Remoção de sementes por formigas, aves e roedores em área de Cerrado e seu efeito sobre o recrutamento de plântulas

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Universidade Federal de Uberlândia

Instituto de Biologia

Pós-Graduação em Ecologia e Conservação dos Recursos Naturais

Remoção de sementes por formigas, aves e roedores em área

de Cerrado e seu efeito sobre o recrutamento de plântulas

Alana Vaz Ferreira

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Alana Vaz Ferreira

Remoção de sementes por formigas, aves e roedores em área

de Cerrado e seu efeito sobre o recrutamento de plântulas

Dissertação apresentada à Universidade Federal de Uberlândia, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais.

Orientador

Prof. Dr. Heraldo Luís de Vasconcelos

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Alana Vaz Ferreira

Remoção de sementes por formigas, aves e roedores em área

de Cerrado e seu efeito sobre o recrutamento de plântulas

Dissertação apresentada à Universidade Federal de Uberlândia, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais.

APROVADA em_____ de _______________de 2008

_______________________________________ Prof. Dr. Emilio Miguel Bruna

University of Florida

_________________________________

Prof. Dr. Inara..Roberta. Leal

Universidade Federal de Pernambuco

UBERLÂNDIA Fevereiro de 2008

__________________________________________ Prof. Dr. Heraldo Luís de Vasconcelos

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AGRADECIMENTOS

Aos meus pais Alan Kardec e Doraci pelo apoio, paciência e incentivo.

Aos meus irmãos Heitor e Aline pela paciência em muitos momentos de mau humor e estresse.

Ao Heraldo pela oportunidade e confiança, pelos ensinamentos e por me mostrar que críticas não devem ser entendidas como ofensas ou broncas e sim como oportunidades ricas de aprendizado e crescimento.

Ao Emilio pela oportunidade de trabalho, pelo apoio a esse projeto e por me ensinar, mesmo sem perceber, que devemos nos empolgar sempre ao menor resultado alcançado.

Aos companheiros Alan, Cauê e Renata pela preciosa ajuda em campo, pelos palpites, idéias, conselhos.

Aos demais companheiros do LEIS pelos momentos divertidos que passamos em campo, no laboratório ou nas pequenas “reuniões” em finais de semana.

Às minhas amigas Carol, Cecília, Furinho, Patrícia e Rafaela que mesmo um pouco distantes sempre estiveram perto torcendo por mim.

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SUMÁRIO

Resumo...iii

Abstract...iv

1. Introdução...01

2. Material e Métodos...04

2.1. Local de estudo...04

2.2. Determinação das taxas de remoção...04

2.2. Efeitos da remoção de sementes no recrutamento de plântulas...08

2.3. Identificação das formigas removedoras de sementes...11

3. Resultados...13

3.1. Determinação das taxas de remoção de sementes...13

3.2. Efeitos da remoção de sementes no recrutamento de plântulas...18

3.3. Identificação das formigas removedoras de sementes...22

4. Discussão...24

4.1. Remoção de sementes do Cerrado por formigas, aves e roedores...24

4.2. Variações espaciais na remoção de sementes...26

4.3. Variações interespecíficas na remoção de sementes...27

4.4. Destino das sementes removidas por formigas: Predação ou dispersão secundária?.28 4.5. Impacto da remoção de sementes no recrutamento de plântulas...31

5 Conclusões...32

5. Referências Bibliográficas...34

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Resumo

Ferreira, Alana V. 2008. Remoção de sementes por formigas, aves e roedores em área de Cerrado e seu efeito sobre o recrutamento de plântulas. Dissertação de Mestrado em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais. Universidade Federal de Uberlândia. Uberlândia_MG. 43p.

Muitas populações de plantas são afetadas pela atuação dos consumidores de sementes como formigas, aves e roedores. Essa remoção pode influenciar a estruturação dessas populações através da alteração da taxa e do padrão de recrutamento. Os objetivos do estudo foram determinar qual a importância relativa de formigas, aves e roedores nas taxas de remoção de sementes em diferentes fitofisionomias de Cerrado e quais os efeitos dessa remoção no recrutamento de plântulas. O estudo foi realizado na Estação Ecológica do Panga, em Uberlândia - MG, de setembro de 2006 a janeiro de 2008 nas fitofisionomias cerrado sentido restrito, cerrado denso e cerradão. Determinei as taxas de remoção de sementes das espécies Coussarea hydrangeaefolia, Guapira graciliflora, Maprounea guianensis, Matayba guianensis, Siparuna guianensiseVirola sebiferautlizando três tratamentos, um com acesso às sementes somente por

formigas, o segundo com acesso por formigas e roedores e um terceiro em que formigas aves e roedores tiveram acesso. Em cada tratamento foram expostas 20 sementes de cada espécie por 96 horas. As taxas de remoção por formigas foi cerca de 10% maior que pelos outros agentes. As sementes de Maprounea guienensis foram as mais removidas com 92,2% da porcentagem total

de remoção. Para determinar os efeitos da remoção de sementes no recrutamento de plântulas utilizei parcelas estabelecendo dois tratamentos, parcelas de livre acesso para formigas, aves e roedores e parcelas onde esses agentes foram excluídos. Nessas parcelas foram adicionadas sementes de Guapira graciliflora. O recrutamento nas parcelas de exclusão de agentes foi cerca

de 4 vezes maior que nas parcelas abertas aos agentes.

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Abstract

Ferreira, Alana V. 2008. Seed removal by ants, birds and rodents in a cerrado area and its effects on seedling recruitment

Many plant populations are affected by seed consumers since these can affect the rates and

patterns of seedling recruitment. Ants, birds and rodents are main agents of seed removal.

Therefore, the aim of this study was to determine the relative importance of ants, birds and

rodents on seed removal in different types of Cerrado vegetations and to determine the effects of

seed removal on seedling recruitment. Field work was performed at Panga Ecological Station

near Uberlândia, MG, Brazil, in the foolowing vegetation types: cerrado sensu stricto, cerrado

denso e cerradão. I determined the seed removal rates for the following tree species: Coussarea

hydrangeaefolia, Guapira graciliflora, Maprounea guianensis, Matayba guianensis, Siparuna

guianensis e Virola sebifera. Seeds were placed in three types of stations, one with access for

ants only, one with access to ants and rodents and with access to ants, rodents and birds. In each

station I placed 20 seeds of each species that were left in place for 96h. Seed removal rates

varied little among the three types of vegetation. Maprounea guianensiwas the species with the

greatest removal rate: 97,4%. Of the seeds removed for ants were 10 more than birds and

rodents. To determine the effects of seed removal on seedling recruitment I built a series of

exclosures (each 70 x 70 cm), and compared seedling recruitment (both for planted seeds of

Guapira graciliflora and for existing seeds of all dicot species) between predator exclosures and

control plots. There were significantly more seedlings of Guapira graciliflora in the exclosure

than in control plots. Also, 8 months after removal of seed consumers, I detected a significantly

greater rate of natural seedling emergence in the exclosure plots.

Key-words: savannas. Brazil, seed predation, granivory, elaiossome, ecology of plant-animal

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1. INTRODUÇÃO

Muitas populações de plantas têm seu recrutamento reduzido pela atuação de

consumidores de sementes (Andersen & Ashton, 1985; Simms & Maron, 2000; Vander Wall et.

al. 2005). O consumo de sementes pode influenciar diretamente a estrutura de populações

(Crawley, 1992). O efeito da remoção de sementes é considerado importante em populações de

plantas que não são limitadas por outros fatores, como a existência de microhabitats adequados

para o estabelecimento e como a competição por espaço para esse estabelecimento, embora seja

difícil comparar a magnitude de cada um desses fatores com os efeitos da predação de sementes

(Edwards & Crawley, 1999). No Cerrado, estudos mostram que o acúmulo de matéria orgânica

no solo e a cobertura vegetal podem ser importantes facilitadores ou inibidores no recrutamento

de plântulas (Hoffmann, 1996). Mas, a predação e a remoção de sementes é também um fator a

ser considerado quando falamos em impactos sobre o recrutamento de plântulas (Andersen,

1989; Maron & Simms, 1997; Vander Wallet. al., 2005), embora para o Cerrado pouco ainda se

saiba sobre este fator.

A remoção de sementes, seja por predação ou por dispersão secundária, é realizada por

vários agentes abióticos e bióticos. Entre os agentes bióticos destacam-se as formigas, as aves

granívoras e os roedores que utilizam as sementes ou apenas partes delas como recurso alimentar

(Crawley, 1992; Hulme, 1998; Pizo & Vieira, 2004, Pèrez et. al, 2006). Fatores como a

abundância de sementes, as características do local de deposição e as características físicas das

sementes, tais como peso, presença de polpa ou elaiossoma (i.e. apêndice de composição lipídica

presente em sementes de algumas espécies), são características importantes quando se investiga

as atividades de consumo e remoção de sementes (Reader, 1993; Edwards & Crawley, 1999).

Muitas formigas são predadoras de sementes, porém ao transportar estas sementes por

pequenas distâncias podem também modificar a deposição realizada pelos dispersores primários,

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(Robert & Heithaus, 1986). Muitos trabalhos falam sobre o efeito positivo de formigas para a

germinação de sementes e, consequentemente, para o recrutamento de plântulas, na medida em

que estas formigas consomem a polpa ou o arilo das sementes, facilitando a germinação (Leal &

Oliveira, 1998; Passos & Oliveira, 2004; Christianini, et. al., 2007). Outros destacam a

importância destas ao transportar as sementes para locais tidos como mais propícios para a

germinação como os ninhos (Passos & Oliveira, 2004).

A remoção de sementes pode ter efeitos positivos e negativos sobre a dinâmica de

populações vegetais. Os roedores são considerados predadores de sementes e plântulas, causando

redução no recrutamento de plântulas em vários ecossistemas, como em campos de herbáceas

(Ostfeld et. al., 1997), campos de gramíneas (Maron & Simms, 2001) e em vegetação xérica

(Gutièrrez, et. al., 1997). A magnitude desses efeitos depende de fatores como a estação do ano,

a densidade de roedores e o grau de perturbação do hábitat (Ostfeld et. al., 1997; Casenave et.

al., 1998; Pizo & Vieira, 2004). As aves atuam mais frequentemente dispersando sementes que

passam intactas pelo trato digestivo (Sick, 1997), mas também podem causar efeitos negativos

como a granivoria (Casenave et. al., 1998; Pizo & Vieira, 2004). A importância de aves como

predadoras dependerá também da sazonalidade e do grau de perturbação, sendo que a remoção

por aves parece ser importante em áreas onde os roedores apresentam baixas densidades

(Casenave et. al., 1998; Pizo & Vieira, 2004). As formigas aparecem como importantes

dispersoras primárias e secundárias de sementes (Horvitz & Shemske, 1986; Andersen &

Ashton, 1985; Kelt, et. al., 2004; Christianini et. al., 2007). A importância de formigas como

agentes removedoras é documentada em vários ecossistemas como Cerrado (Leal & Oliveira,

1998; Christianini et. al., 2007), Mata Atlântica (Pizo & Oliveira, 1998, 2000, 2001), Floresta

Semi-decídua (Passos & Ferreira, 1996), Caatinga (Leal, 2003), Restinga (Passos & Oliveira,

2003), Floresta de Eucaliptos na Austrália (Andersen & Ashton, 1985) e áreas semi-áridas no

Chile (Kelt et. al., 2004). O efeito da interação entre formigas e sementes depende das espécies

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atrativos. Mas, de um modo geral, não há um padrão para estas atividades entre os diferentes

ecossistemas, os efeitos da remoção dependerão da densidade de agentes, da disponibilidade de

recursos em cada ecossistema e da sazonalidade em alguns casos.

No Cerrado muito estudos indicam a importância de fatores abióticos determinando

características das populações de plantas e conseqüentemente, das formações típicas desse

Bioma. Entre esses fatores temos a composição dos solos, a sazonalidade climática, que expõe as

populações a forte estresse hídrico durante parte do ano, e o fogo como um dos mais importantes

e estudados. Já os efeitos da atuação de agentes bióticos sobre as plantas dos ecossistemas de

Cerrado tem sido ainda pouco estudados, com destaque para alguns trabalhos que tratam dos

efeitos positivos da atuação de formigas sobre a germinação em espécies de Cerrado (Leal &

Oliveira, 1998; Christianini et. al., 2007). Alguns trabalhos feitos em outros ecossistemas

destacam efeitos negativos de vertebrados, como os roedores, no recrutamento e sobrevivência

de plântulas (Gutièrrez, et. al, 1997; Maron & Simms, 1997; Ostfeld et. al., 1997; Casenave &

Marone, 1998; Edwards & Crawley, 1999; Maron & Simms, 2001). Ainda temos poucas

informações sobre a influência que herbívoros, predadores e dispersores de sementes podem

exercer na dinâmica das populações de plantas do Cerrado. Assim, o presente estudo teve como

objetivo: 1) determinar as taxas de remoção de sementes por aves, formigas e roedores em áreas

de cerrado 2) determinar se existe variação nas taxas de remoção entre espécies de plantas e/ou

entre diferentes fitofisionomias, 3) determinar o (s) destino (s) das sementes removidas e 4)

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2. MATERIAL E MÉTODOS

2.1. Local de estudo

O estudo foi conduzido na Estação Ecológica do Panga, uma Reserva Particular do

Patrimônio Natural (RPPN), administrada pela Universidade Federal de Uberlândia. A reserva

dista 30 km do centro da cidade de Uberlândia; MG, entre as coordenadas 19º 09’ 20”- 19º 11’

10” Sul e 48º 23’ 20”- 48º 24’ 35” Oeste, abrangendo uma área total de 403,5 ha. Localiza-se a

uma altitude média de 800 metros e o clima da região é classificado como tipo AW, segundo a

classificação de Köppen, onde ocorrem duas estações bem definidas: verões quentes e úmidos,

de outubro a março e invernos frios e secos, de abril a setembro (Schiavini e Araújo, 1989). A

temperatura média é de 22ºC e a precipitação anual é de 1550 mm (Rosaet al., 1991).

O estudo foi realizado nas seguintes fitofisionomias do Cerrado: cerrado sentido restrito,

cerrado (sentido restrito) denso e cerradão. O cerrado (sentido restrito) é caracterizado por

árvores de médio porte, 3 a 8 m, com estrato herbáceo-arbustivo denso, com destaque para as

formas arbóreas tortuosas, com folhas coriáceas e ramos e caules revestidos por espessa camada

de súber (Schiavini e Araújo, 1989). O cerrado (sentido restrito) denso apresenta a mesma

composição de espécies que o cerrado sentido restrito, mas com maior densidade de arbórea

(Vasconceloset. al., dados não publicados). O cerradão é considerado um dos tipos florestais da

vegetação de Cerrado devido ao sombreamento proporcionado pelo dossel formado por árvores

de maior porte, com 10 a 15 m (Schiavini e Araújo, 1989).

2.2. Determinação das taxas de remoção de sementes

Os experimentos para determinação das taxas de remoção foram realizados nas seguintes

fitofisionomias: cerrado sentido restrito, cerrado (sentido restrito) denso e cerradão. Neste

experimento determinei as taxas de remoção de sementes por formigas, aves e roedores,

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diferentes tipos de sementes visou determinar as taxas de remoção levando em consideração as

diferenças morfológicas das sementes como peso, presença de polpa ou de elaiossoma (i.e.

apêndice composto por substâncias lipídicas).

Foram utilizadas para os testes sementes de seis espécies arbóreas: Coussarea

hydrangeaefolia (Benth.) Müll.Arg (Rubiaceae), Guapira graciliflora (Mart.) Lundell

(Nyctaginaceae), Maprounea guianensis Aublet, (Euphorbiaceae), Matayba guianensis Aublet

(Sapindaceae), Siparuna guianensis Aublet (Monimiaceae), Virola sebifera Aublet

(Miristicaceae). A espécie C. hydrangeaefolia vulgarmente chamada de falsa-quina têm alturas

entre 4 e 5 metros, o fruto é do tipo drupa globosa, com polpa suculenta, de cor branca quando

madura, contendo uma única semente, produz anualmente moderada quantidade de sementes

viáveis, disseminadas pela avifauna, floresce em mais de uma época do ano, predominando os

meses de agosto-outubro. Os frutos amadurecem em junho-julho (Lorenzi, 2002). A espécie G.

graciliflora é popularmente chamada de joão-mole, pau-mole e joão-dormido, atinge alturas

entre 4 e 5 m., possui inflorescências em cimeiras corimbiformes terminais com poucas flores de

cor esverdeada, os frutos são drupas de formato elipsóide, vermelho-vináceo, com polpa carnosa

contendo uma única sementes, produz moderada quantidade de sementes viáveis amplamente

dispersas pela avifauna, floresce durante os meses de agosto-setembro e os frutos amadurem de

outubro a novembro (Lorenzi, 2002). Maprounea guianensis é também chamada de bonifácio,

vaquinha, marmeleiro-do-campo, marmelinho–do-campo e milho-torrado, têm alturas entre 4 e

12 m., as inflorescências formam espigas axilares e terminais, com flores amarelo-creme, os

frutos são cápsulas globosas, deiscentes, abrindo-se em quatro valvas, com duas a quatro

sementes, floresce durante os meses de agosto-setembro, os frutos amadurecem em

setembro-outubro (Lorenzi, 2002). A espécie Matayba guianensis, da família Sapindaceae, possui hábito

arbóreo e é encontrada e áreas de cerrado e cerradão; o fruto é seco, deiscente, vermelho, do tipo

loculicida, as sementes têm de 8 a 16 mm e apresentam arilo de cor amarelada, a floração ocorre

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ornitocoria (site: Rede de Sementes do Cerrado). A espécie Virola sebifera é popularmente

chamada de ucuúba-vermelha, gordura-de-virola ou ucuúba-do-cerrado, atingindo de 8 a 16 m.,

florescem de dezembro a fevereiro e abril a maio, a maturação dos frutos ocorre de julho a

setembro e os frutos abrem-se espontaneamente expondo as sementes de coloração vermelha,

devido à presença de arilo envolvendo-as (Lorenzi, 2002).

Todas as sementes foram obtidas nas áreas de estudo. Foram coletados frutos maduros,

frutos em maturação e sementes sob a planta-mãe. Os frutos em maturação foram expostos em

bandejas ao sol para que completassem a maturação permitindo a retirada manual das sementes e

para que os frutos deiscentes se abrissem e liberassem as sementes. Os frutos que continham

polpa foram expostos ao sol para desidratação, simulando o efeito do sol sobre estes quando

depositados no solo. As sementes que continham elaiossoma foram utilizadas com o elaiossoma.

A coleta das sementes e os experimentos foram realizados em 2006 e 2007, iniciando no

final da estação seca, em setembro, e estendendo-se até o final da estação chuvosa, em março,

em ambos os anos. Os testes com cada tipo de sementes foram realizados à medida que as

espécies arbóreas estavam frutificando nas áreas de estudo. Foram pesadas trinta sementes de

cada espécie arbórea em balança analítica (com precisão de quatro casas decimais) para

determinar o peso médio de cada tipo de semente.

Para a determinação das taxas de remoção por cada agente foram estabelecidos três

tratamentos distintos baseados na limitação do acesso por agentes removedores (formigas, aves e

roedores), metodologia adaptada de Horvitz & Schemske (1986). Um tratamento proporcionou o

acesso às sementes somente por formigas (TRAT.1) e foi composto por potes plásticos, de 250

ml, com três aberturas laterais eqüidistantes, de 1 cm2 cada. O segundo tratamento permitiu que

roedores e formigas (TRAT.2) tivessem acesso às sementes e foi estruturalmente idêntico ao

utilizado para formigas, mas foi utilizado um pote plástico maior, de 500 ml, com três abertura

laterais equidistantes de 4,5 x 4,5 cm, para que aves não conseguissem acessar o interior. Os

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introduzidas nas laterais. As sementes foram depositadas no interior dos potes, diretamente sobre

o solo. E o terceiro tratamento em que todos os agentes tinham acesso (TRAT.3) foi constituído

por tampas plásticas de 15 cm de diâmetro onde foi colocado um pouco de terra para que as

sementes fossem depositadas, as tampas foram fixadas no solo por um prego. Em todos os

tratamentos foram expostas aos agentes removedores 20 sementes de cada espécie a ser testada

(Figuras 1).

Em cada fitofisionomia as estações foram distribuídas aleatoriamente distantes ao menos

30 metros umas das outras. Os tratamentos dentro de cada estação contiveram o mesmo tipo de

semente e foram distantes por aproximadamente 1 m um do outro. Cada um dos três tratamentos

continha 20 sementes da espécie testada, totalizando 1.200 sementes de cada espécie expostas

aos agentes em cada fitofisionomia. As sementes ficaram expostas aos agentes removedores por

96 horas e as estações em cada ponto foram supervisionadas ao final desse período. Para a

inferência das porcentagens de remoção por cada agente foi tomada a diferença nas taxas de

remoção entre os diferentes tratamentos, da seguinte forma:

remoção no TRAT. 1 = % de remoção de sementes por formigas.

remoção no TRAT. 3 – remoção no TRAT.2 = % de remoção por aves.

remoção no TRAT. 2 – remoção no TRAT. 1 = % de remoção por roedores.

Para determinar as diferenças nas taxas de remoção entre os tratamentos e entre os

diferentes ambientes utilizou-se análise de variância do tipo split-plot (SPSS 2000). Foi aplicada

a transformação por arcoseno das proporções de remoção para a normalização dos dados. A

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2.3. Efeitos da remoção de sementes no recrutamento de plântulas

Este experimento foi realizado no cerrado denso para determinar a influência da remoção

de sementes por formigas, aves e roedores no recrutamento de plântulas. Para tanto foram

utilizados dois tratamentos: parcelas livres para formigas, aves e roedores e parcelas onde esses

agentes foram excluídos (Figuras 2 e 3). As parcelas foram arranjadas em pares, isto é formando

um bloco com uma parcela de cada tipo de tratamento lado a lado (Figura 4). No total foram

estabelecidos 30 blocos distantes entre si por 30 metros no mínimo.

As parcelas de exclusão constituíram-se de cercados confeccionados em chapas de zinco,

tendo 0,70 x 0,70 m e com 15 cm de altura, sendo que 5 cm ficaram enterrados no solo para

fixação do cercado nos pontos. Esses cercados tiveram toda a borda impregnada por uma resina

que impede o acesso de insetos via solo (Tanglefoot®) para limitar a entrada de formigas e foram

fechadas por tela metálica fina (orifícios de 1,5 x 1,5 cm) para impedir a entrada de roedores e

1A

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aves. As parcelas livres para os agentes removedores eram semelhantes às parcelas de exclusão,

a fim de se reproduzir as mesmas condições de sombreamento, mas possuíam três aberturas

retangulares de 7 x 10 cm em cada um dos lados. Essas aberturas permitiram a entrada de

formigas, aves e roedores, tanto pelas aberturas quanto por cima, já que não haverá tela fechando

a entrada. A tela no tratamento livre foi posicionada a aproximadamente dois metros do solo,

preza as árvores do entorno por arames metálicos, para que houvesse condições semelhantes de

oferta de serapilheira dentro de ambos as parcelas. Toda a vegetação rasteira que encostava nas

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Para a determinação do recrutamento foram testadas sementes de Guapira graciliflora

(Mart.) Lundell (Nyctaginaceae) uma vez que esta é uma espécie comum na área de estudos e

também porque em estudos preliminares observei que possui boa taxa de germinação. Também

contabilizei o número de plântulas de outras espécies naturalmente emergentes em todas as

parcelas. Antes da deposição das sementes parte da serapilheira formada por folhas inteiras e

galhos foi retirada para que a germinação não fosse inibida (Hoffman, 1996). As sementes foram

depositadas, a distâncias iguais, dentro das parcelas, dos dois tratamentos, numa área de 0,50 x

0,50 m. Foram postas para germinar 10 sementes de G. graciliflora em cada uma das 60

parcelas. A localização de cada uma das sementes na parcela foi marcada com palito de madeira

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graciliflora e das plântulas provenientes do recrutamento natural nas parcelas foi realizada

mensalmente de março a dezembro de 2007. Para analisar se houve diferenças no recrutamento

de plântulas entre as parcelas livres aos agentes removedores e parcelas de exclusão de agentes

utilizei um testet pareado.

2.4. Identificação das formigas removedoras de sementes

Para o levantamento das espécies de formigas que removem sementes, e para a

determinação do destino das sementes removidas por estas formigas, realizei observações focais

da atividade de remoção por formigas em pontos ao longo de um transecto de 100 m. Cada tipo

de semente foi testado separadamente e nos períodos diurno e noturno. Os pontos de observação

estavam distantes por 10 m um do outro, totalizando 10 pontos de observação na fitofisionomia

de cerrado (sentido restrito) denso. Em cada ponto foi colocado um pedaço de papel branco de

10 x 10 cm onde foram colocadas as sementes para exposição. A quantidade de sementes variou

de espécie para espécie, mantendo-se constante o volume ocupado sobre o papel. Assim foram

expostas 30 sementes de Maprounea guianensis, sete de Virola sebifera, 10 de Coussarea

hydrangeaefoliae 10 de Guapira graciliflora.Foram realizadas observações diurnas das 9:00 às

12:00h e noturnas das 19:00 às 21:00h. As observações diurnas foram realizadas em duas

etapas, com censos em apenas cinco pontos ao mesmo tempo para que se pudesse seguir as

formigas carregando sementes, marcando os sítios de deposição das sementes. Nas observações

noturnas foram observadas as 10 estações ao mesmo tempo, já que os sítios de deposição de

sementes não foram identificados devido à dificuldade de visualização das formigas

transportando sementes na serapilheira.

As sementes foram colocadas em cada ponto, e após 15 minutos de espera iniciavam-se

as observações. Em cada ponto foram feitas quatro observações, de 5 minutos durante o dia e de

(20)

espécie visitante para identificação e também foram medidas as distâncias a que as formigas

transportaram as sementes. A identificação dos locais de deposição das sementes foi realizada

com o intuito de se obter conhecimentos mais exatos sobre o papel das formigas como agentes

removedores das sementes testadas. Com isso verificou-se em visitas posteriores se havia

sementes das espécies expostas fora dos ninhos ou se havia plântulas das mesmas emergindo nos

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3. RESULTADOS

3.1. Determinação das taxas de remoção de sementes

Do total de sementes expostas 57,8% foram removidas. As porcentagens de remoção

encontradas diferiram muito entre os tipos de sementes testadas e entre formigas, aves e

roedores, mas pouco entre os ambientes. Utilizando a subtração entre os tratamentos para inferir

sobre as porcentagens de remoção por cada agente, encontrei porcentagem total de remoção por

formigas de 56,6%; por roedores de 5,8% e por aves de 2,6%. As porcentagens totais de remoção

nas fitofisionomias foram de 66,1%; 55,6% e 55,5% para cerradão, cerrado sentido restrito e

cerrado denso, respectivamente. Entre as sementes utilizadas, a espécie Maprounea guianensis

foi a que teve a maior porcentagem de remoção, seguida por Siparuna guianensis, Matayba

guianensis, Guapira graciliflora, Coussarea hydrangeaefolia e Virola sebifera (Tabela 1). As

taxas de remoção de cada uma dessas espécies variou em cada fitofisionomia (Tabela 2) e de

acordo com cada um dos agentes analisados (Tabelas 1 e 2)

Tabela 1:Taxa de remoção (% do total removido em 96h nas fitofisionomias de cerrado sentido

restrito, cerrado denso e cerradão) por aves, formigas e roedores de sementes de seis espécies de

árvores do Cerrado, durantes as estações chuvosas dos anos de 2006 e 2007.

AGENTES

ESPÉCIES Formigas Roedores Aves %TOTAL

Coussarea hydrangeaefolia 27,8% 3,2% 0,9% 32%

Guapira graciliflora 57,6% 6,3% 1,3% 65,3%

Matayba guianensis 55,8% 21,6% 0% 77,4%

Maprounea guianensis 92,2% 2,25% 2,9% 97,4%

Siparuna guianensis 82,9% 4,42% 0 87,3%

Virola sebifera 19,4% 3,5% 10% 33%

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-Tabela 2: Taxa de remoção (% do total removido em 96h) de sementes de seis espécies arbóreas

em três diferentes fitofisionomias do Cerrado, durantes as estações chuvosas de 2006 e 2007.

Para a maioria das espécies testadas, não houve diferenças significativas no número de

sementes removidas entre os três tratamentos, indicando que formigas foram o principal agente

removedor para a maioria das espécies testadas. As exceções a esse padrão foramVirola sebifera

e Matayba guianensis que diferiram significativamente quanto ao número de sementes

removidas em cada tratamento, tendo, além da remoção por formigas, sementes removidas por

aves e roedores, respectivamente (Figura 5). De um modo geral, não houve diferenças nas taxas

de remoção das espécies testadas entre as três fitofisionomias. Apenas Guapira graciliflora,

Maprounea guianensis e Matayba guianensis tiveram taxas de remoção significativamente

diferentes entre as fitofisionomias, sendo queMatayba guianensis eGuapira graciliflora tiveram

elevadas taxas de remoção no cerradão em comparação com as outras fitofisionomias, enquanto

Maprounea guianesis teve taxas de remoção no cerradão e no cerrado sentido restrito maiores

que no cerrado sentido restrito denso. Com exceção de Coussarea hydrangeaefolia, não houve

interação entre os efeitos da fitofisionomia e do agente removedor nas taxas de remoção de

FITOFISIONOMIA

ESPÉCIE cerrado sentido

restrito

cerrado (sent. res.) denso

cerradão

Coussarea hydrangeaefolia 26,9% 32,1% 21,1%

Guapira graciliflora 31,5% 63,8% 85,8%

Matayba guianensis 75,9% 44,7% 81,3%

Maprounea guianensis 98,2% 87,3% 98%

Siparuna guianensis 81,4% 83,5% 85,2%

Virola sebifera 20% 22,1% 25,4%

(23)

sementes (Tabela 3). ParaCoussarea hydrangeaefolia, houve maior remoção por vertebrados no

cerrado sentido restrito e por formigas no cerrado denso e no cerradão.

Tabela 3: Tabela de análise de variância mostrando os efeitos do tipo de agente removedor e da

fitofisionomia sobre as taxas de remoção de sementes de seis espécies arbóreas do Cerrado,

durante as estações chuvosas de 2006 e 2007.

ESPÉCIE FATOR G.L F P

Coussarea hydrangeaefolia

agente removedor 2,114 0,500 0,608 fitofisionomia 2,57 0,372 0,691 fitofisionomia * agente 4,114 2,659 0,036

Guapira graciliflora

Maprounea guianensis

Matayba guianensis

Siparuna guianensis

Virola sebifera

(24)

Figura 5:Taxa média de remoção (proporção do total removido em 96 h ± 1. E.P.M.) de sementes de seis espécies de plantas em três fitofisionomias do Cerrado por: formigas (barras cinza), por formigas e roedores (barras achuradas) e por formigas, aves e roedores (barras brancas).

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Maprounea guainensis 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Maprounea guainensis 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Guapira graciliflora 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Guapira graciliflora 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Matayba guianensis 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Matayba guianensis 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Coussarea hydrangeaefolia 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Coussarea hydrangeaefolia 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Virola sebifera 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Virola sebifera 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

1.0 Siparuna guianensis

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

1.0 Siparuna guianensis

(25)

As sementes que tiveram as maiores taxas de remoção foram as de Maprounea

guianensis e as que tiveram as menores taxas, foram as de Virola sebifera. Em todos os casos

formigas foram o principal agente removedor, com exceção de Virola sebifera e Matayba

guianensis, que tiveram remoção também por aves e roedores, respectivamente. O peso das

sementes foi importante na determinação das taxas de remoção das diferentes espécies arbóreas

testadas (Figura 6), havendo uma relação negativa significativa entre o peso das sementes e a

porcentagem de remoção (F1,4 = 16,469; P < 0,05; r2 = 0,805). A relação é descrita pela equação:

es

0,20 0,30 Virola sebifera Coussarea hydrangeaefolia Maprounea guianensis Siparuna guianensis Guapira graciliflora Matayba guianensis

Figura 6: Relação entre o logaritmo do peso das sementes e a taxa de remoção de sementes

(26)

3.2. Efeitos da remoção de sementes no recrutamento de plântulas

Houve diferença significativa no recrutamento de plântulas de Guapira graciliflora entre

as parcelas de exclusão de agentes e as parcelas livres a estes em todos os meses, exceto em

março, um mês após o plantio de G. graciliflora. Nas parcelas onde formigas, aves e roedores

foram excluídos, o número de plântulas de G. graciliflora foi significativamente maior que nas

5

10

0

1

2

3

4 Meses

Nº

de

plâ

nt

ula

s

0

5

10

0

1

2

3

4 Meses

Nº

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plâ

nt

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0

5

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0

1

2

3

4 Meses

Nº

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nt

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1

2

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0

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5

10

0

5

10

0

1

2

3

4

0

1

2

3

4

Figura 7: Número total de plântulas de Guapira glaciliflora e de plântulas provenientes de

recrutamento natural nas parcelas sem removedores de sementes (linha cheia) e nas parcelas

com removedores de sementes (linha tracejada) entre março e dezembro de 2006 para G.

graciliflora e entre março e janeiro para recrutamento natural. As sementes (10 sementes por

(28)

Tabela 4: Resultados dos testes t pareado comparando o número de plântulas de Guapira graciliflora entre as parcelas sem removedores de sementes e as parcelas com removedores de

sementes. Para cada mês foi comparado a diferença média no número de plântulas existentes em cada parcela.

MESES MÉDIA DA DIFERENÇA ± DP* t P

Março -0,53 ± 1,57 -1,861 0,073

Abril -0,90 ± 1,61 -3,071 0,005

Maio -0,93 ± 1,81 -2,812 0,009

Junho -0,08 ± 1,62 -2,693 0,012

Julho -0,76 ± 1,52 -2,755 0,010

Agosto -0,76 ± 1,33 -3,155 0,004 Setembro -0,58 ± 1,50 -1,979 0,019 Outubro -0,61 ± 1,47 -2,312 0,028 Novembro -0,63 ± 0,96 -3,597 0,001 Dezembro -0,63 ± 0,96 -3,597 0,001

(29)

Tabela 5: Resultados dos testes t pareado comparando o número de plântulas naturalmente

emergentes entre as parcelas sem removedores de sementes e as parcelas com removedores de

sementes. Para cada mês foi comparado a diferença média no número de plântulas existentes em

cada parcela.

MESES MÉDIA DA DIFERENÇA ± DP* t P

Março -010 ± 1,58 -0,346 0,732

Abril -0,767 ± 1,97 -2,124 0,042

Maio -0,40 ± 1,71 -1,278 0,211

Junho -0,76 ± 2,14 -1,958 0,060

Julho -0,46 ± 1,16 -2,191 0,037

Agosto -0,43 ± 1,61 -1,472 0,152 Setembro -0,50 ± 1,65 -1,654 0,109 Outubro -0,16 ± 1,72 -0,530 0,600 Novembro -0,30 ± 1,96 -0,835 0,411 Dezembro -2,73 ± 4,77 -3,134 0,004 Janeiro -3,03 ± 5,37 -3,093 0,004

(30)

3.3. Identificação das formigas removedoras de sementes

As espécies diferiram na forma de interação com as sementes, variando de acordo com as

características morfológicas das sementes (Tabela 6). O transporte das sementes foi feito quase

sempre para ninhos próximos aos pontos de observação. As formigas de pequeno porte como

Solenopsis e Linepithema normalmente foram encontradas consumindo o arilo das sementes ou

retirando partes dele e transportando. As espécies que recrutam grande número de operárias

como as do gêneroPheidole e as formigas de maior tamanho corporal como as dos gênerosAtta,

Ectatomma e Pachycondyla removeram ativamente as sementes para o interior de seus ninhos,

sendo Atta o gênero que removeu mais Guapira graciliflora e Ectatomma o que removeu mais

Maprounea guianensis (Tabela 6). O tempo gasto para identificar a presença das sementes de

Maprounea guianensis eVirola sebifera, que contém elaiossoma e arilo, respectivamente, foi de

menos de dez minutos em média. Já para encontrar as sementes de Guapira graciliflora e

Coussarea hydrangeaefolia, em que a parte atrativa é a polpa dos frutos, as formigas levaram 20

min e 15 min, respectivamente. Durante as observações marquei nove ninhos de formigas do

gênero Pheidole, dois ninhos do gênero Ectatomma e dois do gênero Atta.A distância entre os

pontos estabelecidos e os ninhos onde foram depositadas as sementes variou de 0,45 m até 14 m.

Os ninhos das formigas do gênero Pheidole estavam sempre próximos aos pontos de observação

(0,45m ± 1,30m), os ninhos de Ectatomma encontravam-se a 0,75 e 0,77 m dos pontos e os

ninhos deAtta tiveram distâncias variando entre 1,2 a 14 m. As sementes que foram depositadas

não foram vistas no material de descarte nos entornos dos ninhos, nem foram observadas

(31)

Tabela 6: Gêneros de formigas observados no levantamento de formigas que interagem com

sementes, número de espécies de cada gênero e forma com que esses gêneros interagiram com as

sementes. Os gêneros marcados com (*) foram os mais comuns interagindo com o respectivo

tipo de semente. Os números entre parênteses correspondem ao número de espécies de cada

gênero registrado por tipo de semente.

ESPÉCIE DE

PLANTA GÊNEROS QUEREMOVERAM SEMENTES GÊNEROS QUE REMOVERAM ELAIOSSOMA OU POLPA APENAS APROXIMAÇÃO

Maprounea guianensis Pheidole (5) *

Ectatomma(2)* Solenopsis (1)* Atta(1) Pachycondyla (1) Solenopsis (1)* Linepithema (1) Trachymyrmex(1) Camponotus(2) Atta(1)

Cephalotes(1 )

Virola sebifera Pheidole (4)*

Ectatomma(1)*

Attini não identificada

Solenopsis (2)*

Linepithema(1)

Camponotus (3)

Pseudomyrmex(1)

Guapira graciliflora Pheidole(3)*

Atta(1)*

Attini não identificada*

Ectatomma(2) Solenopsis (3) Crematogaster(1)* Camponotus(2) Linepithema(1) Coussarea hydrangeaefolia Pheidole(4)* Atta(1)*

Attini não identificada*

Ectatomma(1)

Solenopsis (1)*

Crematogaster(1)

(32)

4. DISCUSSÃO

4.1. Remoção de sementes do Cerrado por formigas, aves e roedores

As formigas foram o principal grupo removedor de sementes neste estudo, com altas

taxas de remoção em todas as fitofisionomias. Diferente do encontrado aqui, em estudo sobre

remoção e predação de sementes realizado também em área savânica na Venezuela, Pérezet. al

(2006) verificaram que os roedores foram o principal grupo predador de sementes com 58,7% de

remoção, enquanto as formigas removeram apenas 22,6% das sementes expostas e aves 18,6%.

Em floresta secundária no México formigas removeram cerca de 89,2% das sementes expostas

em 90 minutos, com vertebrados removendo taxa não significativa (Horvitz & Schemske, 1986).

Em áreas de campo na Argentina formigas foram, no geral, o principal consumidor de sementes,

mas houve variação nas taxas de remoção entre as estações do ano com formigas sendo mais

importantes no verão e na primavera e vertebrados no outono e inverno (Casenaveet. al., 1998).

Em área semi-árida do Chile formigas e aves foram os principais consumidores de sementes, mas

com atividade de remoção por formigas maior no verão (Kelt et. al., 2004). Na Austrália, em

floresta de eucaliptos as formigas também tiveram taxas de remoção de sementes maiores que de

vertebrados (Andersen & Ashton, 1985). Como o verificado aqui, em área de cerrado sentido

restrito formigas removeram mais sementes que vertebrados (Christianini et. al., 2007). As

interações entre formigas e sementes vêm sendo foco de estudos em diversos biomas brasileiros

nos últimos anos. Na Mata Atlântica várias espécies de formigas interagem com sementes

consumindo polpas e elaiossomas, transportando as sementes para o interior de seus ninhos (Pizo

& Oliveira, 2001, 2000, 1998). Estas interações entre formigas e sementes também foram

documentadas por Leal & Oliveira (1998) em áreas de Cerrado e por Leal (2003) na Caatinga.

Diferentemente das altas taxas de remoção encontradas para formigas, houve baixa taxa

(33)

forrmigas levam menos tempo para encontrar as sementes. Isto porque, normalmente, as

primeiras formigas a visitar as sementes possuem ninhos próximos aos pontos de deposição

destas. As primeiras formigas a encontrarem as sementes transportam grande parte destas antes

mesmo que roedores e aves encontrem. Estudo sobre remoção de sementes por formigas em

áreas de Cerrado mostrou médias das distâncias de dispersão de sementes variando entre 1,46 e

17,7m (Christianini et. al. 2007), distâncias relativamente pequenas, o que evidencia que os

primeiros agentes a encontrar as sementes são mesmo as formigas com ninhos próximos às

sementes.

Mas estas taxas podem ter sido causadas por outros dois fatores que podem estar ligados:

a baixa densidade de roedores e aves na área de estudo e a perturbação. A Estação Ecológica do

Panga é hoje um remanescente conservado de Cerrado cercado por extensas áreas de exploração

agropecuária, sendo que a reserva era explorada para esses fins há mais de 20 anos atrás, antes de

se tornar uma RPPN, por isso a área pode sofrer impactos pelo uso intensivo dos entorno para

estas práticas.

Essa perturbação pode ser evidenciada após levantamento de pequenos mamíferos

realizado na área de 2005 a 2006 (Apêndice 1), onde constatou-se baixa densidade de roedores.

A taxa de captura de 1,58% encontrada aqui é considerada baixíssima, assim como a taxa de

4,8% encontrada por Pizo & Vieira (2004) em fragmento de Mata Atlântica perturbado. Em

contrapartida, Vieira (1999) encontrou taxas de captura de 6 a 15% em áreas de Mata atlântica

não perturbada, mostrando que a perturbação é um fator que interfere negativamente na

densidade de roedores. A dependência da densidade de roedores para a determinação das taxas

de remoção foi mostrada no estudo de Ostfeld et. al.(1997), onde a baixa densidade de roedores

foi um dos fatores causadores de baixas taxas de remoção de sementes por roedores.

Para aves, a perturbação também é um fator importante, já que a redução de áreas

naturais conservadas fora da reserva limita a movimentação das epécies de aves, podendo

(34)

podem ser consideradas como causadoras das baixas taxa de remoção, já que das seis espécies

utilizadas quatro são ornitocóricas (Matayba guianensis, Guapira graciliflora, Coussarea

hydrangeaefolie Virola sebifera).

4.1. Variações espaciais na remoção de sementes

Houve diferença nas taxas de remoção de sementes entre fitofisionomias para três das

seis espécies testadas. De modo similar, em floresta secundária no México, a remoção de

sementes variou entre diferentes áreas, e a diferença encontrada deveu-se à presença ou ausência

de espécies de Pachycondyla nas áreas (Horvitz & Schemske, 1986). Em áreas de campo na

Argentina, a diferença na remoção de sementes entre diferentes áreas foi significativa apenas no

verão, havendo uma interação entre localidades, sazonalidade e agente removedor (Casenave et.

al., 1998).

As diferenças nas taxas de remoção entre ambientes encontradas para Guapira

graciliflora, Matayba guianensiseMaprounea guianensispodem ser resultantes de dois fatores.

Pelo fato dessas espécies terem altas taxas de remoção por formigas, devido à presença de

substâncias e apêndices atrativos (polpa e elaiossoma), as diferenças entre as fitofisionomias

podem refletir diferenças na atividade de formigas entre essas áreas ou, ainda, diferenças na

composição de espécies de formigas que utilizam diferentemente cada semente. As taxas de

remoção foram maiores onde estas espécies são menos abundantes, como no cerradão,

fitofisionomia que difere em composição de espécies arbóreas dos cerrados sentido restrito e

cerrado sentido restrito denso. Outra possível explicação, então, é a maior atratividade dessas

(35)

4.2. Variações interespecíficas na remoção de sementes

Houve grande variação nas taxas de remoção entre os seis tipos de sementes testadas. O

peso e a presença de substâncias atrativas foram importantes na definição das taxas de remoção.

Sementes menores como as de Maprounea guianesis, Siparuna guainensis e Guapira

graciliflora foram rapidamente e quase que exclusivamente removidas por formigas. Já sementes

de maior porte como Virola sebifera e Matayba guianensis além da remoção por formigas,

também foram removidas por aves e roedores. As taxas de remoção de sementes de cinco

espécies de Cerrado foram positivamente correlacionadas com a massa de substâncias lipidícas

(i. e. elaiossoma) presentes nas sementes testadas (Christianini et. al., 2007). O trabalho de

Andersen & Ashton. (1985) mostrou taxas de remoção variando de acordo com a presença de

elaiossoma, com 95% das sementes que continham elaiossoma sendo removidas. O peso das

sementes e a presença de elaiossoma foram fatores importantes na determinação de taxas de

remoção de sementes no estudo realizado por Pèrez et. al. (2006), onde formigas preferiram

sementes pequenas e que continham elaiossoma, enquanto roedores removeram sementes

maiores e aves sementes menores, mas sem elaiossoma. Leal & Oliveira (2007) viram que o

tamanho das sementes influenciou não apenas a taxa de remoção como também a distância a que

sementes são transportadas pelas formigas.

Os resultados obtidos no presente estudo, assim como os resultados obtidos em outros

estudos mostram que o peso das sementes e a presença de elaiossoma são importantes na

determinação das taxas de remoção de sementes. A determinação da importância de cada um

desses fatores depende de uma análise mais cuidadosa caso a caso. Quando verificamos as taxas

de remoção por formigas de duas sementes de baixo peso como Maprounea guianensis (0,0307

g) e Siparuna guianensis (0,031 g) verifica-se que M. guianensis, que contém elaiossoma, teve

taxa de remoção de 92,2%, enquanto S. guianensis, que tem praticamente o mesmo peso, mas

não contém elaiossoma, teve taxa de remoção menor (86,9%). Nesse caso o elaiossoma foi o

(36)

contrapartida, quando analisamos o caso de sementes maiores que contém arilo como Virola

sebifera (0,406 g) eMatayba guianensis(0,067 g), nota-se que as taxas de remoção por formigas

foram bem menores se comparadas com as obtidas para sementes pequenas e que além da

remoção por formigas houve alguma remoção por vertebrados, mostrando que aqui o

determinante das taxas foi o peso das sementes que causou menor remoção por formigas apesar

da presença do elaiossoma como atrativo em ambas as sementes. Muitas vezes, durante a

contagem de sementes nas estações, as formigas foram vistas consumindo o elaiossoma dessas

sementes de maior porte, mas o transporte das sementes foi baixo devido ao peso elevado das

mesmas.

4.3. Destino das sementes removidas por formigas: Predação ou dispersão

secundária?

Através das observações focais das interações das formigas com as sementes e da

marcação de alguns ninhos onde as sementes foram depositadas, pude notar que nos arredores

dos ninhos marcados não havia plântulas. Em observações posteriores, também não observei

presença de plântulas emergindo nos ninhos, bem como a presença de sementes descartadas

intactas, o que caracteriza atividade de predação de sementes e não de dispersão secundária.

Foram marcados apenas ninhos dos gêneros Pheidole, Ectatomma e Atta. As formigas dos

gêneros Solenopsis, Camponotus e Linepithema, que removeram elaiossoma mas não

transportaram sementes, ou, na tentativa de transportar, deixaram sementes no caminho até seus

ninhos, podem ter papel de dispersoras secundárias, sendo mais comum não transportarem as

sementes e sim partes do elaiossoma. Em estudo realizado por Levey & Byrne (1993), também

não foram registradas sementes descartadas no entorno dos ninhos de formigas do gênero

Pheidole, sendo estas consideradas predadoras de sementes. Em trabalho realizado aqui na

(37)

laevigata e fora destes, verificando que não há diferenças significativas na densidade de

plântulas sobre os ninhos e no entorno dos ninhos. Isto mostra que os solos dos ninhos nem

sempre são sítios favoráveis para a germinação de sementes (Perin & Vasconcelos, dados não

publicados). Silva et. al. (2007) viram que formigas do Atta sexdens carregam sementes para

seus ninhos e depositam fora destes após limpa-las, mas as plântulas emergentes são cortadas por

estas formigas, causando baixo recrutamento de plântulas sobre os ninhos.

As espécies de formigas registradas interagindo com as sementes foram as dos gêneros

Atta, Cephalottes, Pseudomyrmex, Pachycondyla, Ectatomma, Camponotus, Crematogaster,

Trachymyrmex, Solenopsis, Pheidole e Linepithema. As formigas do gênero Pheidole,

Camponotus e Atta foram registradas interagindo com todas as sementes testadas. Mas as

formigas que efetivamente transportaram sementes para seus ninhos foram as de maior porte

corporal, como Atta e Ectatomma, além dos gêneros que recrutam muitas operárias como

Pheidole. Os outros gêneros de menor porte interagiram removendo elaiossoma das sementes,

mas não transportando estas para o interior de seus ninhos.

As formigas interagiram de diferentes formas com as sementes. As sementes de menor

peso como Maprounea guianensis, Guapira graciliflora e Coussares hydrangeaefolia foram

rapidamente transportadas enquanto Virola sebifera, a de maior peso, demorou mais tempo para

ter suas sementes transportadas. Em casos como o de Coussarea hydrangeaefolia, essas formigas

normalmente transportaram frutos para seus ninhos, retiraram a polpa para o cultivo do fungo de

que se alimentam e depois descartaram as sementes limpas nas lixeiras dos ninhos intactas (A. V.

Ferreira, observações pessoais). Nesses casos, as sementes poderão germinar normalmente,

caracterizando a atividade dispersora do gênero Atta. Nas observações focais de remoção de

Coussarea hydrangeaefolia, pôde-se notar que, apesar do pequeno peso das sementes, não houve

elevada taxa de remoção, possivelmente porque as sementes desta espécie não possuem nenhum

(38)

Considerando a ecologia das espécies arbóreas utilizadas nos testes, notamos que

Guapira graciliflora, Coussarea hydrangeaefolia, Matayba guianensis e Virola sebifera são

espécies primariamente dispersas por aves, passando intactas pelo trato digestivo destas e sendo

descartadas intactas nas fezes (A. V. Ferrerira, observações pessoais), sugerindo que, muitas

vezes, as formigas podem estar transportando essas sementes após a dispersão primária nas fezes

de aves, não tendo, portanto, papel na otimização das condições de germinação através da

eliminação dos arilos e polpas. JáMaprounea guianensis, espécie da família Euphorbiaceae, que

possui sementes mirmecocóricas, pode ter seu recrutamento beneficiado no caso da remoção por

formigas de pequeno porte como as do gênero Pheidole e Solenopsis, que utilizariam o

elaiossoma e possivelmente descartariam essas sementes limpas nos arredores dos ninhos,

embora isto não tenha sido observado em campo no estudo. Mas, por outro lado, podem ter seu

potencial de germinação destruído pela ação predatória de formigas de grande porte como as dos

gênerosEctatomma, PachycondylaeAtta, registradas removendo sementes dessa espécie na área

de estudo. Enquanto os principais gêneros de formigas registradas interagindo com sementes

aqui foram as de menor porte, como Pheidole e Solenopsis, trabalhos nas áreas de restinga e

Mata Atlântica, realizados por Passos & Oliveira (2003) e por Pizo & Oliveira (1998),

respectivamente, os principais gêneros registrados interagindo com as sementes foram os de

maior tamanho corporal Pachycondyla e Ectatomma. Formigas do gênero Ectatomma foram

registradas por Leal & Oliveira (1998), em áreas de Cerrado, removendo cerca de 50% das

sementes deVirola sebifera, juntamente com formigas do gêneroOdontomachus, não registradas

aqui. Analisando as interações entre formigas e sementes de espécies arbóreas de Cerrado,

Christianiniet al (2007) registraram 27 espécies de formigas interagindo com as sementes. Nesse

estudo, cada espécie de formigas mostra preferência e comportamento distintos para cada tipo de

semente exposta, com destaque para Pheidole que apresentou 10 espécies interagindo com os

nove tipos de sementes expostas. Os outros gêneros registrados no estudo foram Atta, Azteca,

(39)

Pachycondyla, Solenopsis e Wasmania. Corroborando com o que verifiquei aqui, em estudo

realizado em área de floresta secundária por Horvitz & Schemske (1986), as primeiras formigas

a interagirem com sementes foram as Pheidole, seguidas por outros gêneros que interagem após

a chegada destas. Nesse mesmo estudo, 77% das sementes deCalathea ovadensis (Marantaceae)

foram transportadas por formigas, sendo que a espécie mais frequentemente encontrada nas

sementes foi Pachycondyla harpax, contribuindo com 54% das interações e transportando as

sementes a distâcia máxima de 76 cm. Outras formigas registradas no estudo de Horvitz &

Schemske (1986) foram Pheidole sp, Solenopsis geminata e Wasmania auropunctata que

recrutaram grande número de operárias.

4.4. Impacto da remoção de sementes no recrutamento de plântulas

O recrutamento de plântulas de Guapira graciliflora nas parcelas abertas a formigas,

roedores e aves teve redução de 83%, enquanto nas parcelas com exclusão desses agentes apenas

30,3% das sementes introduzidas não germinaram. O impacto dos removedores sobre o

recrutamento de plântulas naturalmente emergidas só foi significativo a partir do mês de

novembro, quando houve dispersão massiva de frutos e sementes e intensificação das chuvas. A

maioria dos trabalhos envolvendo efeitos de granivoria sobre o recrutamento de plântulas trata

dos efeitos de vertebrados sobre a vegetação, principalmente do efeito de roedores. A exclusão

de roedores causou aumento no recrutamento de plântulas em áreas de dunas e de pastagens

(Maron & Simms, 1997)

Tendo em vista as observações realizadas acerca das interações entre formigas e

sementes, podemos concluir que estas como mais importantes removedoras e predadoras de

sementes causam impacto sobre o recrutamento de plântulas. Esse impacto poderá ser positivo

quando formigas de menor porte, ao tentar transportar essas sementes, deixam cair parte delas

(40)

maior competição como as áreas sob a planta-mãe (Janzen, 1970). Por outro lado, esse efeito

pode ser negativo, quando as formigas atuam como predadoras de sementes, removendo estas

sementes e indisponibilizando estas para o recrutamento através da deposição no interior de

ninhos ou quando utilizam partes dessas sementes como alimento. Os predadores podem ser

vistos, então, como agentes que afetam diretamente as populações de plantas em áreas de

Cerrado e os dispersores teriam efeito positivo indireto sobre essas populações. Tendo em vista

que os efeitos de consumidores de sementes devem ser mais importantes para populações de

plantas que não têm seu recrutamento diminuído pela ausência de microhabitats e competição, há

necessidade de estudos mais detalhados sobre os efeitos de consumidores de sementes em longo

prazo para essas populações. Embora para Guapira graciliflora tenha sido observado um

aumento significativo no recrutamento de plântulas na ausência de predadores, não está claro se

este aumento resultará num maior número de indivíduos adultos na população. Essa é uma

questão interessante para o entendimento da dinâmica de comunidades vegetais, principalmente

para os ecossistemas de Cerrado, onde parece haver uma dinâmica sucessional entre as diferentes

fitofisionomias pela atuação de fatores abióticos como o fogo e bióticos como a predação,

(41)

5. CONCLUSÕES

Os agentes removedores e os tipos de sementes foram os fatores mais importantes na

determinação das taxas de remoção. As formigas foram o principal grupo removedor de

sementes na área de estudo, sendo as formigas o grupo que interagiu com as sementes na maioria

das vezes. As formigas atuam como dispersoras e como predadoras de sementes, muitas vezes

levam as sementes para o interior dos ninhos após já serem utilizadas por outros agentes, como

as aves, por exemplo. As diferentes fitofisionomias de Cerrado foram fator determinante de

diferenças nas taxas de remoção apenas para três das seis espécies testadas. O peso e a presença

de elaiossoma explicaram os padrões de remoção encontrados. Depois do peso das sementes, um

fator importante na remoção foi a presença de elaiossoma e arilo. Portanto, os fatores que

influenciaram os padrões de remoção de sementes foram, primeiramente, o peso das sementes, e

depois a presença de elaiossoma.

As formigas que mais frequentemente foram registradas interagindo com sementes na

área de estudo foram as dos gêneros Pheidole, Solenopsis e Atta. A remoção por formigas pode

ter efeitos positivos indiretos para a comunidade quando há dispersão para locais favoráveis à

germinação, rearranjo espacial da deposição, consumo de elaiossoma e polpa das sementes. Em

contrapartida, as formigas podem causar efeitos negativos diretos sobre comunidades quando

atuam como predadoras de sementes, reduzindo o recrutamento pela redução da densidade de

sementes de algumas populações preferencialmente consumidas devido à presença de atrativos.

No presente estudo, os efeitos negativos da remoção por formigas parecem ser mais

proeminentes, tendo em vista que o impacto da ausência desses agentes removedores foi

positivamente significativo para o recrutamento de plântulas. Aqui, estes agentes podem estar

atuando como reguladores da densidade de plântulas de espécies preferencialmente removidas,

(42)

Este estudo trouxe uma visão quantitativa dos impactos da remoção de sementes no

recrutamento em áreas de Cerrado. São necessários estudos mais aprofundados sobre o impacto

da remoção/predação de sementes em nível de populações individuais de plantas para que se

possa prever qual a magnitude desses efeitos em nível estrutural das comunidades vegetais.

Quando se analisa a função dos agentes granívoros na dinâmica de populações vegetais, deve-se

tomar cuidado com as generalizações, tendo em vista que cada estudo é pontual e diz respeito à

realidade ecológica de um ecossistema com suas particularidades. Esses efeitos vistos aqui

certamente diferirão de população para população vegetal, sendo positivo para umas e negativo

para outras. Só com o entendimento parte a parte poderemos chegar a evidências dos reais

(43)

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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