UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS
INSTITUTO DE BIOLOGIA
THIAGO MARINHO ALVARENGA
INFLUÊNCIA DAS PLANTAS HOSPEDEIRAS SOBRE AS
ESTRATÉGIAS REPRODUTIVAS DE CASSIDINAE S. STR.
(COLEOPTERA: CHRYSOMELIDAE), COM ÊNFASE NO
CUIDADO MATERNO DE ESPÉCIES DA TRIBO
MESOMPHALIINI
CAMPINAS 2018
THIAGO MARINHO ALVARENGA
INFLUÊNCIA DAS PLANTAS HOSPEDEIRAS SOBRE AS
ESTRATÉGIAS REPRODUTIVAS DE CASSIDINAE S. STR.
(COLEOPTERA: CHRYSOMELIDAE), COM ÊNFASE NO CUIDADO
MATERNO DE ESPÉCIES DA TRIBO MESOMPHALIINI
Tese apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do Título de Doutor em Biologia Animal na Área de Biodiversidade Animal.
Orientador: JOÃO VASCONSELLOS NETO
Co-Orientador: VALMIR ANTONIO COSTA
CAMPINAS 2018
ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA TESE DEFENDIDA PELO ALUNO THIAGO MARINHO ALVARENGA E ORIENTADA PELO DR. JOÃO VASCONSELLOS NETO.
Campinas, 09/02/2018.
COMISSÃO EXAMINADORA
Prof. Dr. João Vasconsellos Neto
Prof. Dr. Adalton Raga
Prof. Dr. Miguel Francisco de Souza Filho Prof. Dr. César Freire Carvalho
Profa. Dra. Margarete Valverde de Macedo
Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno.
Aos meus pais João e Márcia, que me apresentaram à importância da família e ao caminho da honestidade e persistência. DEDICO.
AGRADECIMENTOS
À CAPES e ao Programa de Pós Graduação em Biologia Animal da Unicamp pela bolsa e oportunidade de realizar esse estudo.
Ao Prof. Dr. João Vasconcellos Neto, o meu respeito e admiração pela sua serenidade em momentos difíceis, capacidade de estimular e enxergar oportunidades de estudo e amizade ao longo desses anos.
Ao Prof. Dr. Valmir A. Costa, pelas risadas infames da vida, apoio e estímulo à pesquisa de vespas parasitoides.
À minha família, que sempre depositou sua confiança em mim. Poderia escrever um livro de agradecimentos e não bastaria para descrever todos os seus esforços.
À Fernanda Fonseca, por ser meu porto seguro, pela paciência e amor ao longo de todos esses anos de indústria vital.
À Camila Maioralli (in memoriam) e German A. Villanueva, pela amizade e cumplicidade nas descobertas acadêmicas.
Ao meu cunhado Vinicius Fonseca, por estar sempre pronto a me ajudar.
Ao Instituto Biólogico (CEIB) principalmente aos profissionais do laboratorio de Controle de Biológico que me fazem sentir a verdadeira força do trabalho entre amigos.
A realização desse estudo só foi possível com o apoio de vários colaboradores. Aos professores do Dep. de Biologia Animal da UNICAMP, que sempre me escutaram e retornaram com conselhos valiosos. Em especial ao Prof. Martin Pareja, que sempre esteve presente nos meus conflitos intelectuais e me orientando de forma amiga.
Ao Dr. Ernesto Prado pela amizade e valiosos conselhos.
Ao Dr. Tales G. Vieira por criar possibilidades e compartilhar oportunidades. À Luciana Fernandes, do Departamento de Ecologia e Biologia Evolutiva da Universidade Federal de São Carlos, pelas fotomicrografias dos ovos de Mesomphaliini.
À Antonio Fiorito e Yuri Messas pela disponibilidade das fotos de Cassidinae de Teresópolis, RJ.
Ao Dr. Sebastian Felipe Sendoya, pela identificação das formigas. À Dra Flávia Fernandes, pela ajuda na identificação dos besouros.
Ao Dr. Donald Windsor e Dr. Christer Hansson pela atenção e ensinamentos. Ao meu amigo Rodolfo Hebert, que mesmo com a distância, sempre pude contar com a sua visão prática e alegre da vida.
“Odessa, How strong am I? Odessa, How time goes by”
RESUMO
A sobrevivência de inúmeras espécies de insetos fitófagos depende das plantas como fonte de alimento, sendo as interações entre plantas e herbívoros dominantes no ambiente terrestre. O objetivo principal deste estudo foi compilar informações sobre o uso de plantas hospedeiras por Cassidinae s. str., buscando padrões ecológicos nas associações e, por fim, entender como os atributos funcionais influenciam a evolução de estratégias de oviposição desses besouros. Observa-se que Cassidinae s. str. estão associados a lianas da família Convolvulaceae, plantas que apresentam atributos funcionais anti-herbivoria como nectários extraflorais (NEFs), látex e tricomas. Com relação às estratégias de oviposição, foram coletados e analisados ovos de 36 espécies identificadas de Mesomphaliini. Diversos visitantes dos nectários extraflorais de Convolvulaceae foram encontrados predando ovos de Mesomphaliini; no entanto, mesmo com o patrulhamento de formigas, as populações desses besouros conseguem se estabelecer utilizando diferentes estratégias defensivas. Avaliou-se tambem a influência da planta hospedeira na origem do comportamento de cuidado materno em Mesomphaliini. Verificou-se que os predadores e parasitoides que visitam NEFs de Convolvulaceae são agentes importantes na mortalidade dos besouros associados. Experimentalmente avaliou-se a importância do comportamento materno em plantas que apresentam NEFs (nectários extraflorais). Os parasitoides de ovos encontrados frequentemente sobre o élitro das diversas espécies de besouros pertenciam ao gênero Emersonella Girault, 1916 (Hymenoptera: Eulophidae). O parasitoide Emersonella pubipennis Hansson, 2002 foi encontrado em todas as espécies de Mesomphaliini com cuidado materno avaliadas nesse estudo.
Palavras chave: Adaptations; América Latina; Atributos Funcionais; Formigas;
ABSTRACT
The survival of numerous species of phytophagous insects depends on plants as a source of food, and the interactions between plants and herbivores are dominant in the terrestrial environment. The main objective of this study was to compile information on the use of host plants by Cassidinae s. str., searching for ecological patterns in the associations and, finally, to understand how the functional attributes influence the evolution of oviposition strategies of these beetles. It is observed that Cassidinae s. str. are associated with Convolvulaceae lianas, plants that exhibit functional anti-herbivory attributes such as extrafloral nectariess (EFNs), latex and trichomes. Regarding oviposition strategies, eggs from 36 species identified Mesomphaliini species were collected and analyzed. Several visitors to the extrafloral nectar of Convolvulaceae were found preying on Mesomphaliini eggs; however, even with ant patrolling, the populations of these beetles can be established using different defensive strategies. The influence of the host plant on the origin of the maternal care behavior in Mesomphaliini was also evaluated. It has been found that predators and parasitoids that visit Convolvulaceae EFNs are important agents in the mortality of associated beetles. The importance of maternal behavior in plants with EFNs has been evaluated. The parasitoids of eggs frequently found on the elytron of various species of beetles belonged to the genus Emersonella Girault, 1916 (Hymenoptera: Eulophidae). The parasitoid Emersonella pubipennis Hansson, 2002 was found in all species of Mesomphaliini with maternal care evaluated in this study.
Key words: Adaptation; Ants; Functional traits; Insect-plant relationships; Latin
Sumário
1 INTRODUÇÃO GERAL ... 12
2 REVISÃO DE LITERATURA ... 14
2.1 Termos e conceitos utilizados nesse estudo ... 14
2.2 Interações inseto-planta em Cassidinae s. str. ... 16
2.3 Ecologia evolutiva e a influência da planta hospedeira na evolução dos herbívoros ... 17
2.4 Plantas hospedeiras de Mesomphaliini (Coleoptera: Cassidinae s. str.) e atributos funcionais de defesas que atuam contra a herbivoria ... 19
2.5 Nectários extraflorais em Convolvulaceae com ênfase no gênero Ipomoea ... 20
2.6 Aspectos da História Natural relacionadas a sobrevivência de Cassidinae s. str. com ênfase em Mesomphaliini ... 26
2.7 O cuidado materno em Cassidinae s. str. com ênfase na tribo Mesomphaliini ... 28
2.8 Evolução fenotipica paralela e o cuidado materno em Insecta ... 31
2.9 Inimigos naturais de Cassidinae s. str. como agentes de seleção ... 33
3 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ... 37
4 ASSOCIAÇÕES ENTRE CASSIDINAE S. STR. E PLANTAS HOSPEDEIRAS ... 49
4.1 Resumo ... 49
4.2 Abstract ... 49
4.3 Introdução ... 50
4.4 Material e Métodos ... 51
4.4.1 Estudos em âmbito mundial ... 51
4.4.2 Estudos em âmbito local ... 52
4.5 Resultados ... 53
4.5.1 Plantas hospedeiras de Cassidinae s. str.: Âmbito Mundial ... 53
4.5.2 Plantas hospedeiras de Cassidinae s. str.: Âmbito Local ... 59
4.6 Discussão ... 66
4.7 Referências Bibliográficas ... 69
5 ESTRATÉGIAS DE OVIPOSIÇÃO E INIMIGOS NATURAIS ASSOCIADOS A OVOS DE CASSIDINAE S. STR. DA TRIBO MESOMPHALIINI ... 73
5.1 Resumo ... 73
5.2 Abstract ... 73
5.3 Introdução ... 74
5.4 Material e Métodos ... 75
5.4.2 Observações em Campo – Aspesctos da biologia de Cassidinae s. str. coletados ... 76
5.4.3 Potencial de Predação ... 77
5.4.4 Eficiência do comportamento de cuidado materno de diferentes espécies de Mesomphaliini... ... 79
5.4.5 Localização dos ovos de Mesomphaliini com comportamento de cuidado materno ... 79
5.5 Resultados ... 80
5.5.1 Nectários extraflorais de Convolvulaceae e predação de ovos de Mesomphaliini... 89
5.5.2 Eficiência do Cuidado Materno frente a ação de Predadores ... 94
5.5.3 Parasitoide de ovos de Mesomphallini com comportamento de cuidado materno ... 102
5.6 Discussão ... 106
6 CONSIDERAÇÕES FINAIS ... 111
7 Referências Bibliográficas... 113
8 ANEXO ... 119
8.1 Declaração referente a Bioética e/ou Biossegurança ... 119
1 INTRODUÇÃO GERAL
A sobrevivência de inúmeras espécies de insetos fitófagos depende de plantas como fonte de alimento. Dessa forma, as interações entre plantas e os herbívoros artrópodes são dominantes no ambiente (HOWE e JANDER, 2008), Ocorrendo entre eles um interrelacionamento que conduz a diferentes níveis de análise biológica (SCHOONHOVEN et al. 2005).
Em seu livro “Insect-Plant Biology”, Schoonhoven e colaboradores (2005) mostraram extensa revisão sobre estudos de interações entre insetos e plantas, evidenciando as diferentes abordagens sobre o tema. Dentre os temas a serem abordados, destaca-se a identificação de forças seletivas que impulsionam a evolução da especialização (EHRLICH e RAVEN, 1964; BERNAYS e GRAHAM, 1988).
Segundo Crawley (1983) e Vasconcellos-Neto (1991), a especialização alimentar de insetos herbívoros é um dos assuntos mais importantes na ecologia evolutiva. Nesse sentido, as diversas defesas físicas e químicas presentes no vegetal podem contribuir para a especialização alimentar do herbívoro (BERNAYS e CHAPMAN, 1994; DEL-CLARO e TOREZAN-SILINGARDI, 2012). A sobrevivência dos insetos herbívoros, que se associam com plantas hospedeiras específicas, além de sempre ser influenciada pelo primeiro nível trófico é também influenciada pelos níveis tróficos superiores (HEIL e MCKEY, 2003). Dessa forma, parasitoides e predadores são parte do arsenal de defesas da planta (PRICE et. al., 1980). A influência e a pressão seletiva dos inimigos naturais sobre os herbívoros são denominadas defesas indiretas das plantas que, em conjunto com as defesas diretas (atributos da própria planta), determinam a sobrevivência e reprodução das plantas e seus herbívoros (MARQUIS, 2012). No entanto, muitos insetos exibem adaptações morfológicas e fisiológicas relacionadas ao seu modo particular de alimentação. A aceitação e rejeição de plantas por insetos herbívoros dependem de sua resposta comportamental associada a características da planta (BERNAYS e CHAPMAN, 1994).
Dentre os Insecta, a família Chrysomelidae, composta exclusivamente de besouros herbívoros, é a segunda mais diversa (BLATCHEY, 1924; RAFAEL et. al., 2012) é constituída por 19 subfamílias (LAWRENCE, 1982), dentre as quais Cassidinae s. l., composta pelos clados Cassidinae s. str. + Hispinae s. str. representa a segunda maior subfamília, com cerca de 6000 espécies, correspondendo a 16% da família (CHABOO, 2007). No presente estudo, realizado em localidades que compreende a região sudeste do Brasil serão incluídos apenas os Cassidinae s. str.
De forma geral, Cassidinae s. str., bem como sua tribo Mesomphaliini, estão associados a Convolvulaceae e Asteraceae, sendo que muitos deles se alimentam de plantas do gênero Ipomoea (Convolvulaceae) e Mikania (Asteraceae) (BOROWIEC e ŚWIĘTOJAŃSKA, 2016). Uma vez que espécies de Mesomphaliini são monófagas ou oligófagas (consumidores especialistas) e se associam comumente a plantas que possuem nectários extraflorais e que se apresentam como lianas (plantas que dependem de suporte externo para alcançar o dossel da floresta (WYKA et al., 2013), essa especialização alimentar exige adaptações que permitam a sobrevivência e reprodução desses organismos na planta hospedeira.
Steward e Keeler (1988) listaram alcaloides, pubescência das folhas e lenhosidade como defesas diretas anti-herbívoros em Ipomoea. No entanto, outros estudos têm demonstrado a influência dos nectários extraflorais como defesa indireta sobre insetos herbívoros desse gênero de plantas. Assim, mesmo com a constante patrulha por formigas (defesas indiretas da planta), esses besouros herbívoros, ao longo do tempo, conseguiram se estabelecer e se diversificar através de diferentes estratégias (VASCONCELLOS-NETO, 1990; WINDSOR e CHOE, 1994; GOMES et al., 2012 e GOMES e FRIEIRO-COSTA, 2015)
Muitos Cassidinae s. str. apresentam características biológicas e ecológicas como o cuidado materno e outras estratégias reprodutivas e defensivas que podem ser correlacionadas ao hábito de vida na planta hospedeira (VASCONCELLOS-NETO, 1990). No entanto, as informações sobre esses insetos no ambiente é reduzida (CHABOO e MCHUGH, 2010).
Segundo Futuyma (2000), a coevolução entre plantas e artrópodes herbívoros tem muitos significados: coespeciação, adaptação recíproca e a relação de “escape-and-radiation”. Poucos casos são documentados e conhecidos e, a maioria dos pesquisadores de evolução da interação inseto-planta se concentram em adaptações de insetos às plantas ou de plantas a insetos. Nesse contexto, a hipótese geral desse trabalho é que estratégias reprodutivas mais elaboradas (cuidado materno) em Mesomphaliini são selecionadas pelas defesas diretas (estruturais) e indiretas (predação mediada por nectários extraflorais) das plantas hospedeiras da família Convolvulaceae.
O presente estudo reúne informações sobre plantas hospedeiras de Cassidinae s. str., levantamento de espécies em locais da região sudeste do Brasil, aspectos biológicos e experimentos (em populações de besouros estabelecidas), a fim de inferir sobre a influência direta e indireta das plantas hospedeiras sobre as estratégias reprodutivas desses besouros. Para isso, foram verificados mecanismos gerais e atributos estruturais que podem promover a diversificação das táticas reprodutivas em besouros herbívoros, observando a atuação de inimigos naturais e quantificando as diferentes pressões seletivas que promovem.
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 Termos e conceitos utilizados nesse estudo
Nesse tópico serão apresentados alguns termos utilizados nesse estudo e que podem causar dúvidas com relação ao seu uso:
Atributos funcionais – São traços morfológicos ou fisiológicos dos organismos
que estão diretamente relacionados a uma propriedade funcional a ser estudada (DUARTE, 2007). Assim, barreiras físicas que compõem a arquitetura das plantas que impedem a herbivoria como tricomas, produção de látex, nectários extraflorais, dentre outros, serão considerados como atributos funcionais.
Especificidade – Segundo Barret e Heil (2012), um dos grandes problemas no
estudo da interação planta-inimigo (nesse caso planta-inseto herbívoro) é a multifacetada natureza da especificidade e por isso dividiram suas facetas em:
• Especificidade Geográfica, diferenças na utilização de hospedeiro entre as populações de um inimigo (Cassidinae s. str.);
• Especificidade Ontogenética, especificidade no uso do hospedeiro entre os diferentes estádios de desenvolvimento do inimigo. Nesse estudo, o termo especificidade ontogenética não será utilizado, uma vez que as diferentes fases do desenvolvimento de Cassidinae s. str. ocorrem na mesma planta;
• Especificidade Filogenética, especificidade quanto às distâncias filogenéticas entre as espécies hospedeiras (plantas);
• Especificidade Estrutural, especificidade em relação a diferentes estruturas ou órgãos do hospedeiro (plantas).
No entanto, independente dessas categorias, muitos autores têm utilizado o termo especificidade alimentar separado em três categorias:
• Monófago – para espécies que explora uma única espécie vegetal;
• Oligófago – para espécies que se alimantam de diferentes espécies de plantas relacionadas a uma mesma família;
• Polífago – para espécies que se alimentam de diferentes espécies de plantas abrangendo diferentes famílias.
De acordo com Schoonhoven e colaboradores (2005), essa classificação é arbitrária, uma vez que populações de áreas diferentes podem ter preferências diferentes. Assim de acordo
com essa observação, esse autor prefere separar a especificidade alimentar em duas categorias:
especialista (monófagos e oligófagos) e generalista (polífagos). No entanto, devido ao
problema da especificidade apontado por Barret e Heil (2012), toda vez que forem utilizados os termos especialista e generalista será apontada a natureza de seu uso.
Estratégia - Segundo Barrows (1996) uma das definições de estratégia pode ser o
complexo de táticas de um organismo que o permite "alcançar sua meta biológica". Nesse contexto Estratégia reprodutiva será utilizado conforme Vasconcellos-Neto (1990), que demonstra as diferentes formas de reprodução de Ithominii em relação às suas plantas hospedeiras.
Cuidado Materno - Wilson (1971) sintetizou uma classificação para a socialidade
baseada em um estudo com abelhas (Hymenoptera) por Michener (1969). Posteriormente, Tallamy e Wood (1986) definiram comportamento subsocial (ou subsocialidade) como sendo o cuidado parental após a oviposição, promovendo a sobrevivência, crescimento e desenvolvimento da prole, sendo que essa estratégia defensiva e reprodutiva ocorre em diferentes ordens de insetos.
Há muita discussão ao redor das terminologias e classificações relacionadas à socialidade, como pode ser observado em Wcislo (2005). Para este autor é notório que a classificação proposta por Michener (1969) e Wilson (1971) é artificial e não implica uma direção evolutiva de solitário para eusocial. A única ordem de insetos que possui as duas categorias de socialidade é Hymenoptera, e outro extremo é Isoptera, que apresenta apenas a eusocialidade
Segundo Nowak e colaboradores (2010), a sociobiologia tem por foco a evolução da eusocialidade. Dessa forma, a utilização do termo subsocial para organismos que apresentam o comportamento de cuidado materno, parece não ser adequado, pois não implica na evolução da eusocialidade. Assim, nesse estudo, o cuidado materno será abordado como uma estratégia reprodutiva e defensiva, a fim de comparar com outras estratégias, sem nenhuma conotação sociobiológica.
2.2 Interações inseto-planta em Cassidinae s. str.
Jolivet (1988) relatou a proximidade entre Cassidinae s. str. e Hispinae s. str., afirmando que cassidíneos primitivos, próximos a Hispinae s. str., alimentavam-se de folhas de palmeiras (Arecaceae). Outras famílias de plantas associadas a esses besouros: Palmae (=Arecaceae), Graminae (=Poaceae), Urticaceae, Chenopodiaceae, Amaranthaceae, Caryophyllaceae, Rosaceae, Cruciferae (=Brassicaceae), Euphorbiaceae, Sterculiaceae (=Malvaceae), Asclepiadaceae, Convolvulaceae, Boraginaceae, Solanaceae, Verbenaceae, Labiatae (=Lamiaceae), Scrophulariaceae, Bignoniaceae, Rubiaceae, Cucurbitaceae, Compositae (=Asteraceae). Por fim, esse autor, pontua que nos trópicos, Cassidinae s. str. são encontrados em lianas da família Convolvulaceae.
Brovdij (1983), em um estudo na Ucrânia, afirmou que Cassidinae s. str. são oligófagos e monófagos facultativos (consumidores especialistas). Plantas da família Convolvulaceae são as mais utilizadas, seguidas por Compositae (=Asteraceae), embora tenha mencionado que Cassidinae s. str. poderiam ser polífagos em limitados casos.
Buzzi (1994) realizou um estudo das plantas hospedeiras de Cassidinae s. str. neotropicais e, concordando com Brovdij (1983) e Jolivet (1988), demonstrou que a maior parte dos Cassidinae s. str. utiliza Convolvulaceae (48,3%) como plantas hospedeiras e cerca de 14% utilizam Asteraceae e elaborou uma lista de Cassidinae s. str. e suas plantas hospedeiras. O mesmo padrão foi encontrado por Cuignet e colaboradores (2007) para a fauna de Cassidinae s. str. do Panamá, onde 38% das espécies encontradas se alimentavam de espécies de Convolvulaceae.
Apesar da existência do catálogo de Borowiec e Świętojańska (2016) reunindo e listando as respectivas plantas hospedeiras de Cassidinae s. str., as informações proveem de trabalhos antigos, fornecendo informações com nomes científicos inválidos ou sinonimizados. Além disso, muitos desses trabalhos, por serem apenas de cunho taxonômico, não estabeleceram critérios para determinar se os registro eram da planta hospedeira.
Embora existam trabalhos recentes (CUIGNET et al. 2007), demonstrando padrões ecológicos na utilização de famílias de plantas hospedeiras, estudos e revisões sobre o uso de plantas hospedeiras de Cassidinae s. str. em escala mundial ainda são pontuais e não exploram as características que evidenciam essas plantas como hospedeira.
2.3 Ecologia evolutiva e a influência da planta hospedeira na evolução dos herbívoros
Segundo Chaboo e Engel (2009) é provável que Cassidinae l. s. tenham sua origem ao final do Período Terciário e a sua forma mais derivada, como “besouros tartaruga” (Cassidinae s. str.), surgiram provavelmente durante o final do Paleoceno ou final do Eoceno ou seja, de 47 a 66 milhões de anos A.C.
A respeito da família Convolvulaceae, existem quatro centros de diversidade: México, América do Sul, África Tropical e Sudeste da Ásia (MCDONALD, 1991). Mencionou-se tambem que a origem Gondwana (100 milhões de anos A.C.) da família Convolvulaceae é estipulada pelo seu gênero mais primitivo (Bonamia). No entanto, devido às altas taxas de endemismo e diversidade em escala mundial, Merremia e Ipomoea, embora mais recentes, são gêneros onde o centro de origem é indefinido.
Jolivet (1988) mostrou que não existem casos de Cassidinae s. str. polífagos e que a especialização alimentar desses besouros parece ser recente na escala evolutiva, tornando-se difícil inferir sobre a evolução dessa interação de forma macroecológica. Determinar a origem não é o mesmo que inferir sobre os períodos de especiação tanto de Cassidinae s. str. quanto de suas plantas hospedeiras. Nesse sentido, afirmar que a especiação de besouros e suas plantas hospedeiras se devem a uma adaptação recíproca, necessita investigação para ser sustentada. Segundo Futuyma (2000), a seleção natural é o único mecanismo conhecido por gerar adaptações. Logo, a adaptação de Cassidinae s. str. a suas plantas hospedeiras seria uma maneira de inferir sobre a diversidade e a evolução dessa interação em diferentes escalas.
Segundo MacColl (2011), a seleção natural é o processo que resulta na evolução, mas não é a causa dela. A causa da seleção natural e, portanto, da evolução adaptativa, é qualquer fator ambiental (agente de seleção) que resulta na aptidão diferencial entre fenótipos. No entanto, pouco se sabe sobre agentes seletivos e como eles interagem ou sua importância relativa entre os táxons. Dessa forma, são caracterizadas três abordagens para a investigação desses agentes de seleção: análise funcional, análise de correlação e manipulação experimental.
A identificação de forças seletivas que impulsionam a evolução da especialização é um dos objetivos centrais da ecologia evolutiva (EHRLICH e RAVEN, 1964; BERNAYS e GRAHAM, 1988). O impacto potencial de inimigos naturais em herbívoros pode ser melhor quantificado pelo risco de predação ou taxa de mortalidade tanto por predação quanto por parasitismo, ou seja, a probabilidade de ser atacado e morto por um predador durante um determinado período de tempo. O efeito dos predadores em herbívoros pode ser estimado com
precisão por remoção experimental (WHALEN e MACKAY, 1988; DIAL e ROUGHGARDEN, 1995) ou por medição direta das taxas que provocam a mortalidade dos herbívoros (WESELOH, 1993; BERNAYS, 1997).
De acordo com Vencl e Srygley (2013), predadores e parasitoides são agentes importantes na mortalidade de herbívoros. De acordo com a hipótese do "espaço livre do inimigo", os inimigos naturais causam a mortalidade diferencial de um herbívoro entre as espécies hospedeiras potenciais e, consequentemente, o herbívoro evolui para se alimentar das plantas onde sofrer menor mortalidade (PRICE et al., 1980; BERNAYS e GRAHAM, 1988).
Segundo Schoonhoven e colaboradores (2005), uma análise dos complexos de múltiplas espécies de herbívoros e suas assembleias de plantas hospedeiras indicaram diferenças em níveis de parasitismo. Esses estudos sugerem que a influência da planta hospedeira sobre o risco de ataque de parasitoides é uma importante força seletiva na evolução do herbívoro. Exemplos da influência da planta hospedeira na evolução dos herbívoros são os recursos oferecidos pela planta, como néctar floral, pólen ou nectár extraflorais, que podem afetar a sobrevivência do herbívoro atraindo inimigos naturais (Ward, 2007). Maxwell e colaboradores (1976) apontaram o nectário de Gossypium hirsutum (L.) (Malvaceae) e de outras plantas como um atributo funcional (“nectariless trait”) para atração de insetos benéficos (predadores e parasitoides) e o uso desse atributo no controle de possíveis “pragas” em sistemas agrícolas.
Avaliar os riscos de predação por formigas em Convolvulaceae hospedeiras de Cassidinae s. str. pode representar uma maneira para medir se a predação por esses indivíduos atualmente exerce força seletiva impactante. No caso da predação não ser significativa, deve-se entender que as táticas defensivas que compõem as diferentes estratégias reprodutivas desdeve-ses besouros são resultantes da pressão seletiva ocasionada por formigas no passado ou causada por outros fatores.
Assim, dentro da biologia comparada, a relação evolutiva entre organismos, como cassidíneos, plantas hospedeiras e inimigos naturais, é um ponto para se compreender a diversidade biológica e diversos aspectos em relação a outros seres vivos.
2.4 Plantas hospedeiras de Mesomphaliini (Coleoptera: Cassidinae s. str.) e atributos funcionais de defesas que atuam contra a herbivoria
Segundo War e colaboradores (2012), as plantas confrontam os herbívoros diretamente, afetando sua preferência, sobrevivência e o sucesso reprodutivo. As defesas diretas são mediadas por características da planta que afetam a biologia do herbívoro, como a proteção mecânica na superfície das plantas, por exemplo, tricomas, espinhos e folhas mais espessas, ou a produção de terpenoides, alcaloides, antocianinas, fenóis e quinonas, que matam ou retardam o desenvolvimento dos herbívoros. As defesas indiretas ocorrem através de outras espécies, como inimigos naturais, e são mediadas pela liberação de uma mistura de voláteis que atraem especificamente os inimigos naturais dos herbívoros e/ou fornecem alimento, (ex.: nectários extraflorais) e abrigo para melhorar a eficácia dos inimigos naturais.
O tamanho e a arquitetura da planta podem afetar o número de insetos que vivem nela (SCHOONHOVEN et al., 2005).. Segundo Monro (1967), estruturas como espinhos, tricomas e ceras representam barreiras contra herbívoros generalistas. Constatou-se que espinhos de Opuntia (Cactaceae) são usados por Cactoblastis cactorum Berg (Lepidoptera: Pyralidae) como sítio de oviposição. Medeiros e Boligon (2007) mostraram que apesar de tricomas constituírem uma barreira contra a herbivoria, larvas de duas espécies de Gratiana (Cassidinae s. str.: Cassidini) utilizam as estruturas denominadas tarsangulus para se fixarem e se locomoverem por meio dos tricomas de Solanaceae.
De forma geral, Cassidinae s. str. estão comumente associados a plantas pertencentes às famílias Convolvulaceae e Asteraceae (JOLIVET e PETITPIERRE, 1981; BOROWIEC e ŚWIĘTOJAŃSKA, 2016), sendo que muitos deles se alimentam de Ipomoea sp. (Convolvulaceae) e Mikania sp. (Asteraceae) (BOROWIEC e ŚWIĘTOJAŃSKA, 2016), frequentemente encontradas na natureza como liana.
Lianas são um componente chave das florestas tropicais, contribuindo com mais de 25% do caule lenhoso. Ao utilizar a estrutura das árvores para apoio, essas plantas são capazes de alocar uma maior proporção de biomassa para a produção de folhagem (HEIJDEN et al., 2015).
Ødegaard (2000) mostrou a importância das lianas na manutenção local da diversidade de besouros herbívoros, evidenciando que a fauna associada a 23 espécies dessas plantas era predominante a presença de besouros especialistas como, por exemplo, Cassidinae s. str. Observou-se que a arquitetura da planta, tamanho, comprimento e época de crescimento
podem ser fatores que conduzem a esses padrões de associação. Tornou-se evidente que, mais estudos nesse sentido devem incluir medições das características das plantas e manipulações experimentais, para elucidar os mecanismos envolvidos.
Na flora do cerrado brasileiro, os cipós e lianas (essencialmente herbáceas) são comuns. Filgueiras (2002) menciona famílias e gêneros predominantes, como Ipomoea e Mikania, hospedeiras de Mesomphaliini. Outras famílias botânicas com maior número de espécies com essas formas de vida são Aristolochiaceae (Aristolochia), Asclepiadaceae (Blepharodon, Ditassa e Oxypetalum), Bignoniaceae (Arrabidaea, Cuspidaria e Paragonia pyramidata), Cucurbitaceae (Cayaponia, Melancium), Sapindaceae (Serjania) e a parasita Cassytha filiformis (Lauraceae).
As lianas da família Convolvulaceae ocorrem frequentemente em ambientes antropotizados, áreas abertas, cultivos agrícolas e em bordas de fragmentos florestais. Com distribuição cosmopolita, essa família exibe maior diversidade nos trópicos (JUDD et al., 2009), sendo o Brasil um importante centro de endemismo do grupo. Apesar de sua diversidade ser ainda pouco conhecida (BURIL e ALVES, 2011), estima-se que cerca de 18 gêneros e 300 espécies sejam ocorrentes no Brasil (Souza & Lorenzi, 2008), nas mais diversas formações vegetacionais. Segundo Austin e Huáman (1996), o Brasil é o principal exemplo de conhecimento incompleto sobre Ipomoea.
Steward e Keeler (1988) listaram alcaloides, nectários extraflorais, pubescência das folhas e lenhosidade como defesas anti-herbívoria em Ipomoea no entanto, sinalizaram que defesas como espinhos e outros compostos secundários estão ausentes. Essas adaptações defensivas da planta constituem forças seletivas que influenciam a fisiologia e o comportamento dos insetos herbívoros, impulsionando a evolução e a diferenciação das suas estratégias reprodutivas (EHRLICH e RAVEN, 1964; VET e DICKE, 1992).
2.5 Nectários extraflorais em Convolvulaceae com ênfase no gênero Ipomoea
Austin e Huáman (1996) realizaram uma sinopse das Ipomoea das Américas, relatando a ocorrência de 150 espécies. Dessas, 56 foram avaliadas em termos morfológicos com relação a ausência e presença de nectários, demonstrando que 44 espécies, ou seja, 78,6% apresentaram nectários peciolares. Keeler e Kaul (1979) caracterizaram os nectários extraflorais (NEFs) nos pecíolos e sépalas em 15 espécies de Ipomoea (Tabela 1). No entanto, até o momento não existem estudos relatando o conhecimento de NEFs em Ipomoea e outros gêneros
de Convolvulaceae que são utilizados como hospedeiras de Cassidinae s. str. (ex. Convolvulus, Merremia e Jacquemontia).
Tabela 1 - Nectários extraflorais, hábito e longevidade de Ipomoea (Convolvulaceae).
Adaptada de Keeler e Kaul (1979).
Espécies de Ipomoea Nectários peciolares Hábito Longevidade
Ipomoea alba L. + Liana Perene
Ipomoea amnicola Morong + Liana Perene
Ipomoea aquatica Forssk. + Herbácea Perene
Ipomoea arborescens (nome
inválido) + Árvore Perene
Ipomoea asarifolia (Sesr.)
Roem. & Schult + Perene
Ipomoea batatas (L.) Poir. + Herbácea Perene
Ipomoea bonariensis Hook. + Liana Perene
Ipomoea cairica (L.) Sweet + Liana Perene
Ipomoea carnea Jacq. + Arbusto Perene
Ipomoea chiliantha Hallier F. + Perene
Ipomoea coccinea (nome
inválido) - Liana Anual
Ipomoea descolei O’Donell + Liana Perene
Ipomoea digitata (nome
inválido) +
Ipomoea hederaceae (=Ipomoea
nil (L.) Roth.) - Liana Anual
Ipomoea hederefolia L. - Liana Anual
Ipomoea hieronymi sub. spp.
Kurtziana (Kuntze) O’Donell +
Ipomoea horsfalliae Hook. + Liana Perene
Continuação.
Espécies de Ipomoea Nectários peciolares Hábito Longevidade
Ipomoea indica (Burm.)
Merr. + Liana Perene
Ipomoea intrapilosa (=Ipomoea pauciflora M. Martens & Galeotti.)
- Liana
Ipomoea lacunosa L. - Liana Anual
Ipomoea leptophylla Torr. + Herbácea Perene
Ipomoea lilloana O’Donell + Perene
Ipomoea longifolia Benth. - Herbácea
Ipomoea macrorhiza (L.)
Roem & Schult. + Liana Perene
Ipomoea malpighipila
O’Donell + Arbusto
Ipomoea malvaeoides var.
lineariloba Arbusto
Ipomoea mauritiana Jacq + Liana Perene
Ipomoea murucoides
Roem. & Schult. + Árvore Perene
Ipomoea nil (L.) Roth + Liana Anual
Ipomoea nitida Griseb. + Herbácea Perene
Ipomoea obscura (L.) Ker
Gawl. +
Ipomoea padillae
O’Donell - Herbácea Perene
Ipomoea paludosa
O’Donell - Arbusto
Continuação.
Espécies de Ipomoea Nectários peciolares Hábito Longevidade Ipomoea pandurata (L.) G.
Mey. + Liana Perene
Ipomoea pauciflora M.
Martens & Galeotti +
Ipomoea pes-caprae Roth. + Herbácea Perene
Ipomoea populinae House (=Ipomoea pauciflora M. Martens & Galeotti.)
+ Liana
Ipomoea praecana House +
Ipomoea purpurea (L.)
Roth + Liana Anual
Ipomoea quamoclit L. - Liana Anual
Ipomoea rubens Choisy +
Ipomoea sagittata Poir - Liana Perene
Ipomoea saopaulista
O’Donell + Liana Perene
Ipomoea schulziana
O’Donell + Liana Perene
Ipomoea tastensis
Brandegee - Liana
Ipomoea tiliaceae (Willd.)
Choisy - Liana Perene
Ipomoea tricolor (Cav.) + Liana Anual
Ipomoea trifida (Kunth) G.
Don + Liana Ipomoea triloba L. (=Ipomoea grandifolia (Dammer) O'Donell.) + Liana Anual Continua...
Continuação.
Espécies de Ipomoea Nectários peciolares Hábito Longevidade Ipomoea tuboides O. Deg.
& Ooststr. + Liana
Ipomoea turbinata Lag. + Liana Perene
Ipomoea volcanensis
O’Donell + Liana
Ipomoea wolcottiana Rose + Liana
Ipomoea wrightii A. Gray + Liana Anual
Del-Claro e colaboradores (2016) realizaram uma revisão das interações entre formigas e plantas mediadas por NEFs. Foi demonstrado que, apesar de fisiologistas defenderem que a secreção produzida por NEFs seja para se livrar do excesso de carboidratos, a maior parte dos estudos e revisões demonstram o benefício para as plantas ao atrair formigas, reduzindo, consequentemente, a herbivoria. Embora os nectários extraflorais atraiam diversos insetos, as formigas nesse caso compõem o grupo mais estudado em relação a outros inimigos naturais (LUNDGREN, 2009).
McDonald (1991) mencionou a importância dos nectários extraflorais em Convolvulaceae. Alguns artrópodes visitantes desses nectários em Convolvulaceae foram pontualmente estudados e muitas vezes essas pesquisas se limitaram a registrar algumas espécies mais abundantes, sem uma metodologia sistematizada que permitisse uma comparação entre espécies e gêneros. Os estudos desenvolvidos por Windsor e Choe (1994), Gomes e colaboradores (2012) e Gomes e Frieiro-Costa (2015) demonstram que algumas espécies de formigas visitantes dos nectários são responsáveis por parte da mortalidade dos cassidíneos.
De acordo com os estudos de Keeler (1977; 1980), Beckmann e Stucky (1981), Windsor e Choe (1994), Gomes e colaboradores (2012) e Gomes e Frieiro-Costa (2015) reforça a ideia de não haver padrões taxonômicos e filogenéticos na composição de formigas que visitam nectários de Convolvulaceae. A abundância não declarada para as espécies de formigas nesses estudos, pode, juntamente com a composição, implicar em diferentes riscos de predação para os herbívoros alvo (Tabela 2).
Tabela 2 - Formigas (Hymenoptera: Formicidae) associadas a nectários extraflorais peciolares
de Ipomoea (Convolvulaceae).
Plantas avaliadas Formigas visitantes dos nectários
peciolares
Ipomoea saopaulista (GOMES et al., 2012) Pseudomyrmex spp. Crematogaster spp.
I. syringifolia (GOMES e FRIEIRO-COSTA, 2015)
Linepithema spp. Solenopsis spp.
Pseudomyrmex phyllophilus (Smith, 1858) Pseudomyrmex spp.
I. philomega (WINDSOR e CHOE, 1994) Ectatoma spp.
I. leptophylla (KEELER, 1980)
Pheidole bicarinata Mayr 1870 Formica microgyna grupo Formica rufus grupo oreas Wheeler Formica fusca grupo cinerea lepida
Wheeler
Crematogaster lineolata (Say, 1836) Pheidole bicarenata longula Emery 1895
Lasius neoniger Emery, 1893 Myrmica americana Weber 1939
Formica schaufussi Mayr, 1866
Continua....
Dorymyrmex pyramicus (Roger, 1863)
I. pandurata (BECKMANN e STUCKY, 1981)
Pheidole bicarinata vinelandica Forel, 1886 Crematogaster clara Mayr, 1870
Crematogaster sp.
Monomorium minimum (Buckley, 1867) Solenopsis molesta (Say, 1836) Iridomyrmex pruinosum (Roger) (=Forelius
pruinosus (Roger, 1863)) Camponotus americanus Mayr, 1862 Camponotus nearcticus Emery, 1893
Formica subsericea Say, 1836 Formica pallidefulva Latreille, 1802
I. carnea (KEELER, 1977)
Camponotus abdominalis (Fabricius, 1804) Camponotus substitutus Emery, 1894
Camponotus brettesi Forel, 1899 Camponotus sp.
Crematogaster ampla Forel, 1912 Monomorium ebininum Forel 1891 Solenopsis geminata (Fabricius, 1804)
Solenopsis littoralis Creighton, 1930 Pseudomyrmex gracilis (Fabricius, 1804)
Simonsen e Stinchcombe (2007) mostraram que organismos não específicos induzem respostas que mediam uma interação evolutiva difusa entre Ipomoea e seus herbívoros. Assim, as formigas sendo consideradas organismos não específicos em Convolvulaceae, podem afetar diretamente a interação entre cassidíneos e suas plantas hospedeiras.
2.6 Aspectos da História Natural relacionadas a sobrevivência de Cassidinae s. str. com ênfase em Mesomphaliini
Segundo Borowiec e Świętojańska (2016), todo o ciclo de vida de Cassidinae s. l. ocorre em uma única planta hospedeira ou, em alguns casos, em uma única folha. A subfamília apresenta três grupos de estratégia de vida: o primeiro (Cassidinae s. str.) tem larvas exófagas, com imaturos e adultos ativos na parte adaxial e/ou abaxial das folhas; o segundo (muitas espécies de Hispinae s. str. e Notosacanthini) com larvas minadoras e adultos ativos nas folhas; no terceiro grupo tanto as larvas quanto os adultos são crípticos, vivendo em folhas novas raspadas e enroladas.
Algumas espécies de Cassidinae s. str. que apresentam larvas exófagas (Aspidimorphini, Eugenysini, Mesomphaliini, Physonotini {=Ischyrosonychini} e Cassidini) possuem larvas que vivem agregadas e grande parte forma anel de defesa, chamado cicloalexia (JOLIVET et al., 1990). Algumas espécies de Ischyrosonychini possuem larvas agregadas que, posteriormente, ao longo do seu desenvolvimento, tornam-se solitárias (BOROWIEC e ŚWIĘTOJAŃSKA, 2016).
De acordo com Jolivet e Petitpierre (1981), algumas larvas de Cassidinae s. str. são encontradas na parte abaxial das folhas. Segundo esses autores, essa escolha é condicionada pela estrutura do tecido, onde as larvas buscam por umidade e algumas vantagens contra predadores.
Vasconcellos-Neto e Jolivet (1998) e Jolivet e colaboradores (1990) relataram vários casos de cicloalexia em cassidíneos s. str. Embora existam espécies com cuidado materno e cicloalexia como em: Eugenyza colombiana (Boheman, 1850), E. cascaroni Viana, 1968, Echoma flava Linnaeus, 1758 (= Paraselenis flava), Omaspides tricolorata (Boheman, 1854), O. pallidipennis (Boheman, 1854), O. sobrina (Boheman, 1854), O. bistriata (Boheman, 1854) e O. convexicollis Spaeth, 1909 (DURY, 2013; DURY et al., 2014), essa tática reprodutiva e defensiva deve ter evoluído de forma independente em diversos casos (VASCONCELLOS-NETO, 1990). O cuidado materno está presente em três gêneros de
Mesomphaliini e dois gêneros de Eugenysini (CHABOO et al., 2014). As espécies com cuidado materno cuidam da prole desde do ovo até os adultos recém-emergidos (CHABOO, 2007).
Segundo Chaboo (2007), as descrições sobre locais de oviposição, ovos e larvas estão disponíveis para poucas espécies. O local de oviposição pode ser desde a superfície até escavações maternas feitas nas folhas e caules. Os ovos podem ser isolados ou depositados em pequenos grupos (20 – 40 ovos) ou em grupos com mais de 100 ovos, podendo ser descobertos ou cobertos por secreções das glândulas acessórias, fezes ou fragmentos da folha. Segundo Jolivet (1988), geralmente os ovos são depositados na parte abaxial das folhas. Cuignet e colaboradores (2007) mencionaram a dificuldade de avaliar se massas de ovos de Cassidinae s. str. são mais vulneráveis a parasitoides do que ovos solitários, ainda que existam poucos estudos comparativos realizados no mesmo local e tempo para espécies de ambos os grupos.
De acordo com Vasconcellos-Neto (1990), outra resposta evolutiva como tática reprodutiva seria a deposição de ovos isolados, uma vez que a dispersão representa um mecanismo de defesa contra inimigos naturais.
Outras características defensivas estão presentes nos adultos de Cassidinae s. str., principalmente em Mesomphaliini, como sangramento reflexo, tanatose (imobilização reflexa) (JOLIVET e PETITPIERRE, 1981), homocromia (JOLIVET e PETITPIERRE, 1981), aposematismo e mimetismo (VASCONCELLOS-NETO, 1988), além de existirem adultos solitários e gregários (CHABOO, 2007). Além disso, podem secretar substâncias tóxicas ou repelentes a inimigos naturais (NOGUEIRA-DE-SÁ, 2004; NOGUEIRA-DE-SÁ e TRIGO, 2005) e usar compostos químicos da planta hospedeira para se camuflarem (MASSUDA e TRIGO, 2014). Possivelmente por essas características defensivas, Jolivet e Petitpierre (1981) e López-Pérez (2017) relataram sobre a baixa capacidade de voo desses insetos, o que pode ser constatado em Mesomphaliini.
A tribo Mesomphaliini Chapuis, 1875 (= Stolaini Hincks, 1952) é o segundo maior grupo, com 553 espécies em 25 gêneros (BOROWIEC e ŚWIĘTOJAŃSKA, 2016). Essa tribo é constituída pelos gêneros: Acromis Chevrolat, 1836; Amythra Spaeth, 1913; Anacassis Spaeth, 1913; Anepsiomorpha Spaeth, 1913; Botanochara Dejean, 1836; Chelymorpha Chevrolat, 1836; Convexocoleus Shin, 2013; Cyrtonota Chevrolat, 1836; Echoma Chevrolat, 1836; Elytrogona Chevrolat, 1836; Eutheria Spaeth, 1909; Hilarocassis Spaeth, 1913; Mesomphalia Hope, 1839; Nebraspis Spaeth, 1913; Ogdoecosta Spaeth, 1909; Omaspides Chevrolat, 1836; Paraselenis Spaeth, 1913; Phytodectoidea Spaeth, 1909; Poecilaspidella Spaeth, 1913; Stoiba Spaeth, 1909; Stolas Billberg, 1820; Terpsis Spaeth, 1913; Trilaccodea Spaeth, 1902; Xenicomorpha Spaeth, 1913; Zatrephina Spaeth, 1909.
Dos 25 gêneros relatados, existem poucas informações sobre os gêneros Amythra, Anepsiomorpha, Convexocoleus, Elytrogona, Eutheria, Stoiba, Poecilaspidella, Trilaccodea e Xenicomorpha. Para Phytodectoidea e Terpsis tem-se apenas registro das plantas hospedeiras do gênero Ipomoea.
2.7 O cuidado materno em Cassidinae s. str. com ênfase na tribo Mesomphaliini
A história natural e relações ecológicas do comportamento de cuidado materno em invertebrados foram amplamente estudadas, principalmente em insetos (TRUMBO, 1996). A compreensão de fatores ambientais que influenciam o sucesso reprodutivo desses insetos ainda é um desafio (GILBERT e MANICA, 2010), principalmente quando se trata de coleópteros tropicais (WINDSOR et al., 2013).
As numerosas origens do cuidado materno em insetos podem ter sido evolutivamente favorecidas por condições ambientais (WILSON, 1975). Esse comportamento pode estar relacionado com a taxa de parasitismo e predação, favorecendo a sobrevivência dos indivíduos durante o período de cuidado materno (WINDSOR e CHOE, 1994).
Em Coleoptera poucos grupos exibem o comportamento de cuidado materno. Em Cassidinae s. str. essa caracteristica foi registrada para as tribos Mesomphaliini e Eugenysini, filogeneticamente próximas, totalizando 23 espécies distribuídas em cinco gêneros (CHABOO, 2007; CHABOO et al., 2014; MACEDO et al., 2015). Mesomphaliini é a tribo que possui maior número de registros, com 19 espécies distribuídas nos gêneros: Acromis, Omaspides e Paraselenis (Tabela 3).
Tabela 3 - Espécies de Cassidinae s. str. com cuidado materno (adaptada de Chaboo, 2007;
Chaboo et al., 2014).
Espécies Tribo Plantas
hospedeiras
Família das plantas
Acromis sparsa (Boheman,
1854) Mesomphaliini
Merremia
umbellata (L.) Convolvulaceae Acromis spinifex (Linnaeus,
1763) Mesomphaliini Ipomoea spp. Convolvulaceae
Continuação.
Espécies Tribo Plantas
hospedeiras
Família das plantas
Acromis venosa Erichson, 1847 Mesomphaliini Convolvulus sp. Convolvulaceae Omaspides abbreviata Baly,
1872 Mesomphaliini Ipomoea sp. Convolvulaceae
Omaspides augustaBoheman,
1856 Mesomphaliini Ipomoea sp. Ipomoea philomega H. Convolvulaceae Omaspides (s. str.) bistriata Boheman, 1862 Mesomphaliini Ipomoea philomega H. Convolvulaceae Omaspides (S. str.) clathrata
(Linnaeus, 1758) Mesomphaliini Desconhecida Convolvulaceae Omaspides (s. str.) convexicollis (Spaeth, 1909) Mesomphaliini Ipomoea philomega H. Convolvulaceae Omaspides (s. str.) nigrolineata (Boheman, 1854) Mesomphaliini Ipomoea batatas (L.) Lam. Convolvulaceae Omaspides (s. str.) pallidipennis (Boheman, 1854) Mesomphaliini Ipomoea saopaulista O'Donell Convolvulaceae Omaspide (s. str.) tricolorata (Boheman, 1854) Mesomphaliini Ipomoea saopaulista O'Donell Convolvulaceae Omaspides (Paromaspides)
brunneosignata Boheman, 1854 Mesomphaliini
Ipomoea syringifolia
Meisn.
Convolvulaceae
Omaspides (P.) sobrina
(Boheman, 1854) Mesomphaliini Desconhecida Convolvulaceae Paraselenis (Spaethiechoma)
flava (Linnaeus, 1758) Mesomphaliini
Convolvulus sp.; Ipomoea batatas
L.
Convolvulaceae
Continuação.
Espécies Tribo Plantas
hospedeiras Família das plantas Paraselenis (S.) dichroa Germar, 1824 Mesomphaliini Ipomoea batatas (L.) Lam.; Calonyction (=Ipomoea) Merremia sp. e Ipomoea sp. Convolvulaceae Paraslenis (S.) decipiens (Boheman, 1854) Mesomphaliini Ipomoea saopaulista O'Donell; Ipomoea sp. Convolvulaceae Praselenis (S.) solieri (Boheman, 1854) Mesomphaliini Ipomoea batatas (L.) Lam. Convolvulaceae Paraselenis (S.) tersa (Boheman, 1854) Mesomphaliini Ipomoea
tiliaceae (Willd.) Convolvulaceae Paraselenis (S.) aulica
(Boheman, 1854) Mesomphaliini
Ipomoea
philomega H. Convolvulaceae Eugenysa columbiana
(Boheman, 1850) Eugenysini Mikania sp. Asteraceae
Eugenysa coscaroni Viana, 1968 Eugenysini Mikania guaco
H. and B. Asteraceae Eugenysa martae Borowiec,
1987 Eugenysini Desconhecida Desconhecida
Agenysa peruvianaSpaeth, 1915 Eugenysini Mikania sp. Asteraceae
Todos os gêneros de Mesomphaliini e Eugenysini com cuidado materno estão associados a Convolvulaceae (Convolvulus, Ipomoea, Merremia) e Asteraceae (Mikania), que se apresentam muitas vezes como lianas (CHABOO, 2007; CHABOO et al., 2014).
Windsor e Choe (1994) propuseram duas origens para o cuidado materno em Cassidinae s. str. mediado pelas plantas hospedeiras, uma em Ipomoea e outra em Mikania. Chaboo (2007) demonstra que o uso de Mikania como hospedeira aparece como uma derivação secundária na filogenia obtida na pesquisa realizada.
Chaboo e colaboradores (2014) sugeriram que o cuidado materno em Mesomphaliini surgiu uma única vez e foi perdido no gênero Echoma, ou surgiu de forma independente em um grupo de táxons com cuidado materno estreitamente relacionado. Espécies de Echoma alimentam-se exclusivamente de Asteraceae, diferentemente des outros gêneros de Mesomphaliini, que se alimentam de Convolvulaceae.
A tribo Eugenysini filogeneticamente próxima a Mesomphaliini, possui apenas duas espécies de Eugenysa (CHABOO, 2007) e uma espécie de Agenyza (CHABOO et al., 2014) com cuidado materno e apresentam táxons que se alimentam exclusivamente de Asteraceae. Dessa forma, essa questão fortalece a ideia de evolução adaptativa desse comportamento, uma vez que as plantas hospedeiras de diferentes famílias podem exercer pressão seletiva semelhante. No entanto, nesse momento não é possível ainda inferir sobre a especiação de Mesomphaliini em relação às suas plantas hospedeiras, uma vez que a filogenia dessa tribo não se encontra resolvida.
López-Pérez (2017) concluiu que estudos biológicos devem ser prioritários para outras espécies e assim propor hipóteses sobre a evolução do comportamento em Cassidinae s. str.. Chaboo e colaboradores (2014) demonstraram que a falta de dados (ex., observações incompletas e histórias de vida desconhecidas) limitam a resolução filogenética e consequentemente também o entendimento da evolução e origem de comportamentos como o cuidado materno. Estudos sobre mecanismos ecológicos que favorecem o surgimento desse comportamento são escassos e muitas vezes são estudos descritivos e de espécies pontuais. Assim, para melhor compreensão desses mecanismos é necessário identificar e comparar as forças seletivas envolvidas que garantem a sobrevivência de besouros desse clado.
2.8 Evolução fenotipica paralela e o cuidado materno em Insecta
Há poucas circunstâncias em que se pode investigar a repetitividade da evolução ou de seus processos. Especificamente na evolução fenotípica paralela, morfologias e comportamentos semelhantes evoluem independentemente de um antepassado comum em ambientes separados (ELMER et al., 2014).
A evolução paralela de atributos semelhantes implica na seleção natural como a causa da evolução (SCHLUTER e NAGEL, 1995; NOSIL et al., 2002). Nesse sentido, o cuidado materno em Cassidinae s. str. ocorre de maneira independente em um grupo de espécies
estreitamente relacionados e compreender o porquê disso é o próximo passo na agenda de estudos propostos por Chaboo e colaboradores (2014).
O cuidado materno como estratégia de vida somente seria adaptativo frente a um fator que reduzisse fortemente a sobrevivência da prole, neste caso predação, e se o número de larvas que chegasse à fase reprodutiva fosse maior do que o que ocorreria sem a presença desta estratégia (TALLAMY, 1982; 1984; TALLAMY e DENNO, 1981).
Segundo Santos e Albuquerque (2001), as altas taxas de predação, que nem sequer permitem a eclosão das larvas, mostram que a proteção materna em Pentatomidae é uma estratégia que traz enormes benefícios para a espécie e que aparentemente supera os custos envolvidos. O mesmo pode ser observado para Mesomphaliini com cuidado materno, uma vez que esse comportamento permite que pelo menos uma parte da prole atinja a fase reprodutiva, garantindo a sobrevivência das populações.
Kudo e Ishibashi (1996), em um estudo com Gonioctena sibirica (Coleoptera: Chrysomelidae), demonstraram a eficiência do cuidado materno das larvas contra predadores e sua ineficiência contra parasitoides. Por fim, sugerem um trade-off na eficiência do cuidado materno contra diferentes espécies inimigas: comportamentos defensivos para um tipo de inimigo podem tornar a presa mais vulnerável a outro.
Entender as semelhanças entre as plantas hospedeiras e determinar seus agentes de seleção constitui a principal etapa para entender a evolução do cuidado materno em Cassidinae s. str. Segundo Trumbo (1996), a inclusão de outros estudos bem como perspectivas teóricas prometem fazer a investigação dessa estratégia reprodutiva um estudo paradigmático de como as adaptações evoluem entre diversos táxons.
Diversos estudos experimentais sobre o cuidado materno foram realizados com insetos da família Pentatomidae (Hemiptera), mostrando a influência de predadores e parasitoides na evolução desse comportamento (TALLAMY e DENNO, 1981; TALLAMY, 1984; KUDO et al., 1995; MAPPES e KAITALA, 1994; KUDO e ISHIBASHI, 1995, 1996; KUDO, 1996). No entanto, diferente de cassidíneos com cuidado materno, pentatomídeos não possuem especificidade hospedeira semelhante e não foram encontradas correlações que sustentem a influência direta ou indireta das plantas hospedeiras nas taxas de predação e parasitismo de ovos.
2.9 Inimigos naturais de Cassidinae s. str. como agentes de seleção
Uma das relações de Cassidinae s. str. com outros organismos é o parasitismo. Cassidinae s. str. é uma das subfamílias mais parasitadas de Chrysomelidae, a despeito de suas adaptações defensivas (COX, 1994), especialmente seus ovos. São mencionados como parasitoide de ovos de Chrysomelidae os seguintes gêneros de Eulophidae (Hymenoptera): Tetrastichus, Oomyzus (Tetrastichinae), Asecodes, Horismenus e Emersonella (Entedoninae) (ASKEW e VIGGIANI, 1978; CHIN e BROWN, 2001; HANSSON, 2002; DRIESCHE et al., 1991; MEINERS e HILKER, 1997).
A maior parte dos Eulophidae buscam hospedeiros fitófagos (LASALLE, 2005), como é o caso do gênero Emersonella Girault, 1916 (Hymenoptera: Eulophidae). Esse gênero constitui-se de espécies que parasitam ovos de crisomelídeos, principalmente da subfamília Cassidinae (Tabela 4); no entanto, ovos de Curculionidae (Coleoptera) também podem ser utilizados como hospedeiros (HANSSON e NISHIDA, 2004).
Tabela 4 - Espécies de Emersonella, distribuição geográfica e hospedeiros conhecidos em
Chrysomelidae.
Espécies Distribuição Hospedeiros Referências
Emersonella albicoxa Hansson, 2002 Panamá e São Vicente Hilarocassis evanida (Boheman, 1850). Hansson (2002) Emersonella appendigaster Alvarenga et al., 2015
Brasil Metriona elatior (Klug, 1820) Alvarenga et al. (2015) Emersonella carballoi Hansson, 2002
Costa Rica, Panamá e Trinidade
Agroiconota bivittata (Say, 1827); Agroiconota propinqua (Boheman, 1855);
Deloyala guttata (Olivier, 1790). Cuignet et al. (2008), Cuignet et al. (2007), Hansson (2002) Emersonella cuignetae Hansson, 2002
Panamá Chelymorpha alternans
(Boheman, 1854). Hansson (2002) Emersonella
curculiovora Hansson & Nishida, 2004
Costa Rica Camptocheirus Schoenherr, 1845 (Curculionidae).
Hansson e Nishida (2004)
Continuação.
Espécies Distribuição Hospedeiros Referências
Emersonella desantisi Hansson, 2002 Colômbia, Costa Rica, Panamá e Trinidade Charidotella zona (Fabricius, 1801); Chalepus horni Baly, 1885; Chalepus
sp. Hansson (2002) Emersonella frieirocostai Alvarenga et al., 2015
Brasil M. elatior Alvarenga et al.
(2015) Emersonella fuscipennis Girault, 1920 Costa Rica, Honduras, Panamá, Peru, São Vicente e
Trinidade A. bivittata. Hansson (2002) Emersonella horismenoides Hansson, 2002 Costa Rica e Panamá Cistudinella foveolata Champion, 1894. Hansson (2002) Emersonella lemae Girault, 1916
Colômbia, Costa Rica, República Dominicana, Honduras, E.U.A, São
Vicente, Trinidade e Tobago
Lema trilineata (Olivier,
1808). Hansson (2002)
Emersonella
nigricans De Santis, 1983
Argentina Colaspis sp. De Santis (1983)
Emersonella niveipes Girault, 1917
Brasil, Argentina, Costa Rica, Panamá, Uruguai, E.U.A, São Vicente e Trinidade Chelymorpha cassidea Fabricius, 1775, Chelymorpha indigesta Boheman, 1854, Chelymorpha varians (Blanchard, 1851), C. alternans, D. guttata, Stolas angulata Germar, 1824, Stolas
pictilis (Boheman, 1850), Botanochara pavonia (Boheman, 1850); Stolas xanthospila (Champion, 1893), Stolas sp., Zatrephina meticulosa Spaeth, 1909, H. evanida. Azevedo et al. (2000), Hansson (2002), De Santis (1983), Carrol (1978), Cox (1994). Emersonella ooecia De Santis, 1983 Brasil
Gratiana spadicea (Klug, 1829).
Hansson (2002), De Santis (1983)
Continuação.
Espécies Distribuição Hospedeiros Referências
Emersonella palmae Bouček, 1977
Colômbia, Costa Rica, Trinidad
Hispoleptis subfasciata Pic. Oxychalepus balyanus (Weise,
1911), C. horni. Hansson (2002)
Emersonella planiceps Hansson, 2002
Brasil, Costa Rica, Equador, Panamá, Trinidade Microctenochira fraterna (Boheman, 1855), Microctenochira nigrocincta (Wagener, 1877), Microctenochira sp.; Microctenochira flavonotata (Boheman, 1855), Microctenochira vivida (Boheman, 1855), Microctenochira cumulata (Boheman, 1855), Xenocassis ambita (Champion, 1894); Charidotella sinuata (Champion, 1894); Charidotella sexpunctata (Fabricius, 1781); A. propinqua, Agroiconota judaica (Fabricius, 1781),
Cuignet et. al. (2007), Hansson (2002), Lara
et al. (2011)
Emersonella planiscuta Hansson, 2002
Costa Rica Stolas lebasi (Boheman, 1850) Cuignet et al. (2007), Hansson (2002)
Emersonella
pubipennis Hansson, 2002
Panamá
Acromis sparsa (Boheman, 1854); Paraselenis tersa (Boheman, 1854); Paraselenis
flava (L., 1758); Paraselenis dichroa Germar, 1824; Paraselenis aulica (Boheman,
1854; Omaspides trichoa (Boheman, 1854) Cuignet et al. (2007), Hansson (2002), Montes e Costa (2011), Cuozzo et al. (2007), Macedo et al. (2015) Emersonella reticulata Hansson, 2002
Panamá Polychalma multicava
(Latreille, 1811) Hansson (2002)
Continuação.
Espécies Distribuição Hospedeiros Referências
Emersonella rotunda (Ashmead, 1894)
Colômbia, Costa Rica, República Dominicana, Equador, Guatemala, Honduras, Panamá, Peru, Trinidade e Tobago A. bivittata, A. judaica, Charidotella proxima (Boheman, 1855), C. sinuata, C. zona, C. sexpunctata, Agroiconota sp., Charidotella sp., Microctenochira sp., D. guttata, Charidotis vitreata
(Perty, 1830).
Cuignet et al. (2008), Cuignet et al. (2007),
Hansson (2002)
Emersonella saturata
De Santis, 1983 Argentina Stolas prolixa; Cassidinae
Loiácono et al. (2002) Hansson (2002), De
Santis (1983) Emersonella windsori
Hansson, 2002 Costa Rica
Omaspides angusta Boheman,
1856 Hansson (2002)
Os Cassidinae s. str. também podem ser parasitados em outras fases do desenvolvimento, como larvas e pupas. Segundo Cox (1994), dois gêneros de Chalcididae (Hymenoptera: Chalcidoidea) foram registrados parasitando pupas de Cassidinae: Conura (Spilochalcis) e Brachymeria. Ward e Pienkowski (1978) registraram C. albifrons parasitando pupas de Cassida rubiginosa Muller (Cassidinae s. str.: Omocerini) na Virginia do Norte (EUA). Howard (1885) e Peck (1951) registraram Conura odontotae (Howard) parasitando Xenochalepus dorsalis (Thunberg, 1805) (Cassidinae s. l.: Chalepini) (= Odontota suturalis). De acordo com Rolston e colaboradores (1965), C. sanguiniventris (Cresson) parasita pupas de Gratiana pallidula (Boheman, 1854) (Cassidinae s. str.: Cassidini). Outras espécies não identificadas de Conura foram registradas parasitando pupas de Stolas sp. (Cassidinae s. str.: Mesomphaliini) no Brasil por Carrol (1978). Buzzi e Winder (1986) registraram Conura parasitando larvas de Depranocassis profana (Cassidinae s. str.: Cassidini). Mariau (1988) registrou duas espécies de Conura atacando Hispoleptis subfasciata Pic (Cassidinae s. l.: Hispoleptini) na Colômbia e Equador. Na Costa Rica, 10 espécies de Conura foram encontradas parasitando larvas de Hispinae (= Cassidinae s. l.) (COX, 1994; MEMMOTT e GODFRAY, 1993).
O gênero Brachymeria (Hymenoptera: Chalcidoidea) foi encontrado parasitando diversas espécies de Cassidinae. Brachymeria russelli Burks, 1960 foi registrada parasitando pupas de Dorynota pugionata (Germar, 1824) (Cassidinae s. str.: Dorynotini) (BUZZI, 1976), Chelymorpha alternans (Boheman, 1854) e Chelymorpha sericea (Boheman, 1862) (Cassidinae s. str.: Mesomphaliini) (CUIGNET et al., 2008). Cock (1982) registrou a ocorrencia
de B. russelli em Omoplata quadristillata (= Echoma (s. str.) quadristillata (Boheman, 1862)). Gomes (2012) mostrou fotograficamente Brachymeria cf. russelli em pupas de Omaspides pallidipennis (Cassidinae s. str.: Mesomphaliini). Brachymeria sp. foi encontrada por Habib e Vasconcellos-Neto (1979) ocorrendo em larvas de Stolas (Botanochara) impressa (Panzer) (= Botanochara impressa (Panzer, 1789)) (Cassidinae s. str.: Mesomphaliini). Carrol (1978) e Cuignet e colaboradores (2007) registraram Brachymeria sp. atacando pupas de Stolas sp. (Cassidinae s. str.: Mesomphaliini). Segundo Mariau (1988), no Equador e Colômbia pupas de Hispoleptis subfaciata (Pic, 1938) (Cassidinae s. l.: Hispoleptini) são parasitadas por Brachymeria sp. Em outras regiões biogeográficas, como na Australásia, Boucek (1988) registrou Brachymeria menoni Joseph, Narendran & Joy, 1972 parasitando Cassida circumdata Herbst, 1790(Cassidinae s. str.: Cassidini) e outros cassidíneos, como Cassida nebulosa Linnaeus, 1758; C. nobilis Linnaeus, 1758 e C. vittata de Villers, 1789 (Cassidinae: Cassidini) foram encontrados sendo parasitados por B. inermis (Foscolombe, 1840) e B. vitripennis (Förster, 1859), respectivamente (COX, 1994).
Vários insetos predadores generalistas foram registrados predando as diferentes fases de desenvolvimentos dos Cassidinae, como formigas e vespas (GOMES, 2012; GÓMEZ, 2004). Espécies de percevejos do gênero Stiretrus (Pentatomidae: Asopinae) são importantes predadores de Cassidinae, como o caso de Stiretrus decemguttatus Lepeletier & Serville 1828, que foi registrado predando Botanochara sedecimpustulata (Fabricius, 1781), Zatrephina lineata (Fabricius, 1787) e Paraselenis flava (Linnaeus, 1758) (Cassidinae s. str.: Mesomphaliini) (PALEARI, 2013; DOESBURG, 1970). Cuignet e colaboradores (2007) observaram a ocorrência de Stiretrus anchorago (Fabricius, 1775) causando a mortalidade de larvas de algumas espécies de Cassidinae s. str.
Apesar dos registros de parasitoides e predadores especialistas acima, nenhum estudo de biologia comparada entre clados de Cassidinae s. str. e a influência de suas plantas hospedeiras e inimigos naturais foram realizados a fim de entender suas pressões seletivas.
3 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ALVARENGA, T. M. et al. Two new species of Emersonella (Hymenoptera: Eulophidae: Entedoninae) from the Brazilian Atlantic forest. Zoologia, v. 32, n. 2, p. 145 – 150, 2015. ASKEW, R. R.; VIGGIANI, G. Two new species of Asecodes Foerster (Hym., Eulophidae)
