Julio Cesar Rodrigues Fontenelle. Discriminação entre tipos florestais por meio da composição e abundância de Diptera

Julio Cesar Rodrigues Fontenelle

Discriminação entre tipos florestais por meio da composição e abundância

de Diptera

Instituto de Ciências Biológicas

Universidade Federal de Minas Gerais

Julio Cesar Rodrigues Fontenelle

Discriminação entre tipos florestais por meio da composição e abundância

de Diptera

Tese apresentada ao colegiado do

Curso de Pós-graduação em Ecologia,

Conservação e Manejo de Vida

Silvestre do Instituto de Ciências

Biológicas da Universidade Federal de

Minas Gerais, como requisito parcial

para a obtenção do título de Doutor.

Orientador: Prof. Rogério Parentoni Martins

Instituto de Ciências Biológicas

Universidade Federal de Minas Gerais

Belo Horizonte

2007

Apoio:

À Erica pela paciência,

apoio e principalmente

pelo amor.

Agradecimentos:

Agradeço primeiramente aos meus pais Martha e Hylton, que me mesmo enfrentando dificuldades conseguiram me dar uma excelente educação, muito carinho e amor, todas as condições para que eu pudesse ter uma vida saudável e de crescimento pessoal.

Aos meus tios Laura e Tarcísio que me adotaram na cidade grande, cuidaram de mim com carinho e que foram não menos importantes para minha educação.

Ao meu orientador Rogério, pela confiança que sempre depositou em mim, pela orientação e principalmente pela amizade.

Aos meus estagiários: Alessandra, Augusto, César, Eduardo, Flávia Barbosa, Flávia Viana (Co-autora do capítulo 3), Flávio, Ivan, Júlia, Lucas Cezar, Lucas Perillo, Júnia, Mariana, Michelle, Natália e Tita. Sem vocês esse trabalho não teria sido o mesmo. Todos vocês colaboraram muito com o resultado final não só dessa tese aqui apresentada mas de muitos estudos outros realizados no decorrer desse doutorado. Se eu fui um professor para vocês a recíproca com certeza é verdadeira. Obrigado pela amizade e por agüentarem meu “eventual” mal humor, minhas piadinhas e minhas cobranças.

Muitos outros estagiários também colaboraram por um curto período de tempo para essa tese: Ariela, Fábio, Fernanda, Frederico, Helena, Luiz, Kênia, Marcela, Patrícia, Roane, Renata, Robert, Ricardo, Simone, Thaís entre outros que devo estar esquecendo, pois não é fácil lembrar de toda essa tropa.

Esse trabalho não seria possível sem o apoio dos funcionários do PERD, tanto os administrativos, especialmente Marcos Vinícius, Sânzia, Jaiúma, quanto os viveristas Geraldo (Canela), Rogério e seu Waldemar.

Ao Sérvio pela amizade e pelo apoio principalmente no início do trabalho, e a todos os amigos da UFOP que tive o prazer de acompanhar no campo e nos cursos que participamos.

Ao Pujol cujo apoio e incentivo convenceram-me em ir em frente com os Stratiomyidae. Aos botânicos: Glauco Santos França, Júlio Antônio Lombardi, João Renato Stehmann e Tereza Cristina Souza Sposito, pela identificação das plantas.

6 À todos os colegas de laboratório entre os mais antigos e os mais novos: Débora, Diego, Elder, Gretynelle, Igor, Leopoldo, Lorenzo, Lourdes, Marcela, Marconi, Maria Auxiliadora, Rodrigo, Yasmine. Eu devo muito a vocês, os projetos que entrei inclusive esse foi culpa da Yasmine, se não fiz do laboratório um caos foi graças principalmente à nossa mãe Lourdes e se me diverti muito enquanto trabalhava foi graças a todos, mas principalmente ao Drops.

Agradeço a todos os moradores da extinta república: Christian, Danny, Fernando, Gabriel, Júnior e Vítor, pela convivência pacífica, pelo respeito, pela amizade e pelo companheirismo. Elder e Lorenzo que também foram colegas de laboratório e da república, foram os amigos mais importantes que fiz nesse período, com ambos, cada um do seu jeito, aprendi a ser mais crítico e cauteloso.

Aos professores do Curso em especial Profa. Cláudia Maria Jacobi, Prof. Fernando Silveira, Prof. Francisco Antônio Barbosa, Prof. Geraldo Wilson Fernandes, Prof. José Eugênio Cortes Figueira, Prof. Marcos Callisto e Profa. Paulina Maia Barbosa, por terem sido uma referência para mim e sempre me apoiado.

Agradeço também aos pesquisadores que foram fundamentais na minha formação de ecólogo, Maria Cecília Kierulf, Terezinha Abreu Gontijo e Hélcio Pimenta.

À Ana e Mel por fazerem com que os últimos meses de trabalho nessa tese fossem mais divertidos.

SUMÁRIO:

CAPÍTULO 1: Discriminação de tipos vegetacionais por meio da composição e abundância de famílias de Brachycera e Cychlorrhapha (Diptera) ...11

Introdução ... 12

Metodologia ... 16

Área de estudo ... 16

Amostragem ... 17

Análise dos dados ... 18

Resultados ... 20

Discussão ... 32

Referências bibliográficas ... 39

CAPÍTULO 2: Variação sazonal na composição e abundância de Stratiomyidae (Diptera, Brachycera) em estágios sucessionais florestais ...45

Introdução ... 46

Metodologia ... 56

Área de estudo e amostragem ... 56

Análise dos dados: ... 56

Resultados ... 59

Discussão e conclusões ... 82

Referências bibliográficas:... 90

CAPÍTULO 3: Uso de recursos por larvas de Sarginae (Diptera: Stratiomyidae) ...93

Introdução ... 94

Metodologia ... 99

Área de estudo e amostragem ... 99

Análise dos dados ... 100

Resultados ... 102

Discussão e conclusões ... 115

Referências bibliográficas:... 122

CONSIDERAÇÕES FINAIS...124

O uso de Diptera na discriminação entre tipologias vegetais: ... 125

A relação entre a distribuição de adultos e a ocorrência de recursos alimentares para larvas: ... 126

Sazonalidade em Diptera: ... 126

2

RESUMO:

Embora sejam abundantes, diversos e ocorrerem em virtualmente todos os tipos de ambientes, adultos e larvas terrestres de Diptera raramente são utilizados em estudos sobre diagnose ambiental. Essa limitação deve-se em parte às dificuldades de identificação de espécies em vários grupos carentes de revisões taxonômicas. Entretanto, certas famílias têm características que tornam sua identificação mais fácil, podendo até mesmo serem identificadas por leigos submetidos a um curto período de treinamento. Nessa perspectiva os Stratiomyidae se destacam pois têm muitas espécies de fácil identificação. Além disso, larvas dessas espécies utilizam diversos tipos de substratos vegetais em decomposição, e os adultos, freqüentemente, permanecem próximos aos recursos disponíveis para larvas no ambiente. Essa tese buscou verificar o quanto a composição e abundância de Diptera em diferentes níveis taxonômicos variam em função do tipo de ambiente em que se encontram e da sazonalidade. Foram utilizadas coletas com Malaise em três locais com diferentes tipos vegetacionais: mata primária, mata secundária alta e mata secundária baixa. As coletas foram realizadas de 2000 a 2004, em duas estações do ano, meio da estação seca (julho) e início da estação chuvosa (entre outubro e novembro). Os Diptera foram identificados até família e, posteriormente, os integrantes da família Stratiomyidae foram identificados até espécie. Além disso, amostrou-se recursos utilizados por larvas da sub-família Sarginae (Stratiomyidae). Tanto em nível de famílias como em nível de espécies o efeito do tipo de vegetação e da sazonalidade foram estatisticamente significativos, influenciando tanto a composição quanto a abundância. Na estação chuvosa ocorre um número significativamente maior de famílias, espécies e de indivíduos, entretanto adultos de alguns grupos ocorrem apenas na estação seca. A diversidade em nível de famílias e de espécies de Stratiomyidae foi significativamente maior em áreas de mata em estágio sucessional mais avançado. Muitos recursos alimentares utilizados pelas larvas de espécies de Sarginae ocorrem em menor densidade na floresta que está em estágio sucessional menos avançado, resultando em baixa diversidade e densidade dos adultos amostrados nesse tipo de floresta. A amostragem de adultos de Diptera demonstrou-se eficiente para distinguir áreas com

3 diferentes tipos vegetacionais, e por questões de viabilidade e economia recomenda-se a análise em nível de famílias para esse fim.

ABSTRACT:

Despite their diversity and occurrence in almost all kinds of habitats, adults and terrestrial larvae of Diptera are rarely used in environmental diagnosis. This limitation is in part due to the fact that many groups are difficult to identify due to lack of taxonomic revision. However, some families have distinctive features that render their identification easy, even for a non-expert after a short training. Following this perspective the Stratiomyidae has many species easy to identify. Besides, larvae of these species feed upon many rooted plant decaying substrates, and adults occur near the larval habitat. This thesis intended to verify how much the Diptera composition and abundance change according to the kind of forest and to seasonality, considering different taxonomic levels. For this survey, Malaise traps were placed in three different types of vegetation - primary forest, tall secondary forest, and short secondary forest. Sampling was done between the years 2000 and 2004, in two different seasons, mid dry season (July) and early rainy season (between October and November). The Diptera were identified to family and the Stratiomyidae to species. Besides this, resources used by larvae of Sarginae (Stratiomyidae) were sampled. There was a clear effect of vegetation type, season and, to smaller extent, years on the distribution and abundance of flies for both taxonomic levels. A significant higher number of families, species and individuals occurs in the rainy season. However, adults of some groups only occur in the dry season. The effect of locaillity on fly diversity is more pronounced in the rainy season. The diversity at both family and species levels (Stratiomyidae) was significantly higher in those sites in late stages of forest succession where a higher diversity of resources for Sarginae larvae was found. As the analysis of Diptera at the family level was enough efficient to discriminate kinds of forest, for reasons of viability and economy, the analysis at this level is recommended for this purpose.

4

INTRODUÇÃO GERAL:

A dipterologia desempenha um papel relevante para o avanço do conhecimento em várias áreas da biologia (Yeates & Wiegmann, 2005): a filogenia e sistemática (Meier, 2005), a biologia do desenvolvimento (Desalle, 2005), a genômica (Ashburner, 2005) e a evolução (Wilkinson & Johns, 2005) são alguns exemplos.

No Brasil, o início da dipterologia coincide com as expedições de grandes naturalistas e coletores de museus europeus (Papavero, 1971, 1973). Entretanto, apesar de sua antiguidade e importância, podemos afirmar que o nível de conhecimento geral sobre a dipterofauna brasileira ainda é limitado.

Como é normal encontrar uma grande diversidade de dípteros em diversos tipos de ambientes e como são facilmente coletados por meio de redes entomológicas ou armadilhas é de se esperar que dípteros sejam propícos a realização de muitos inventários. Entretanto, a imensa maioria dos inventários de Díptera enfoca apenas espécies de importância médica, veterinária e agrícola e não tem carácter conservacionista (Lewinsohn & Prado, 2002).

A escolha de um táxon indicador, para estudos de biodiversidade e conservação, deve atender a critérios ecológicos e taxonômicos (Pearson & Cassola, 1992). Em estudos sobre ambientes aquáticos, larvas de dípteros são freqüentemente utilizadas para a avaliação de impactos e monitoramento ambiental. Algumas espécies de Chironomidae, por exemplo, são utilizadas até mesmo em bioensaios que medem a toxidade de água e de sedimentos poluídos (Heliövaara & Väisänen, 1993).

5 Em ambientes terrestres entretanto, os Diptera são freqüentemente negligenciados nos estudos de avaliação de impactos e de monitoramento ambiental. Provalvelmente, o uso de Diptera adultos é restrito pela deficiência de conhecimento taxonômico daquelas espécies que não têm uma relação direta com o ser humano. Estudos que fazem comparações entre tipos de ambientes, em ecossistemas aquáticos, é comum o uso de categorias taxonômicas superiores tais como famílias de macroinvertebrados (Guerold, 2000). Essa poderia também ser a solução, em estudos comparativos em ecossistemas terrestres, driblar a falta de conhecimento taxonômico, utilizando a composição e a abundância de Diptera em nível de família (e.g. Kitching et al. 2004).

Além do uso de famílias pode-se excluir grupos que apresentem maiores dificuldades de identificação tais como os Nematocera e os Acalyptratae. Com a exclusão desses dois grupos, a maioria das famílias restantes possuem características bem distintivas e que podem, por esse motivo, serem identificadas até mesmo por leigos, após receberem treinamento por um curto período de tempo.

Várias famílias de dípteros têm larvas que se alimentam de matéria orgânica de origem vegetal em decomposição, e portanto, sua diversidade e abundância devem estar bastante relacionadas com a composição e estrutura da vegetação dos locais onde ocorrem. Stratiomyidae (Fotos 1-4 – prancha), é uma dessas famílias, e atende a alguns critérios de bom táxon indicador mas é deficiente em outros. Um dos critérios ecológicos que ela atende é o de ocorrer em diversas regiões e tipos de habitats diferentes. Entretanto, não se sabe se a família apresenta espécies que sejam mais especializadas em determinados tipos de habitats e essa é uma informação importante dentre as várias que ainda são desconhecidas da sua biologia. Apesar de a família ser bastante carente de trabalhos taxonômicos (ver Woodley, 2001), as espécies mais comuns de Stratiomyidae são conhecidas e facilmente identificáveis, o que favorece o uso dessa família com o propósito de táxon indicador.

6 Um método eficiente para a amostragem de Stratiomyidae e outros Diptera é por meio de armadilhas do tipo Malaise (Foto 5 – prancha). Entretanto, por se tratar de um método passivo de coleta, esse método proporciona pouca informação sobre a biologia das espécies coletadas. Para entender melhor os resultados obtidos com o uso dessas armadilhas é necessário registrar outras informações sobre a biologia das espécies nos locais onde as amostragens foram realizadas. Como é impossível levantar dados sobre a biologia de todas as espécies de Diptera é importante escolher um grupo que possa servir de modelo para os demais.

Esse grupo modelo deve ser bastante comum e de fácil observação e que tenha uma boa representatividade dentro de sua família e na área de distribuição em que o estudo esteja sendo realizado.

Merosargus (Stratiomyidae: Sarginae) (Fotos 2-4 – prancha) é abundante e diverso na região Neotropical, sua ocorrência no Parque Estadual do Rio Doce (PERD) e a observação de seu comportamento, foi um dos principais motivos para que os Stratiomyidae fossem escolhidos entre as demais famílias, e para que a subfamília Sarginae fosse escolhida entre as demais subfamílias como grupo modelo, e que fosse realizado um estudo mais detalhado da biologia de suas espécies.

O comportamente desses dípteros foi primeiramente observado em uma área de mata primária cujo sub-bosque continha muitos exemplares de Heliconia episcopalis Vell. (Heliconiaceae) (Fotos 3 e 6 – prancha), e onde algumas delas haviam sido recentemente cortadas. Nessas helicônias foram observados dípteros, posteriormente identificados como Merosargus azureus exibindo um comportamento de vôo de ida e volta, denominado “patrulha” (Foto 2 – prancha). Os indivíduos que exibem esse comportamento são machos defendendo território, aguardando por fêmeas atraídas também pelas helicônias para realizar a postura dos ovos. A observação desse comportamento de defesa de território tornou mais fácil a busca para a identificação de outros recursos (Foto 6 – prancha) utilizados por espécies dessa sub-família de dípteros. Como a ocorrência de recursos alimentares para as larvas pode ser de grande importância na distribuição de adultos, a identificação desses recursos pode ser valiosa para relacionar a ocorrência de espécies com o tipo vegetacional presente.

7 Em uma determinada área geográfica, um táxon pode ser escasso ou abundante, permanente, sazonal ou efêmero. Distribuições de espécies não são fixas, mas podem mudar sazonalmente, ou através de períodos de tempo curto ou longo. Dispersão a longa distância pode permitir o estabelecimento em nova áreas, e a atividade humana pode causar um empobrecimento e até extinção de algumas espécies, e redistribuição, especialmente daquelas consideradas pestes sinantrópicas, causando uma homogeneidade global (Cranston, 2005). Especialmente considerando as alterações climáticas que o homem vem causando no planeta faz-se cada vez mais necessário que os estudos conservacionistas sejam de longa duração e incluam as variações sazonais, tendências e ciclos anuais.

Esses estudos ecológicos de longa duração têm duas características muito especiais. A primeira é a de que possibilitam o acompanhamento, sempre com o mesmo esforço amostral, de populações e/ou comunidades por um longo período, observando as variações que nelas ocorrem. A segunda é que permite ao longo do tempo uma ampliação do estudo incluindo novos enfoques que se façam necessários para melhor entender o sistema estudado. Aumentando o conhecimento da biologia das espécies o que possibilita formular explicações sobre as possíveis variações encontradas nas populações e comunidades.

Nessa tese, portanto, verificamos se famílias de Diptera e espécies de Stratiomyidae podem ser utilizados em um estudo que compara diferentes tipologias vegetais e como a sazonalidade pode influenciar nos resultados obtidos. Para entender qual a relação que existe entre o tipo vegetacional e a ocorrência dos dípteros adultos verificamos quais os tipos de recursos alimentares que as larvas de espécies da sub-família Sarginae (Stratiomyidae) utilizam e como a distribuição desses recursos pode influenciar na distribuição dos dípteros.

8 As informações ecológicas sobre Diptera apresentadas nessa tese fazem parte de um subprojeto do Programa de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração (PELD) patrocinado pelo CNPq.

Nesse sub-projeto estão sendo feitas amostragens de Diptera utilizando-se armadilhas de interceptação de vôo do tipo Malaise desde 2000 até o presente. A previsão é a de que este sub-projeto continue até completar 10 anos. Nessa tese serão apresentados apenas os dados referentes aos quatro primeiros anos desse estudo de longa duração.

No capítulo 1 os resultados sobre a discriminação entre diferentes tipos de vegetação por meio da variação em composição e abundância de Diptera são analisados em nível de família. A abordagem principal desse capítulo é metodológica, com o intuito de avaliar o potencial do uso de famílias de Diptera, coletados com Malaise, em estudos de curta e média duração com o objetivo de comparar a estrutura de comunidades em diferentes tipos de vegetação florestal.

No capítulo 2 tem o mesmo objetivo do capítulo anterior, mas os resultados obtidos são analisados, considerando-se apenas a família Stratiomyidae, foi dada uma especial atenção a variação sazonal encontrada, correlacionando os dados de abundância de subfamílias com os dados climáticos, temperatura e pluviosidade, encontradas no decorrer do estudo.

No capítulo 3 é apresentada uma amostragem dos recursos alimentares que diversas espécies da subfamília Sarginae (Diptera: Stratiomyidae) utilizam para o desenvolvimento de suas larvas e a influencia que esses recursos exercem sobre o desenvolvimento larval e sobre a sazonalidade das espécies.

9 Prancha de fotografias:

Foto 5. Armadilha Malaise armada na área do Vinhático de floresta secundária alta.

Foto 1. A família Stratiomyidae possue representantes com coloração exuberante tal

como a espécie Raphiocera armata

(Raphiocerinae).

Foto 6. Inflorescência de Heliconia episcopalis (Heliconiaceae).

Foto 3. O pseudocaule cortado de Heliconia

episcopalis foi o primeiro recurso registrado

sendo utilizado por espécies de Sarginae. Na foto um Merosargus varicrus está pousado no pseudocaule de H. episcopalis.

Foto 2. O vôo de “patrulha” que os machos de

Merosargus azureus (Sarginae) utilizam na

defesa de recursos que atraem as fêmeas. Na foto um macho marcado com um ponto branco no tórax patrulha a folha cortada de uma

Astrocaryum aculeatissimum (Palmae).

Foto 4. Outros recursos para larvas de Sarginae

foram encontrados observando-se o

comportamento de defesa de territórios. Na foto os machos de Ptecticus sp.1 (esquerda) e

Merosargus cingulatus (direita) (Stratiomyidae:

Sarginae) defendem um mesmo fruto de

10 Referências bibliográficas:

ASHBURNER, M. 2005. The genomes of Diptera. In YEATES, D.K. & WIEGMANN, B.M. Eds., The evolutionary biology of flies, Pp. 65-125. New York: Columbia University Press.

CRANSTON, P. 2005. Biogeographic patterns in evolution of Diptera. In YEATES, D.K. & WIEGMANN, B.M. Eds., The evolutionary biology of flies, Pp. 274-311. New York: Columbia University Press.

DESALLE, R. 2005. Evolutionary developmental biology of the Diptera: The “model clade” approach. In YEATES, D.K. & WIEGMANN, B.M. Eds., The evolutionary

biology of flies, Pp. 126-144. New York: Columbia University Press.

GUEROLD, F. 2000. Influence of taxonomic determination level on several community indices. Water Res. 34(2): 487-492.

HELIÖVAARA, K. & VÄISÄNEN, R. 1993. Insects an pollution. CRC Press, Boca Raton. 393 pp.

KITCHING, R.L.; BICKEL, D.J.; CRAGH, A.C.; HURLEY, K. & SIMONDS, C. 2004. The biodiversity of Diptera in old-world rain forest surveys: a comparative faunistic analysis. J. Biogeogr. 31: 1185-1200.

MEIER, R. 2005. Role of dipterology in Phylogenetic Systematics: The insight of Willi Henning. In YEATES, D.K. & WIEGMANN, B.M. Eds., The evolutionary

biology of flies, pp. 45-64. New York: Columbia University Press.

PAPAVERO, N. 1971. Essays on the history of neotropical dipterology, with special

reference to collectors (1750-1905), volume 1. São Paulo: Museu de Zoologia da

USP. 216 pp.

PAPAVERO, N. 1973. Essays on the history of Neotropical dipterology, with special

reference to collectors (1750-1905), volume 2. São Paulo: Museu de Zoologia da

USP, 230 pp.

PEARSON, D.L. & CASSOLA, F. 1992. World-wide species richness patterns of tiger beetles (Coleoptera:Cicindelidae): Indicator taxon for biodiversity and conservation studies. Conserv. Biol. 6: 376-391.

WILLKINSON, G.S. & JOHNS, P.M. 2005. Sexual selection and the evolution of mating systems in flies. In YEATES, D.K. & WIEGMANN, B.M. Eds., The evolutionary

biology of flies, pp. 312-339. New York: Columbia University Press.

WOODLEY, N.E. 2001. A world catalog of the Stratiomyidae (Insecta: Diptera). Myia

11: 1-473.

YEATES, D.K. & WIEGMANN, B.M. Eds., The evolutionary biology of flies. New York: Columbia University Press, 430pp.

11

CAPÍTULO

1:

Discriminação

de

tipos

vegetacionais por meio da composição e

abundância

de

famílias

de

Brachycera

e

12 Introdução

As moscas, dípteros das sub-ordens Brachycera e Cychlorrhapha, são abundantes, diversas e participam de vários processos ecológicos em ecossistemas naturais ou modificados por meio da ação antrópica. Apesar de serem freqüentemente lembradas como insetos nocivos aos seres humanos, a grande maioria das espécies de moscas não tem relação direta alguma com o homem e muitas espécies podem, ao contrário, serem consideradas benéficas por interagir mutualisticamente com organismos que têm importância econômica. Espécies predadoras, herbívoras, parasitas e vetores de doenças atuam direta e indiretamente no controle de populações de outros organismos; espécies decompositoras de matéria orgânica atuam intensamente na ciclagem de nutrientes; espécies polinizadoras influem diretamente no sucesso reprodutivo de várias espécies de plantas. Além disso, as moscas são itens importantes na dieta de muitos outros artrópodes, tais como vespas e aranhas, e de vertebrados, tais como aves, répteis e anfíbios (Borror & Delong, 1969).

Moscas ocorrem virtualmente em todos tipos de ambientes e podem ser facilmente coletadas por meio de redes entomológicas ou armadilhas, facilidade esta que provavelmente contribui para a realização de vários inventários de Diptera. De fato quase 40% de todos inventários publicados no Brasil de 1985 a 1999 foram sobre Diptera. Entretanto, a imensa maioria deles enfoca apenas espécies de importância médica, veterinária e agrícola (Lewinsohn & Prado, 2002).

Diptera adultos raramente são utilizados como espécies indicadoras ambientais. Uma das maiores limitações de sua utilização para esse propósito talvez seja a falta de conhecimento taxonômico sobre as espécies da maioria de suas famílias. Entretanto, outras ordens de insetos comumente utilizadas nesse tipo de estudo, por exemplo Lepidoptera (e.g. Uehara-Prado et al., 2007) são apenas razoavelmente conhecidas taxonomicamente na região Neotropical, onde boa parte da biodiversidade se concentra em áreas muito pouco estudadas (Lewinsohn & Prado, 2002).

Mesmo para regiões neotropicais bem amostradas ainda não há um bom conhecimento taxonômico. Os remanescentes florestais do Estado de São Paulo, por exemplo, situam-se

13 na região melhor amostrada do Brasil. Mesmo assim estima-se que apenas metade das espécies de moscas das frutas, Drosophila (Cyclorrhapha, Drosophilidae), que ocorrem nesses ambientes, tenha sido descrita. O que chama a atenção ainda mais é que esse gênero está entre os melhores estudados (Medeiros & Klaczko, 2004).

O trabalho de descrição de espécies é lento e não acompanha a demanda exigida pelas novas descobertas. Das 75.000 espécies de insetos descritas no Brasil, apenas 5.071 foram descritas entre 1975 e 1995. Provavelmente esta situação está longe de ser mudada, pois o número de taxonomistas no Brasil deveria ser triplicado para suprir essa grande demanda de trabalho taxonômico (Lewinsohn & Prado, 2002).

Além disso, boa parte das espécies descritas há muito tempo ainda tem sua biologia pouco conhecida; faltam, até mesmo, informações suficientes sobre a distribuição da maioria das espécies, informação esta extremamente necessária para embasar futuras decisões sobre onde investir esforços conservacionistas (Bamford et al., 1996b).

Medições de diversidade são necessárias, em particular, como parte da justificativa para gastar recursos financeiros limitados na proteção, conservação, no estudo ou exploração em algumas comunidades e então negar recursos para fazer o mesmo em outras (Harper & Hawksworth, 1994).

Respostas sobre a distribuição da diversidade precisam ser dadas com urgência e por isso a escassez de conhecimento taxonômico em nível específico não pode impedir que esses estudos sejam feitos. Uma solução cada vez mais apresentada é o uso de níveis taxonômicos superiores, como substitutos de espécies. Muitos estudos têm mostrado uma forte correlação entre riqueza em taxa superiores e riqueza em espécies de diversos grupos (e.g. Gaston & Blackburn, 1995).

Além de solucionar em parte o problema da falta de informações taxonômicas, o uso de taxa superiores pode resultar em economia de tempo e dinheiro empregados na obtenção de amostragens detalhadas. A riqueza em famílias de plantas lenhosas no Sri-lanka, por exemplo, correlaciona-se fortemente com a riqueza em espécies e a identificação das plantas apenas em nível de família representou uma economia de tempo, cerca de oito vezes menor e de dinheiro, cerca de sete vezes menor (Bamford et al., 1996b).

14 Entretanto, existem trabalhos que trazem muitas recomendações e estabelecem restrições ao uso de taxa superiores como substitutivos de espécies (e.g. Guerold, 2000). Em escala regional, grupos com grande riqueza de taxa superiores, tais como aves e mamíferos, demonstraram uma menor correlação entre a riqueza em taxa superiores e a riqueza em espécies (Bamford et al., 1996a). E mesmo nos casos em que há essa correlação, o uso de níveis taxonômicos superiores pode resultar em perda de sensibilidade às mudanças regionais de biodiversidade, como o que ocorre por meio do uso de famílias de moluscos marinhos (Roy et al., 1996). Em Diptera, um estudo revelou que existe uma grande heterogeneidade na árvore filogenética da família Syrphidae: alguns nós são bem mais ramificados que outros, o que levou os autores a sugerirem que gêneros não são bons substitutos para espécies em estudos de biodiversidade dessa família (Katzourakis et al., 2001).

Finalmente, a qualidade da informação produzida utilizando-se riqueza de taxa superiores depende muito do grupo analisado. Gaston et al. (1995), por exemplo, descreveram os padrões globais de riqueza de famílias de plantas, mamíferos, répteis, anfíbios e besouros. O resultado obtido para besouros foi relativamente muito pobre. Os autores sugeriram que esta baixa qualidade do resultado se deveu a três motivos: a alta razão espécie/família (>2000:1), a alta proporção de famílias que tem ampla distribuição geográfica e a ocorrência de picos de diversidade de famílias de Coleoptera em locais onde houve maior esforço de coleta.

O uso da abundância de indivíduos, além da riqueza, é particularmente raro em estudos utilizando taxa superiores. Recentemente, o número de indivíduos em diferentes ordens de artrópodes foi utilizado para avaliar sete tipos de metodologias de coleta em florestas pluviais da Australásia. Foram encontradas diferenças significativas em 40% dos testes de variação entre diferentes tipos florestais na abundância de onze ordens de artrópodes coletados por meio de sete métodos diferentes. A posição no “rank” de abundância das diferentes ordens foi avaliada e, dentre as metodologias testadas, Malaise foi a que obteve menor variação na seqüência das ordens no “rank” quando esses diferentes tipos florestais foram comparados. Por meio da amostragem com Malaise, apenas a abundância de Collembola diferiu significativamente entre florestas. Os Diptera se mostraram bastante estáveis variando significativamente entre florestas apenas quando coletados por

15 duas outras técnicas. Em nível de ordem, portanto, mesmo utilizando-se as abundâncias, coletas com Malaise foram pouco sensíveis às mudanças de tipos florestais (Kitching et

al., 2001).

Posteriormente, parte destes dados foram analisados em nível de famílias de Diptera, revelando uma resposta distinta da obtida em nível de ordem. As quatorze famílias mais abundantes mostraram diferenças significativas entre locais. Análises multivariadas foram capazes de agrupar determinados locais utilizando-se apenas dados de composição e abundância de indivíduos em famílias de Diptera (Kitching et al., 2004).

O uso da abundância de indivíduos em famílias de Brachycera e Cychlorrapha coletados em Malaise, na região de Belo Horizonte, também mostrou-se extremamente útil na distinção entre ambientes com tipologias vegetacionais distintas: campo sujo e floresta estacionária semidecídua. A maioria das famílias apresentou uma grande diferença em abundância de indivíduos entre habitats, e portanto, a similaridade na distribuição de abundância de famílias entre estes dois habitats foi muito baixa (Antonini et al., 2003). A diferenciação entre locais em áreas de conservação é particularmente importante para a execução de planos de manejo. Podem ocorrer diferentes tipologias vegetais com diferentes composições faunísticas. No Parque Estadual do Rio Doce (PERD), por exemplo, há uma grande variedade de tipos vegetacionais (Gilhuis, 1986).

Neste capítulo a discriminação de três diferentes tipos vegetacionais florestais no Parque Estadual do Rio Doce foi analisada por meio da composição e abundância de indivíduos em nível de família em diferentes anos e estações do ano.

Desse modo procurou-se determinar a composição e abundância de famílias de Brachycera e Cychlorrhapha presentes em cada um de três locais no PERD com diferentes tipos de vegetação, segundo a classificação de Gilhuis (1986): secundária baixa, secundária alta e primária.

Considerando-se que esses tipos vegetacionais representam uma ordem crescente na quantidade e qualidade de recursos que possuem, foi testada a previsão de que a abundância de indivíduos dessas famílias diferiria entre esses tipos florestais em resposta a essas diferenças na disponibilidade de recursos.

16 Metodologia

Área de estudo

O PERD é o maior remanescente de Mata Atlântica do Estado de Minas Gerais com uma área de aproximadamente 36.000 ha, que abrange parte dos municípios de Timóteo, Marliéria e Dionísio – entre os paralelos 19o48‟18” – 19o29‟24” S e meridianos 42o38‟30” – 42o28‟18” W. Ele é limitado ao Leste pelo rio Doce e ao Norte pelo rio Piracicaba (IEF, 1994).

O clima da região é tropical úmido mesotérmico de savana (Antunes, 1986). A estação chuvosa ocorre de outubro a março e a seca de abril a setembro (Gilhuis, 1986).

A vegetação do parque pode ser considerada do tipo Floresta Estacional Semidecídua Submontana caracterizada por 20 a 50% de árvores caducifólias (Lopes, 1998; Veloso et

al., 1991).

No entanto, pelo menos 10 tipologias vegetacionais podem ser identificadas no Parque do Rio Doce. Todavia, embora quase todo o parque seja constituído de vegetação em bom estado de preservação, apenas 8,4% da área é considerada mata alta primária. A maior parte da vegetação é secundária tendo se estabelecido após a ocorrência de queimadas que ocorreram principalmente na década de 60 (Gilhuis, 1986).

As localidades amostradas neste estudo são conhecidas como área da Tereza ou trilha da lagoa do meio (TE), trilhas da lagoa bonita e da lagoa gambá (BG), e trilha do vinhático (VI).

A TE situa-se na região centro-oeste do Parque e é considerada de mata primária. Tem um estrato arbóreo bastante descontínuo com árvores muito altas espaçadas e um sub-bosque desenvolvido com a presença de muitas taquaras. Há muitos troncos caídos e clareiras próximo ao local onde foram realizadas as amostragens do presente estudo. As áreas das trilhas da lagoa bonita e da lagoa gambá (BG) são muito próximas, situam-se ao sul do Parque, respectivamente, entre a lagoa Dom Helvécio e a lagoa Bonita e entre a lagoa Dom Helvécio e a lagoa Gambá. São locais com mata secundária baixa com predomínio de espécies altas de taquaras. A trilha da lagoa Bonita foi amostrada

17 apenas na primeira campanha, na estação chuvosa de 2000, e posteriormente substituída pela trilha da Gambá, já que os demais projetos do PELD seriam realizados também ao longo dessa trilha.

A área VI também localiza-se ao sul do Parque próximo a lagoa Dom Helvécio, mas situa-se em uma margem oposta à área anterior e é mata secundária alta. Encontra-se na área de uso intensivo, incluindo a existência de uma trilha usada para educação ambiental que recebe anualmente um grande número de visitantes. Diferente das outras áreas, que possuem relevo mais suave, o VI tem uma declividade acentuada, mas as amostragens foram realizadas na parte mais baixa e plana.

Os diferentes locais serão referidos a seguir pelos tipos de vegetações que eles contém e as respectivas siglas serão utilizadas quando necessário em tabelas e gráficos.

Amostragem

Para a amostragem das moscas foram utilizadas armadilhas de interceptação do tipo Malaise (Townes, 1962). Em cada local foram estabelecidos três pontos amostrais, dispostos a 25m entre si, em um transecto perpendicular às bordas naturais (lagos) ou artificiais (estradas dentro do Parque). A distância mínima destas bordas foi de 60 metros, com o intuito de minimizar um possível efeito de borda sobre as amostragens. Em cada ponto amostral foi armada uma Malaise, totalizando três armadilhas em cada local. Portanto nesse estudo foram utilizadas nove armadilhas Malaise.

Todas as armadilhas foram armadas no mesmo dia e assim mantidas por três semanas consecutivas, sendo esvaziadas semanalmente. Foram realizados dois eventos de coletas anuais: um no meio da estação seca (entre junho e agosto) e outro no início da estação chuvosa (entre outubro e novembro). As coletas foram feitas durante quatro anos, da estação chuvosa de 2000 até a estação seca de 2004.

Para fins de análise, as amostras de três semanas de coleta de cada armadilha, ano e estação foram somadas formando uma única unidade amostral. Foram obtidas, portanto, nove amostras tri-semanais por estação, totalizando 72 amostras durante todo o período de estudo.

18 Os indivíduos de Brachycera e Cychlorrhapha foram triados e identificados até família, exceto Muscoidea e Acalyptratae que foram apenas separados dos demais e quantificados. Espécimes-testemunha foram incorporados à coleção de referência do Laboratório de Ecologia e Comportamento de Insetos (LECI) do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG).

Análise dos dados

Para testar se a abundância de cada família e do total de moscas coletadas foi estatisticamente diferente em cada uma das áreas, estação e ano de coleta foi utilizada uma análise de variância de medidas repetidas (Underwood, 1997). Cada ano foi considerado uma medida repetida dentro de locais e estações do ano, e deste modo puderam ser testadas as interações entre estação e local, entre ano e local, entre ano e estação e entre as três variáveis.

Para visualizar o diagrama de semelhanças entre as diferentes amostras foram feitas análises de agrupamento utilizando como medida de distância entre as amostras o valor 1-índice de similaridade de Morisita-Horn e como técnica de amalgamação a UPGMA (McGariagal et al., 2000). O índice de Morisita-Horn foi escolhido por ser um índice quantitativo, ou seja, que leva em consideração a abundância relativa das famílias, e é um dos índices que sofre menor influência de diferenças na abundância total e na diversidade entre as amostras (Wolda, 1981). Foram feitas três análises de agrupamento diferentes. A primeira utilizando-se todas as amostras da mesma estação, a segunda utilizando-se todas as amostras do mesmo ano e a última utilizando-se apenas amostras do mesmo ano e da mesma estação. Todas as famílias, e também o grupo Acalyptratae e a superfamília Muscoidea foram utilizadas nesta análise.

O índice de Jaccard foi empregado para avaliar a similaridade na composição de famílias na discriminação entre os tipos vegetacionais. Mas neste caso foi feita apenas uma análise gráfica comparando as similaridades médias obtidas entre amostras oriundas do mesmo tipo vegetacional com aquelas obtidas entre amostras de diferentes tipos vegetacionais. Nesse tipo de análise também foi utilizado o índice de Morisita-Horn para avaliar se uso da abundância das famílias torna a discriminação mais acurada (Wolda, 1981).

19 Análises discriminantes foram realizadas para testar se houve diferença significativa na composição e abundância das diferentes famílias entre tipos de matas, separadamente para cada ano e estação e em conjunto (McGariagal et al., 2000). O número de famílias que podiam entrar no modelo foi limitado por dois motivos. O primeiro é que o número de famílias no modelo não podia exceder o número de amostras e o segundo é que as famílias que contribuem de forma semelhante para o resultado final da análise são consideradas redundantes e apenas uma deve ser mantida no modelo. Optou-se por utilizar sempre cinco famílias para facilitar a comparação entre as análises feitas em diferentes anos e estações. Famílias com variância igual a zero, em quaisquer tipos de mata, não puderam entrar no modelo. Foram escolhidas aquelas combinações de cinco famílias que obtivessem o maior valor da estatística “F” na análise multivariada da discriminante. Portanto, a composição de famílias incluídas no modelo variou de análise para análise.

20 Resultados

Obteve-se 52218 indivíduos distribuídos em vinte e uma famílias. As famílias mais abundantes foram Phoridae, Stratiomyidae e Tachinidae (Tabela 1.1 e Anexo 1.1). Em média estas três famílias foram as mais abundantes considerando-se todas as áreas amostradas. No entanto, nas amostras da mata secundária baixa (BG) foram obtidos poucos Stratiomyidae e a terceira família mais abundante neste tipo de mata foi Dolichopodidae (Tabela 1.1).

A abundância de moscas na área com mata primária (TE) foi maior em quase todos os períodos amostrados. Apenas no ano de 2001 foi superada pela área de mata secundária alta (VI) e apenas na estação seca de 2001 foi superada também pela área de mata secundária baixa. Em nenhum período amostral a abundância de moscas obtidas na mata secundária baixa foi maior que na mata secundária alta (Tabela 1.2). O efeito de local foi bastante significativo no total de moscas coletadas (Tabela 1.3). Por outro lado, uma considerável flutuação sazonal na abundância foi encontrada no total de moscas coletadas (Fig. 1.1-a) e esse efeito foi bastante significativo (Tabela 1.3).

Em todos os anos foi encontrada uma menor abundância total no período da seca em qualquer uma das áreas amostradas (Tabela 1.2 e Fig. 1.1-a). O efeito da sazonalidade foi ainda maior na área de mata primária (Tabelas 1.1 e 1.2, Fig. 1.1-a) e, portanto, a interação entre local e estação foi significativa (Tabela 1.3).

As variações anuais também foram significativas e além disso provocaram também alteração no efeito do local e no efeito sazonal como demonstrado pelas interações significativas encontradas entre ano e local e ano e estação (Tabela 1.3).

A riqueza em famílias foi maior na mata primária (média 12,9), seguida pela mata secundária alta (média 10,8) e por último a mata secundária baixa (média 9,3). A diferença entre os três locais foi significativa. Mas a riqueza de famílias também variou sazonalmente, com um número maior de famílias sendo encontrado na estação chuvosa. Houve também uma variação entre anos significativa, porém de menor amplitude que a sazonal, na riqueza em famílias. Não houve efeito significativo das interações entre local, estação e ano, na riqueza de famílias (Fig. 1.1-b e Tabela 1.3).

21

Mata sec. baixa Mata primária Mata sec. alta

N ú m er o m éd io d e in d iv íd u o s co le ta d o s p o r ar m ad il h a 0 1000 2000 3000 4000 5000 chuvosa 2000 seca 2001 chuvosa 2001 seca 2002 chuvosa 2002 seca 2003 chuvosa 2003 seca 2004 A

Mata sec. baixa Mata primária Mata sec. alta

N ú m er o m éd io d e fa m íl ia s co le ta d as p o r ar m ad il h a 2 4 6 8 10 12 14 16 18 chuvosa 2000 seca 2001 chuvosa 2001 seca 2002 chuvosa 2002 seca 2003 chuvosa 2003 seca 2004 B

Figura 1.1. A: Número médio de indivíduos, somando todas as famílias de Brachycera e Cychlorrhapha, coletados por armadilha em cada um dos locais; B: Riqueza média de famílias, por armadilha, em cada um dos locais. As barras indicam o desvio padrão em torno da média.

Quase todas as famílias foram mais coletadas na estação chuvosa (Tabela 1.1). A abundância de quinze famílias e também de Acalyptratae e Muscoidea foi estatisticamente diferente entre estações. Dez dentre esses taxa obtiveram o p<0,001 (Tabela 1.3).

22 Tabela 1.1. Número total de indivíduos coletados, em três semanas de coleta, de cada

família e no total, em cada um dos locais estudados e por estação (chuvosa ou seca). Famílias

Mata secundária baixa (Gambá)

Mata secundária alta (Vinhático)

Mata primária

(Tereza) Total

Chuvosa Seca Chuvosa Seca Chuvosa Seca

Acalyptratae* 1002 178 1865 529 3051 845 7470 Acroceridae 7 0 7 4 0 2 20 Asilidae 155 6 371 25 478 8 1043 Bombyliidae 17 0 16 1 78 9 121 Calliphoridae 0 1 2 0 50 10 63 Conopidae# 26 3 75 16 869 95 1084 Dolichopodidae 465 39 773 27 727 34 2065 Empididae 15 2 272 70 449 8 816 Muscoidea† 163 104 339 180 1058 183 2027 Mydidae 1 0 2 0 3 0 6 Phoridae 4034 801 7874 1620 8119 1160 23608 Pipunculidae 26 7 88 11 100 84 316 Platypezidae 1 0 14 0 4 0 19 Rhagionidae 0 0 0 0 3 1 4 Sarcophagidae 262 262 661 159 1219 252 2815 Scenopinidae 0 0 0 1 1 0 2 Stratiomyidae 31 84 1082 95 2249 246 3787 Syrphidae 21 15 51 20 87 52 246 Tabanidae 160 4 74 1 188 0 427 Tachinidae 808 477 1007 402 2972 527 6193 Therevidae 1 1 1 0 9 27 39 Xylomyidae 0 0 6 3 27 11 47 Total 7195 1984 14580 3164 21741 3554 52218

* A secção Acalyptratae possue diversas famílias que não foram identificadas. # Apenas a família Conopidae foi identificada neste trabalho seguindo a classificação que não a considera como Acalyptratae (BORROR et al. 1976). † A super família Muscoidea abrange as famílias Muscidae, Phaniidae e Anthomyidae todas presentes neste trabalho, mas que foram tratadas em conjunto. Valores em negrito, em cada coluna, são os três maiores de cada local e estação.

Tabela 1.2. Número de indivíduos coletados por ano e estação em cada um dos locais estudados, o total de amostras analisadas em cada período e o número de indivíduos por amostra.

Ano Estação Mata primária (Tereza)

Mata sec. alta (Vinhático)

Mata sec. baixa

(Gambá) Total 2000 Chuvosa 3671 2317 1184 7172 2001 Seca 631 986 703 2320 2001 Chuvosa 4350 4850 2359 11559 2002 Seca 1234 807 576 2617 2002 Chuvosa 9711 3033 2354 15098 2003 Seca 813 614 385 1812 2003 Chuvosa 4009 4380 1298 9687 2004 Seca 876 757 320 1953 Total 25295 17744 9179 52218

23 Quatorze famílias diferiram significativamente entre locais, sete com o p<0,001 (Tabela 1.3). Quase todas famílias foram mais abundantes na área de mata primária, apenas a família Phoridae foi ligeiramente mais abundante na área de mata secundária alta (Tabela 1.1). Onze famílias exibiram uma variação significativa entre anos, três delas com o p<0,001 (Tabela 1.3).

Para a maioria das famílias, a variação entre locais diferiu entre anos, o efeito da interação entre ano e local só não foi significativo para três das famílias mais abundantes: Tabanidae, Muscoidae e Conopidae (Tabela 1.3).

A formação de grupos na análise de agrupamentos que utilizou amostras das duas estações diferiu bastante de ano para ano (Fig 1.2 a-d). No primeiro ano as amostras da mata primária na estação chuvosa ficaram mais isoladas e as de estação seca ficaram um pouco mais próximas das amostras da estação chuvosa da mata secundária. As amostras de mata secundária se segregaram melhor na estação chuvosa que na estação seca (Fig. 1.2 a).

No segundo ano as amostras de mata primária chuvosa e seca ficaram mais próximas entre si e das amostras de mata secundária, principalmente secundária baixa da estação seca. As amostras de mata secundária estação chuvosa ficaram mais próximas entre si e mais isoladas das outras amostras (Fig. 1.2 b).

No terceiro ano houve uma maior segregação entre amostras de diferentes estações. As amostras de mata primária da estação chuvosa formaram um grupo mais distinto dentro de um grande grupo com todas as outras amostras de estação chuvosa. As amostras de secundária alta e baixa da estação chuvosa formaram um único grupo. As amostras de mata primária da estação seca ficaram agregadas às de mata secundária, principalmente secundária baixa também da estação seca (Fig. 1.2 c).

No quarto ano as amostras de mata primária ficaram muito agregadas às de mata secundária. Entretanto, as amostras de mata primária da estação chuvosa tenderam a se agregar mais com as amostras de mata secundária da estação seca. Porém, as de mata primária estação seca ficaram mais próximas às de mata secundária estação chuvosa (Fig. 1.2 d).

24 Tabela 1.3. Análise de variância de medidas repetidas para número de indivíduos coletados entre anos, estações e local das famílias e do grupo Acalyptratae.

FAMÍLIA LOCAL (1) ESTAÇÃO (2) ANO (3) INTERAÇÕES SIGNIFICATIVAS

F p F p F p 1x2 1x3 2x3 1x2x3 Acalyptratae 15,0 <0,001 51,4 <0,001 8,6 <0,001 X X X X Acroceridae 1,2 0,323 1,3 0,275 1,5 0,232 Asilidae 3,0 0,086 33,5 <0,001 4,2 0,011 X X X Bombyliidae 23,3 <0,001 48,6 <0,001 9,1 <0,001 X X X X Calliphoridae 6,7 0,011 3,3 0,094 0,7 0,562 Conopidae 14,0 <0,001 12,5 0,004 2,1 0,118 X X Dolichopodidae 1,3 0,320 56,2 <0,001 5,7 0,003 X X X Empididae 6,4 0,013 17,7 0,001 6,1 0,002 X X X X Muscoidae 5,9 0,016 9,2 0,010 2,0 0,138 X X Mydidae 0,6 0,564 7,2 0,020 1,0 0,381 Phoridae 5,2 0,024 67,4 <0,001 5,4 0,004 X X X Pipunculidae 11,1 0,002 8,0 0,016 4,2 0,012 X Platypezidae 8,6 0,005 19,1 <0,001 4,4 0,009 X X X X Rhaghionidae 4,0 0,047 1,0 0,337 1,0 0,404 X Sarcophagidae 10,7 0,002 32,8 <0,001 13,1 <0,001 X X Scenopinidae 0,5 0,619 0,0 1,000 0,7 0,578 Stratiomyidae 7,1 0,009 14,4 0,003 1,7 0,168 X X X Syrphidae 19,5 <0,001 12,3 0,004 3,3 0,030 X X X Tabanidae 2,4 0,128 40,1 <0,001 1,4 0,273 Tachinidae 12,5 0,001 30,9 <0,001 3,5 0,025 X X X X Therevidae 19,9 <0,001 3,4 0,092 3,6 0,024 X X Xylomyidae 32,9 <0,001 9,0 0,011 1,9 0,155 X X Riqueza em famílias 38,0 <0,001 167,4 <0,001 2,9 0,046 Total de indivíduos 10,9 0,002 67,5 <0,001 5,2 0,004 X X X X

Valores em negrito significativos com valor de p<0,05.

Nos agrupamentos feitos para cada estação e ano, entretanto, houve uma maior formação de grupos entre amostras oriundas do mesmo tipo florestal (Fig 1.3 a-h). Em todos os anos e estações pelo menos duas amostras de cada tipo florestal estiveram mais próximas entre si do que de amostras de outro tipo florestal. Em quase todos os agrupamentos as amostras de mata primária ficaram mais segregadas das matas secundárias. A única exceção ocorreu na estação seca do quarto ano, no qual as amostras de mata primária estiveram mais próximas das de mata secundária baixa enquanto as de mata secundária alta ficaram mais isoladas (Fig 1.3 h).

Na comparação gráfica utilizando o índice de Jaccard, não houve uma maior similaridade entre amostras de cada tipo florestal em relação à similaridade entre amostras de tipos florestais diferentes. Entretanto, em cinco dos oito períodos analisados, observa-se uma

25 similaridade média maior entre as coletas na mata primária do que aquela entre a mata primária com os outros tipos florestais. Além disso, em quatro períodos analisados a similaridade média entre a mata primária e a mata secundária baixa foi menor que todas as outras. As duas áreas de mata secundária tiveram apenas dois casos, cada uma, em que as similaridades em cada um dos tipos foi maior que as comparações com outros tipos. A estação chuvosa do quarto ano foi a que obteve menor distinção entre as similaridades (Fig. 1.4).

Os índices quantitativos de Morisita-Horn calculados dentro de cada tipo florestal foram, em geral, mais altos que aqueles calculados entre tipos florestais. Na metade dos períodos analisados (estação chuvosa do primeiro e do quarto ano e seca do primeiro e segundo ano) as similaridades calculadas entre amostras do mesmo tipo florestal foram maiores que aquelas calculadas entre diferentes tipos florestais. Na estação chuvosa do primeiro ano todas as similaridades entre amostras do mesmo tipo florestal foram maiores que aquelas entre amostras de diferentes tipos florestais. Na estação chuvosa do segundo ano apenas a similaridade entre amostras dos dois tipos de mata secundária foram tão altas quanto àquelas calculadas entre amostras do mesmo tipo de vegetação. Na estação chuvosa apenas no terceiro ano nenhuma similaridade entre tipos florestais foi menor do que as similaridades dentro de cada tipo. A similaridade entre as amostras oriundas da mata primária foi muito baixa. Na estação seca do segundo ano a similaridade entre as amostras da mata primária também foi baixa, entretanto, as similaridades entre a mata primária e os dois tipos de matas secundárias foram ainda menores. Nas estações secas do terceiro e quarto ano a similaridade entre amostras da mata secundária baixa foi mais alta que as demais, sendo mais alta que as similaridades entre este tipo florestal e os outros dois, mata secundária alta e mata primária. Mas apenas a similaridade entre amostras da mata secundária baixa com as da mata secundária alta foi menor que as similaridades entre amostras dentro de cada um destes tipos florestais (Fig. 1.5).

Todas as análises discriminantes feitas para cada estação e ano, separadamente, mostraram diferenças significativas entre os tipos florestais (Tabela 1.4). Entretanto, na estação seca de 2002, não houve diferença significativa entre mata secundária alta e secundária baixa e na estação seca de 2003 não houve diferença significativa entre mata secundária alta e mata primária (Tabela 1.5).

26 As análises discriminantes feitas utilizando todas as amostras de cada estação e todas amostras no total também obtiveram diferenças significativas entre tipos florestais, e esta diferença ocorreu entre cada par de tipos florestais (Tabelas 1.4 e 1.5).

Apesar de que em ambas estações as diferenças entre tipos florestais tenham sido significativas, a análise gráfica da discriminante mostra uma melhor separação quando apenas amostras da estação chuvosa são utilizadas (Fig. 1.6 a-c).

As famílias que mais vezes apareceram no modelo, que melhor discriminou os tipos florestais na estação chuvosa, foram Phoridae, Asilidae, Bombyliidae e Stratiomyidae, e destas apenas as duas primeiras estiveram também no modelo obtido utilizando todas as amostras da estação chuvosa. As famílias que mais vezes foram utilizadas no melhor modelo, para discriminar os tipos florestais nas amostras de estação seca, foram Sarcophagidae, Tachinidae e Dolichopodidae. Entretanto, o modelo que incluiu todas as amostras de estação seca não utilizou as famílias Tachinidae e Dolichopodidae. Considerando-se todas as análises realizadas, a família que mais vezes foi selecionada para compor o modelo que mais discriminou os locais foi Stratiomyidae, seguida por Phoridae, Dolichopodidae e Tachinidae. Destas apenas Dolichopodidae compôs o modelo feito utilizando-se todas as amostras (Tabela 1.4).

27 Amostras D is tâ n c ia d e l ig a ç ã o 0,00 0,05 0,10 0,15 0,20 0,25 0,30 0,35 0,40 T EC2 T EC1 BGS2 VIS2 VIS3 BGS1 VIS1 VIC3 T ES1 T ES3 T ES2 BGS3 VIC2 VIC1 T EC3 BGC3 BGC2 BGC1 A Amostras D is tâ n c ia d e l ig a ç ã o 0,00 0,05 0,10 0,15 0,20 0,25 0,30 0,35 BGS3 VIS1 T ES3 BGS2 BGS1 T ES2 T ES1 T EC3 T EC2 T EC1 VIS3 VIS2 BGC2 VIC2 VIC3 VIC1 BGC3 BGC1 B Amostras D is tâ n c ia d e l ig a ç ã o 0,00 0,05 0,10 0,15 0,20 0,25 0,30 VIS1 T ES2 T ES3 BGS3 BGS1 T EC3 T ES1 T EC1 BGS2 VIS2 VIC2 T EC2 BGC3 BGC2 VIC3 VIC1 VIS3 BGC1 C Amostras D is tâ n c ia d e l ig a ç ã o 0,00 0,05 0,10 0,15 0,20 0,25 0,30 0,35 0,40 0,45 VIS2 VIS1 T ES2 BGS1 BGS2 VIS3 T EC2 BGS3 T EC3 T EC1 VIC2 T ES3 T ES1 VIC3 VIC1 BGC3 BGC2 BGC1 D

Figura 1.2. Agrupamentos de amostras de três semanas de cada armadilha feitos para cada ano separadamente. Dissimilaridade foi calculada utilizando-se 1 – o índice de Morisita-Horn e a técnica de amalgamação foi UPGMA. A: primeiro ano; B: segundo ano; C: terceiro ano; D: quarto ano. Código das amostras: primeira e segunda letras local, TE: Tereza (Mata Primária), VI: Vinhático (Mata secundária alta), BG: Bonita e Gambá (Mata secundária baixa); segunda letra corresponde à estação do ano S: seca e C: chuvosa; e finalmente o último caractere corresponde ao número da armadilha.

28 Estação chuvosa Estação seca

Amostras D is tâ n c ia d e li g a ç ã o 0,00 0,05 0,10 0,15 0,20 0,25 0,30 0,35

TE2 TE1 VI2 VI1 TE3 VI3 BG3 BG2 BG1

A Amostras D is tâ n c ia d e li g a ç ã o 0,00 0,05 0,10 0,15 0,20 0,25

TE1 TE3 TE2 BG3 BG2 VI2 VI1 VI3 BG1

B Amostras D ist â n c ia d e l ig a çã o 0,00 0,05 0,10 0,15 0,20 0,25

TE3 TE2 TE1 BG2 VI2 VI3 VI1 BG3 BG1

C Amostras D is tâ n c ia d e li g a ç ã o 0,00 0,05 0,10 0,15 0,20 0,25 0,30 0,35

TE2 TE1 VI3 VI2 VI1 BG3 TE3 BG2 BG1

D Amostras D is tâ n c ia d e li g a ç ã o 0,00 0,02 0,04 0,06 0,08 0,10 0,12

TE3 TE1 VI2 TE2 BG3 BG2 VI3 VI1 BG1

E Amostras D is tâ n c ia d e li g a ç ã o 0,00 0,05 0,10 0,15 0,20 0,25 0,30

TE3 TE2 VI1 TE1 VI3 VI2 BG2 BG3 BG1

F Amostras D is tâ n c ia d e li g a ç ã o 0,00 0,05 0,10 0,15 0,20 0,25

TE2 TE3 TE1 VI2 VI3 VI1 BG3 BG2 BG1

G Amostras D is tâ n c ia d e li g a ç ã o 0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5

VI2 VI1 TE2 TE3 TE1 BG3 VI3 BG2 BG1

H

Figura 1.3. Agrupamentos de amostras de três semanas de cada armadilha feitos para cada ano e estação separadamente. Dissimilaridade foi calculada utilizando-se 1 – o índice de Morisita-Horn e a técnica de amalgamação foi UPGMA. A: primeiro ano estação chuvosa; B: primeiro ano estação seca; C: segundo ano estação chuvosa; D: segundo ano estação seca; E: terceiro ano estação chuvosa; F: terceiro ano estação seca; G: quarto ano estação chuvosa; H: quarto ano estação seca. Código das amostras: primeira e segunda letras local, TE: Tereza (Mata Primária), VI: Vinhático (Mata secundária alta), BG: Bonita e Gambá (Mata secundária baixa); e o último caractere corresponde ao número da armadilha.

Média+dp Média-dp Média

Pares de tipos florestais

M é d ia d o í n d ic e d e s im il a ri d a d e d e J a c c a rd E s ta ç ã o c h u v o s a 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 1,1 primeiro ano E s ta ç ã o s e c a 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 1,1 BGBG VIVI TETE BGVI TEVI BGTE segundo ano BGBG VIVI TETE BGVI TEVI BGTE terceiro ano BGBG VIVI TETE BGVI TEVI BGTE quarto ano BGBG VIVI TETE BGVI TEVI BGTE

Figura 1.4. Média do índice de similaridade de Jaccard calculado, em cada período amostral (ano e estação), entre amostras dentro do mesmo tipo florestal e entre tipos florestais. BG: Bonita e Gambá (Mata secundária baixa); VI: Vinhático (Mata secundária alta); TE: Tereza (Mata primária).

Média+dp Média-dp Média

Pares de tipos florestais

M é d ia d o í n d ic e d e s im il a ri d a d e d e M o ri s it a -H o rn E s ta ç ã o c h u v o s a 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 primeiro ano E s ta ç ã o s e c a 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 BGBG VIVI TETE BGVI TEVI BGTE segundo ano BGBG VIVI TETE BGVI TEVI BGTE terceiro ano BGBG VIVI TETE BGVI TEVI BGTE quarto ano BGBG VIVI TETE BGVI TEVI BGTE

Figura 1.5. Média do índice de similaridade de Morisita-Horn calculado, em cada período amostral (ano e estação), entre amostras dentro do mesmo tipo florestal e entre tipos florestais. BG: Bonita e Gambá (Mata secundária baixa); VI: Vinhático (Mata secundária alta); TE: Tereza (Mata primária).

30 Tabela 1.4. Resultado das análises discriminantes testando o efeito de tipo florestal feitas

para cada ano e estação separadamente e para todas amostras da estação seca e todas da estação chuvosa e utilizando todas as amostras.

Ano Estação Manova Famílias incluídas no modelo

 de Wilk F* p

2000 Chuvosa 0,00020 93,7 <0,0003 Pho. Asi. Tab. Syr. Bom.

2001 Seca 0,00011 37,2 <0,0016 Str. Aca. Sar. Mus. Con.

2001 Chuvosa <0,00001 335,8 <0,0001 Pho. Str. Dol. Emp. Syr.

2002 Seca 0,00052 17,2 <0,0073 Tac. Str. Dol. Sar. Con.

2002 Chuvosa 0,00007 48,1 <0,0010 Pho. Str. Asi. Con. Bom.

2003 Seca 0,00218 8,2 <0,0288 Pho. Tac. Dol. Sar. Pip.

2003 Chuvosa <0,00001 301,4 <0,0001 Tac. Str. Asi. Tab. Bom.

2004 Seca 0,00007 46,6 <0,0011 Tac. Str. Asi. Dol. Emp.

Total Chuvosa 0,14621 9,4 <0,0001 Pho. Tac. Aca. Asi. Con.

Total Seca 0,17998 7,9 <0,0001 Asi. Sar. Mus. Con. Pip.

Total Total 0,31792 10,1 <0,0001 Aca. Asi. Dol. Tab. The.

*Graus de liberdade: Para cada análise de cada ano e estação: 10,4. Para cada estação: 10,58 Para o total: 10,130. Valores significativos em negrito. Aca. Acalyptratae, Asi. Asilidae, Bom. Bombyliidae, Con. Conopidae, Dol. Dolichopodidae, Emp. Empididae Mus. Muscoidea, Pho. Phoridae, Pip. Pipunculidae, Sar. Sarcophagidae, Str. Stratiomyidae, Syr. Syrphidae, Tab. Tabanidae, Tac. Tachinidae, The. Therevidae.

Tabela 1.5. Análise a posteriori da discriminante para testar diferenças entre pares de locais em cada ano e estação separadamente, para a estação seca e chuvosa e para o total.

Ano Estação Sec. baixa x Primária Sec. baixa x Sec. alta Sec. alta x Primária F p F p F p 2000 Chuvosa 3844,1 <0,001 878,9 0,001 8397,1 <0,001 2001 Seca 24,2 0,040 218,8 0,005 111,7 0,009 2001 Chuvosa 219,4 0,005 7690,2 <0,001 10443,9 <0,001 2002 Seca 82,5 0,012 2,7 0,292 75,8 0,013 2002 Chuvosa 29,4 0,033 76,7 0,013 152,4 0,007 2003 Seca 77,9 0,013 34,4 0,028 9,4 0,099 2003 Chuvosa 2760,0 <0,001 162,3 0,006 1688,5 0,001 2004 Seca 41,1 0,024 957,2 0,001 608,4 0,002 Total Chuvosa 11,5 <0,001 5,1 0,002 14,4 <0,001 Total Seca 12,3 <0,001 3,3 0,017 11,4 <0,001 Total Total 16,6 <0,001 4,5 0,001 12,3 <0,001 Valores significativos (p<0,05) em negrito.

31 Sec. baixa Primária Sec. alta Raiz 1 R a iz 2 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4 5 6 A Sec. baixa Primária Sec. alta Raiz 1 R a iz 2 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4 5 -3 -2 -1 0 1 2 3 4 B Sec. baixa Primária Sec. alta Raiz 1 R a iz 2 -3 -2 -1 0 1 2 3 4 5 6 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4 5 C

Figura 1.6. Gráfico de dispersão das amostras semanais, de cada armadilha, nos quatro anos de coleta, utilizando os escores canônicos gerados pela discriminante A: da estação chuvosa, B: da estação seca e C: de ambas estações.

32 Discussão

A diferença encontrada em riqueza de famílias de Brachycera e Cychlorrapha, entre cada local, ficou em torno de 1,5 famílias, entre os dois locais com matas secundárias e em torno de 3,5 e 2,0, entre a mata primária e mata secundária baixa e alta respectivamente. Apesar de pequenas, estas diferenças estão entre 10 e 20% do número total de famílias encontrado e foram estatisticamente significativas. Apesar da grande variação na riqueza ao longo do período de estudo, o fato de que as interações entre local e estação e local e ano não terem sido significativas indica que a diferença encontrada na riqueza entre os locais é bastante estável. Em todos os períodos estudados, a seqüência dos locais com relação aos seus valores médios de riqueza foi mantida, sempre a mata primária com maior riqueza seguida pela mata secundária alta e posteriormente pela mata secundária baixa. Entretanto, em alguns anos, houve uma grande sobreposição nos desvios destas médias, indicando que estas diferenças nem sempre são significativas. Desta forma, em estudos de curta duração, o uso apenas da riqueza em famílias de moscas pode não ser suficiente para discriminar diferentes locais.

A área de mata secundária baixa é muito densa mas a maioria das árvores são de pequeno porte e seu sub-bosque é pouco desenvolvido o que pode limitar a oferta de recursos além de limitar as condições microclimáticas necessárias para a alimentação dos adultos e para o desenvolvimento das larvas de Diptera. Na área de mata secundária alta, entretanto, as árvores são de grande porte e há um sub-bosque bem desenvolvido com a presença de várias espécies arbustivas, herbáceas e plântulas e arvoredos de espécies que compõem o dossel. A área de mata primária que tem estrutura semelhante a da mata secundária alta possui uma diversidade florística ainda maior e, portanto, uma maior diversidade de recursos e micro-habitats para a alimentação dos adultos e para o desenvolvimento das larvas de Diptera.

Considerando-se que os diferentes tipos florestais se encontram em uma área contínua, as diferenças encontradas na riqueza se tornam ainda mais relevantes. Estudos anteriores, que encontraram diferenças na riqueza de famílias de Diptera, foram feitos em escala mais ampla e utilizaram um número maior de famílias (Kitching et al., 2004; Kimberling