ou quase completa nos outros segmentos; macroquetotaxia dorsal pouco desenvolvida. Ant. IV simples ou anelada, nunca subdividida. 8 + 8 a 0 + 0 olhos. Cerda labial L2 normal, nunca reduzida. Th. II - Abd. V dorsalmente com fórmula de ms e sens: 10/10100 e 11/011+3, respectivamente. Abd. IV com 3 + 3 tricobótrias. Manúbrio sem espinhos evidentes, mas com ou sem cerdas espiniformes ciliadas finas. Dens com uma ou duas fileiras de espinhos; mucro curto, quadrado ou retangular, com 3-5 dentes (Soto-Adames & Taylor 2013, Soto-Adames 2015, Bellini & Cipola 2017).
Espécie-tipo: Trogolaphysa maya Mills, 1938
Trogolaphysa sp. nov.
Material tipo: Holótipo fêmea em lâmina, Brasil, Estado do Mato Grosso, município de Chapada dos Guimarães, Parque Nacional Chapada dos Guimarães (15° 19’ 59” S, 55° 52’ 1” W), bioma Cerrado, 05–06 de dezembro de 2012 por M. A. Carvalho e K. Vecchi. 9 parátipos em lâminas, sendo 4 machos e 5 fêmeas, mesmos dados do holótipo. Material tipo depositado na CC/UFRN.
Descrição. Média do comprimento total (cabeça + tronco) 1,71 mm, holótipo com 1,68
mm. Habitus típico do gênero (fig. 14). Corpo amarelado, com pigmento azul escuro cobrindo as antenas (Ant. I–IV), olhos e região distal do Abd. VI, tíbias cobertas por pigmento azul claro. Escamas cobrindo a cabeça ventral e dorsal, tronco dorsal, face lateral e ventral do manúbrio e dentes. Antenas, pernas e colóforo sem escamas.
Figura 14. Trogolaphysa sp. nov. habitus do espécime fixado em etanol, vista lateral.
Cabeça (fig. 15): Antenas menores que o comprimento do corpo; relação entre os
antenômeros do holótipo como: I: II: III: IV = 1: 2: 2,2: 3,1. Ant. IV sem bulbo apical e com dois tipos de cerdas: sensilas lisas e cerdas ciliadas (fig. 15A); Ant. IV anelada e não segmentada, órgão sensorial subapical raso (fig. 15A). Órgão sensorial da Ant. III com 2 bastões sensoriais, 3 sensilas-guarda circundantes (1 delas como uma pequena sensila pontiaguda), e mais 6 sensilas circundantes (fig. 15B). Ápice da Ant. II ventral com 2 sensilas curtas, espaçadas entre si,1 sensila curta e grossa, com 12 sensilas longas circundantes (fig. 15C). Labro com um par de espinhos labrais anteriores, sem papilas labrais bem definidas (fig. 15D). Cerdas pré-labrais ciliadas (4) (fig. 15E). Fórmula da quetotaxia labral: 4 (a1–2),5 (m0–2), 5 (p0–2), todas lisas, p0–2 mais longas que as demais (fig. 15E). Palpo maxilar com as cerdas basal e distal subiguais, a basal fracamente ciliada; placa sublobal com 2 apêndices subiguais em comprimento, todos lisos (fig. 15F). Fórmula das papilas do palpo labial e suas respectivas cerdas-guarda: H(2), A(0), B(5),
C(0), D(4), E(4) + l.p.; processo lateral em forma de dedo, passando da base da papila
(Fig. 15G). Palpo labial com 5 cerdas proximais lisas. Campos labiais basomediano e basolateral com a seguinte fórmula de cerdas: M1–-2rEL1-2/a1-5, cerda r reduzida, M1–
-2, E, L1–2 ciliadas e subiguais, a1– 5 lisas (fig. 15H). Quetotaxia ventral pós-labial com
interoculares. Quetotaxia dorsal com 14 mac antenais (An), 3 anteriores (A0, A2–3), 2 medio-ocelares (M2 e M4), 2 suturais (S3 e S5), 1 occipital anterior (Pa5) e 1 pós-occipital medial (Pm3) (fig. 15I). Distribuição de mic e mes detalhada na fig. 15I.
Figura 15 - Trogolaphysa sp. nov., cabeça: (A) Ápice da Ant. IV (vista dorsal); (B) Órgão sensorial da Ant. III e cerdas circundantes (vista ventro-lateral); (C) Ápice da Ant. II (vista ventral); (D) Cerdas labrais e pré-labrais; (E) Palpo maxilar e placa sublobal; (F) Papila labial E e cerdas acessórias, incluindo processo lateral; (G) Quetotaxia ventral pós-labial e dos campos labiais basomediano e basolateral; (H) Quetotaxia dorsal da cabeça e olhos.
sens anterolateral (al), sem mac (fig. 16B). Abd. I com uma ms, sem mac (fig. 16C). Abd. II com 1 sens anterosubmedial (as), e duas mac (m3 e m5) (fig. 16D). Abd. III com 1 ms, 1 sens anterosubmedial (as) e 4 mac (m3, am6, pm6 e p6) (fig. 16E). Abd. IV com 1 sens posterior (ps), 1 anterosubmedial (as) e pelo menos mais 15 sensilas longas, fórmula das mac como 2 ‘A’ (A3, A5), 2 ‘B’ (B4–5), 1 ‘D’ (D3), 3 ‘E’ (E2–4), 2 ‘F’ (F2, F3) e 1 ‘Fe’ (Fe5), com 10 cerdas posteriores e 6 pseudoporos (Fig. 16F). Abd. V com 1 sens anterosubmedial (as) e 1 sens acessória acc.p5 e a acc.p4 não observadas mas possivelmente presentes; com 2 mac anteriores (a5–6), 3 mediais (m2–m3, m5, m5a–5e) e 5 posteriores (p1, p4–5, ap5-–p6e) (fig. 16G). Distribuição de mic e mes detalhada na fig. 16.
Figura 16 - Trogolaphysa sp. nov., quetotaxia dorsal do tronco: (A) Th. II; (B) Th. III; (C) Abd. I; (D) Abd. II; (E)
enfileiradas anteriores e 7 posteriores, subcoxa III com 2 pseudoporos, 10 cerdas anteriores e 8 cerdas enfileiradas (fig. 17A–C). Órgão metatrocanteral com aproximadamente 20 cerdas espiniformes lisas e de tamanhos variados (fig. 17D). Unguis com 4 dentes internos, um par na base, assimétrico, 1 dente mediano ímpar do mesmo tamanho e 1 dente distal ímpar diminuto; face externa com 3 dentes, 1 dente dorsal maior e 1 par de dentes basolaterais. Unguiculus acuminado, com a lamela externa fracamente serrilhada na região distal e as demais lamelas lisas. Tenent hair capitado e liso. Tibiotarso III com cerda distal interna lisa, próxima ao unguiculus (fig. 17E). Face anterior do colóforo com 15 cerdas ciliadas, com 2+2 mac distais e uma terceira cerda distal menor (fig. 17F); na aba lateral com cerca de 5 cerdas ciliadas e 6 lisas (fig. 17G); face posterior sem cerdas lisas e com aproximadamente 80 cerdas ciliadas. Manúbrio sem espinhos evidentes, placa manubrial com 5 cerdas ciliadas e 3 pseudoporos (fig. 17H), região ventral com 2+2 cerdas e 9+9 escamas apicais (fig. 17I). Dens dorsalmente com duas fileiras de espinhos, fileira interna com aproximadamente 34 e externa com 26–22 espinhos ciliados (fig. 17J) Mucro retangular com 4 dentes, 3 na fileira dorso-externa e 1 mediano interno (fig. 17J).
Figura 17 - Trogolaphysa sp. nov., apêndices do tronco: (A-C) Subcoxas I-III, respectivamente; (D) Órgão metatrocanteral; (E) Complexo empodial e tibiotarso distal III; (F) Face anterior do colóforo; (G) Flap lateral do colóforo (lado esquerdo); (H) Placa manubrial esquerda; (I) Ápice ventral do manúbrio; (J) Dens distal e mucro.
de uma área de transição entre a Caatinga e o Cerrado, e T. ernesti Cipola & Bellini, 2017, descrita de um enclave florestal na Caatinga do Ceará (Bellini & Cipola 2017, Nunes & Bellini 2018). As três espécies são similares por compartilharem: Ant. IV anelada, com órgão subapical raso em forma de pseudoporo; bastões sensoriais na Ant. III; labro com espinhos distais e cerdas labrais p0–2 mais longas, com cerdas pré-labrais multiciliadas; quetotaxia dorsal da cabeça com A0, A2-3, M2, S3, S5, Pa5 e Pm3 como mac; quetotaxia labial com M1–2, E, L1–2 multiciliadas e r reduzida; Th. II com seis mac no complexo
p3 e Th. III sem mac dorsais; Abd. II e III com 2 e 4 mac principais, respectivamente;
Abd. IV com 4 mac centrais; unguículus acuminado; e mucro com 4 dentes. Entretanto a nova espécie se diferencia das demais por apresentar: 14 mac antenais (16 em T. ernesti e 18 em T. piracurucaensis), M4 como mac (mic em T. piracurucaensis, mes em T.
ernesti), cerdas labiais M1 e M2 subiguais em comprimento (desiguais nas outras duas
espécies); 3+3 cerdas pós-labiais anteriores margeando a fenda cefálica (2+2 em T.
ernesti); cerda p7 no Abd. III como mic (mac em T. ernesti); cerda Fe2 com mes no Abd.
IV (mac em T. ernesti e T. piracurucaensis); 9 cerdas posteriores no Abd. IV (10 nas outras duas espécies); órgão metatrocanteral com aproximadamente 20 espinhos (35-40 em T. piracurucaensis, 49 em T. ernesti); colóforo anterior com 2+2 mac distais (3+3 em
T. piracurucaensis, 4+4 em T. ernesti); unguículus com uma lamela posterior serrilhada
(todas lisas em T. piracurucaensis); e placa manubrial com 3 pseudoporos e 5 cerdas (2 pseudoporos e 6 cerdas em T. ernesti).
Tabela 4. Comparação dos principais caracteres diagnósticos de Trogolaphysa sp. nov., Trogolaphysa piracurucaensis e Trogolaphysa ernesti.
Caracteres/Espécies Trogolaphysa sp. nov. T. piracurucaensis¹ T. ernesti²
Cerdas antenais 14 18 16
Cerda M4 Mac Mic Mes
Cerdas labiais M1 e M2 Subiguais Desiguais Desiguais
Cerdas anteriores pós labiais 3+3 3+3 2+2
Cerdas dorsais do Th. III – – –
Cerda p7 no Abd. III Mic Mic Mac
Cerdas posteriores e Mac
centrais no Abd. IV 9 e 4 10 e 4 10 e 4
Cerda Fe2 no Abd. IV Mes Mac Mac
Órgão metatrocanteral 20 35-40 49
Colóforo anterior 2+2 3+3 4+4
Lamela posterior do
unguículus SER Lisa Lisa
Pseudoporos e cerdas na placa
manubrial 3 e 5 3 e 5 2 e 6
Referências: ¹Nunes & Bellini (2018), ²Cipola & Bellini (2017) Símbolos: (+) presente; (-) ausente; Abreviações: (SER) serrilhada.
Entomobrya Rondani, 1861
Diagnose do gênero: Padrão de cor variável, de reduzido (espécimes amarelados) a
totalmente pigmentados; a maioria das espécies com listras longitudinais e/ou transversais claras ou com manchas de pigmento na cabeça e/ou tronco. Corpo e apêndices sem escamas, secundariamente cobertos por várias mesocerdas ciliadas com tamanho variável; quetotaxia dorsal principalmente formada por macrocerdas, com algumas espécies apresentando um número reduzido de macrocerdas secundárias ou mesmo primárias. Antenas sem subsegmentação, Ant. I geralmente mais curta do que o comprimento da cabeça, Ant. IV com bulbo apical. Olhos 8 + 8. Quetotaxia das sens do tronco principalmente como 22/122+3, do Th. II para Abd. V; Abd. IV com 2 + 2 tricobótrias. Abd. IV cerca de 2,5 vezes ou mais o comprimento de Abd. III na linha média. Orgão metatrocanteral bem desenvolvido, com várias cerdas lisas semelhantes a espinhos. Dens crenulado, sem espinhos. Mucro bidentado, às vezes com o dente apical reduzido; espinho mucronal presente e liso (Jordana 2012, Zhang & Deharveng 2015, Santos et al., 2020).
Espécie-tipo: Entomobrya muscorum (Nicolet, 1842) sensu Jordana, 2012
Entomobrya sp. nov.
Material tipo: Holótipo macho em lâmina, Brasil, Estado do Mato Grosso, município de
Chapada dos Guimarães, Parque Nacional Chapada dos Guimarães (15° 19’ 11” S, 55° 52’ 3” W), bioma Cerrado 05–06 de dezembro de 2012 por M. A. Carvalho e K. Vecchi. 9 parátipos em lâminas, 4 machos e 5 fêmeas, mesmos dados do holótipo. Material tipo depositado na CC/UFRN.
Descrição: Média do comprimento total (cabeça + tronco) 1,28, comprimento total do
holótipo 1,39 mm. Habitus típico do gênero (fig. 18). Corpo amarelado, com pigmento azul claro nas Ant. II-IV e azul escuro na região clipeal, no Abd. III (por inteiro), na região distal do Abd. IV e V, no fêmur III, e nas manchas oculares.
Figura 18. Entomobrya sp. nov. habitus do espécime fixo em etanol, vista lateral.
Cabeça (fig 19): Antenas menores que o comprimento do corpo, relação entre os
antenômeros do holótipo como I: II: III: IV: 1: 1,8: 1,4: 3,3. Ant. IV não anulada e não segmentada, com um bulbo apical com ápice arredondado, com três tipos de cerdas: sensilas lisas e cerdas ciliadas e com três sensilas diferenciadas (fig. 19A) Órgão sensorial da Ant. III com 2 bastões sensoriais, 3 sensilas-guarda circundantes, 3 pequenas mais abaixo (todas pequenas e pontiagudas) e 4 cerdas ciliadas (fig. 19B). Ápice da Ant. II ventral com 5 curtas sensilas apicais, 1 subapical e 6 de diferentes tamanhos mais proximais (quantidade de cerdas referente a área desenhada) (fig. 19C). Fórmula da quetotaxia labral: 4 (a1–2), 5 (m0–2), 5 (p0–2), todas lisas, p mais longas que as demais (fig. 19D). Papilas labrais bem desenvolvidas, com aproximadamente 5 projeções apicais cada. Cerdas pré-labrais ciliadas (4) (fig. 19F). Palpo maxilar com as cerdas basal e distal subiguais, ambas lisas; placa sublobal com 3 apêndices principais subiguais em comprimento, todos lisos, o basal um pouco mais curto que os demais (fig. 19E). Palpo labial com papilas H, A-E, com cerdas guarda seguindo a fórmula: H(2); A(0); B(5);
C(0); D(4); E(4) + lp, processo lateral não alcançando o ápice da papila (fig. 19F) Cinco
ciliadas de diferentes tamanhos, uma cerda postero-lateral muito alongada. (fig.19G). 8+8 olhos, lentes G–H menores, A–B maiores, com 3 cerdas interoculares (t, s e p). Quetotaxia dorsal com 4 mac antenais (An), 4 anteriores (A0, A2––3, A5), 3 médio-ocelares (M1–M3), 8 suturais (S0–-S5), 1 pós-sutural (Ps2), 4 pós-occipitais anteriores (Pa1–3, Pa5), 1 occipital interna (Pi3), 2 occipitais mediais (Pm1, Pm3) e 5 pós-occipitais posteriores (Pp1–5), Pe2 –3 e mais 1mac sem homologia clara (fig. 19H). Distribuição de mic detalhada na fig. 19H.
Figura 19 - Entomobrya sp. nov., cabeça: (A) Ápice da Ant. IV (vista dorsal); (B) Órgão sensorial da Ant. III e cerdas
circundantes (vista ventro-lateral); (C) Ápice da Ant. II (vista ventral); (D) Cerdas labrais e pré-labrais; (E) Palpo maxilar e placa sublobal; (F) Papila labial E e cerdas acessórias, incluindo processo lateral; (G) Quetotaxia ventral pós-labial e dos campos labiais basomediano e basolateral; (H) Quetotaxia dorsal da cabeça e olhos.
e 1 sens acessória (acc.p6), com 5 mac anterior (a2–7), 2 mediais (m1 e m4) e 12 posteriores (p1–p4, p6–-6e) (fig. 20A). Th. III com 1 sens anterolateral (al) e 1 sens acessória (acc.p6), com 10 mac anteriores (a1–6), 3 mediais (m6–7e) e 12 posteriores (p1–6) (fig. 20B). Abd. I com 1 ms e 1 sens acessória (acc.p6), 4 mac anteriores (a1–-3,
a5) e 6 mediais (m2–6e) (fig. 20C). Abd. II com 1 sens anterosubmedial (as) e 1 sens
acessória (acc.p6), 1 mac anterior (a6), 5 mac mediais (m3–3e e m5), sem mac posteriores (fig. 20D). Abd. III com 1 ms, 1 sens anterosubmedial (as) e 1 sens acessória (acc.p6), 1 mac anterior (a1), 3 mediais (m3, am6 e pm6) e 1 posterior (p6) (fig. 20E). Abd. IV apresentando sensilas de diferentes tamanhos, fórmula das mac como 3 ‘A’ (A5,
A6), 1 ‘Ae’ (Ae7), 3 ‘B’ (B2, B4–5), 2 ‘C’ (C1–4), 1 ‘T’ (T7), 2 ‘D’ (D2 e D3), 4 ‘E’
(E2–E4), 4 ‘Ee’ (Ee3, Ee7, Ee10–11) e 7 ‘F’ (F1a–3p), com 8 cerdas posteriores (Fig. 20E). Abd. V com 1 sens anterosubmedial (as) e 1 sens acessória (acc.p5), acc.p4 não observada, 3 mac anteriores (a1, a3 e a6), 3 mediais (m2–3 e m5), 2 póstero-anteriores (p4–5a) e 5 posteriores (p1, p3–5) (fig. 20G). Distribuição de mic e mes detalhada na fig. 20.
Figura 20 - Entomobrya sp. nov., quetotaxia dorsal do tronco: (A) Th. II; (B) Th. III; (C) Abd. I; (D) Abd. II; (E) Abd. III; (F) Abd. IV; (G) Abd. V.
Órgão metatrocanteral com aproximadamente 25 cerdas espiniformes (fig. 21A). Unguis com 4 dentes internos, um par na base, 1 dente mediano ímpar e 1 dente distal ímpar diminuto; face externa com 3 dentes, 1 dente dorsal maior e 1 par de dentes basolaterais. Unguiculus acuminado, com a lamela externa fracamente serrilhada na região proximal, as demais lamelas lisas. Tenent hair capitado e aparentemente liso. Tibiotarso III com cerda distal interna lisa (fig. 21B). Face anterior do colóforo com 12 cerdas ciliadas, com 3+3 mac (fig. 21C); aba lateral com cerca de 5 cerdas ciliadas e 7 lisas (fig. 21D); face posterior não observada. Placa manubrial com 6-7 cerdas ciliadas e 3 pseudoporos (fig. 21E). Face ventral com 9+4 (do lado direito) e 5 (do lado esquerdo) cerdas apicais ciliadas (21F). Dens tipicamente crenulado. Mucro bidentado com dente apical menor que o basal, com espinho mucronal presente alcançando o ápice do dente basal (fig. 21G).
Figura 21 - Entomobrya sp. nov., apêndices do tronco: (A) Órgão metatrocanteral; (B) Complexo empodial e tibiotarso
distal III; (C) Face anterior do colóforo (D) Aba lateral do colóforo (lado esquerdo); (E) Dorso do manúbrio distal, com placas manubriais; (F) Face ventral do manúbrio, região distal; (G) Dens distal e mucro.
